Introducción

El Gran Chaco Americano abarca parte del territorio de los países de Argentina, Bolivia, Paraguay y Brasil. Considerando las comunidades vegetales y el régimen de precipitación anual del área se divide en dos ecorregiones: el Chaco Húmedo y el Chaco Seco (^{Dinerstein et al., 1995}). Dichas ecorregiones han sufrido aceleradas modificaciones en las últimas décadas, causadas principalmente por el desarrollo de actividades agropecuarias, alcanzado una tasa de deforestación de 1 376 ha por día en el año 2013 (^{Caballero, Palacios, Arévalos, Rodas, & Yanosky, 2014}). Esto ha ocasionado la transformación de bosques xerofíticos en pasturas y la construcción de aguadas artificiales, consistentes en reservorios de agua que garantizan su disponibilidad durante el año.

Una técnica muy utilizada en la actualidad para el estudio de vertebrados terrestres de la región es el fototrampeo, debido a su practicidad, calidad y la cantidad de información que provee (^{Belda, Arques, Martínez, Peiró, & Seva, 2009}). Posee ventajas con respecto a métodos de muestreo sistemático como los transectos, la captura y recaptura, y los puntos de conteo debido a que, a pesar de que los mismos se encuentran bien desarrollados, pueden ser difíciles de replicar y estandarizar a causa de diferencias en el esfuerzo de muestreo, sesgos en la observación y entrenamientos inadecuados. En contrapartida, mediante el fototrampeo la influencia humana y el error se reducen a la instalación y el mantenimiento de las cámaras trampa y la identificación de las fotografías obtenidas (^{Ahumada, Hurtado, & Lizcano, 2013}). Así también, el fototrampeo es considerado ideal para la detección de especies crípticas, raras y nocturnas, además de especies amenazadas, cuya captura o colecta está restringida o prohibida (^{Wemmer, Kunz, Lundie-Jenkins, & McShea, 1996}; ^{Dinata, Nugroho, Haidir, & Linkie, 2008}).

Las cámaras trampa son utilizadas principalmente en estudios diseñados para la toma de datos referentes a mamíferos medianos y grandes (^{Karanth & Nichols, 1998}; Karanth, Nichols, Kumar, Link, & Hines, 2004; ^{Mccallum, 2013}). En estos muestreos se obtienen además registros de otros grupos taxonómicos, principalmente de aves terrestres, los cuales son descartados por no proveer información vinculada a los objetivos de las investigaciones. Estos datos podrían ser utilizados para ampliar el conocimiento sobre la ecología e historia natural de las especies, aprovechando el esfuerzo y los recursos materiales invertidos.

Los muestreos de aves se realizan frecuentemente a través de métodos como los puntos de conteo, transectos, y listas ^{Mackinnon, en los cuales se registran las especies vistas y oídas (Mackinnon & Phillipps, 1993}) (^{González-García, 2012}). Por otra parte, los estudios mediante cámaras trampa han sido escasos, pero han aportado información sobre la riqueza, la distribución, los patrones de actividad, la abundancia relativa y ocupación de aves (^{Dinata et al., 2008}; ^{O’Brien & Kinnaird, 2008}; ^{Belda et al., 2009}; ^{Arnulphi, Ortiz, & Borghi, 2013}; ^{Mosquera-Muñoz, Corredor, Cardona, & Armbrecht, 2015}). Algunos autores han utilizado el fototrampeo para estudiar la depredación de nidos (^{Bayne & Hobson, 1997}; ^{Buler & Hamilton, 2000}), y los mecanismos de defensa parental de los mismos (^{Bradley & Marzluff, 2003}; ^{Pietz & Granfors, 2005}). Así también, este método ha sido utilizado para la identificación de frugívoros dispersores de semillas, incluidas las aves (^{Miura , Yasuda, & Ratnam, 1997}; ^{Rojas-Robles, Stiles, & Muñoz-Saba, 2012}). A través del uso de cámaras trampa se han realizado registros de aves amenazadas como Aquila chrysaetos (Accipitridae) (^{Guerrero-Cárdenas, Galina-Tessaro, Álvarez-Cárdenas, & Mesa-Zavala, 2012}) y Carpococcyx viridis (Cuculidae) (^{Zetra, Rafiastanto, Rombang, & Trainor, 2002}).

