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Agronomía Mesoamericana

On-line version ISSN 2215-3608Print version ISSN 1659-1321

Agron. Mesoam vol.35 n.1 San Pedro Jan./Dec. 2024

http://dx.doi.org/10.15517/am.2024.57347 

Artículo

Identificación molecular de microorganismos en cultivos agrícolas, ornamentales y forestales en Costa Rica, 2009-2018. Parte 2*

Molecular identification of microorganisms in agriculture, ornamental and forest crops in Costa Rica, 2009-2018. Part 2.

Mónica Blanco-Meneses1 
http://orcid.org/0000-0003-2642-3899

1Universidad de Costa Rica, Facultad de Ciencias Agroalimentarias, Centro de Investigaciones en Protección de Cultivos. San José, Costa Rica. monica.blancomeneses@ucr.ac.cr

Resumen

Introducción.

La identificación y detección de microorganismos a partir de técnicas moleculares se ha convertido en un insumo de gran ayuda para el diagnóstico de enfermedades y de organismos presentes en los cultivos. Organismos patogénicos, no patogénicos, controladores biológicos y microorganismos utilizados como competidores, antagonistas o mutualistas pueden aislarse de cultivos agrícolas, ornamentales y forestales. Objetivo. Identificar a nivel taxonómico, mediante técnicas moleculares, bacterias y levaduras patogénicas y no patogénicas en cultivos agrícolas, ornamentales y forestales de Costa Rica, y conservar el material en un banco de muestras de ADN. Materiales y métodos. Entre los años 2009 y 2018, el Laboratorio de Técnicas Moleculares del Centro de Investigación en Protección de Cultivos de la Universidad de Costa Rica recibió un total de 181 aislamientos de bacterias y levaduras para detección por medio de PCR tiempo final y tiempo real, e identificación mediante de la secuenciación de regiones específicas. Resultados. Del total de muestras, el 94,2 % se analizó por medio de secuenciación y el 5,8 % por PCR. Mediante detección por PCR en el cultivo de arroz, se identificaron bacterias como Burkholderia spp., Acidovorax avenae y Pseudomonas fuscovaginae. Por medio de la secuenciación de la región parcial de 16S, se identificaron 172 muestras de especies de bacterias y cinco muestras de especies de levaduras con la región ITS del ARN ribosomal 18S. Se identificaron microorganismos aislados a partir de dieciocho especies de plantas agrícolas, ornamentales y forestales; entre estos Pseudomonas, Bacillus y Enterobacter, y en el caso de levaduras, Candida, Pichia y Wickerhamomyces. Conclusión. Esta investigación permitió identificar a nivel taxonómico bacterias y levaduras provenientes de cultivos de Costa Rica. Además, se desarrolló un insumo de consulta y la posibilidad de utilizar a futuro los microorganismos conservados dentro de un banco de muestras de ADN.

Palabras clave: identificación molecular; oligonucleótidos; bacteria; levadura; microbiota

Abstract

Introduction.

The identification and detection of microorganisms using molecular techniques has become a very helpful tool for the disease diagnosis and organisms present in crops. Pathogenic, non-pathogenic organisms, biological controllers and other microorganisms used as competitors, antagonists or mutualists can be isolated from agriculture, ornamental and forest crops. Objective. To identify the taxonomic level, by molecular techniques, pathogenic and non-pathogenic bacteria and yeast isolated in agriculture, ornamental and forest crops in Costa Rica, and preserve the material in a DNA bank. Materials and methods. Between 2009 and 2018, the Molecular Techniques Laboratory at the Plant Protection Research Center, Universidad de Costa Rica, received a total of 181 isolates of bacteria and yeast for detection by end-time and real-time PCR and identification through sequencing of specific regions. Results. Of the total samples, 94.2 % were analyzed by sequencing and 5.8 % by PCR. Using PCR, bacteria species were identified in rice, such as Burkholderia spp., Acidovorax avenae and Pseudomonas fuscovaginae. Through sequencing of the partial 16S region, 172 samples of bacterial species were identified, and five samples of yeast species with the ITS region of the 18S ribosomal RNA. Microorganisms isolated from eighteen species of agricultural, ornamental and forest plants were identified. The genera most identified were Pseudomonas, Bacillus and Enterobacter, and in the case of yeast, Candida, Pichia, and Wickerhamomyces. Conclusion. This research allowed the taxonomic identification of bacteria and yeast from crops in Costa Rica. In addition, a consultation input was developed, along with the possibility of future use of the microorganisms that are preserved at the DNA bank.

Keywords: molecular identification; oligonucleotides; bacteria; yeast; microbiota

Introducción

La rápida detección e identificación de microorganismos en diferentes campos, desde el sector médico hasta el industrial, se ha visto favorecida con el uso de la biología molecular. El campo agrícola no es la excepción; los programas de manejo integrado para plagas y patógenos se ven beneficiados con técnicas moleculares para la detección rápida y la identificación de los microorganismos relacionados. Hasta hace algunos años, los métodos tradicionales o morfológicos se utilizaron como fuente para la identificación de microorganismos; sin embargo, estos son laboriosos y consumen tiempo para generar un resultado preciso, lo cual se facilitó con la rapidez y confiabilidad del análisis molecular. En un contexto general, el mejor análisis debería ser una combinación de ambos métodos, que permita relacionar cualidades morfológicas o bioquímicas con otras más puntuales a nivel genético, relacionadas con la identificación de los ácidos nucleicos.

La identificación de comunidades de microorganismos en cultivos agrícolas, ornamentales y forestales (la microbiota), y su relación con lo que lo rodea (el holobionte) juega un rol significativo en la ecología global y la agricultura. Esta comunidad de microorganismos afecta la forma en la que la planta se desarrolla, cómo adquiere nutrientes y cómo se defiende contra plagas y enfermedades, entre otras actividades (Giangacomo et al., 2021). Existe un gran interés por entender de qué manera interactúan las plantas y los microorganismos, así como por identificar estas comunidades mediante tecnologías cada vez más modernas (Singh et al., 2020).

La información facilitada por medio de bases de datos, ya sea morfológica, molecular o ambas, es una valiosa herramienta de la bioinformática. A nivel global, se pueden observar bases como la del National Center for Biotechnology Information (NCBI), la cual agrupa un total de 3,6 billones de datos de secuencias genéticas, disponibles para consulta (Sayers et al., 2022). En Costa Rica también hay ejemplos relevantes de contribuciones y aplicaciones de la bioinformática (Campos-Sánchez et al., 2021), tales como el retrato de la riqueza de la biodiversidad nacional, la estructura genética por medio de genealogía de la población humana, y detalladas caracterizaciones fenotípicas de venenos de serpientes o la participación en esfuerzos globales como el proyecto International Barcode of Life (iBOL) y la secuenciación del genoma completo (WGS) de familias con esquizofrenia o trastorno bipolar, que son esfuerzos importantes en el avance de la generación y la investigación basada en cantidades masivas de datos (Campos-Sánchez et al., 2021). Sin embargo, en el campo agrícola, el aporte en el desarrollo de estas tecnologías es mucho menor, y hasta el momento no se han creado bases de datos al respecto.

Las bases de datos generadas a partir del congelamiento del ácido desoxirribonucleico (ADN) permiten mantener material genético de diferentes fuentes por largos periodos de tiempo, el cual, con las técnicas actuales, puede ser luego analizado (Ceze et al., 2019). El ADN posee la particularidad de que puede ser amplificado por procedimientos como la reacción en cadena de la polimerasa (PCR, por sus siglas en inglés), lo que brinda la opción de crear un sinnúmero de copias a partir de una sola hebra. El procedimiento se basa en el congelamiento del material genético en forma de moléculas de ADN (codificación), la existencia de secuencias escritas dentro del material genético (síntesis), el acondicionamiento físico organizado en librerías por largos periodos de tiempo, y las moléculas que pueden ser analizadas (secuenciación) y convertidas en datos digitales (decodificación) (Zhirnov et al., 2016).

En el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección del Centro de Investigación en Protección de Cultivos (CIPROC) se utilizan técnicas modernas para la rápida identificación de microorganismos, como PCR y secuenciación (Buszewski et al., 2017; Jeng et al., 2001). En una publicación anterior, se realizó un recuento sobre hongos, oomicetos y protozoa encontrados en cultivos agrícolas, ornamentales y forestales de Cosa Rica, lo cual representó la primera parte de esta recopilación de datos (Blanco-Meneses, 2022).

En el caso específico de las bacterias que se reportan en esta investigación, técnicas como la amplificación del gen 16S ribosomal (16S rRNA), junto con el análisis de secuencias multilocus (MLSA, por sus siglas en inglés), son utilizadas, ya que permiten generar árboles filogenéticos, deducir las filogenias y realizar una identificación más precisa dentro de los géneros, donde el gen 16S, por sí solo, no es suficiente para establecer la identificación (Glaeser & Kämpfer, 2015; Suleimanova et al., 2021).

El objetivo de esta investigación fue identificar a nivel taxonómico, mediante técnicas moleculares, bacterias y levaduras patogénicas y no patogénicas en cultivos agrícolas, ornamentales y forestales de Costa Rica, y conservar el material en un banco de muestras de ADN.

Materiales y métodos

Material analizado

Un total de 181 aislamientos de bacterias y levaduras, o partes de plantas con síntomas bacteriales, ingresaron al Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección (LTM) del Centro de Investigación en Protección de Cultivos (CIPROC) de la Universidad de Costa Rica, entre los años 2009 al 2018, como parte del vínculo remunerado que se establece entre la Universidad de Costa Rica y el sector externo.

Los aislamientos utilizados para la identificación de bacterias y levaduras se generaron a partir de partes de plantas sintomáticas (en la mayoría de los casos se tomó una muestra de la zona de avance), con aislamientos subsecuentes y con la presencia de colonias individuales, que no variaban en morfología ni mezclaban diferentes coloraciones. Para cada muestra se creó un registro con datos como cultivo hospedante, localidad y fecha de ingreso (datos parciales mostrados).

