Introducción

Los corales negros son organismos sésiles coloniales que pertenecen al orden Antipatharia ^{Milne-Edwards & Haime, 1857} (Anthozoa: Hexacorallia) y se caracterizan por tener pólipos pequeños que producen colonias con un eje central proteínico, no calcáreo (^{Bo, Montgomery, Opresko, Wagner, & Bavestrello, 2019}; ^{Opresko, 1976}). Son importantes componentes de la estructura tridimensional de los fondos marinos, ya que proveen refugio y hábitat para alimentación, cuido y crecimiento de muchas especies de peces e invertebrados (^{Etnoyer & Morgan, 2005}; ^{Prouty, Roark, Buster, & Ross, 2011}). La gran cantidad de fauna asociada, que incluye esponjas, anémonas, moluscos y otros grupos, los convierte en reguladores de las comunidades bénticas y el funcionamiento del ecosistema (^{Bo et al., 2012}; ^{Excoffon, Acuña, & Cortés, 2009}; ^{Prouty et al., 2011}). Debido a que los corales negros son organismos muy longevos (con reportes de hasta 4265 años) (^{Love, Yoklavich, Black, & Andrews, 2007}; ^{Roark, Guilderson, Dunbar, Fallon, & Mucciarone, 2009}) y a que tienen una tasa de crecimiento radial muy lenta, son considerados bioindicadores siendo importantes en temas de conservación y cambio climático (^{Raimundo et al., 2013}). Estos organismos se encuentran distribuidos en todo el mundo y la mayoría de las especies se encuentran en zonas mayores a los 50 m de profundidad (^{Bo et al., 2012}; ^{Bruckner, De Angelis, & Montgomery, 2008}; ^{Brugler, Opresko, & France, 2013}; ^{Wagner, Luck, & Toonen, 2012}). Sin embargo, el grupo se ha visto amenazado por diferentes acciones destructivas como la pesca de arrastre y la extracción con fines comerciales para usos en joyería (^{Bo et al., 2019}; ^{Gori et al., 2019}; ^{Grigg, 2001}). Debido a esto, fueron enlistados en el Apéndice II de la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Flora y Fauna Silvestres (CITES).

A pesar de su importancia tanto económica como ambiental, los corales negros han sido poco estudiados a nivel mundial y las costas de América Latina no son la excepción (^{Bo et al., 2012}). En el Pacífico de Costa Rica se ha registrado Myriopathes panamensis (^{Verrill, 1869}), Antipathes galapagensis^{Deichmann, 1941} y Lillipathes ritamariae^{Opresko & Breedy, 2010} (^{Brugler et al., 2013}; ^{Cortés, 2019}; ^{Opresko & Breedy, 2010}; ^{Reimer & Fujii, 2010}). En México, Panamá, Ecuador y Colombia se han reportado dos especies de corales negros que forman bosques; en Costa Rica, solamente se ha reportado la presencia de bosques en el Parque Nacional Isla del Coco (^{Brugler et al., 2013}; ^{Cortés, 2019}; ^{Opresko & Breedy, 2010}; ^{Reimer & Fujii, 2010}).

El archipiélago de Islas Murciélago (protegido dentro del Sector Marino) y el Golfo de Santa Elena representan importantes centros de biodiversidad dentro del Área de Conservación Guanacaste (ACG) (^{Cortés, 2017}). En las Islas Murciélago se han observado asentamientos de corales negros formando bosques, cuya existencia no había sido documentada previamente en la literatura científica. También se han observado bosques de coral negro en bajos de pesca que han sido explotados durante muchos años, fuera del área marina protegida. Este estudio presenta las observaciones de las poblaciones de corales negros en aguas someras que se han recopilado durante años de buceo. El objetivo de este trabajo es reportar la ubicación de bosques de coral negro dentro del ACG y describir de forma general su fauna asociada, generando una línea base para futuras investigaciones.