Las aves pueden ser clasificadas según el lugar en el cual buscan su alimento en los siguientes gremios: aéreas, arborícolas, acuáticas y terrestres (^{De La Peña & Krüger, 1987}). Las cámaras trampas han sido utilizadas mayormente para el estudio de aves terrestres y acuáticas, de tamaño grande, especialmente pertenecientes a los órdenes Galliformes, Gruiformes y Tinamiformes (^{Li, Mcshea, Wang, Shao, & Shi, 2010}; ^{Armenteros, Prieto, Lomillos, Alonso, & Gaudioso, 2015}; ^{Mena, Zúñiga Hartley, Villacorta Pezo, & Salazar Zorrilla, 2016}; ^{Colyn, Campbell, & Smit-Robinson, 2017}).

El objetivo general de la presente investigación fue valorar la utilidad de las cámaras trampa en el estudio de la avifauna. Para ello, se identificó la riqueza y composición de especies de aves presentes en bosques xerofíticos y pasturas exóticas, el grado de cambio en la composición de especies entre comunidades y la tasa de captura registrada mediante fototrampeo en los boques xerofíticos y en las pasturas exóticas. Así también, se comparó la riqueza y composición de especies identificadas a través de las cámaras trampa con la registrada mediante listas Mackinnon.

Materiales y Métodos

Área de estudio: La investigación fue realizada en el establecimiento ganadero Estancia Montania (21º57'29'' S & 60º04'56'' W) departamento de Boquerón, Región Occidental del Paraguay. Dicho departamento se caracteriza por carecer de accidentes orográficos importantes, y una elevación de aproximadamente 100 m sobre el nivel del mar.

La Estancia Montania tiene una superficie de 37 000 ha, de las cuales 10 410 ha corresponden a bosques xerofíticos con especies vegetales dominantes del estrato superior como Schinopsis lorentzii (Anacardiaceae), Aspidosperma quebracho-blanco (Apocynaceae), Ceiba chodatii (Malvaceae), y un pequeño palmar de Copernicia alba (Arecaceae). Las 26 590 ha restantes han sido convertidas a pasturas exóticas de Panicum maximum (Poaceae), manteniéndose cortinas de vegetación arbórea de 80 a 100 m de ancho, que sirven de rompevientos. El establecimiento posee un total de 28 aguadas artificiales, distribuidas en zonas próximas a los bosques xerofíticos y pasturas exóticas.

Fototrampeo: Los datos utilizados fueron obtenidos en el marco del proyecto de investigación “14 INV 187- Determinación del valor de paisajes ganaderos en la conservación de la biodiversidad en el Chaco Seco paraguayo” el cual fue financiado por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología del Paraguay. Los registros se realizaron de julio de 2015 a julio de 2016, mediante 12 cámaras trampa automáticas ubicadas a pocos metros de aguadas artificiales permanentes, cuatro asociadas a bosque xerofítico, y ocho a pasturas exóticas. Las mismas fueron colocadas aproximadamente a 50 cm del suelo, con una distancia mínima de 1.5 km entre cada estación de muestreo. Tres cámaras trampa correspondieron a la marca Bushnell y nueve a la marca Velleman, todas contaban con sensores infrarrojos. Fueron programadas para funcionar las 24 h del día, y tomar tres fotografías y un video de diez segundos por cada detección, con intervalos de 30 s. Fueron revisadas aproximadamente cada 30 días para el cambio de baterías y tarjetas de memoria.