Extracción de ADN

La extracción de ADN se realizó mediante la aplicación de tres procedimientos: 1) Metodología CTAB con modificaciones (Murray & Thompson, 1980) para la extracción de ADN del aislamiento o de partes de tejidos vegetal y conservación del ADN a -80 ºC. 2) En el caso de suelo, se utilizó el Nucleospin Soil de Macherey-Nagel (número de catálogo: 740780.50) o el Soil DNA Isolation Kit de Norgen Biotek (número de catálogo: 64000). 3) Se optimizó una metodología a partir de una dilución de agua destilada junto con una pequeña porción (tomada con la punta de una aguja) de las colonias puras e individuales de las bacterias o levaduras, y luego se realizó el PCR. En este proceso, la temperatura del ciclaje entre 94 y 95 ºC permitió que la pared externa de la bacteria se desintegrara y el ADN se liberara en el buffer, para la posterior replicación durante la reacción de PCR.

Reacción en cadena de la polimerasa (PCR) y electroforesis

En el caso de la identificación de bacterias y levaduras por medio de PCR, el ADN se amplificó con oligonucleótidos específicos y universales (Cuadro 1). Se utilizó una reacción de amplificación y un perfil térmico estándar para amplificar el ADN (Blanco-Meneses & Ristaino, 2011). La electroforesis se realizó en un gel de agarosa al 0,8 % con buffer TBE y se empleó GelRed (Biotium) a 0,5 µg mL-1 para la tinción. Los productos de la PCR se compararon con un marcador de peso molecular de 100 bp (Thermo Scientific). La presencia de bandas se visualizó con luz ultravioleta.

Cuadro 1 Oligonucleótidos utilizados para la secuenciación de microorganismos en el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección, Universidad de Costa Rica. Montes de Oca, San José, Costa Rica. 2009-2018. 

Gen/patógeno Cebador Secuencia del cebador Tamaño (pb) Referencia
ARN ribosomal (ITS) ITS4 TCCTCCGCTTATTGATATGC 600 White et al. (1990)
ITS5 GGAAGTAAAAGTCGTAACAAGG
ARN ribosomal 1492R TACGGYTACCTTGTTACGACTT 1500 Lane et al. (1985)
(16S) F27 AGAGTTTGATCMTGGCTCAG
Acidovorax avenae WFB1 GACCAGCCACACTGGGAC 360 Walcott & Gitaitis (2000)
subspp. WFB2 CTGCCGTACTCCAGCGAT
Burkholderia glumae GI13F ACACGGAACACCTGGGTA 400 Takeuchi et al. (1997)
GI14R TCGCTCTCCCGAAGAGAT
Burkholderia gladioli GLAD_F CGAGCTAATACCGCGAAA 300 Furuya et al. (2002)
GLAD_R AGACTCGAGTCAACTGA
Pseudomonas PfF3 AACGGGTGTACTTGGTCAGG 450 Onasanya et al. (2010)
fuscovagine PfR3 CTCCGAGATTACCCACAAGC
Ralstonia O1i -1 GGGGGTAGCTTGCTACCTGCC 281 Ibrahim et al. (2005)
solanacearum Y2 CCCACTGCTGCCTCCCGTAGGAGT
Ralstonia AKIF AACCGCACGTAAATCGTCGACA 165 Horita et al. (2004)
solanacearum race 4 AKIR ACGACTGCCCATTCGACGATG
Xanthomonas RS21 GCACGCTCCAGATCAGCATCGAGG 1075 Leite et al. (1994)
campestris RS22 GGCATCTGCATGCGTGCTCTCCGA

Secuenciación

Cada producto de la PCR se purificó con la enzima Exonucleasa I (Thermo Scientific, US). La secuenciación la realizó la empresa Macrogen Inc. (Corea del Sur) en productos de PCR a una concentración de 50 ng µL-1 (Sanger et al., 1977). Se utilizó BioEdit Sequence Alignment Editor Versión 7.0.5.3 (Hall, 1999) para alinear y editar las secuencias. Buscadores como Nucleotide Blast del Gen Bank, EPPO-Q-Bank y, MycoBank, entre otros, fueron utilizados para identificar las secuencias, a partir de similitudes mayores al 96 %.

Resultados

Entre los años 2009 y 2018 se recibió un total de 172 muestras para identificación de bacterias y cinco para identificación de levaduras, de las cuales un 94,2 % fue para identificación mediante secuenciación y un 5,8 % para detección de patógenos por medio de PCR tiempo final y tiempo real. La amplificación, en el caso de levaduras, se hizo con la región del ITS del ADN ribosomal. En el caso de bacterias, se utilizó la región parcial del 16S del ADN ribosomal, gen utilizado en publicaciones para taxonomía de bacterias. Otros oligonucleótidos patógeno-específicos incluidos en este estudio fueron utilizados para reportar por primera vez la aparición de un microorganismo en una muestra de una planta huésped, en suelo, en agua o en otro sustrato, e incluso para reportar la presencia del microorganismo por primera vez en el país.

Para este análisis, se identificaron microorganismos provenientes de 18 especies de plantas agrícolas, ornamentales y forestales (Cuadros 2, 3, 4, 5, 6 y 7). Dentro de estas, el cultivo del banano fue el más analizado y se logró encontrar un total de 33 géneros de bacterias ligadas a este. En el caso de la secuenciación a partir del cebador universal 16S, los géneros predominantes fueron Pseudomonas, Bacillus y Enterobacter, con 16, 14 y 12 especies, respectivamente. En el caso de levaduras, se identificaron cuatro géneros relacionados con los cultivos agrícolas analizados.

Cuadro 2 Bacterias identificadas (letras A y B) en el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección, Universidad de Costa Rica. Montes de Oca, San José, Costa Rica. 2009-2018. 

Organismo identificado Hospedante Boleta1 Técnica2 Año3 Literatura relacionada
A
Achromobacter xylosoxidans Banano 0185 16S 2012 Papan y Arka (2023)
Acidovorax avenae Melón 0118 PCR 2011 Islam et al. (2019)
A. avenae Zuchini 0473 PCR 2017 Silva et al. (2016)
A. oryzae Arroz 0450 16S 2017 Ahmed et al. (2021)
Acinetobacter baylyi Banano 0244-340 16S 2013-15 Carvalheira et al. (2017)
A. baumannii Banano 0340 16S 2015 Shamsinah y Suhaimi (2017)
A. calcoaceticus Banano 0154-185-244 16S 2012 Carvalheira et al. (2017)
A. nosocomialis Banano 0340 16S 2015 Carvalheira et al. (2017)
A. oleivorans Banano 0340 16S 2015 Kim y Park (2015)
A. soli Banano 0244 16S 2013 Samy et al. (2014)
Advenella kashmirensis Jengibre 0391 16S 2016 Abbes et al. (2018)
Agrobacterium spp. Helecho 0174 16S 2013 No descrito en el cultivo
A. spp. Ornamentales 0271 16S 2014 Rangslang et al. (2018)
A. larrymoorei Jengibre 0373 16S 2016 No descrito en el cultivo
A. larrymoorei Tomate 0416 16S 2016 No descrito en el cultivo
Alcaligenes faecalis Banano 0154-244 16S 2012-13 Ijato et al. (2022)
Azospirillum amazonense Arroz 0238 16S 2013 Sahoo et al. (2014)
B
Bacillus altitudinis Desconocido 0296 16S 2015 Lu et al. (2017)
B. amyloliquefaciens Banano 0244 16S 2013 Wang et al. (2013)
B. anthracis Banano 0244 16S 2013 Marcano et al. (2016)
B. bombysepticus Banano 0244 16S 2013 No descrito en el cultivo
B. cereus Banano 0068-227 16S 2011-13 Zhang et al. (2023)
B. gibsonii Jengibre 0391 16S 2016 Posada et al. (2016)
B. humi Banano 0354 16S 2016 Heyrman et al. (2005)
B. megaterium Desconocido 0107 16S 2011 Freedman et al. (2018)
B. megaterium Banano 0154-157-185 16S 2011-12 Dañez et al. (2020)
B. methylotrophicus Desconocido 0250 16S 2014 Wang et al. (2016)
B. pumilus Desconocido 0296 16S 2015 Dobrzyński et al. (2022)
B. stratosphericus Desconocido 0296 16S 2015 Branquinho et al. (2015)
B. subtilis Banano 0244 16S 2013 Li et al. (2021)
B. subtilis Tomate 0272 16S 2014 Chowdappa et al. (2013)

1 El número de boleta corresponde al código asignado cuando se recibió la muestra en el LTM. / 1 The lab report number corresponds to the code assigned when receiving the sample at the LTM.

2 Técnica: Secuenciación con el gen 16S o PCR. / 2 Technique: Sequencing with 16S gene or PCR.

3 El año de análisis corresponde a la fecha en la cual se recibió el aislamiento en el LTM. / 3 The year of analysis corresponds to the date on which the isolation was received at the LTM.

Cuadro 3 Bacterias identificadas (letras B, C, D y E) en el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección, Universidad de Costa Rica. Montes de Oca, San José, Costa Rica. 2009-2018. 

