Introducción

El cultivo de cebolla (Allium cepa L.) (Asparagales: Amaryllidaceae), ocupa a nivel mundial una superficie de cinco millones de hectáreas con una producción estimada de 88 millones de toneladas anuales, con un rendimiento promedio estimado de 16,8 t ha^-1 (^{Jaldo Alvarado, 2017}). A nivel internacional, China e India constituyen los principales productores de cebolla y en exportación Holanda e India (^{Jaldo Alvarado, 2017}). En Panamá, ocupa uno de los principales rubros agrícolas. Durante la cosecha 2019-2020, se reportó una producción estimada de 14 258 toneladas provenientes de 528,48 ha, que incluyen las provincias de Chiriquí, Coclé y Herrera (^{Ministerio de Desarrollo Agropecuario, 2020}).

Entre las plagas y enfermedades asociadas al cultivo de cebolla a nivel internacional, se reportaban tres especies de trips que incluyen Thrips simplex (Morrison), Thrips tabaci (Lindeman) y Thrips palmi Karny (Thysanoptera: Thripinae) (^{Barba & Suris, 2015}). La especie de trips más importante a nivel mundial relacionada con el cultivo de cebolla en reportes previos, ha sido T. tabaci, cosmopolita y polífaga (^{Nakahara, 1994}), conocida como el trips de la cebolla (^{Mound et al., 2022}), con reportes de México con pérdidas de 50 % hasta 100 % (^{Aguilar Carpio et al., 2017}), así como de Etiopia y Kenia con pérdidas entre el 10 % y 85 % (^{Shiberu & Mahammed, 2014}) de la cosecha de cebolla.

El trips de la cebolla, T. tabaci, se reportó como la especie de trips más importante de este cultivo, por los daños que ocasiona en América (^{Gill et al., 2015}). La planta es afectada por el virus IYSV (Iris yellow spot virus) que origina la mancha amarilla de la cebolla que es transmitida por T. tabaci (^{Ramírez-Rojas et al., 2016}), pero este virus también puede ser transmitido por Frankliniella fusca (Hinds) (^{Rotenberg et al., 2015}).

Los trips poseen partes bucales con un solo estilete mandibular, que perfora el tejido de la planta y con los estiletes maxilares que conforman un tubo, succionan la savia de la planta (^{Aguilar Carpio et al., 2017}; ^{Kumar Saurav et al., 2016}). El daño directo asociado a Thysanoptera en cultivos agrícolas, incluye las laceraciones severas en las hojas tiernas al picar y chupar el tejido epidérmico que produce lesiones necróticas, decoloración de brotes, afectación de la floración y desarrollo de frutos de las plantas (^{Duran Trujillo et al., 2017}; ^{Rami Reddy et al., 2018}; ^{Soares de Matos et al., 2019}). Otro aspecto relevante de los trips, es el registro de quince especies que producen daños indirectos por ser vectores de virus (Tospovirus) en un amplio rango de plantas, que incluyen más de quinientas especies en más de cincuenta familias (^{Montero-Astúa et al., 2016}; ^{Nachappa et al., 2020}; ^{Nilon et al., 2021}; ^{Rotenberg et al., 2015}).

Entre las especies de trips de importancia agrícola presentes en el continente americano, se encuentra Caliothrips phaseoli (Hood), que se reportó distribuida solo en este continente desde el sur de los Estados Unidos de América (EUA) (Texas y Florida) hasta Suramérica (Brasil y Colombia), que incluye Panamá (^{Goldarazena et al., 2012}; ^{Soto-Rodríguez et al., 2017}). Del género Caliothrips Daniel en Panamá hay cuatro especies: Caliothrips fasciatus (Pergande), C. insulares (Hood), C. nanus (Hood) y C. phaseoli (Goldarazena et al., 2012).