Materiales y métodos

Sitio de estudio: El Área de Conservación Guanacaste se encuentra en la zona norte de Costa Rica y cuenta con una extensión marina de 43 000 ha y 150 km de costa que se ubican en varias categorías de protección (^{Chacón-Monge, Azofeifa-Solano, Alvarado, & Cortés, 2021}; ^{Cortés, 2017}) (Fig. 1). Este sitio se caracteriza por estar influenciado por los vientos alicios provocando una zona de afloramiento con aguas frías, ricas en nutrientes y oxígeno; lo cual influye en que el ACG albergue una alta diversidad de especies (^{Chacón-Monge et al., 2021}; ^{Cortés, 1996}). Además, el ACG es Patrimonio Mundial de UNESCO, lo que recalca su valor en la conservación de los recursos naturales que allí se encuentran (^{Cortés & Joyce, 2020}).

Fig. 1 Localidad de los bosques de coral negro conocidos en el Área de Conservación Guanacaste (ACG) listados en la Tabla 1. El color del círculo indica la especie dominante, y la zona sombreada en azul oscuro indica el área marina protegida (Sector Marino del ACG). / Fig. 1. Location of the black coral forests known in the Guanacaste Conservation Area listed in Table 1. The color of the circles indicates the dominant species, and the dark blue shaded area the marine protected area (Marine Sector of ACG). 

Metodología: Durante los últimos 20 años se han realizado exploraciones mediante buceo SCUBA en el ACG. Se determinaron 9 puntos donde se encuenran bosques de coral negro, los cuales fueron georeferenciados por medio de GPS (Fig. 1). Durante este tiempo, se hicieron observaciones de los bosques de coral negro presentes en la zona. Por medio de observaciones cualitativas realizadas por una misma persona, se determinó la especie de coral negro dominante en cada sitio, considerándose como dominante la que abarcara la mayor área del bosque, por un mayor número de colonias o porque estas fueran de mayor tamaño. Se elaboró un mapa con el programa Quantum-GIS (^{QGIS Development Team, 2016}) usando el Atlas 2014 de Costa Rica (^{Ortiz-Malavasi, 2014}) para reportar la distribución de los corales negros en el ACG.

Después de identificada la especie en el campo, se tomaron muestras de los corales negros para analizarlas en el laboratorio. Para el estudio microscópico, se tomaron fragmentos pequeños de las pínulas y se trataron con hipoclorito de sodio 3%, que fueron analizadas por medio de microscopía electrónica de barrido (MEB Hitachi 3700, 570) para la caracterización morfológica.

Se examinaron las especies de fauna asociada por medio de fotografías de los organismos observados sobre los corales negros y posteriormente fueron identificados al mínimo nivel taxonómico posible corroborando con expertos en los grupos. El conocimiento empírico de buzos locales, tanto de SCUBA como de compresor, fueron importantes para el registro de cambios observados en los corales negros en el tiempo.

Resultados

Se observaron dos especies de coral negro, M. panamensis (Myriopathidae) y A. galapagensis (Antipathidae), formando estructuras boscosas tridimensionales. Ambas se observaron en sitios dentro y fuera del área marina protegida en el Pacífico norte de Costa Rica (Fig. 1; Tabla 1), con una mayor cantidad de bosques dominados por M. panamensis que por A. galapagensis. De esta última especie se observaron bosques únicamente fuera de áreas protegidas, a pesar de que sí está presente dentro del área protegida. En general, cada bosque está constituido por una especie dominante, donde se observan algunas colonias dispersas de la especie que no lo es. Aparentemente las agregaciones de las los corales negros están relacionadas con la profundidad, encontrándose M. panamensis en aguas más someras, a partir de los 15 m de profundidad, como se observa en El Viejón (Fig. 1; Tabla 1); mientras que A. galapagensis se encuentra a mayor profundidad, formando bosques que llegan hasta los 45 m, según las observaciones que se realizaron en este estudio; sin embargo, los buzos de compresor han observado estos bosques hasta 70 m de profundidad.