Organismo identificado Hospedante Boleta1 Técnica2 Año3 Literatura relacionada
B
Bacillus tequilensis Desconocido 0250 16S 2014 Li et al. (2018)
B. thuringiensis Banano 0068 16S 2011 Souza et al. (2014)
Bordetella spp. Desconocido 0415 16S 2016 Hamidou et al. (2017)
Brevundimonas diminuta Banano 0244 16S 2013 Hathout et al. (2016)
Burkholderia ambifaria Desconocidos 0278 16S 2014 Mullins et al. (2019)
B. cenocepacia Banano 0154-278 16S 2012-14 Ho et al. (2015)
B. cepacia Banano 0154 16S 2012 Li et al. (2022)
B. cepacia Arroz 0238 16S 2012 Rojas-Rojas et al. (2019)
B. gladioli Arroz 0158 PCR 2012 Lee et al. (2018)
B. glumae Arroz FT879 PCR 2009 Ham et al. (2011)
B. metallica Banano 0354 16S 2016 Hall et al. (2015)
B. vietnamiensis Desconocido 0278 16S 2014 Liu et al. (2022)
C
Cedecea davisae Banano 0244 16S 2013 Thomas y Sekhar (2017)
C. neteri Banano 0340 16S 2015 No descrito en el cultivo
Citrobacter freundii Banano 0154-185 16S 2012 Su et al. (2017)
Comamonas aquatica Banano 0370 16S 2016 No descrito en el cultivo
Cronobacter sakazakii Desconocido 0397 16S 2016 No descrito en el cultivo
D
Delftia tsuruhatensis Tomate 0272 16S 2014 Prasannakumar et al. (2015)
Dickeya dadantii Banano 0354 16S 2016 Liu et al. (2016)
Duganella nigrescens Banano 0370 16S 2016 No descrito en el cultivo
D. radicis Banano 0370 16S 2016 No descrito en el cultivo
D. violaceinigra Banano 0370 16S 2016 No descrito en el cultivo
E
Empedobacter brevis Banano 0244 16S 2013 No descrito en el cultivo
Enterobacter aerogenes Banano 0244 16S 2013 No descrito en el cultivo
E. amnigenus Desconocido 0250 16S 2014 Ali (2019)
E. asburiae Banano 0154-157- 185-244- 340 16S 2012-13 Souza et al. (2013)
E. cancerogenus Banano 0185 16S 2012 No descrito en el cultivo

1 El número de boleta corresponde al código asignado cuando se recibió la muestra en el LTM. / 1 The lab report number corresponds to the code assigned when receiving the sample at the LTM.

2 Técnica: Secuenciación con el gen 16S o PCR. / 2 Technique: Sequencing with 16S gene or PCR.

3 El año de análisis corresponde a la fecha en la cual se recibió el aislamiento en el LTM. / 3 The year of analysis corresponds to the date on which the isolation was received at the LTM.

Cuadro 4 Bacterias identificadas (letras E, K, L y M) en el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección, Universidad de Costa Rica. Montes de Oca, San José, Costa Rica. 2009-2018. 

Organismo identificado Hospedante Boleta1 Técnica2 Año3 Literatura relacionada
E
Enterobacter cloacae Banano 0154 16S 2012 Macedo-Raygoza et al. (2019)
E. cloacae Piña 0283 16S 2014 No descrito en el cultivo
E. hormaechei Banano 0244 16S 2013 Shamsinah y Suhaimi (2017)
E. hormaechei Pitahaya 0255 16S 2014 Retana-Sánchez et al. (2019)
E. ludwigii Banano 0244-340 16S 2013-15 Nyambura et al. (2012)
E. mori Banano 0244 16S 2013 No descrito en el cultivo
E. oryzae Banano 0244 16S 2013 Shamsinah y Suhaimi (2017)
E. oryzae Piña 0306 16S 2015 Weber et al. (2013)
E. radicincitans Desconocido 0250 16S 2014 Berger et al. (2013)
E. sacchari Banano 0244 16S 2013 Zhu et al. (2013)
E. soli Banano 0154 16S 2012 Manter et al. (2011)
K
Klebsiella michiganensis Desconocido 0397 16S 2016 Mitra et al. (2018)
K. pneumoniae Banano 0154-244 16S 2012-13 Prates et al. (2013)
K. variicola Banano 0154-185-244 16S 2012-13-15 Fan et al. (2016)
K. oxytoca Mango 0183 16S 2012 Estrada-Loera et al. (2019)
K. oxytoca Banano 0370 16S 2016 No descrito en el cultivo
K. oxytoca Jengibre 0391 16S 2016 No descrito en el cultivo
Kocuria rhizophila Banano 0244 16S 2013 Candra et al. (2022)
Kosakonia cowanii Desconocido 0397 16S 2016 Krawczyk y Borodynko-Filas (2020)
K. cowanii Chile bloque 0418 16S 2016 No descrito en el cultivo
L
Leifsonia spp. Banano 0157 16S 2012 No descrito en el cultivo
Leclercia adecarboxylata Banano 0244 16S 2013 Snak et al. (2021)
Leucobacter iarius Banano 0185 16S 2012 Clark y Hodgkin (2015)
L. aridicollis Banano 0244 16S 2013 No descrito en el cultivo
L. chromiireducens Banano 0244 16S 2013 No descrito en el cultivo
L. komagatae Banano 0244 16S 2013 No descrito en el cultivo
Lysinibacillus sphaericus Banano 0244 16S 2013 No descrito en el cultivo
L. fusiformis Banano 0244 16S 2013 Hanh y Mongkolthanaruk (2017)
M
Metarhizium anisopliae Desconocido 0361 16S 2016 González-Pérez et al. (2022)

1 El número de boleta corresponde al código asignado cuando se recibió la muestra en el LTM. / 1 The lab report number corresponds to the code assigned when receiving the sample at the LTM.

2 Técnica: Secuenciación con el gen 16S. / 2 Technique: Sequencing with 16S gene.

3 El año de análisis corresponde a la fecha en la cual se recibió el aislamiento en el LTM. / 3 The year of analysis corresponds to the date on which the isolation was received at the LTM.

Cuadro 5 Bacterias identificadas (letras M, O y P) en el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección, Universidad de Costa Rica. Montes de Oca, San José, Costa Rica. 2009-2018. 

Organismo identificado Hospedante Boleta1 Técnica2 Año3 Literatura relacionada
M
Microbacterium spp. Banano 0157 16S 2012 Cordovez et al. (2018)
Myroides odoratimimus Banano 0185 16S 2012 No descrito en el cultivo
Morganella morganii subsp. morganii Banano 0370 16S 2016 No descrito en el cultivo
O
Ochrobactrum pseudogrignonense Banano 0244 16S 2013 No descrito en el cultivo
P
Paenibacillus taichungensis Banano 0227 16S 2013 No descrito en el cultivo
P. taiwanensis Banano 0244 16S 2013 Marcano et al. (2016)
P. pabuli Banano 0244 16S 2013 No descrito en el cultivo
Pantoea agglomerans Banano 0154 16S 2012 Khleekorn y Wongrueng (2014)
P. agglomerans Mango 0183 16S 2013 Gutiérrez-Barranquero et al. (2019)
P. ananatis Desconocido 0423 16S 2016 Weller-Stuart et al. (2017)
P. dispersa Banano 0244 16S 2013 Karthik et al. (2017)
P. septica Orquídeas 0403 16S 2016 No descrito en el cultivo
P. stewartii Desconocido 0423 16S 2016 Kini et al. (2017)
Phoma glomerata Anona 0341 16S 2015 No descrito en el cultivo
Phomopsis eucalyptorum Árbol de hule 0363 16S 2015 No descrito en el cultivo
Providencia rettgeri Banano 0154-185 16S 2012 No descrito en el cultivo
P. vermicola Banano 0185-244 16S 2012-13 No descrito en el cultivo
Pseudochrobactrum asaccharolyticum Banano 0244 16S 2013 No descrito en el cultivo
Pseudomonas spp. Ornamental 0362 16S 2016 Nordstedt et al. (2020)
P. extremaustralis Jengibre 0391 16S 2016 No descrito en el cultivo
P. fluorescens Tomate 0305 16S 2015 Suresh et al. (2022)
P. fragi Piña 0306 16S 2015 No descrito en el cultivo
P. fuscovaginae Arroz 0153 PCR 2012 Musonerimana et al. (2020)
P. geniculata Banano 0244 16S 2013 Lau et al. (2020)
P. hibiscicola Desconocido 0397 16S 2016 Punjabi et al. (2018)
P. marginalis Jengibre 0391 16S 2016 No descrito en el cultivo
P. mendocina Desconocido 0415 16S 2016 Chong et al. (2017)
P. monteilii Banano 0244-185 16S 2012-13 Gechemba et al. (2015)

1 El número de boleta corresponde al código asignado cuando se recibió la muestra en el LTM. / 1 The lab report number corresponds to the code assigned when receiving the sample at the LTM.

2 Técnica: Secuenciación con el gen 16S o PCR. / 2 Technique: Sequencing with 16S gene or PCR.

3 El año de análisis corresponde a la fecha en la cual se recibió el aislamiento en el LTM. / 3 The year of analysis corresponds to the date on which the isolation was received at the LTM.

Cuadro 6 Bacterias identificadas (letras P, R y S) en el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección, Universidad de Costa Rica. Montes de Oca, San José, Costa Rica. 2009-2018. 

Organismo identificado Hospedante Boleta1 Técnica2 Año3 Literatura relacionada
P
Pseudomonas nitroreducens Banano 0185 16S 2012 Su et al. (2017)
P. oryzihabitans Arroz 0450 16S 2017 Hou et al. (2020)
P. putida Banano 0157 16S 2012 Ghequire et al. (2016)
P. taiwanensis Desconocido 0397 16S 2016 Cheng et al. (2021)
Pseudoxanthomonas helianthi Jengibre 0391 16S 2016 No descrito en el cultivo
R
Ralstonia mannitolilytica Banano 0154 16S 2012 Fluit et al. (2021)
R. pickettii Jatrofa 0069 16S 2011 Dubey et al. (2017)
R. solanacearum Jengibre 0269 PCR 2013 Merga et al. (2018)
R. solanacearum Tomate 0177 PCR 2014 Ibrahim et al. (2020)
R. solanacearum Heliconia 0342 PCR 2015 No descrito en el cultivo
R. solanacearum raza 4 Jengibre 0463 PCR 2017 Kumar et al. (2014)
Rhodotorula mucilaginosa Piña 0165 16S 2013 Leneveu-Jenvrin et al. (2020)
S
Schizophyllum commune Desconocido 0403 16S 2016 Kaur et al. (2018)
Sphingomonas spp. Helecho 0174 16S 2013 Granados-Montero et al. (2014)
S. aeria Orquídeas 0403 16S 2016 No descrito en el cultivo
S. zeae Orquídeas 0403 16S 2016 No descrito en el cultivo
Sphingobacterium anhuiense Banano 0154 16S 2012 No descrito en el cultivo
S. composti Banano 0244 16S 2013 No descrito en el cultivo
S. multivorum Banano 0244 16S 2013 No descrito en el cultivo
S. psychroaquaticum Banano 0244 16S 2013 Xu et al. (2020)
S. siyangense Banano 0244 16S 2013 No descrito en el cultivo
S. spiritivorum Banano 0244 16S 2013 No descrito en el cultivo
Sphingobium yanoikuyae Jengibre 0391 16S 2016 No descrito en el cultivo
Sphingomonas panni Desconocido 0006 16S 2010 Li et al. (2024)
S. desiccabilis Desconocido 0006 16S 2010 Asaf et al. (2020)
S. asaccharolytica Desconocido 0006 16S 2010 No descrito en el cultivo
Staphylococcus auricularis Banano 0185 16S 2012 No descrito en el cultivo
S. capitis Jengibre 0391 16S 2016 No descrito en el cultivo
S. epidermidis Jengibre 0391 16S 2016 No descrito en el cultivo
Stenotrophomonas maltophilia Café 0019-20-21 16S 2011 Fernandez-Guimac et al. (2023)

1 El número de boleta corresponde al código asignado cuando se recibió la muestra en el LTM. / 1 The lab report number corresponds to the code assigned when receiving the sample at the LTM.

