Introducción

Los bosques andinos oscilan entre 1 000 y 3 500 m de elevación en áreas tropicales (^{Rangel-Ch., 2000}; ^{Kappelle & Brown, 2001}), abarcan diferentes ecosistemas y climas con una alta diversidad y endemismos (^{Castaño, 2002}). Por lo anterior, estos bosques son de importancia global, debido a su extraordinaria biodiversidad y regulación hídrica (^{Solano, 2006}). Específicamente, los bosques montanos pluviales (subandinos, andinos y altoandinos) presentan una dinámica hídrica poco convencional; en ellos, la niebla y la lluvia transportadas por el viento se convierten en un aporte adicional de agua al sistema (^{Tobón & Arroyave, 2007}), a pesar de las intensivas y extensivas transformaciones, causadas por los asentamientos humanos (^{Armenteras, Gast, & Villareal, 2003}).

Según ^{Cuatrecasas (1989}) y ^{Rodríguez, Armenteras, Morales, & Romero (2006}), en Colombia, la franja subandina se encuentra entre 1 000 a 2 400 m en las tres cordilleras (Occidental, Central y Oriental), y se han realizado estudios geobotánicos (Cuatrecasas, 1934), fitosociológicos (^{Cleef, Rangel-Ch., van der Hammen, & Jaramillo-M., 1984}) y florísticos (^{Gentry, 1995}; ^{Giraldo-Cañas, 1995}), que han generado conocimiento en la dinámica de su vegetación. Estos bosques subandinos, por sus factores bióticos y abióticos son considerados de alta importancia nacional y mundial, como ecosistemas únicos, frágiles y estratégicos (Rodríguez et al., 2006); en éstos, la agricultura ha alcanzado su máximo desarrollo; por tanto, la vegetación y áreas conservadas han desaparecido con mayor velocidad (^{Franco-Rosselli, Betancur, & Fernández-Alonso, 1997}).

El desconocimiento de la riqueza florística en algunas zonas subandinas es una de las problemáticas de mayor importancia. Algunos naturalistas y científicos han realizado valiosos aportes a la composición, estructura y dinámica de la vegetación nativa presente en esta región, registrados en trabajos clásicos como los de, ^{Caldas (1966}), ^{Cleef et al. (1984}), ^{Gentry (1993a}), y avances recientes como los de ^{Reina, Medina, Ávila, Angel y Cortés (2004}), ^{Paredes y Martínez (2005}), y ^{Hernández, Rosales y Cortés (2011}). Por ello, el aporte de este estudio fue generar información sobre la diversidad de un bosque subandino (100 ha, Fig. 1) entre 1 400 y 1 800 m, con 483 especies, 257 géneros, 102 familias, de las cuales, cuatro especies se encuentran en alguna categoría de amenaza y se amplía el rango de distribución, además de un alto recambio de especies en el mismo bosque.

Fig. 1.  Fig. 1 Área de estudio. Transectos 1, 2, 3, 5, 8 y 10 (interior de bosque), 4, 6, 7 y 9 (borde de bosque). Study area. Transects 1, 2, 3, 5, 8 and 10 (forest interior), 4, 6, 7 and 9 (forest edge). 

Conocer estos ecosistemas, conlleva al diseño de estrategias que permitan un adecuado manejo en la conservación e importancia de estos espacios naturales para el bienestar de la población (^{Alvis, 2009}); caso particular, el bosque subandino del municipio de Bolívar (Santander), el cual se caracteriza por un alto número de especies con coberturas boscosas amplias que ayudan a la supervivencia y conservación de hábitats para aves y mamíferos (^{Phillips et al., 2011}).

Los estudios relacionados con flora y vegetación en los bosques subandinos generan aportes para la evaluación, manejo y conservación de estos ecosistemas (^{Melo-Cruz & Vargas-Ríos, 2003}). La estructura y composición de un bosque son los atributos que diferencian y caracterizan cada complejo o comunidad vegetal (^{Matteucci & Colma, 1982}). La estructura de un bosque está definida por su ordenamiento espacial, tanto vertical como horizontal (^{Kuchler, 1966}; ^{Rangel-Ch. & Velázquez, 1997}), y la composición por el conjunto de especies encontradas, en una unidad de muestreo; tales parámetros, permiten entender la dinámica y el estado de dichos ecosistemas (^{Whittaker, 1970}).