Análisis de datos: Se cuantificaron los días en los cuales las cámaras trampa permanecieron activas, y el número de capturas (fotografías y videos) de aves de cada sitio, con la finalidad de determinar el esfuerzo de muestreo. Para el análisis de los datos se seleccionaron las capturas efectivas, es decir, en las cuales fue posible identificar a la especie registrada. En el ordenamiento taxonómico se siguió a ^{Clements et al. (2016}).

Se realizó una curva de acumulación utilizando los estimadores no paramétricos Jacknife 1 y Jacknife 2, mediante el programa Estimates 9.1.0 (^{Colwell, 2013}). El grado de cambio o reemplazo en la composición de especies entre comunidades del paisaje (diversidad beta) fue estimado mediante el coeficiente de similitud de Jaccard (^{Moreno, 2001}). La tasa de captura se calculó a partir del número de días en los cuales se registró la presencia de la especie sobre el total de días en los cuales la cámara trampa permaneció activa por 100 (^{Moreira et al., 2007}).

Se comparó el número de especies, las familias y los órdenes de aves registrados mediante cámaras trampa con los resultados obtenidos por ^{Weiler, Esquivel, Peris, Silla y Salinas (2018}) quienes realizaron listas ^{Mackinnon (Mackinnon & Phillipps, 1993}). Dicho método consistió en registrar las especies identificadas visual o auditivamente en listas de diez especies. Los muestreos fueron bimensuales, y abarcaron la temporada seca y lluviosa durante el 2016 y 2017. Cada muestreo tuvo una duración de siete días.

Resultados

Riqueza y composición de especies: Con un esfuerzo de muestreo total de 2 317 días trampa (57 % del esfuerzo en pasturas y 43 % en bosques xerofíticos), se obtuvo un total de 159 144 capturas (fotografías y videos), de los cuales 20 597 correspondieron a capturas efectivas. Se registraron 74 especies de aves, pertenecientes a 30 familias y 16 órdenes (Apéndice).

De las 18 especies de aves endémicas del Gran Chaco Americano que ocurren en Paraguay, nueve fueron registradas mediante el fototrampeo en este estudio. Guyra Paraguay (2005) indica que 65 de estas especies son residentes permanentes del país, tres nidificantes migrantes del sur, tres migradores australes, dos visitantes invernales y un migrador neártico (Apéndice). Todas las especies corresponden a la categoría “Preocupación Menor” de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN, 2017).

Las curvas de acumulación de especies, tanto de bosques xerofíticos como de pasturas exóticas, muestran que un aumento en el número de unidades de muestreo (días trampa) incrementarán la cantidad de especies observadas (Fig. 1 y Fig. 2) pudiendo registrarse de 15 a 24 especies más en el bosque xerofítico. Con respecto a las pasturas exóticas, los estimadores de riqueza indican que pueden registrarse de 17 a 31 especies adicionales.

Fig. 1.  Fig. 1 Curva de acumulación de especies en bosques xerofíticos. Species accumulation curves in xerophytic forest. 

Fig. 2.  Fig. 2 Curva de acumulación de especies en pasturas exóticas. Species accumulation curves in exotic pastures. 

Composición de especies entre comunidades: El coeficiente de similitud de Jaccard indica que los bosques xerofíticos y pasturas exóticas poseen un 52.7 % de similitud en cuanto a la composición de las especies registradas mediante fototrampeo. En los bosques fueron registradas 54 especies de aves, mientras que en las pasturas la riqueza fue de 59. Estos sitios comparten un total de 39 especies, entre las cuales se encuentran aves de hábitos terrestres como Nothoprocta cinerascens, Nothura boraquira y Crypturellus tataupa (Tinamidae), Ortalis canicollis (Cracidae), Chunga burmeisteri (Cariamidae) y Aramides ypecaha (Rallidae). Fueron registradas 15 especies únicamente en los bosques, como Aramides cajanea (Rallidae); mientras que 20 especies fueron registradas exclusivamente en las pasturas, entre las cuales se encuentran Nothura chacoensis (Tinamidae), y Drymornis bridgesii (Dendrocolaptidae) (Apéndice).