2 Técnica: Secuenciación con el gen 16S o PCR. / 2 Technique: Sequencing with 16S gene or PCR.

3 El año de análisis corresponde a la fecha en la cual se recibió el aislamiento en el LTM. / 3 The year of analysis corresponds to the date on which the isolation was received at the LTM.

Cuadro 7 Bacterias identificadas (letras W, X y Y) y levaduras (letras C, M, P y W) en el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección, Universidad de Costa Rica. Montes de Oca, San José, Costa Rica. 2009-2018. 

Organismo identificado Hospedante Boleta1 Técnica2 Año3 Literatura relacionada
W
Wautersiella falsenii Banano 0185-244 16S 2012-13 No descrito en el cultivo
X
Xanthomonas campestris Chile dulce 0430 PCR 2016 Esyanti et al. (2020)
Xylella fastidiosa Phoenix 0317 16S 2015 Oriana et al. (2015)
Y
Yokenella regensburgei Banano 0244 16S 2013 Nyambura et al. (2012)
Levaduras
C
Candida carpophila Desconocido 395 ITS 2016 Liu et al. (2023)
Candida intermedia Desconocidos 395 ITS 2016 Huang et al. (2011)
M
Meyerozyma caribbica Desconocido 395 ITS 2016 Bautista-Rosales et al. (2013)
P
Pichia caribbica Desconocido 395 ITS 2016 Mahunu et al. (2016)
W
Wickerhamomyces anomalus Banano 0165, ITS 2013 No descrito en el cultivo
Wickerhamomyces anomalus Piña 0185-211 ITS 2013 Castro-Chinchilla y Umaña-Rojas (2019)

1 El número de boleta corresponde al código asignado cuando se recibió la muestra en el LTM. / 1 The lab report number corresponds to the code assigned when receiving the sample at the LTM.

2 Técnica: Secuenciación con 16S, ITS y PCR. / 2 Technique: Sequencing with 16S, ITS and PCR.

3 El año de análisis corresponde a la fecha en la cual se recibió el aislamiento en el LTM. / 3 The year of analysis corresponds to the date on which the isolation was received at the LTM.

Discusión

En esta investigación se utilizaron herramientas relacionadas con técnicas moleculares, entre estas la detección de microorganismos por medio de oligonucleótidos específicos y universales, y la identificación taxonómica mediante secuenciación de regiones parciales del genoma, en específico del 16S y 18S. Esto permitió identificar a nivel taxonómico un gran número de microorganismos que se encuentran en cultivos agrícolas, ornamentales y forestales de Costa Rica. Se encontró un mayor número de bacterias en cultivos de importancia agrícola como el banano y arroz; algunas ornamentales como orquídeas y helechos, y forestales como jatrofa y el árbol de hule. Además, hubo un menor número de levaduras identificadas en dos cultivos del país (banano y piña). Las bacterias, tanto patogénicas como no patogénicas, están presentes en ambientes agrícolas y representan el mayor grupo de microorganismos en el planeta (Flemming & Wuertz, 2019), con cerca de 1,2 × 1029 especies conocidas en suelo; por ende, esto repercute en la alta presencia de bacterias en los cultivos analizados.

El género de bacterias que más se identificó a nivel de cultivos agrícolas y que tuvo un mayor número de especies identificadas fue Pseudomonas. Las especies patogénicas de este género son conocidas por producir serios daños en diversos cultivos. Entre estas se encuentran especies como P. corrugata, que causa necrosis a nivel de tallo en cultivos como tomate, chile dulce y algunas ornamentales; P. savastanoi, que causa defoliación y pérdida de frutos en olivos, y P. syringae, que produce tizones, cancros y lesiones varias en plantas herbáceas y leñosas (Palacio-Bielsa et al., 2009). Sin embargo, si se considera el género Pseudomonas sensu stricto, este posee intereses a nivel fitopatológico, médico y ambiental. Especies como P. corrugata, una bacteria reportada como patogénica, también pueden ser controladores biológicos para bacterias patogénicas y hongos (Catara, 2007). Otras especies como P. fluorescens o P. poae son bacterias promotoras del crecimiento de plantas y pueden favorecer la floración en condiciones de estrés, tales como sequía y condiciones deficientes en la presencia de nutrientes (Nordstedt et al., 2020).

Una mayor presencia dentro del grupo de bacterias identificadas también se dio con integrantes del género Bacillus. Estas especies pueden ser utilizadas como antagonistas o agentes de biocontrol, que es el caso de B. amyloliquefaciens en el control del patógeno Fusarium oxysporum f. sp. cubense raza 4 en banano (Wang et al., 2013). En algunos casos concretos, como en los géneros Pseudomonas y Pantoea, la identificación de algunas especies es preliminar, debido a la poca especificidad que existe en el 16S para la identificación a nivel de las especies que han sido reportadas. Se recomienda establecer un análisis multilocus (MLSA) que permita una mayor resolución de estos géneros, o en los casos donde se requiera un estudio más pormenorizado.

Para los cultivos analizados, el banano fue el cultivo agrícola donde se presentó una mayor variación en el número de especies de bacterias. En la investigación de Marcano et al. (2016) sobre el cultivo de banano, se hallaron un total de 261 aislamientos de bacterias asociadas a las raíces, donde predominaban las especies Pseudomonas, Bacillus y Enterobacter. Estas especies son conocidas por promover el crecimiento en plantas, mejorar la calidad del fruto y controlar la incidencia de enfermedades.

Las especies de levaduras identificadas por medio de este estudio poseen funciones variadas en el ecosistema. Géneros como Candida pueden estar relacionados con producción de biofumigantes (Huang et al., 2011), mientras que géneros como Meyerozyma tienen acción como posibles biocontroladores ante la presencia de patógenos (Bautista-Rosales et al., 2013), y el género Pichia logra ejercer un control a nivel poscosecha (Mahunu et al., 2016). Se recomienda consultar los artículos indicados en este estudio para un mejor entendimiento de los grupos de bacterias y levaduras identificados, y su relación con el entorno.

Conclusiones

Esta investigación permitió identificar a nivel taxonómico las bacterias y levaduras provenientes de cultivos de Costa Rica, entre los años 2009 y 2018. Se proporcionó información sobre especies patogénicas, no patogénicas, controladores biológicos en campo y poscosecha, así como otros microorganismos utilizados como antagonistas, los cuales pueden ser aislados de diferentes cultivos agrícolas, ornamentales y forestales.

Además, se generó un insumo de consulta y la posibilidad de realizar investigaciones futuras a partir de los microorganismos conservados en el banco de muestras de ADN. La creación de un banco de ADN y de material genético proveniente de los microorganismos aislados representa un insumo valioso para el país y para el desarrollo de nuevas investigaciones en el campo agrícola que permitan un fácil acceso a materiales que se han recolectado a lo largo de los años en diferentes ambientes.

Agradecimiento

Se extiende un especial agradecimiento a los técnicos Freddy Benavides, Catherine Jiménez y Alejandro Sebiani, quienes colaboraron con la implementación de las metodologías desarrolladas. Asimismo, se agradece a la Vicerrectoría de Acción Social, por facilitar la ejecución y continuidad del proyecto ED-2811 de la Clínica de Diagnóstico: Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección del Centro de Investigación en Protección de Cultivos.