El trips C. phaseoli, se reportó como una plaga local y menor en cultivos de importancia económica en diversas regiones en América (^{Mound et al., 2022}), en países como Guatemala con daños en frijol (P. vulgaris) (^{Toledo-Perdomo & Sagastume-Mena, 2019}) y en Argentina con reportes en soja (G. max) (^{Flores, 2021}; ^{Gamundi et al., 2005}), en algodón (Gossypium spp.) (^{Beltrán et al., 2004}) y en frijol (P. vulgaris) (^{Sosa et al., 2017}).

En Brasil, la especie C. phaseoli (^{Bezerra Lima et al., 2020}) se registró en especies de plantas de las familias Apiaceae (incluyó Daucus carota L.), Asteraceae (incluyó Lactuca sativa L.), Convolvulaceae (incluyó Ipomoea batatas (L.) Lam.) y Rosaceae (incluyó Prunus persica (L.) Stokes). También se asocia a Cucurbitaceae (Cucumis melo L. y Cucumis sativus L.), Fabaceae (incluyó Glycine max (L.) Merr, P. vulgaris y Apuleia leiocarpa (Vogel) J.F. Macbr), Malvaceae (Gossypium sp.) y Solanaceae (incluyó Capsicum annuum L. y Solanum lycopersicum L.) (^{Bezerra Lima et al., 2020}; ^{Boscardin et al., 2019}; ^{Silva et al., 2020}). En el caso de la especie C. phaseoli no se reporta como vector de Tospovirus (^{Rotenberg et al., 2015}).

En Panamá, en el año 2021 los productores de cebolla en la región del Arco Seco, manifestaron su preocupación por daños que presentaron sus plantas sobre el follaje, que incluían laceraciones, pérdida de turgencia y secado de las puntas de las hojas por una especie de insecto no identificada al momento.

El objetivo de este trabajo fue identificar la especie y daños del trips asociado al cultivo de cebolla en la región del Arco Seco de Panamá.

Materiales y métodos

Para el desarrollo de la investigación, se realizaron muestreos durante el periodo de diciembre de 2020 hasta abril de 2021, en dos localidades con plantaciones de cebolla, en el Arco Seco de Panamá, una en la provincia de Coclé (Natá) y la otra en la provincia de Los Santos (El Ejido) (Figura 1), República de Panamá. Estas localidades se caracterizan por presentar un clima tropical de sabana, con periodos secos que van de enero a abril, así como precipitaciones de mayo a diciembre, con un promedio anual de 1300 mm. Las elevaciones de estas regiones geográficas varían entre 0 y 300 m s. n. m. (^{Autoridad Nacional del Ambiente, 2010}) y la temperatura promedio durante el estudio fue de 29 ºC (^{Instituto Meteorológico Hidrológico de Panamá, 2023}).

Figura 1 Localización geográfica del área de muestreo. Localidades de Natá y El Ejido en Panamá. Instituto de Innovación Agropecuaria de Panamá. 2020-2021. 

Las localidades de Natá (8,346932, -80,518522, 7 m s. n. m.) y El Ejido (7,910180, -80,370412, 15 m s. n. m.) fueron georeferenciadas y se registraron en el programa Microsoft Excel® 2016, se mapearon con ^{Google Earth n.d.} (Figura 1).

En cada localidad se realizaron cincuenta muestreos, a razón de cinco muestreos al mes, durante el desarrollo del cultivo de cebolla (Allium cepa L.), dentro de diez puntos, de manera sistemática en zig zag, a una distancia de 20 m entre cada uno. En cada punto, se recolectaron las hojas de plantas de cebolla que mostraron síntomas asociados a la presencia del insecto (presentes o no presentes al momento del muestreo), tales como rayado de las hojas, decoloración y secado de las puntas.

Las muestras de hojas se colocaron en bolsas plásticas con cierre mágico de capacidad de un galón, para su traslado al Laboratorio de Protección Vegetal (LPV), del Centro de Innovación Agropecuaria Divisa (CIAD), del Instituto de Innovación Agropecuaria de Panamá (IDIAP), localizado en los Canelos, provincia de Herrera, Panamá. Por planta, se examinó el número de ninfas, hembras adultas y machos adultos del insecto, con el uso de un microscopio de disección (100 x de aumento), cámara digital e iluminación LED 5000 SLI.