El bosque subandino aledaño a la estación Santa Rosa comprende pequeñas áreas boscosas, con factores que actualmente causan impacto y pérdidas de la franja boscosa como son áreas de pastoreo, cultivos de lulo y mora, y entresaca selectiva (esta última actividad, es considerada una presión sobre la vegetación que allí se encuentra) (^{Cuta & Gil, 2017}; ^{Gil-Novoa, Cuta-Alarcón, & Morales-Puentes, 2017}), debido a esto, este estudio buscó generar conocimiento sobre la vegetación del bosque subandino como soporte que lleve a proteger estos pocos fragmentos.

Materiales y Métodos

Área de estudio: en la cordillera Oriental, municipio de Bolívar (departamento de Santander), vereda Puerta de Los Cerros, en bosque de 100 ha, contiguo a la estación Santa Rosa (06°8 N y 73°49 W, Fig. 1). De acuerdo a ^{Holdridge (1987}) es un bosque muy húmedo subtropical (bmh-ST), y según ^{Cuatrecasas (1989}), es una franja subandina, entre 1 400 y 1 800 m, con precipitaciones entre 2 000 a 3 000 mm/año y 18-24 ºC. Con afloramientos rocosos que alcanzan hasta 20 m de altura, y algunas plantas crecen y se adhieren a ellas, cubriéndolas casi en su totalidad (^{Gil-Novoa et al., 2017}; ^{Patiño-B., 2004}).

Trabajo en campo: Se realizaron 10 transectos de 100*5 m, de septiembre de 2014 a diciembre de 2016. Para cada individuo se registraron datos de altura (m), circunferencia a la altura del pecho (CAP para árboles a 1.3 m de altura y AB para arbustos medido en la base de la ramificación), cobertura (m²) y hábito o forma de crecimiento (^{Rangel-Ch. & Velázquez, 1997}; ^{Font-Quer, 2001}). De cada muestra se tomaron datos de aromas, exudados, colores de flores y frutos, entre otros.

Determinación taxonómica: Se llevó a cabo en el Herbario UPTC, mediante el uso de claves especializadas como, Woody Plants of Northwest South America (^{Gentry, 1993b}) para jerarquías taxonómicas a nivel de familia y género, así como Flora Neotropica, Flora de la Guyana de Venezuela, Flora de Colombia, Flora de Mesoamérica, entre otras. Las determinaciones fueron soportadas con ejemplares depositados en el Herbario UPTC y FMB, consultas de los Herbarios virtuales NY, COL, UDBC y COAH. La corroboración fue realizada con apoyo de especialistas en algunos grupos, la clasificación se realizó bajo el sistema Angiosperm Phylogeny Group (2016), además de la citación con www.theplantlist.org, www.catalogoplantasdecolombia.unal.edu.co/es/ y www.tropicos.org.

Composición y diversidad: Se elaboró el listado de familias, géneros y especies, familias con mayor número de géneros y especies, así como géneros con mayor riqueza. La diversidad se analizó a partir de los índices de Shannon (H’), equidad y dominancia de Simpsom (D). Para comparar la similitud florística cualitativa entre los transectos, se calculó el coeficiente de similitud de Jaccard (^{Rangel-Ch. & Velázquez, 1997}), con el uso del programa estadístico PAST (^{Hammer et al., 2001}).

Estructura: Se realizó la conversión de los valores de CAP y AB a valores de DAP (^{Franco-Rosselli et al., 1997}; ^{Rangel-Ch. & Velázquez, 1997}). Con datos de cobertura, altura y abundancia, se calcularon los índices de predominio fisionómico (IPF), valor de importancia para especies (IVI) y de importancia para familias (IVF), cada uno con un valor máximo de 300 %. Finalmente, la distribución de los individuos se hizo con un análisis por intervalos de clase (altura, cobertura y DAP).