Referencias

Abbes, C., Mansouri, A., Werfelli, N., & Landoulsi, A. (2018). Aerobic biodegradation of DDT by Advenella Kashmirensis and its potential use in soil bioremediation. Soil and Sediment Contamination: An International Journal, 27(6), 455-468. https://doi.org/10.1080/15320383.2018.1485629 [ Links ]

Ahmed, T., Noman, M., Shahid, M., Shahid, M. S., & Li, B. (2021). Antibacterial potential of green magnesium oxide nanoparticles against rice pathogen Acidovorax oryzae. Materials Letters, 282, Article 128839. https://doi.org/10.1016/j.matlet.2020.128839 [ Links ]

Ali, B. (2019). Functional and genetic diversity of bacteria associated with the surfaces of agronomic plants. Plants, 8, Article 91. https://doi.org/10.3390/plants8040091 [ Links ]

Asaf, S., Numan, M., Khan, A., & Al-Harrasi, A. (2020). Sphingomonas: from diversity and genomics to functional role in environmental remediation and plant growth. Critical Reviews in Biotechnology, 40(2), 138-152. https://doi.org/10.1080/07388551.2019.1709793 [ Links ]

Bautista-Rosales, P., Calderon-Santoyo, M., Servín-Villegas, R., Ochoa-Álvarez, N., & Ragazzo-Sánchez, J. (2013). Action mechanisms of the yeast Meyerozyma caribbica for the control of the phytopathogen Colletotrichum gloeosporioides in mangoes. Biological Control, 65(3), 293-301. https://doi.org/10.1016/j.biocontrol.2013.03.010 [ Links ]

Berger, B., Brock, A. K., & Ruppel, S. (2013). Nitrogen supply influences plant growth and transcriptional responses induced by Enterobacter radicincitans in Solanum lycopersicum. Plant Soil, 370, 641-652. https://doi.org/10.1007/s11104-013-1633-0 [ Links ]

Blanco-Meneses, M. (2022). Identificación molecular de microorganismos en cultivos agrícolas, ornamentales y forestales en Costa Rica, 2009-2018. Parte 1. Agronomía Mesoamericana, 33(2), Article 46407. https://doi.org/10.15517/am.v33i2.46407 [ Links ]

Blanco-Meneses, M., & Ristaino, J. (2011). Detection and quantification of Peronospora tabacina using a real-time polymerase chain reaction assay. Plant Disease, 95(6), 673-682. https://doi.org/10.1094/PDIS-05-10-0333 [ Links ]

Branquinho, R., Günter, K., Kämpfer, P., & Peixe, L. (2015). The status of the species Bacillus aerophilus and Bacillus stratosphericus. Request for an opinion. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 65, Article 1101. https://doi.org/10.1099/ijs.0.000004 [ Links ]

Buszewski, B., Rogowska, A., Pomastowski, P., Złoch, M., & Railean-Plugaru, V. (2017). Identification of microorganisms by modern analytical techniques. Journal of AOAC International, 100(6), 1607-1623. https://doi.org/10.5740/jaoacint.17-0207 [ Links ]

Campos-Sánchez, R., Flores-Cruz, A., Molina-Mora, J. A., Mora, R., Rodríguez, C., Gatica-Arias, A., & Guzmán-Verri, C. (2021). Avances de la bioinformática en Costa Rica: vista retrospectiva y perspectivas. Revista de Biología Tropical, 69(4), 1204-1223. https://doi.org/10.15517/rbt.v69i4.46873 [ Links ]

Candra, R. T., Prasasty, V. D., & Karmawan, L. U. (2022). Biochemical analysis of banana plants in interaction between endophytic bacteria Kocuria rhizophila and the fungal pathogen Fusarium oxysporum f. sp. cubense Tropical Race (Foc TR4). Biology and Life Sciences Forum, 11, Article 84. https://doi.org/10.3390/IECPS2021-11990 [ Links ]

Carvalheira, A., Silva, J., & Teixeira, P. (2017). Lettuce and fruits as a source of multidrug resistant Acinetobacter spp. Food Microbiology, 64, 119-125. https://doi.org/10.1016/j.fm.2016.12.005 [ Links ]

Castro-Chinchilla, J., & Umaña-Rojas, G. (2019). Yeasts and bacteria associated with pineapple fruit during postharvest handling. Acta Horticulturae, 1239, 77-84. https://doi.org/10.17660/ActaHortic.2019.1239.9 [ Links ]

Catara, V. (2007). Pseudomonas corrugata: plant pathogen and/or biological resource? Molecular Plant Pathology, 8(3), 233-244. https://doi.org/10.1111/j.1364-3703.2007.00391.x [ Links ]

Ceze, L., Nivala, J., & Strauss, K. (2019). Molecular digital data storage using DNA. Nature Reviews Genetics, 20, 456-466. https://doi.org/10.1038/s41576-019-0125-3 [ Links ]

Cheng, C., Wang, Q., Wang, Q. X., He, L. Y., & Sheng, X. (2021). Wheat-associated Pseudomonas taiwanensis WRS8 reduces cadmium uptake by increasing root surface cadmium adsorption and decreasing cadmium uptake and transport related gene expression in wheat. Environmental Pollution, 268, Article 115850. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2020.115850 [ Links ]

Chong, T. M., Chen, J. W., See-Too, W. S., Yu, C., Ang, G. Y., Lim, Y., Yin, W., Grandclement, C., Faure, D., Dessaux, Y., & Chank, K. (2017). Phenotypic and genomic survey on organic acid utilization profile of Pseudomonas mendocina strain S5.2, a vineyard soil isolate. AMB Express, 7, Article 138. https://doi.org/10.1186/s13568-017-0437-7 [ Links ]

Chowdappa, P., Kumar, S.P., Lakshmi, M.J., & Upreti, K.K. (2013). Growth stimulation and induction of systemic resistance in tomato against early and late blight by Bacillus subtilis OTPB1 or Trichoderma harzianum OTPB3. Biological Control, 65(1), 109-117. https://doi.org/10.1016/j.biocontrol.2012.11.009 [ Links ]

Clark, L. C., & Hodgkin, J. (2015). Leucobacter musarum subsp. musarum sp. nov., subsp. nov., Leucobacter musarum subsp. japonicus subsp. nov., and Leucobacter celer subsp. astrifaciens subsp. nov., three nematopathogenic bacteria isolated from Caenorhabditis, with an emended description of Leucobacter celer. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 65(11), 3977-3984. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.000523 [ Links ]

Cordovez, V., Schop, S., Hordijk, K., Dupré de Boulois, H., Coppens, F., Hanssen, I., Raaijmakers, J., & Carrion, V. (2018). Priming of plant growth promotion by volatiles of root-associated Microbacterium spp. Applied and Environmental Microbiology, 84(22), Article e01865-18. https://doi.org/10.1128/AEM.01865-18 [ Links ]

Dañez, J., Requiso, P., Alfafara, C., Nayve, F., & Ventura, J. (2020). Optimization of fermentation factors for polyhydroxybutyrate (PHB) production using Bacillus megaterium PNCM 1890 in simulated glucose-xylose hydrolysates from agricultural residues. Philippine Journal of Science, 149(1), 163-175. [ Links ]

Dobrzyński, J., Jakubowska, Z., & Dybek, B. (2022). Potential of Bacillus pumilus to directly promote plant growth. Frontiers in Microbiology, 13, Article 1069053. https://doi.org/10.3389/fmicb.2022.1069053 [ Links ]

Dubey, G., Kollah, B., Ahirwar, U., Mandal, A., Thakur, J., Patra, A., & Mohanty, S. (2017). Phylloplane bacteria of Jatropha curcas: diversity, metabolic characteristics, and growth-promoting attributes towards vigor of maize seedling. Canadian Journal of Microbiology, 63(10), 822-833. https://doi.org/10.1139/cjm-2017-0189 [ Links ]

Estrada-Loera, R., Gallegos-Robles, M., Orona-Castillo, I., García-Hernandez, J., Osuna-Garcia, J., Sánchez-Lucio, R., Ríos-Plaza, J., & Vasquez-Vasquez, C. (2019). Prevalencia de bacterias patógenas en mango (Mangifera indica L) cv. Tommy Atkins. Biotecnia, 21(1), 5-12. https://biotecnia.unison.mx/index.php/biotecnia/article/view/807 [ Links ]

Esyanti, R. R., Farah, N., Bajra, B. D., Nofitasari, D., Martien, R., Sunardi, S., & Safitri, R. (2020). Comparative study of nano-chitosan and synthetic bactericide application on chili pepper (Capsicum annuum L.) infected by Xanthomonas campestris. AGRIVITA Journal of Agricultural Science, 42(1), 13-23. https://doi.org/10.17503/agrivita.v42i1.1283 [ Links ]

Fan, H. C., Zeng, L., Yang, P. W., Guo, Z. X., & Bai, T. T. (2016). First Report of Banana Soft Rot Caused by Klebsiella variicola in China. Plant Disease, 100(2), 517-517. https://doi.org/10.1094/PDIS-05-15-0586-PDN [ Links ]

Fernandez-Guimac, S., Peraz, J., Mendoza, J., Bustamante, D., & Calderon, M. S. (2023). Exploring the diversity of microorganisms and potential pectinase activity isolated from wet fermentation of coffee in northeastern Peru. Food Science and Technology, 43, Article e81922. https://doi.org/10.1590/fst.81922 [ Links ]

Flemming, H. C., & Wuertz, S. (2019). Bacteria and archaea on Earth and their abundance in biofilms. Nature Reviews Microbiology, 17, 247-260 https://doi.org/10.1038/s41579-019-0158-9 [ Links ]

Fluit, A. C., Bayjanov, J. R., Aguilar, M. D., Cantón, R., Tunney, M., Elborn, S., van Westreenen, M., & Ekkelenkamp, M. (2021). Characterization of clinical Ralstonia strains and their taxonomic position. Antonie van Leeuwenhoek, 114, 1721-1733. https://doi.org/10.1007/s10482-021-01637-0 [ Links ]

Freedman, A., Peet, K., Boock, J., Penn, K., Prather, K., & Thompson, J. (2018). Isolation, development, and genomic analysis of Bacillus megaterium SR7 for growth and metabolite production under supercritical carbon dioxide. Frontiers in Microbiology, 9, Article 2152. http://doi.org/10.3389/fmicb.2018.02152 [ Links ]

Furuya, N., Ura, H., Iiyama, K., Matsumoto, M., Takeshita, M., & Takanami, Y. (2002). Specific oligonucleotide primers based on sequences of the 16s-23s rDNA spacer region for the detection of Burkholderia gladioli by PCR. Journal of General Plant Pathology, 68, 220-224. http://doi.org/10.1007/PL00013080 [ Links ]

Gechemba, O., Budambula, N., Makonde, H., Mugweru, J., & Matiru, V. (2015). Potentially beneficial rhizobacteria associated with banana plants in Juja, Kenya. Research & Reviews: Journal of Microbiology and Biotechnology, 7, 181-188. [ Links ]

Ghequire, M., Swings, T., Michiels, J., Gross, H., & De Mot, R. (2016). Draft genome sequence of Pseudomonas putida BW11M1, a banana rhizosphere isolate with a diversified antimicrobial armamentarium. Genome Announcement, 4(2), Article e00251-16. https://doi.org/10.1128/genomeA.00251-16 [ Links ]