Caracterización de las especies:

Familia Antipathidae Pallas, 1766

Antipathes galapagensis^{Deichmann, 1941}

Diagnosis (basada en ^{Deichmann, 1941}; ^{Opresko, 2009}; Opresko, com. pers.)

Colonias arborescentes, de hasta 1 m o más de alto, diámetro del tallo varía entre 0.8-2 cm (Fig. 2A, Fig. 2B). Ramificación densa e irregular (Fig. 2A, Fig. 2B, Fig. 2C), bifurcaciones al décimo orden o más (Fig. 3A). Pinnas y pínnulas alargadas, con apariencia sinuosa, surgiendo de todos lados de las ramas de los órdenes inferiores en ángulos abiertos, uniseriales en algunas partes y con espinas distribuidas longitudinalmente (Fig. 3B). Espinas polipares cónicas, puntiagudas con papilas muy pequeñas y agudas o con estrías poco pronunciadas en la parte apical, con uno o dos lóbulos en el ápice (Fig. 3C, Fig. 3D). Espinas polipares entre 0.12-0.16 mm de altura, espinas abpolipares entre 0.09-0.14 mm. Pólipos entre 1-2 mm de diámetro transversal, contorno circular, apertura bucal cónica, rodeado por 6 tentáculos de igual longitud, entre 6-7 pólipos por centímetro en las ramas. Color de los pólipos amarillento o verdoso (Fig. 2A, Fig. 2B, Fig. 2C). Esta especie se puede encontrar en el Pacífico Tropical Oriental, desde el Golfo de California hasta Ecuador (^{Bo et al., 2012}; ^{Wills-López, 2008}). Su distribución batimétrica es variable, encontrándose en arrecifes y plataformas rocosas localizadas a profundidades entre 15-90 m (^{Bo et al., 2012}).

Fig. 2 Colonias de Antipathes galapagensis (Antipathidae) en Bajo Islita, a 30 m de profundidad. A) Morfología de la colonia; B) detalle de los pólipos; C) vista de la agregación de colonias. / Fig. 2. Colonies of Antipathes galapagensis (Antipathidae) in Bajo Islita at 30 m depth. A) Colony morphology; B) polyps’ detail; C) colony aggregation view. 

Fig. 3 A) Colonia de Antipathes galapagensis (Antipathidae) preservada (UCR 1802); B) disposición de las espinas en el tallo; C-D) detalle de las espinas. / Fig. 3. A) Preserved colony of Antipathes galapagensis (Antipathidae) (UCR 1802); B) arrangement of the spines on the stem; C-D) detail of the spines. 

Familia Myriopathidae Opresko, 2001

Myriopathes panamensis (Verril, 1869)

Diagnosis (basada en ^{Bo et al., 2012};

^{Brook, 1889}; ^{Hickman, 2008}; ^{Verrill, 1869}; ^{Opresko, 1976}).

Colonias arborescentes, hasta 1.50 m o más de alto, diámetro del tallo varía entre 0.8-5.9 cm (Fig. 4A, Fig. 4B). Ramificación extendida lateralmente en un mismo plano con un tallo basal corto (Fig. 4C). Pínnulas densas dispuestas bilateralmente (Fig. 5A, Fig. 5B). Pinnas y pínnulas con espinas distribuidas de forma irregular (Fig. 5A, Fig. 5B), estas espinas con la punta curvada hacia arriba o aplanadas hacia el exterior (Fig. 5D). Espinas de las ramas cónicas con ápice redondeado y distribuidas irregularmente (Fig. 5C). Se pueden encontrar de 7-9 filas longitudinales, encontrándose de 7-9 espinas por milímetro por fila, entre los 0.14-0.16 mm de longitud (Fig. 5D). Pólipos entre 0.5-0.7 mm de diámetro transversal, de 10-12 por centímetro en las ramas. Color de los pólipos blanquecinos alargados con tentáculos cilíndricos (Fig. 4C). Colonias café oscuro (Fig. 4A, Fig. 4B, Fig. 4C). Se ha registrado desde México hasta Ecuador en el Pacífico Tropical Oriental y su distribución batimétrica reportada va desde los 9-50 m de profundidad (^{Bo et al., 2012}).