Resultados

Composición: Se recolectaron 898 muestras, de 483 especies, en 257 géneros y 102 familias; el 72 % son dicotiledóneas (73), con 192 géneros y 365 especies, el 13 % son monocotiledóneas (14) con 41 géneros y 73 especies, y el 15 % son pteridófitos (15), con 24 géneros y 45 especies. Las familias con mayor número de géneros y especies son Rubiaceae (15 géneros/29 especies), Piperaceae (2/25), Gesneriaceae (11/19), Melastomataceae (8/19), Solanaceae (4/16), Araceae y Urticaceae (7/15); el 39 % de los géneros (99) y el 45 % de las especies (217) corresponden a las 13 familias más ricas. El 51 % (52) de las familias tienen uno a nueve géneros, y entre dos a nueve especies (229 especies/47 %; Tabla 1); las 37 familias restantes (37 %) tienen un género y una especie.

Los géneros con mayor riqueza de especies son Piper (16 especies), Miconia (10), Ficus, Peperomia, Solanum (9), Anthurium, Clusia (7), Passiflora, Siparuna, Pilea y Zanthoxylum (6); El 23 % de las especies están en los 15 géneros más ricos (111; Cuadro 1). El 29 % de los géneros (74) con dos a cuatro especies (204) y el 65 % restante (168) con una especie.

Composición por formas de crecimiento: Las hierbas fueron mejor representadas en el bosque, con 56 familias y 166 especies (31.8 %), además de ser las más abundantes (2 876 individuos/ 58.3 %); en su orden, los arbustos con 41 familias, 122 especies (23 %) y 816 individuos (16.5 %), los árboles con 49 familias, 128 especie (24.1 %) y 509 individuos (10.3 %); otras formas de crecimiento como bejucos, epífitas, hemiepífitas, parásitas, palmoides y helechos arborescentes, presentan riquezas inferiores a 28 familias, 53 especies (21.1 %) y menos de 365 individuos (14.9 %).

Diversidad: De las 10 unidades muestreadas, siete tienen valores más altos en diversidad y bajas dominancias (transectos del 1-5, 8 y 10, con riquezas entre 65-92 especies). Los transectos con mayor dominancia fueron 6, 7 y 9 (0.08-0.11 D), y menor riqueza (48-57 especies; Fig. 2). Las especies más dominantes son: Triolena hirsuta (Benth.) Triana (286 individuos), Pilea sp2 (256), Chamaedorea pinnatifrons (Jacq.) Oerst. (256), Miconia sp5 (144) y Piper eriopodon (Miq.) C. DC. (84).

Fig. 2 Fig. 2 Índices de dominancia y diversidad calculados para cada transecto Dominance and diversity indexes for each transect. 

Similitud: Entre transectos la similitud fue < 24 %, lo cual indica un alto recambio de especies entre las unidades muestreadas. Los transectos 3-8 y 6-10 presentaron la mayor similitud (20 %), mientras que el transecto 4 fue el más disímil (10 %) (Fig. 3).

Fig. 3 Fig. 3 Dendrograma de similitud para las 10 unidades de muestreo realizadas en el área de estudio. Dendrogram of similarity for the 10 samples unities in the study area. 

Estructura: Los parámetros que definen la importancia ecológica (IVI) en este bosque, son en su orden la dominancia, densidad y frecuencia. Las especies arbóreas con mayor representatividad ecológica son, Chrysochlamys dependens Planch. & Triana (119.7 %), Critoniopsis sp1 (80.6 %), Miconia sp7 (67.5 %), Anibasp1 (62 %) y Miconia sp5 (59.2 %) y las arbustivas son, Cinchona pubescens Vahl (93.9 %), Aegiphila sp1 (43.6 %), Oreopanax macrocephalus Decne. & Planch. ex Wedd. (52.1 %), Miconia sp5 (50.2 %) y Miconia sp7 (67.5 %).

Índice de predominio fisionómico (IPF): Los parámetros que definen la dominancia de especies en este bosque en su orden son, área basal, cobertura y densidad. Las especies arbóreas con mayor dominancia son, C. dependens (148.9 %), Critoniopsis sp1 (83.6 %), Anibasp1 (79.8 %) Cinnamomum sp. (71.6 %) y Pourouma sp. (69.2 %) y las arbustivas son: C. pubescens (108.6 %), Miconia sp7 (73.6 %), Aegiphila sp1 (72.9 %), O. macrocephalus (58.6 %) y Miconia sp5 (50.6 %).

Índice de valor de importancia para familias (IVIF): En su orden son, Arecaceae (365 ind/ 21.6 %), Melastomataceae (232/3.7 %), Piperaceae (118/6.9 %) y Clusiaceae (107/6.3 %).