Giangacomo, C., Mohseni, M., Kovar, L., & Wallace, J. G. (2021). Comparing DNA extraction and 16S rRNA gene amplification methods for plant-associated bacterial communities. Phytobiomes Journal, 5(2), 190-201. https://doi.org/10.1094/PBIOMES-07-20-0055-R [ Links ]

Glaeser, S., & Kämpfer, P. (2015). Multilocus sequence analysis (MLSA) in prokaryotic taxonomy. Systematic and Applied Microbiology, 38(4), 237-245. https://doi.org/10.1016/j.syapm.2015.03.007 [ Links ]

González-Pérez, E., Ortega-Amaro, M. A., Bautista, E., Delgado-Sánchez, P., & Jiménez-Bremont, J. F. (2022). The entomopathogenic fungus Metarhizium anisopliae enhances Arabidopsis, tomato, and maize plant growth. Plant Physiology and Biochemistry, 176, 34-43. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2022.02.008 [ Links ]

Granados-Montero, M., Sánchez-Chacón, E., Vargas-Montero, M., & Barboza-Aguilar, C. (2014). Hallazgos ultraestructurales en lesiones foliares asociadas a ‘vena roja’ en helecho hoja de cuero. Revista Mexicana de Ciencias Agrícolas, 5(1), 37-48. [ Links ]

Gutiérrez-Barranquero, J., Cazorla, F., Torés, J., & de Vicente, A. (2019). Pantoea agglomerans as a new etiological agent of a bacterial necrotic disease of mango trees. Phytopathology, 109(1), 17-26. https://doi.org/10.1094/PHYTO-06-18-0186-R [ Links ]

Hall, T. A. (1999). BioEdit: A user-friendly biological sequence alignment editor and analysis program for Windows 95/98/NT. Nucleic Acids Symposium Series, 41, 95-98. https://doi.org/10.14601/Phytopathol_Mediterr-14998u1.29 [ Links ]

Hall, C. M., Busch, J. D., Shippy, K., Allender, C. J., Kaestli, M., Mayo, M., Sahl, J., Schupp, J., Colman, R., Keim, P., Currie, B., & Wagner, D. (2015). Diverse Burkholderia species isolated from soils in the Southern United States with no evidence of B. pseudomallei. PLoS ONE, 10(11), Article 0143254. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0143254 [ Links ]

Ham, J. H., Melanson, R. A., & Rush, M. C. (2011). Burkholderia glumae: next major pathogen of rice? Molecular Plant Pathology, 12, 329-339. https://doi.org/10.1111/j.1364-3703.2010.00676.x [ Links ]

Hamidou, I., Bodo, L., & Harvill, E. (2017). Environmental origin of the genus Bordetella. Frontiers in Microbiology, 8, Article 28. https://doi.org/10.3389/fmicb.2017.00028 [ Links ]

Hanh, H., & Mongkolthanaruk, W. (2017). Correlation of growth and IAA production of Lysinibacillus fusiformis UD 270. Journal of Applied and Physical Sciences, 3(3), 98-106. https://tafpublications.com/gip_content/paper/Japs-3.3.3.pdf [ Links ]

Hathout, A., el-nekeety, A., Hamed, A., Bassem, S., Abelaziz, M., Ghareeb, M., & Aly, S. (2016). Novel Egyptian bacterial strains exhibiting antimicrobial and antiaflatoxigenic activity. Journal of Applied Pharmaceutical Science, 6(12), 001-010. [ Links ]

Heyrman, J., Rodríguez-Díaz, M., Joke, D., Andreas, F., Niall, L., & De Vos, P. (2005). Bacillus arenosi sp. nov., Bacillus arvi sp. nov. and Bacillus humi sp. nov., isolated from soil. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 55(1), 111-117. https://doi.org/10.1099/ijs.0.63240-0 [ Links ]

Ho, Y. N., Chiang, H., Chao, C., Su, C., Hsu, H., Guo, C., Hsieh, L., & Huang, C. (2015). In planta biocontrol of soilborne Fusarium wilt of banana through a plant endophytic bacterium, Burkholderia cenocepacia 869T2. Plant Soil, 387, 295-306. https://doi.org/10.1007/s11104-014-2297-0 [ Links ]

Horita, M., Yano, K., & Tsuchiya, K. (2004). PCR-based specific detection of Ralstonia solanacearum race 4 strains. Journal of General Plant Pathology, 70, 278-283. https://doi.org/10.1007/s10327-004-0126-7 [ Links ]

Hou, Y., Zhang, Y., Yu, L., Ding, X., Liu, L., Wang, L., & Huang, S. (2020). First report of Pseudomonas oryzihabitans causing rice panicle blight and grain discoloration in China. Plant Disease, 104(11), Article 3055. https://doi.org/10.1094/PDIS-10-19-2186-PDN [ Links ]

Huang, R., Li, G. Q., Zhang, J., Yang, L., Che, H., Jiang, D., & Huang, H. (2011). Control of postharvest botrytis fruit rot of strawberry by volatile organic compounds of Candida intermedia. Phytopathology, 101(7), 859-869. https://doi.org/10.1094/PHYTO-09-10-0255 [ Links ]

Ibrahim, Y. E., Balabel, N. M., Saleh, A. A., & Farag, N. (2020). Determination of differences in Ralstonia solanacearum phylotype II, sequevar 1 forms as related to their colony characteristics on Kelman medium and pathogenesis. Journal of Plant Pathology, 102, 59-66. https://doi.org/10.1007/s42161-019-00372-w [ Links ]

Ibrahim, M. A., Metry, E. A., Moustafa, S. A., Tawfik, A. E., & NasrEl-Din, T. M. (2005). Morphological and molecular diagnosis of commercial potato cultivars infected with Ralstonia solanacearum. Arabian Journal of Biotechnology, 8(2), 211-222. [ Links ]

Ijato, J. Y., Olajide, O. O., & Ojo, B. O. (2022). Rhizoctonia solani, Aspergillus niger, Streptococcus pyrogenes, Alcaligenes faecalis and Proteus vulgaris selectively associated with two varieties of banana and effects of storage conditions on nutritional composition of banana. International Journal of Frontline, 01(01), 007-013. https://doi.org/10.56355/ijfrr.2022.1.1.0002 [ Links ]

Islam, M. R., Hossain, M. R., Kim, H. T., Jesse, D. M. I., Abuyusuf, M., Jung, H. J., Park, J. I., & Nou, I. S. (2019). Development of molecular markers for detection of Acidovorax citrulli strains causing bacterial fruit blotch disease in melon. International Journal of Molecular Science, 20, Article 2715. https://doi.org/10.3390/ijms20112715 [ Links ]

Jeng, R. S., Svircev, A. M., Myers, A. L., Beliaeva, L., Hunter, D. M., & Hubbes, M. (2001). The use of 16S and 16S-23S rDNA to easily detect and differentiate common Gram-negative orchard epiphytes. Journal of Microbiological Methods, 44(1), 69-77. https://doi.org/10.1016/s0167-7012(00)00230-x [ Links ]

Karthik, M., Pushpakanth, P., Krishnamoorthy, R., & Senthilkumar, M. (2017). Endophytic bacteria associated with banana cultivars and their inoculation effect on plant growth. The Journal of Horticultural Science and Biotechnology, 92(6), 568-576. https://doi.org/10.1080/14620316.2017.1310600 [ Links ]

Kaur, M., Chadha, P., Kaur, S., Kaur, A., Kaur, R., Kumar, A., & Kaur, R. (2018). Schizophyllum commune induced genotoxic and cytotoxic effects in Spodoptera litura. Scientific Reports, 8, Article 4693. https://doi.org/10.1038/s41598-018-22919-0 [ Links ]

Khleekorn, S., & Wongrueng, S. (2014). Evaluation of antagonistic bacteria inhibitory to Colletotrichum musae on banana. Journal of Agricultural Technology, 10(2), 383-390. [ Links ]

Kim, J., & Park, W. (2015). Indole: a signaling molecule or a mere metabolic byproduct that alters bacterial physiology at a high concentration? Journal of Microbiology, 53, 421-428. https://doi.org/10.1007/s12275-015-5273-3 [ Links ]

Kini, K., Agnimonhan, R., Afolabi, O., Milan, B., Soglonou, B., Gbogbo, V., Koebnik, R., & Silué, D. (2017). First report of a new bacterial leaf blight of rice caused by Pantoea ananatis and Pantoea stewartii in Benin. Plant Disease, 101(1), Article 242. https://doi.org/10.1094/PDIS-06-16-0940-PDN [ Links ]

Krawczyk, K., & Borodynko-Filas, N. (2020). Kosakoniacowanii as the new bacterial pathogen affecting soybean (Glycine max Willd.). European Journal of Plant Pathology, 157, 173-183. https://doi.org/10.1007/s10658-020-01998-8 [ Links ]

Kumar, A., Prameela, T. P., Suseelabhai, R., Siljo, A., Anandaraj, M., & Vinatzer, B. A. (2014). Host specificity and genetic diversity of race 4 strains of Ralstonia solanacearum. Plant Pathology, 63, 1138-1148. https://doi.org/10.1111/ppa.12189 [ Links ]

Lane, D. J., Pace, B., Olsen, G. J., Stahl, D. A., Sogin, M. L., & Pace, N. R. (1985). Rapid determination of 16S ribosomal RNA sequences for phylogenetic analyses. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 82(20), 6955-6959. https://doi.org/10.1073/pnas.82.20.6955 [ Links ]

Lau, E., Tani, A., Khew, C., Chua, Y., & Hwang, S. (2020). Plant growth-promoting bacteria as potential bio-inoculants and biocontrol agents to promote black pepper plant cultivation. Microbiological Research, 240, Article 126549. https://doi.org/10.1016/j.micres.2020.126549 [ Links ]

Lee, C., Lee, H. H., Mannaa, M., Kim, N., Park, J., Kim, J., & Seo, Y. S. (2018). Genomics-based sensitive and specific novel primers for simultaneous detection of Burkholderia glumae and Burkholderia gladioli in rice seeds. Plant Pathology Journal, 34(6), 490-498. https://doi.org/10.5423/PPJ.OA.07.2018.0136 [ Links ]

