SciELO - Scientific Electronic Library Online

 
vol.60 issue4Descriptive epidemiology and molecular genetics of hereditary breast cancer in Costa RicaEffects of short-term sediment nutrient enrichment and grazer (Neritina reclivata) removal on sediment microalgae in a shallow eutrophic estuary (Alabama, USA) author indexsubject indexarticles search
Home Pagealphabetic serial listing  

Services on Demand

Journal

Article

Indicators

Related links

Share


Revista de Biología Tropical

On-line version ISSN 0034-7744Print version ISSN 0034-7744

Rev. biol. trop vol.60 n.4 San José Dec. 2012

 

Validación de dos índices biológicos de integridad (IBI) en la subcuenca del río Angulo en el centro de México

Validation of two indices of biological integrity (IBI) for the Angulo River subbasin in Central Mexico


Juan Pablo Ramírez-Herrejón1*, Norman Mercado-Silva2*, Martina Medina-Nava3*  & Omar Domínguez-Domínguez3

*Dirección para correspondencia

Abstract

Efforts to halt freshwater ecosystem degradation in central Mexico can benefit from using bio-monitoring tools that reflect the condition of their biotic integrity. We analyzed the applicability of two fish-based indices of biotic integrity using data from lotic and lentic systems in the Angulo River subbasin (Lerma-Chapala basin). Both independent data from our own collections during two consecutive years, and existing information detailing the ecological attributes of each species, were used to calculate indices of biological integrity for 16 sites in lotic and lentic habitats. We assessed environmental quality by combining independent evaluations water and habitat quality for each site. We found sites with poor, regular and good biotic integrity. Our study did not find sites with good environmental quality. Fish-based IBI scores were strongly and significantly correlated with scores from independent environmental assessment techniques. IBI scores were adequate at representing environmental conditions in most study sites. These results expand the area where a lotic system fish-based IBI can be used, and constitute an initial validation of a lentic system fish-based IBI. Our results suggest that these bio-monitoring tools can be used in future conservation efforts in freshwater ecosystems in the Middle Lerma Basin.

Key words: environmental evaluation, biomonitoring, conservation, freshwater ecosystems, fish community.

Resumen

Las  acciones para detener el deterioro  de  los ecosistemas dulceacuícolas del  centro del México requieren herramientas de biomonitoreo  que  permitan  el  análisis de su  integridad biológica. En este trabajo se analizó la viabilidad del uso de dos índices biológicos de integridad (IBI) con base en las comunidades de peces en ambientes lóticos y lénticos en la subcuenca del Río Angulo (Cuenca del Lerma-Chapala). Utilizando datos provenientes de recolectas independientes durante dos años consecutivos e información sobre los atributos ecológicos para cada una de las especies, se calcularon los valores de dos IBI en 16 sistemas lénticos y lóticos. Se estimó también la calidad ambiental a través de la evaluación de la calidad del agua y del hábitat en cada sitio. Se encontró integridad biótica pobre, regular y buena. El estudio no mostró sitios con buena calidad ambiental. Los valores de los IBI presentaron correlaciones altas y significativas con aquellos derivados de metodologías independientes de evaluación ambiental. Los IBI reflejaron de forma fehaciente las condiciones ambientales en la mayoría de los sitios de estudio. Con este análisis se logró la expansión de área de uso del IBI para ambientes lóticos y una validación inicial del IBI para ambientes lénticos. Estos resultados sugieren que las herramientas pueden ser utilizadas en futuros esfuerzos de conservación  en cuerpos dulceacuícolas en la cuenca del Medio Lerma.

Palabras clave: evaluación ambiental,   biomonitoreo, conservación,  ecosistemas   dulceacuícolas,  comunidad de peces.


Los ecosistemas dulceacuícolas del centro de México continúan siendo deteriorados por las  actividades  humanas  (Ganasan  &  Hughes 1998, Soto-Galera et al. 1999, Mercado-Silva  et  al.  2006a,  Mathuriau  et  al.  2011). La  fragmentación  y  destrucción  del  hábitat, la introducción de especies exóticas y el uso desmedido del agua, entre otros, han reducido las áreas de distribución de especies dulceacuícolas (Lyons et al. 1998). Muchas especies de peces se han visto forzadas a vivir en poblaciones pequeñas y aisladas, en los pocos sitios donde se conservan condiciones favorables para su sobrevivencia (Domínguez-Domínguez et al.  2007).  Ello  las  hace  más  susceptibles a ser afectadas por la pérdida de variabilidad genética (Domínguez-Domínguez et al. 2007) y eventos ambientales adversos (Soto-Galera et al. 1998, Orbe et al. 2002).

Ante el desfavorable escenario ambiental que presentan los ecosistemas dulceacuícolas en el centro de México, se han iniciado esfuerzos de conservación (Medina-Nava et al. 2005, Domínguez-Domínguez et al. 2007) que permiten reducir los impactos y restaurar los ecosistemas (Lyons et al. 1995, Mercado-Silva et al. 2002). La eficacia de estos esfuerzos depende de la disponibilidad de métodos de evaluación ambiental adecuados y de su correcta utilización (Mercado-Silva et al. 2006b, Pérez et al. 2007). Para la evaluación ambienta de los ecosistemas dulceacuícolas se han utilizado las características físico-químicas del agua, la evaluación cualitativa y cuantitativa del hábitat disponible, y el seguimiento de los componentes biológicos (Karr 1981, Mercado-Silva et al. 2002, Weigel et al. 2006, Mathuriau et al. 2011). La evaluación de la integridad biológica en sistemas dulceacuícolas permite estimar, de manera holística, los efectos del impacto de actividades humanas y es una metodología de amplio uso en el manejo de recursos en varias partes del mundo (Karr 1981, Fausch et al. 1990).