Tasa de captura: En los bosques xerofíticos, las especies con mayor tasa de captura fueron: Ortalis canicollis (19.59 %), Leptotila verreauxi (16.29 %), Furnarius cristatus (11.82 %), Aramides ypecaha (5.965 %), Columbina picui (5.75 %), Paroaria coronata (4.68 %) y Coryphistera alaudina (4.36 %). Las menores tasas de captura, constituidas por un único registro, corresponden a Ardea alba, Egretta thula, Syrigma sibilatrix, Geranospiza caerulescens, Jacana jacana, Tringa solitaria, Patagioenas cayennensis, Bubo virginianus, Colaptes melanochloros, Xiphocolaptes major, Fluvicola albiventer, Pyrocephalus rubinus, Cyclarhis gujanensis, Sicalis flaveola y Cyanocompsa brissonii (Fig. 3).

Fig. 3.  Fig. 3 Tasa de captura en bosques xerofíticos y pasturas exóticas. Capture rate in xerophytic forests and exotic pastures. 

En las pasturas exóticas, las mayores tasas de captura corresponden a Leptotila verreauxi (17.26 %), Furnarius cristatus (11.95 %), Ortalis canicollis (11.48 %), Aramides ypecaha (11.48 %), Columbina picui (8.43 %), Coryphistera alaudina (6.17 %) y Turdus amaurochalinus (4.29 %), mientras que las especies detectadas en una única ocasión fueron Eudromia formosa, Crypturellus tataupa, Butorides striatus, Ardea alba, Nycticorax nycticorax, Cairina moschata, Rupornis magnirostris, Geranospiza caerulescens, Crotophaga ani, Crotophaga major, Lepidocolaptes angustirostris, Elaenia spectabilis, Myiodynastes maculatus, Knipolegus striaticeps, Cyanocorax chrysops, Saltator multicolor y Coryphospingus cucullatus (Fig. 3).

Comparación de los resultados del fototrampeo y listas Mackinnon: ^{Weiler et al. (2018}) registraron mediante listas Mackinnon 216 especies de aves, pertenecientes a 23 órdenes y 52 familias. Las cámaras trampa resultaron efectivas para el registro de 74 especies, de las cuales dos, Eudromia formosa (Tinamidae) y Patagioenas cayennensis (Columbidae), no fueron inventariadas a través de listas Mackinnon. Combinando ambos resultados, la riqueza del área de estudio asciende a 218 especies de aves.

Las cámaras trampa registraron un mayor número de especies de los órdenes Tinamiformes y Columbiformes que las listas Mackinnon. Esto indica que el fototrampeo constituye un método apropiado para la detección de los taxones referidos. Las especies de los demás órdenes fueron registradas mayormente a través de listas Mackinnon, por lo cual este método fue más efectivo para determinar la diversidad del área de estudio (Fig. 4).

Fig. 4. Fig. 4 .  Número de especies de cada orden registradas mediante listas Mackinnon y cámaras trampa.  Number of species of each order recorded through Mackinnon lists and trap cameras. 

Discusión

La curva de acumulación y los estimadores indican que es posible aumentar el número de especies registradas. Los estimadores de riqueza utilizados se basan principalmente en el número de especies que sólo fueron registradas en una o dos muestras (uniques y duplicates). Esto se basa en el supuesto de que en los ecosistemas no existen individuos solos, sino poblaciones, por lo tanto un alto número de uniques y duplicates en el muestreo indica que no se han realizado suficientes repeticiones (^{Villareal et al., 2006}). En el muestreo realizado, un total de 22 especies fueron registradas en sólo una unidad de muestreo, mientras que cinco especies fueron registradas en sólo dos unidades muestrales. Dichos resultados sugieren que el 36 % de las especies observadas pueden ser consideradas raras (por su baja detección o su escasa abundancia relativa).