Leite J., R. P., Minsavage, G. V., Bonas, U., & Stall, R. E. (1994). Detection and identification of phytopathogenic Xanthomonas strains by amplification of DNA sequences related to the hrp genes of Xanthomonas campestris pv. vesicatoria. Applied and Environmental Microbiology, 60(4), 1068-1077. https://doi.org/10.1128/aem.60.4.1068-1077.1994 [ Links ]

Leneveu-Jenvrin, C., Quentin, B., Assemat, S., Hoarau, M., Meile, J., & Remize, F. (2020). Changes of quality of minimally-processed pineapple (Ananas comosus, var. ‘Queen Victoria’) during cold storage: fungi in the leading role. Microorganisms, 8(2), Article 185. https://doi.org/10.3390/microorganisms8020185 [ Links ]

Li, C., Cheng, P., Zheng, L., Li, Y., Chen, Y., Wen, S., & Yu, G. (2021). Comparative genomics analysis of two banana Fusarium wilt biocontrol endophytes Bacillus subtilis R31 and TR21 provides insights into their differences on phytobeneficial trait. Genomics, 113(3), 900-909. https://doi.org/10.1016/j.ygeno.2021.02.006 [ Links ]

Li, H., Guan, Y., Dong, Y., Zhao, L., Rong, S., Chen, W., Lv, M., Xu, H., Gao, X., Chen, R., Li, L., & Xu, Z. (2018). Isolation and evaluation of endophytic Bacillus tequilensis GYLH001 with potential application for biological control of Magnaporthe oryzae. PLOS ONE, 13(10), Article e0203505. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0203505 [ Links ]

Li, Z., Henawy, A. R., Halema, A. A., Fan, Q., Duanmu, D., & Huang, R. A. (2022). Wild rice rhizobacterium Burkholderia cepacia BRDJ enhances nitrogen use efficiency in rice. International Journal of Molecular Science, 23, Article 10769. https://doi.org/10.3390/ijms231810769 [ Links ]

Li, Q., Xiang, P., Li, L., Zhang, T., Wu, Q., Bao, Z., Tu, W., & Zhao, C. (2024). Phosphorus mining activities alter endophytic bacterial communities and metabolic functions of surrounding vegetables and crops. Plant Soil, 497, 155-174. https://doi.org/10.1007/s11104-023-05961-4 [ Links ]

Liu, M., Hong, G., Li, H., Bing, X., Chen, Y., Jing, X., Gershenzon, J., Lou, Y., Baldwin, I., & Li, R. (2023). Sakuranetin protects rice from brown planthopper attack by depleting its beneficial endosymbionts. Proceedings of the National Academy of Sciences, 120(23), Article e2305007120. https://doi.org/10.1073/pnas.2305007120 [ Links ]

Liu, M., Philp, J., Wang, Y., Hu, J., Wei, Y., Li, J., Ryder, M., Toh, R., Zhou, T., Denton, M., Wu, Y., & Yang, H. (2022). Plant growth-promoting rhizobacteria Burkholderia vietnamiensis B418 inhibits root-knot nematode on watermelon by modifying the rhizosphere microbial community. Scientific Reports, 12, Article 8381. https://doi.org/10.1038/s41598-022-12472-2 [ Links ]

Liu, Q., Xiao, W., Wu, Z., Li, S., Yuan, Y., & Li, H. (2016). Identification of Dickeya dadantii as a causal agent of banana bacterial sheath rot in China. Journal of Plant Pathology, 98(3), 503-510. [ Links ]

Lu, X., Zhou, D., Chen, X., Zhang, J., Huang, H., & Wei, L. (2017). Isolation and characterization of Bacillus altitudinis JSCX-1 as a new potential biocontrol agent against Phytophthora sojae in soybean (Glycine max (L.) Merr.). Plant Soil, 416, 53-66. https://doi.org/10.1007/s11104-017-3195-z [ Links ]

Macedo-Raygoza, G., Valdez-Salas, B., Prado, F., Prieto, K., Yamaguchi, L., Kato, M., Canto-Canché, B., Carrillo-Beltrán, M., Di Mascio, P., White, J., & Beltrán-García, M. (2019). Enterobacter cloacae, an endophyte that establishes a nutrient-transfer symbiosis with banana plants and protects against the black sigatoka pathogen. Frontiers in Microbiology, 10, Article 804. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.00804 [ Links ]

Mahunu, G., Zhang, H., Yang, Q., Zhang, X., Li, D., & Zhou, Y. (2016). Improving the biocontrol efficacy of Pichia caribbica with phytic acid against postharvest blue mold and natural decay in apples. Biological Control, 92, 172-180. https://doi.org/10.1016/j.biocontrol.2015.10.012 [ Links ]

Manter, D.K., Hunter, W.J., & Vivanco, J. M. (2011). Enterobacter soli sp. nov.: a lignin-degrading γ-Proteobacteria isolated from soil. Current Microbiology, 62, 1044-1049. https://doi.org/10.1007/s00284-010-9809-9 [ Links ]

Marcano, I., Díaz-Alcántara, C., Urbano, B., & González-Andrés, F. (2016). Assessment of bacterial populations associated with banana tree roots and development of successful plant probiotics for banana crop. Soil Biology and Biochemistry, 99, 1-20. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2016.04.013 [ Links ]

Merga, J., Habtamu, T., & Eshetu, D. (2018). Integrated management of bacterial wilt (Ralstonia solanacearum) of ginger (Zingiber officinale) in Southwestern Ethiopia. Archives of Phytopathology and Plant Protection, 51(15-16), 834-851. https://doi.org/10.1080/03235408.2018.1504374 [ Links ]

Mitra, S., Pramanik, K., Kumar, P., Soren, T., Sarkar, A., Sundar, R., Pandey, S., & Maiti, T. (2018). Characterization of Cd-resistant Klebsiella michiganensis MCC3089 and its potential for rice seedling growth promotion under Cd stress. Microbiological Research, 210, 12-25. https://doi.org/10.1016/j.micres.2018.03.003 [ Links ]

Mullins, A. J., Murray, J., Bull, M. J., Jenner, M., Jones, C., Webster, G., Green, A., Neill, D., Connor, T., Parkhill, J., Challis, G., & Mahenthiralingam, E. (2019). Genome mining identifies cepacin as a plant-protective metabolite of the biopesticidal bacterium Burkholderia ambifaria. Nature Microbiology, 4, 996-1005. https://doi.org/10.1038/s41564-019-0383-z [ Links ]

Murray, M. G., & Thompson, W. F. (1980). Rapid isolation of high molecular weight plant DNA. Nucleic Acids Research, 8(19), 4321-4326. https://doi.org/10.1093/nar/8.19.4321 [ Links ]

Musonerimana, S., Bez, C., Licastro, D., Habarugira, G., Bigirimana, J., & Venturi, V. (2020). Pathobiomes revealed that Pseudomonas fuscovaginae and Sarocladium oryzae are independently associated with rice sheath Rot. Microbial Ecology, 80, 627-642. https://doi.org/10.1007/s00248-020-01529-2 [ Links ]

Nordstedt, N., Chapin, L., Taylor, C., & Michelle, J. (2020). Identification of Pseudomonas spp. that increase ornamental crop quality during abiotic stress. Frontiers in Plant Science, 10, Article 1754. https://doi.org/10.3389/fpls.2019.01754 [ Links ]

Nyambura, C., Njeri, V., Tani, A., & Wangari, C. (2012). Isolation and identification of endophytic bacteria of bananas (Musa spp.) in Kenya and their potential as biofertilizers for sustainable banana production. African Journal of Microbiology Research, 6(34), 6414-6422. https://doi.org/10.5897/AJMR12.1112 [ Links ]

Onasanya, A., Basso, A., Somado, E.A., Gasore, E.R., Nwilene, F.E., Ingelbrecht, J., & Onasanya, R.O. (2010). Development of a combined molecular diagnostic and DNA fingerprinting technique for rice bacteria pathogens in Africa. Biotechnology, 9(2), 89-105. https://doi.org/10.3923/biotech.2010.89.105 [ Links ]

Oriana, P., Susca, L., Loconsole, G., Saponari, M., Boscia, D., Savino, V., & Martelli, G. P. (2015). Survey for the presence of Xylella fastidiosa subsp. pauca (strain CoDiRO) in some forestry and ornamental species in the Salento Peninsula. Journal of Plant Pathology, 97(2), 373-376. https://doi.org/10.4454/JPP.V97I2.031 [ Links ]

Palacio-Bielsa, A., Cambra, M. A., & López, M. M. (2009). PCR detection and identification of plant-pathogenic bacteria: updated review of protocols (1989-2007). Journal of Plant Pathology, 91(2), 249-297. [ Links ]

Papan, C., & Arka, P. C. (2023). New report of endophytic bacterium Achromobacter xylosoxidans from root tissue of Musa paradisiaca. Research Square. https://doi.org/10.21203/rs.3.rs-2879522/v1 [ Links ]

Posada, L., Ramírez, M., Ochoa-Gómez, N., Cuellar-Gaviria, T., Argel-Roldan, L., Ramírez, C., & Villegas-Escobar, V. (2016). Bioprospecting of aerobic endospore-forming bacteria with biotechnological potential for growth promotion of banana plants. Scientia Horticulturae, 212, 81-90. https://doi.org/10.1016/j.scienta.2016.09.040 [ Links ]

Prasannakumar, S., Gowtham, H., Hariprasad, P., Shivaprasad, K., & Niranjana, S. (2015). Delftia tsuruhatensis WGR-UOM-BT1, a novel rhizobacterium with PGPR properties from Rauwolfia serpentina (L.) Benth. Ex Kurz also suppresses fungal phytopathogens by producing a new antibiotic-AMTM. Letters in Applied Microbiology, 61(5), 460-468. https://doi.org/10.1111/lam.12479 [ Links ]