Fig. 4 Colonias de Myriopathes panamensis (Myriopathidae) en El Viejón a 15 m de profundidad. A) Vista del bosque de coral; B) colonias y fauna asociada; C) detalle de los pólipos en las pínulas. / Fig. 4. Colonies of Myriopathes panamensis (Myriopathidae) in El Viejón at a depth of 15 m. A) View of the coral forest; B) colonies and associated fauna; C) detail of the polyps on the pinnules. 

Fig. 5 A) Colonia de Myriopathes panamensis preservada (UCR 1792) y pínulas terminales; B) disposición de las espinas en el tallo; C-D) detalle de las espinas. / Fig. 5. A) Preserved colony of Myriopathes panamensis (UCR 1792), and terminal pinnules; B) arrangement of the spines on the stem; C-D) detail of the spines. 

Fauna asociada: Por la morfología de sus colonias, la fauna asociada se documentó principalmente entre las ramas de las colonias de M. panamensis. Sobre este coral negro se observaron organismos como el bivalvo Pteria sterna (Pteriidae), el cual es muy abundante en algunos sitios como El Viejón (Fig. 6A, Fig. 6B). Otros organismos como las anémonas Nemanthus californicus (Nemanthidae), se encontraron cubriendo ramas completas de coral negro muerto (Fig. 6C); estas ramas muertas pueden ser colonizadas por esponjas, cirripedios, hidrozoarios y otros organismos. Algunos peces como el halcón narigón Oxycirrhithes typus (Cirrhitidae, Fig. 6D) y caballitos de mar Hippocampus ingens (Syngnathidae, Fig. 6E) también se observaron asociados al coral negro, igualmente ambos se han encontrado en las ramas de octocorales. Además, se observaron ascideas de la familia Didemnidae (Fig. 6F) y otras de la especie Botrylloides leachii (Styelidae, Fig. 6G), así como los ofiúridos o estrellas quebradizas Ophiotrix spiculata (Ophiotrichidae, Fig. 6G). Es necesario un análisis más detallado para determinar la fauna asociada a A. galapagensis.

Fig. 6 Fotos submarinas de la fauna asociada a Myriopathes panamensis (Myriopathidae): A-B) el bivalvo Pteria sterna (Pteriidae); C) la anémona Nemanthus californicus (Nemanthidae); D) el pez halcón narigón Oxycirrhites typus (Cirrhitidae); E) el caballito de mar Hippocampus ingens (Syngnathidae); F) una ascidea de la familia Didemnidae; G) la ascidea Botrylloides leachii (Styelidae), y la ofiura Ophiothrix spiculata (Ophiotrichidae). / Fig. 6. Underwater photos of the fauna associated with Myriopathes panamensis (Myriopathidae): A-B) the bivalve Pteria sterna (Pteriidae); C) the anemone Nemanthus californicus (Nemanthidae); D) the longnose hawkfish Oxycirrhites typus (Cirrhitidae); E) the Pacific seahorse Hippocampus ingens (Syngnathidae); F) an ascidean (Family Didemnidae); G) the ascidean Botrylloides leachii (Styelidae), and the brittle star Ophiothrix spiculata (Ophiotrichidae). 

Según las observaciones recopiladas para este estudio, los buzo locales indican que a principios de la década de 1990 los bosques de M. panamensis eran más abundantes y los peces O. typus eran muy comunes entre sus ramas; sin embargo, para finales de esa década el pez fue extraído con fines decorativos para acuarios y su abundancia disminuyó drásticamente. A inicios de los años 2000 hubo un aumento en las poblaciones de las anémonas y en pocos años ya solo se observaron los esqueletos del coral cubiertos por las anémonas (N. californicus) (^{Excoffon et al., 2009}). En el 2010 los corales negros se habían muerto casi en su totalidad. En algunos de estos sitios, colonias de A. galapagensis empezaron a crecer sobre los tallos de los corales muertos de M. panamensis. Un caso parecido ocurrió en bajo El Viejón, donde se extrajo gran cantidad del pez O. typus y en los últimos 10 años una población importante del bivalvo P. sterna se ha desarrollado sobre las ramas del coral, quebrándolas en algunos casos. El bivalvo tiene a su vez una gran cantidad de organismos asociados como cirripedios, esponjas, entre otros que aumentan su peso; lo cual necesita ser estudiado ya que podría estar causando mayor incidencia de corales quebrados.