Con respecto a la riqueza de especies entre hábitats, el número de especies en pasturas exóticas fue mayor al del bosque xerofítico. Estos resultados difieren de los obtenidos por ^{Mastrangelo y Gavin (2012}) y ^{Coria, Coria y Kunst (2016}) en el Chaco Seco argentino, quienes registraron una menor riqueza de especies en pasturas. Así también, ^{Tews et al. (2004}) señalan que hábitats estructuralmente complejos, como los bosques, albergan una mayor diversidad de especies debido a que proveen más nichos y diversidad de maneras de explotar los recursos ambientales.

No obstante, las pasturas del área de estudio constituyen un hábitat heterogéneo, debido a que se encuentran rodeadas por cortinas de vegetación arbórea. Estos fragmentos de vegetación nativa proveen recursos que son utilizados por algunas especies (^{Gascon et al., 1999}; ^{Ranganathan, Daniels, Chandran, Ehrlich, & Daily, 2008}; ^{Herrera, 2011}). Por lo tanto, la matriz variada en la cual se encuentran inmensas las pasturas exóticas pudo ser determinante para que albergue una riqueza de especies similar a la del bosque xerofítico.

Las mayores tasas de captura correspondieron a especies terrestres o caminadoras, como L. verreauxi, O. canicollis, F. cristatus y A. ypecaha. Con tasas de captura intermedias y bajas, fueron registradas especies acuáticas como Trigrisoma lineatum, Ardea cocoi y Theristicus caerulescens, Jacana jacana y Nycticorax nycticorax. Durante las temporadas de lluvia, se registró la presencia de Callonetta leucophrys en las estaciones de muestreo inundadas. ^{Colyn et al. (2017}) mencionan la utilidad del fototrampeo para detectar y monitorear aves vinculadas a humedales.

Especies descritas como arborícolas y aéreas por ^{Short (1975}) como R. magnirostris, L. angustirostris, P. rubinus y C. gujanensis obtuvieron una baja tasa de captura. Esta no puede ser relacionada con la abundancia de las especies, debido a que la posición de las cámaras trampa no era apropiada para inventariar los mencionados gremios.

El 33 % de la avifauna registrada a través de métodos de observación directa y auditiva fue detectada mediante las cámaras trampa, resultando éstas más efectivas para determinar la riqueza de especies de los órdenes Tinamiformes y Columbiformes. En el presente estudio se identificaron cinco especies de perdices (Tinamidae) a través del fototrampeo, mientras que mediante listas Mackinnon se registraron cuatro especies. La especie registrada únicamente mediante fototrampeo, en una sola ocasión, fue E. formosa, perdíz semigregaria endémica del Chaco (^{Short, 1975}). Sus poblaciones son consideradas escasas y espaciadas (^{Contreras et al., 2014}) y los resultados obtenidos sugieren una baja abundancia relativa en el área de estudio.

El orden Tinamiformes agrupa a perdices de plumaje compacto y mimético, lo cual puede constituir una dificultad para lograr el avistamiento directo de las especies (^{Narosky & Yzurieta, 2006}). ^{Mena et al. (2016}) obtuvieron resultados similares al realizar un muestreo con cámaras trampa en la cuenca alta del río La Novia (Perú), registrando una alta diversidad de perdices. En dicha investigación aportaron un primer registro para la zona, la especie Tinamus guttatus (Tinamidae), la cual no había sido registrada mediante listas Mackinnon y redes de niebla por ^{Angulo, Novoa y Lazo (2016}). Por su parte, ^{Mosquera-Muñoz et al. (2015}) ampliaron el área de distribución de Odontophorus hyperythrus (Odontophoridae), perdiz considerada casi amenazada, mediante registros obtenidos por cámaras trampa.