Prates, T., Nietsche, S., Costa, M., Xavier, A. A., Gomes, D., & Toledo, M. C. (2013). Potential use of endophytic bacteria to promote the plant growth of micropropagated banana cultivar Prata Anã. African Journal of Biotechnology, 12(31), 4915-4919. https://doi.org/10.5897/AJB2012.2958 [ Links ]

Rangslang, R., Liu, Z., Lutken, H., & Trevenzoli, B. (2018). Agrobacterium spp. genes and ORFs: mechanisms and applications in plant science. Ciencia e Agrotecnologia, 42(5), 453-463. https://doi.org/10.1590/1413-70542018425000118 [ Links ]

Retana-Sánchez, K., Castro-Zúñiga, O., Blanco-Meneses, M., & Quesada-González, A. (2019). Etiología de las pudriciones en el tallo de Hylocereus costaricensis, provocadas por Enterobacter hormaechei, en Costa Rica. Agronomía Costarricense, 43(2), 61-73. https://doi.org/10.15517/rac.v43i2.37949 [ Links ]

Rojas-Rojas, F., López-Sánchez, D., Meza-Radilla, G., Méndez-Canarios, A., Ibarra, A., & Estrada-de los Santos, P. (2019). El controvertido complejo Burkholderia cepacia, un grupo de especies promotoras del crecimiento vegetal y patógenas de plantas, animales y humanos. Revista Argentina de Microbiología, 51(1), 84-92. https://doi.org/10.1016/j.ram.2018.01.002 [ Links ]

Sahoo, R. K., Ansari, M. W., Pradhan, M., Dangar, T., Mohanty, S., & Tuteja, N. (2014). Phenotypic and molecular characterization of native Azospirillum strains from rice fields to improve crop productivity. Protoplasma, 251, 943-953. https://doi.org/10.1007/s00709-013-0607-7 [ Links ]

Samy, A., Rajkuberan, C., Prabukumar, S., & Sivaramakrishnan, S. (2014). Evaluation of selective rhizobacteria as a bioinoculant on green gram (Vigna radiate L.) R. Wilczek. International Journal of Current Microbiology and Applied Sciences, 3(8), 988-998. https://www.ijcmas.com/vol-3-8/A.Anthoni%20Samy,%20et%20al.pdf [ Links ]

Sanger, F., Nicklen, S., & Coulson, A. R. (1977). DNA sequencing with chain-terminating inhibitors. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 74(12), 5463-5467. https://doi.org/10.1073/pnas.74.12.5463 [ Links ]

Sayers, E. W., Bolton, E. E., Brister, J. R., Canese, K., Chan, J., Comeau, D. C., Connor, R., Funk, K., Kelly, C., Kim, S., Madej, T., Marchler-Bauer, A., Lanczycki, C., Lathrop, S., Lu, Z., Thibaud-Nissen, F., Murphy, T., Phan, L., Skripchenko, Y., & Sherry, S. T. (2022). Database resources of the national center for biotechnology information. Nucleic Acids Research, 50(D1), D20-D26. https://doi.org/10.1093/nar/gkab1112 [ Links ]

Shamsinah, N., & Suhaimi, M. (2017). Diversity of bacterial communities in bacterial wilt-diseased banana plants (Doctoral thesis, unpublished). University of Malaya. [ Links ]

Silva, K., Silva, A., Siquiera, M., Bernardi, N., Castanho, M., Ramos, R., & Barbosa, E. (2016). Polyphasic analysis of Acidovorax citrulli strains from northeastern Brazil. Scientia Agricola, 73(3), 252-259. https://doi.org/10.1590/0103-9016-2015-0088 [ Links ]

Singh, B. K., Trivedi, P., Egidi, E., Macdonald, C., & Delgado-Baquerizo, M. (2020). Crop microbiome and sustainable agriculture. Nature Reviews of Microbiology, 18, 601-602. https://doi.org/10.1038/s41579-020-00446-y [ Links ]

Snak, A., Vendruscolo, E., Santos, M., Fiorini, A., & Mesa, D. (2021). Genome sequencing and analysis of plant growth-promoting attributes from Leclercia adecarboxylata. Genetics and Molecular Biology, 44(1), Article e20200130. https://doi.org/10.1590/1678-4685-GMB-2020-0130 [ Links ]

Souza, A., Cruz, J. C., Sousa, N., Procopio, A., & Silva, G. F. (2014). Endophytic bacteria from banana cultivars and their antifungal activity. Genetics and Molecular Research, 12(4), 8661-8670. http://dx.doi.org/10.4238/2014.October.27.6 [ Links ]

Souza, S., Xavier, A., Costa, M., Cardoso, A., Pereira, M., & Nietsche, S. (2013). Endophytic bacterial diversity in banana ‘Prata Anã’ (Musa spp.) roots. Genetics and Molecular Biology, 36(2), 252-264. https://doi.org/10.1590/S1415-47572013000200016 [ Links ]

Su, L., Shen, Z., Ruan, Y., Tao, C., Chao, Y., Li, R., & Shen, Q. (2017). Isolation of antagonistic endophytes from banana roots against Meloidogyne javanica and their effects on soil nematode community. Frontiers in Microbiology, 8, Article 2070. https://doi.org/10.3389/fmicb.2017.02070 [ Links ]

Suleimanova, A. D., Itkina, D. L., Pudova, D. S., & Sharipova, M. R. (2021). Identification of Pantoea phytate-hydrolyzing rhizobacteria based on their phenotypic features and multilocus sequence analysis (MLSA). Microbiology, 90, 87-95. https://doi.org/10.1134/S0026261721010112 [ Links ]

Suresh, P., Shanmugaiah, V., Rajagopal, R., Muthusamy, K., & Ramamoorthy, V. (2022). Pseudomonas fluorescens VSMKU3054 mediated induced systemic resistance in tomato against Ralstonia solanacearum. Physiological and Molecular Plant Pathology, 119, Article 101836. https://doi.org/10.1016/j.pmpp.2022.101836 [ Links ]

Takeuchi, T., Sawada, H., Suzuki, F., & Matsuda, I. (1997). Specific detection of Burkholderia plantarii and B. glumae by PCR using primers selected from the 16S-23S rDNA spacer regions. Japanese Journal of Phytopathology, 63(6), 455-462. https://doi.org/10.3186/jjphytopath.63.455 [ Links ]

Thomas, P., & Sekhar, A. C. (2017). Cultivation versus molecular analysis of banana (Musa sp.) shoot-tip tissue reveals enormous diversity of normally uncultivable endophytic bacteria. Microbial Ecology, 73, 885-899. https://doi.org/10.1007/s00248-016-0877-7 [ Links ]

Walcott, R. R., & Gitaitis, R. D. (2000). Detection of Acidovorax avenae subsp. citrulli in watermelon seed using immunomagnetic separation and the polymerase chain reaction. Plant Disease, 84(4), 470-474. https://doi.org/10.1094/PDIS.2000.84.4.470 [ Links ]

Wang, C., Kim, Y., Singh, P., Mathiyalagan, R., Jin, Y., & Yang, D. (2016). Green synthesis of silver nanoparticles by Bacillus methylotrophicus, and their antimicrobial activity. Artificial Cells, Nanomedicine, and Biotechnology, 44(4), 1127-1132. https://doi.org/10.3109/21691401.2015.1011805 [ Links ]

Wang, B., Yuan, J., Zhang, J., Shen, Z., Zhang, M., Li, R., Ruan, Y., & Shen, Q. (2013). Effects of novel bioorganic fertilizer produced by Bacillus amyloliquefaciens W19 on antagonism of Fusarium wilt of banana. Biology and Fertility of Soils, 49, 435-446. https://doi.org/10.1007/s00374-012-0739-5 [ Links ]

Weber, O., Videira, S., & Simoes, J. (2013). Identification of culturable endophytes in ‘Champaka’ pineapple grown in an organic system. African Journal of Agricultural Research, 8(26), 3422-3430. https://academicjournals.org/journal/AJAR/article-full-text-pdf/C6FF84F36400 [ Links ]

Weller-Stuart, T., De Maayer, P., & Coutinho, T. (2017). Pantoea ananatis: genomic insights into a versatile pathogen. Molecular Plant Pathology, 18, 1191-1198. https://doi.org/10.1111/mpp.12517 [ Links ]

White, T. J., Bruns, T., Lee, S., & Taylor, J. (1990). Amplification and direct sequencing of fungal ribosomal RNA genes for phylogenetics. PCR Protocols: a guide to methods and applications. Academic Press. [ Links ]

Xu, L., Zhang, H., Xing, Y. T., Li, N., Wang, S., & Sun, J. (2020). Complete genome sequence of Sphingobacterium psychroaquaticum strain SJ-25, an aerobic bacterium capable of suppressing fungal pathogens. Current Microbiology, 77, 115-122. https://doi.org/10.1007/s00284-019-01789-3 [ Links ]

Zhang, L., Hu, Y., Chen, Y., Qi, D., Cai, B., Zhao, Y., Li, Z., Wang, Y., Nie, Z., Xie, J., & Wang, W. (2023). Cadmium-tolerant Bacillus cereus 2-7 alleviates the phytotoxicity of cadmium exposure in banana plantlets. Science of The Total Environment, 903, Article 166645. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2023.166645 [ Links ]

Zhirnov, V., Zadegan, R. M., Sandhu, G. S., Church, G. M., & Hughes, W. L. (2016). Nucleic acid memory. Nature Materials, 15(4), 366-370. https://doi.org/10.1038/nmat4594 [ Links ]

Zhu, B., Zhou, Q., Lin, L., Hu, C., Shen, P., Yang, L., An, Q., Xie, G., & Li, Y. (2013). Enterobacter sacchari sp. nov., a nitrogen-fixing bacterium associated with sugar cane (Saccharum officinarum L.). International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 63(7), 2577-2582. https://doi.org/10.1099/ijs.0.045500-0 [ Links ]

Nota

1Este trabajo formó parte de los datos generados a partir del proyecto ED2811, inscrito en la Vicerrectoría de Acción Social, Universidad de Costa Rica.

Recibido: 09 de Noviembre de 2023; Aprobado: 14 de Febrero de 2024

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