Discusión

Las dos especies observadas en el ACG no tienen variaciones morfológicas respecto a las descritas para otros lugares del PTO (^{Bo et al., 2012}; ^{Hickman, 2008}; ^{Opresko, 1976}; ^{Opresko, 2009}). La presencia de bosques de A. galapagensis fuera del área protegida y la ausencia dentro de áreas protegidas puede deberse a la falta de exploración a más profundidad o a otros factores bióticos (competencia o depredación) y abióticos (temperatura, sustrato o corrientes), que deben ser analizdos en futuros estudios. Se ha propuesto que los efectos causados por el cambio climático pueden afectar en gran medida la composición y abundancia de las comunidades marinas (^{Bo et al., 2012}). Investigaciones anteriores han mencionado que las condiciones óptimas en donde se desarrollan los corales negros se dan por debajo de los 100 m (^{Wagner et al., 2012}). ^{Gori et al (2019}) han informado que cada vez es más común el registro de corales negros a menor profundidad. En este estudio se encontró M. panamensis en profundidades desde los 15 m y A. galapagensis desde los 30 m de profundidad, concordando con lo reportado en la literatura (^{Bo et al., 2012}; ^{Bo et al., 2019}).

La macrofauna observada entre las ramas de M. panamensis no ha sido evaluada en cuanto a su significado ecológico. La anémona N. californicus fue encontrada cubriendo las ramas de corales muertos, en algunos bosques alrededor de las Islas Murciélago como el bajo El Jardín; algunos autores han observado que las anémonas de este género pueden llegar a matar las colonias de coral (^{Excoffon et al., 2009}; ^{Gress & Kaimuddin, 2021}), probablemente para tener mayor disponibilidad de sustrato (^{Gress & Kaimuddin, 2021}).

Algunos autores mencionan otros organismos como fauna asociada a los corales negros dentro de los que destacan ascidias, esponjas, cirripedios, zoántidos y algas (^{Bo et al., 2012}). Todos estos han sido observados en el Pacífico norte, pero no se ha hecho un estudio taxonómico detallado de los mismos. ^{Vargas (2000}) describió una especie nueva de camarón de la familia Palaemonidae (Periclimenes murcielaguensis Vargas, 2000) asociada a M. panamensis, pero desde entonces no se ha vuelto a observar. Es posible que ésta y otras especies de crustáceos, por su camuflaje y ser escurridizos, no se hayan recolectado recientemente y para encontrarlas sea necesario recurrir a nuevas estrategias de muestreo.

Como se demuestra en este estudio, el ACG alberga parches de bosques de coral negro, que son centros de biodiversidad y que tienen una importancia económica potencial (ej. productos bioquímicos, turismo) que no ha sido evaluada, por lo que se acentúa la importancia de esta región en cuanto a conservación. Los posibles impactos de la extracción no controlada de peces para acuario que se asocian a los bosques de coral negro deben ser estudiados a profundidad. La mortalidad de coral negro observada también debe ser motivo de estudio, por lo que un monitoreo de estos ambientes será fundamental para entender mejor su dinámica. Este trabajo preliminar proporciona una línea de base para estudios ecológicos y taxonómicos de los corales negros, y también sugiere la importancia de un estudio dirigido a evaluar el impacto de N. californicus, O. typus y P. sterna sobre las comunidades de corales negros presentes en el ACG. Además, en general, se debe de hacer un esfuerzo para describir la diversidad de corales negros en el país y las interacciones con la fauna asociada.

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