Distribución de individuos por intervalos de clase:

Altura: Las hierbas son las más abundantes, y tienen mayor número de individuos en el primer intervalo (intervalo 0.3-2.11 m/560 individuos/33 %); entre 2.12-9.39 m (cuatro intervalos) son abundantes los arbustos (574 individuos/34 %), árboles (379/22 %), palmoides (47/2.8 %) y helechos arborescentes (3/0.2 %); en los siguientes seis intervalos (> 9.4 m), se agrupa el 8 % de la abundancia (130). Cecropia angustifolia Trécul con dos individuos de la más alta (20 m).

Cobertura: el 86 % de los individuos (1 454) en el primer intervalo (intervalo 0.03-19.25 m²), seguido del 9 % (146) con coberturas entre 19.26-38 m²; los restantes intervalos (9; 38.49-230.7 m²), corresponden al 5 % de los individuos (93). Pourouma sp., presentó la mayor cobertura con 222 m².

DAP: el 78 % de la abundancia (1 055) se distribuyó en el 1er. intervalo (intervalo 0.31-10.14 cm), un 21 % (283) en los cinco intervalos siguientes (10.14-59.29 cm). Entre 59.29-98.61 cm (cuatro intervalos) se registraron cuatro individuos (0.3 %) y entre 98.61-108.44 cm se registró a Ficus sp1.

Discusión

Composición: Rubiaceae, Gesneriaceae, Piperaceae y Melastomataceae son las familias con mayor riqueza (29-17 especies), igualmente lo indica ^{Reina et al. (2004}) y ^{Paredes y Martínez (2005}) en el mismo rango altitudinal; a su vez, tienen amplia distribución en la cordillera Oriental (^{Ocaña, 2005}; ^{Medina, Herrera, Ávila, Chaparro, & Cortés, 2010}), estos grupos son diversos en los ecosistemas subandinos, proveen sustratos para la supervivencia de otros organismos y son fuente de alimento para fauna, además se encuentran en bosques secundarios o son pioneras en la sucesión (^{García, Suárez, & Daza, 2010}); sin embargo, algunas especies pueden tener distribución restringida (^{Gentry & Emmons, 1987}; ^{Bernal, Gradstein, & Celis, 2015}).

Los géneros Piper, Ficus, Miconia, Anthurium, Clusia y Peperomia presentaron la mayor riqueza y son conocidos por su alta plasticidad ecológica, que favorece condiciones extremas o tensionantes (^{Gómez-Pompa, 1971}; ^{Rangel-Ch., 1995}; ^{Giraldo-Cañas, 2001}), con amplia distribución en el país desde la región subandina del Chocó, las selvas tropicales amazónicas y demás regiones del país (^{Gentry, 1986}; ^{Franco-Rosselli et al.,1997}; ^{Galeano, Suárez, & Balslev, 1998}).

Así también, los pteridófitos conforman el 15 % de la flora del bosque, las familias más ricas son Dryopteridaceae y Polypodiaceae (9 especies cada una), como también lo fueron en los estudios de ^{Franco-Rosselli et al. (1997}), ^{Triana y Murillo (2004}), ^{Hernández et al. (2011}); tal riqueza se debe a factores climáticos (alta precipitación, humedad relativa y neblina constante), suelos con abundantes nutrientes y variadas formas de crecimiento (epífitas, hemiepífitas y terrestres), que favorecen su establecimiento (^{Krömer, Acebey, Kluge, & Kessler, 2013}; Acebey, Krömer, Vázquez-Torres, & Tejero-Díez, 2015). Los géneros Elaphoglossum y Polystichum son los más ricos de la familia (3 especies cada uno) (^{Triana & Murillo, 2004}).

Forma de crecimiento: Las hierbas son las más abundantes y ricas, sin embargo, especies arbóreos se encontraron en este estrato como plántulas, por ejemplo: Micropholis guyanensis (A. DC.) Pierre (6 individuos), C. dependens (5), G. kunthiana y Notopleura cf. macrophylla (Ruiz & Pav.) (4), Neea cf. divaricata Poep. & Endl. (3), Brosimum utile (Kunth) Oken, Cupania americana L. y Oreopanax capitatus (Jacq.) Decne. & Planch. (2), Clusia cf. eugenioides Planch. & Linden ex Planch. & Triana y Oreopanax aff. incisus (Schult.) Decne. & Planch. (1), siendo evidencia de futuros recambios (^{Rangel-Ch., 1995}).