De las muestras vegetales llevadas a laboratorio, se determinó el total de plantas infestadas y los síntomas de daño presentes.

Se seleccionaron especímenes adultos para determinar la especie C. phaseoli, se realizó el montaje en láminas fijas a partir de la metodología propuesta por ^{Mound y Kibby (1998}) y modificada por ^{Barba y Suris (2015}), la cual consiste en colocar los especímenes de machos y hembras en una solución de NaOH al 10 % durante 60 min y, luego, tratar los insectos con un gradiente de alcoholes de 70 % a 100 %. A continuación, en una gota del medio de montaje (bálsamo de Euparal) y con ayuda de microalfileres, se extendieron las alas y se enderezaron las antenas, para una mayor visibilidad del pronoto. Las láminas se colocaron en un horno a una temperatura aproximada de 35 ºC, durante seis horas. Luego de seis semanas, los preparados se sellaron de manera permanente con esmalte para uñas.

Las observaciones se realizaron con ayuda de un estereomicroscopio y microscopio, con aumento de 40 a 100 X.

Para la identificación de la especie C. phaseoli, se utilizó la clave taxonómica de ^{Bezerra Lima et al. (2020}). Los insectos colectados se depositaron en la colección de Entomología, del Laboratorio de Protección Vegetal (LPV), del Centro de Innovación Agropecuaria Divisa (CIAD), Instituto de Innovación Agropecuaria de Panamá (IDIAP), ubicado en Los Canelos, Santa María, Herrera, Panamá.

Resultados

De un total de cincuenta plantas muestreadas por localidad, el 80 % (40) de las colectadas en El Ejido tenían presencia del trips. Las muestras de Natá no presentaron este tipo de insecto. De las muestras de El Ejido, se capturó a 216 especímenes, de los cuales fueron 47,69 % (103) hembras, 6,02 % (13) machos y 46,30 (100) inmaduros. Se identificó la presencia de C. phaseoli en agroecosistema de cebolla, detallado de la siguiente manera: 10 ♀, 2 ♂, 17.II.2021 (Figura 1).

Identificación de Caliothrips phaseoli

La identificación y diferenciación de C. phaseoli (Figura 2) de otras especies conocidas del género Caliothrips, está caracterizada por la presencia de esculturas reticuladas sobre la cabeza y el pronoto con marcas internas (^{Bezerra Lima et al., 2020}), además del registro de los siguientes caracteres morfológicos detallados a continuación.

Figura 2 Espécimen hembra de Caliothrips phaseoli. (A) Cuerpo; (B) Antenas de 8 segmentos; (C) Cabeza, gena y pronoto reticulado; (D) Metanoto; (E) Tergitos abdominales estriados. Instituto de Innovación Agropecuaria de Panamá. 2020-2021. 

Las hembras y machos presentan alas, con cuerpos y patas de color marrón, con tarsos amarillos. Antenas con ocho segmentos, donde los segmentos de antena III y IV son de color amarillo, con un cono sensor bifurcado. Las alas anteriores con bordes lineales y planas, con al menos una fila de setas incompleta y sin callosidades. Las alas anteriores presentan setas delgadas en la bifurcación de las venas, con área basal del ala, con un área marrón claro, en ocasiones con una banda oscura incompleta. El tarsi del primer par de patas presenta un segmento. Esculturas reticuladas sobre la cabeza y el pronoto reticulado con marcas internas y gena con llamativas marcas internas. Metanoto esculpido, sin zona oscura muy marcada, con setas medianas muy marcadas. En el abdomen, el tergito II sin llamativa microtrichia recurvada. El tergito X simétrico y los tercios laterales de los tergitos abdominales estriados transversal y oblicuamente, con microtrichia entre líneas (Figura 2).

Descripción del daño

El 80 % de las plantas de cebolla muestreadas en El Ejido presentaron daños, además de la presencia de trips. El daño registrado en cebolla por C. phaseoli provocó la deformación, retraso en el crecimiento y desarrollo de las plantas (Figura 3). En dichas plantas donde se encontró daño, no se registró la presencia de otras especies de trips. En la localidad de Natá no se registró este daño, ni la presencia de trips.