El orden Columbiformes agrupa a palomas que, si bien realizan vuelos sostenidos, frecuentan el suelo con la finalidad de alimentarse (^{Narosky & Yzurieta, 2006}). Las cámaras trampa capturaron imágenes de seis especies pertenecientes a dicho orden, una especie más que las registradas mediante listas Mackinnon. Las tasas de captura del fototrampeo han sido altas para especies como L. verreauxi, C. picui y Patagioenas picazuro. La especie registrada únicamente mediante fototrampeo fue P. cayennensis. ^{Narosky y Yzurieta (2006}) indican que dicha especie vuela y posa alto, por lo cual el registro obtenido puede ser considerado un evento fortuito.

El orden Galliformes, registrado por ambos métodos de muestreo, se encuentra representado en el área de estudio únicamente por la perdiz O. canicollis. La misma se caracteriza por ser terrestre y arborícola (^{Contreras et al., 2014}) y ha obtenido una alta tasa de captura mediante el fototrampeo. ^{Li et al. (2010}) resaltan la utilidad del fototrampeo para el estudio de aves pertenecientes al orden Galliformes, con base en los resultados obtenidos en una investigación realizada en dos Reservas Naturales en la Provincia Sichuan, China. Los datos proveídos por las cámaras trampas permitieron el análisis de la ocupación y patrones de actividad de especies elusivas a la presencia humana.

Cabe destacar que los órdenes Tinamiformes, Columbiformes y Galliformes agrupan especies de aves consideradas predilectas para la caza en el Chaco argentino (^{Mosa & Goytia, 2004}), lo cual sugiere que el fototrampeo es un método de muestreo con potencial para el estudio de aves de interés socio-económico. Así mismo Mesa-Zavala, Alvarez-Cardenas, Galina-Tessaro, Troyo-Dieguez y ^{Guerrero-Cardenas (2012}). recalcan la utilidad del fototrampeo como método de muestreo para el estudio de especies cinegéticas, con base en los resultados obtenidos en una investigación realizada en Baja California Sur (México). Por otra parte, especies terrestres de los órdenes Struthioniformes y Caprimulgiformes no fueron registradas mediante el fototrampeo, mientras que a través de las listas Mackinnon se registró una especie de cada orden.

Las listas Mackinnon, los puntos de conteo y los transectos poseen la ventaja de permitir al investigador registrar aves situadas en diferentes doseles, a diferencia de las cámaras trampa, las cuales poseen un área de detección limitada. Además, debe considerarse que al permanecer estáticas durante largos periodos de muestreo aumenta la posibilidad de que estas últimas registren los mismos individuos, especialmente a las especies territoriales. En contrapartida, el monitoreo de la fauna por medio del fototrampeo posee ventajas sobre métodos que implican la observación directa de los ejemplares, destacándose la baja perturbación humana (^{O’Connell, Nichols, & Karanth, 2010}). Por este motivo, resulta apropiado para el registro de especies elusivas y el desarrollo de estudios etológicos. Las cámaras trampa constituyen una herramienta de utilidad para complementar métodos basados en la observación directa y auditiva de aves, resultando particularmente adecuadas para el abordaje de investigaciones enfocadas en especies terrestres como las pertenecientes al orden Tinamiformes.

En vista de que el uso de las cámaras trampa se ha extendido, principalmente con la finalidad de estudiar mamíferos, se recomienda utilizar los registros obtenidos por las mismas para aumentar los conocimientos sobre la distribución, diversidad, ocupación, abundancia y estructura de poblaciones de aves. Así también, se sugiere la realización de investigaciones enfocadas en el comportamiento de las especies, ya que constituye un método idóneo por no ocasionar perturbaciones a la vida silvestre durante su uso.

Declaración de ética: los autores declaran que todos están de acuerdo con esta publicación y que han hecho aportes que justifican su autoría; que no hay conflicto de interés de ningún tipo; y que han cumplido con todos los requisitos y procedimientos éticos y legales pertinentes. Todas las fuentes de financiamiento se detallan plena y claramente en la sección de agradecimientos. El respectivo documento legal firmado se encuentra en los archivos de la revista.