Diversidad: Los valores obtenidos con los índices de dominancia y diversidad, muestran abundancias proporcionales entre especies en los 10 transectos, lo que indica que el bosque presenta una alta diversidad y baja dominancia. En pocos sectores del bosque, la dominancia de T. hirsuta, Pilea sp2, C. pinnatifrons, Miconia sp5 y P. aff. eriopodon, se debe a sus formas de crecimiento (herbáceas, arbustivas y palmoides), sin embargo, no son una generalidad en el área de estudio.

La diversidad fue mayor en interior de bosque (72-92 especies), que en cercanías al borde y contiguo a caminos de herradura (48-65), estos bajos valores, se debe al aumento de intensidad lumínica (mayor al 50 %), mayor exposición a la oscilación térmica (con aumento en 3 °C), incremento de vientos, e intervención humana, lo cual ejerce cambios en la abundancia y distribución de las especies (^{Lezcano, Finegan, Condit, & Delgado, 2001}).

Estructura: La importancia ecológica y dominancia de las especies, soportan la heterogeneidad identificada dentro del ecosistema; C. dependens, Pourouma sp., Sloanea aff. Brevispina Earle Sm., Aniba sp. y Cinamomum sp., presentaron los mayores valores de IVI e IPF, por ser individuos de gran tamaño, con CAP hasta de 3.5 m, y alturas hasta 19.5 m, tales resultados coinciden con datos registrados en otros bosques subandinos, donde la importancia ecológica se debe al dominio de especies arbóreas de fustes amplios (^{Dueñas, Betancur, & Galindo, 2007}).

De acuerdo a ^{Gentry (1986}), es frecuente que la alta densidad de palmas sea representativa en los bosques húmedos tropicales, como se observó en el área de estudio, con individuos hasta de 6 m de altura, coberturas que llegan a 15.2 m² y CAP hasta de 0.36 m; tales características propician sombra, que restringen la entrada de luz al sotobosque y posiblemente limitan el crecimiento de otras especies (^{Dueñas et al., 2007}).

Intervalos de clase: La mayor cantidad de individuos están en los intervalos inferiores, también lo mencionan ^{Cantillo y Fajardo (2004}), ^{Dueñas et al. (2007}) y ^{García et al. (2010}) en estudios florísticos realizados en bosques tropicales y templados, donde a medida que aumenta el valor de los rangos de clase, el número de individuos decrece. El escaso número de individuos con diámetros superiores a 0.29 m (28), puede indicar intervenciones pasadas, y no todos los individuos en esta comunidad llegan a desarrollos avanzados (^{Lamprecht, 1990}; ^{Lezcano et al., 2001}). La alta abundancia en diámetros inferiores, se relaciona con recambio de individuos, que, sumado a la alta diversidad, permiten la variabilidad ecofisiológica y de crecimiento (^{Araujo & Iturre, 2006}).

40 familias con un solo género, y 160 géneros con una especie, muestran la singularidad de este bosque, comparado con la “Reserva Biológica Chachalú” (con similar gradiente altitudinal a 180 km de distancia), la cual es área protegida, y registra una composición similar a la de Santa Rosa (443 especies; ^{Reina et al., 2004}); sin embargo, las riquezas de especies difieren hasta un 50 %, lo que indica un alto recambio a nivel local.

Este bosque es de interés para la conservación, ya que se registraron especies con categoría de peligro de extinción: Juglans neotropica Diels, Cedrela odorata L., P. engleriana (EN), A. concinna y Otoba cf. gracilipes (A.C. Sm) A.H. Gentry (NT) y otras 45 especies en Preocupación Menor (LC), estos datos hacen necesario adelantar estudios que permitan conocer la dinámica de este bosque en pro del mantenimiento de la diversidad. Las especies P. engleriana, catalogada En Peligro (EN), A. concinna (casi amenazada, NT), M. neomicrantha y G. kunthiana (Preocupación Menor, LC), se identificaron como nuevos registros de distribución para Santander.