Figura 3 Diferentes estadios biológicos de Caliothrips phaseoli sobre hojas de cebolla (Allium cepa L.). (A) Daño, (B) Ninfa. Instituto de Innovación Agropecuaria de Panamá. 2020-2021. 

Los daños en el follaje consistieron en laceraciones y protuberancias en la cutícula, con manchas (blancas, naranjas y plateadas) de forma irregular, que a medida que se incrementaban sobre la superficie de las hojas se hacían mucho más perceptibles y luego, se tornaban de color marrón (Figura 4 y 5).

Figura 4 Daños causados por Caliothrips phaseoli en hojas de cebolla (Allium cepa L.) (A) Síntomas de decoloración en el haz de una hoja; (B) Decoloración y manchas blancas en el envés de una hoja. Instituto de Innovación Agropecuaria de Panamá. 2020-2021. 

Figura 5 Secado de las puntas de cebolla (Allium cepa L.), causados por Caliothrips phaseoli, en la localidad de El Ejido, provincia de Los Santos. Instituto de Innovación Agropecuaria de Panamá. 2020-2021. 

Discusión

Ninguno de los reportes previos asociaba la especie C. phaseoli al cultivo de cebolla en Panamá u otras localidades. Los reportes de daños por el ataque de T. tabaci en cebolla (^{Aguilar Carpio et al., 2017}; ^{Lagos-Kutz et al., 2020}), mantienen un patrón de secado de las hojas por secciones en la cebolla, pero este nuevo reporte indica la capacidad que tienen otras especies de trips, como C. phaseoli, para atacar el cultivo y deformar las hojas, lo cual causa el retraso en el crecimiento y desarrollo de las plantas (^{Gerardo et al., 2021}).

Es probable que en el caso de las localidades muestreadas en Panamá, este escenario de daño por parte C. phaseoli, haya ocurrido en otras ocasiones y se haya asumido que se trataba de ataques de T. tabaci, debido a que la identificación de trips de manera visual se hace muy compleja, por el pequeño tamaño de estos insectos, que pueden haber sido confundidos con insectos de otros órdenes, lo cual hace obligatorio preparar láminas fijas para ser observadas en microscopio (^{Aguilar Carpio et al., 2017}; ^{Mound et al., 2022}; ^{Nakahara, 1993}; ^{Shiberu & Mahammed, 2014}).

Aunque se registraron síntomas de daños sobre el follaje de la cebolla ocasionados por el ataque de C. phaseolis en el presente estudio, no se determinó el nivel de pérdidas estimadas para dichos daños, como ha ocurrido con daños en cebolla ocasionados por T. tabaci en otras localidades en el mundo (^{Aguilar Carpio et al., 2017}; ^{Shiberu & Mahammed, 2014}).

El presente estudio no incluyó elementos como la dispersión geográfica en Panamá y el estatus de C. phaseoli como plaga fitófaga dentro de otras especies de plantas hospederas presentes, cultivos o malezas, como el caso de resultados en otras localidades en América en países como Guatemala, Argentina y Brasil, donde se encuentra en especies de plantas de la familia Fabaceae, Solanaceae y Cucurbitaceae (^{Beltrán et al., 2004}; ^{Bezerra Lima et al., 2020}; ^{Boscardin et al., 2019}; ^{Flores, 2021}; ^{Gamundi et al., 2005}; ^{Toledo-Perdomo & Sagastume-Mena, 2019}).

Conclusiones

Se identificó y registró por primera vez en cebolla el trips C. phaseoli en la República de Panamá, en la localidad de El Ejido de Los Santos.

Las poblaciones del trips C. phaseoli encontradas sobre el follaje de la cebolla, causaron daño a través de laceraciones, manchas y secado de hojas.

Es necesario ampliar la vigilancia fitosanitaria para esta especie de trips a otras zonas productoras de cebolla del país.