La integridad biológica se define como la capacidad de un ambiente de soportar y mantener una comunidad adaptada, balanceada e integrada de organismos, que tiene una composición específica, diversidad y organización funcional comparable con la de un hábitat natural de la misma región geográfica (Karr 1981). La cuantificación de la integridad biológica se logra sumando varios atributos medibles de una comunidad biológica, que estiman su estructura, composición y funcionamiento (Miller et al. 1988, Weigel et al. 2002). Estos atributos son analizados en un conjunto de sitios organizados en un gradiente de mayor a menor impacto humano, creando un índice de atributos biológicos que  reflejan la condición ambiental para cada sitio. El resultado final es un índice biológico de integridad (IBI), una herramienta multi-paramétrica que permite, a partir de una muestra de la comunidad biológica, indicar la condición ambiental de un sitio dado (Oberdorff et al. 2002; Mercado-Silva et al. 2006b, Pérez et al. 2007).

Se han desarrollado diversos IBI basados en las comunidades de peces para evaluar la calidad ambiental de ecosistemas dulceacuícolas en México (Contreras-Balderas et al. 2005, Mercado-Silva et al. 2006b, Schmitter-Soto et al. 2011). Para la región central de México existen IBI para estimar la condición ambiental tanto de lagos (Lyons et al. 2000) como de ríos y arroyos (Lyons et al. 1995). Éste último puede ser utilizado para evaluar la calidad ambiental de ríos y arroyos en varias cuencas del occidente de México debido a que ha sido validado en esa región, es decir, se ha estimado su utilidad con datos independientes de los utilizados en su diseño (Mercado-Silva et al. 2002). El IBI para lagos (Lyons et al. 2000) fue elaborado a partir de datos históri- cos a fin de documentar el patrón de cambio de la comunidad de peces ante la degradación ambiental en los lagos del centro de México (Xochimilco, Cuitzeo, Chapala y Pátzcuaro) y no ha sido validado.

La subcuenca del río Angulo (SCRA), en el centro de México, es una de las pocas regiones en la parte media del río Lerma que aún conserva su ictiofauna nativa relativamente bien representada (Medina-Nava et al. 2005, Zubieta-Rojas et al. 2005, Ramírez-Herrejón 2008). Sin embargo, es un área sujeta a múltiples presiones antrópicas, entre las cuales destacan la contaminación por vertidos domésticos, agrícolas e industriales, el abatimiento de los mantos acuíferos, y la desecación y canalización de cauces y manantiales (Medina-Nava et al. 2005, Zubieta-Rojas et al. 2005, Ramírez-Herrejón 2008). Es conveniente que en la identificación de sitios prioritarios para la conservación o restauración en esta subcuenca se cuente con una herramienta como el IBI. Sin embargo, tanto para sistemas lénticos como para sistemas lóticos, el IBI debe ser validado en la SCRA de manera previa a su implementación. Con el objetivo de lograr la utilización de los IBI en la SCRA para estimar la calidad ambiental de sistemas acuáticos, se evaluó la validez de dos IBI existentes, uno para lagos y otro para ríos (basados en las comunidades de peces) en el centro de México (Lyons et al. 1995, Lyons et al. 2000). Para ello se estimó si los IBI existentes: 1) pueden reflejar de manera fehaciente los impactos humanos sobre los ecosistemas en la subcuenca y pueden representar adecuadamente la condición de la integridad biológica, o en su caso, 2) deben ser modifica- dos para su utilización.

Materiales y Métodos

Área de estudio: La subcuenca exorreica del río Angulo (SCRA) pertenece a la región del medio Lerma de la cuenca Lerma-Chapala (20°13’12’’ N - 102°360’0’’ W y 19°36’36’’ N - 101°18’36’’ W) y tiene una superficie de 2 079km² (Fig. 1). El río Angulo fluye de sur a norte; su recorrido total es de 64km, inicia en la laguna de Zacapu y desemboca en el río Lerma (Medina-Nava 2003). El cauce del río Angulo presenta canalizaciones que se realizaron con fines agrícolas desde la cabecera hasta la boca (Medina-Nava 1997, Moncayo-Estrada 1996). En la porción media del río existen puntos de retención, como los embalses Copándaro y Aristeo Mercado. En la parte baja se localiza el embalse Melchor Ocampo. Estas obras hidráulicas se terminaron de construir en el año de 1973 con propósitos de riego y generación de energía eléctrica (CNA 2000). La SCRA fue incluida en el estudio hecho por Lyons et al. (2000) pero no en Lyons et al. (1995).

Recolecta: Para obtener los datos necesarios para el cálculo de los IBI, se realizaron recolectas de peces en 16 sitios (Fig. 1). Once sitios fueron ubicados en ambientes lóticos y cinco en ambientes lénticos. Todos los sitios lénticos contaron con características físicas similares, siendo sistemas acuáticos represados y alimentados principalmente por manantiales de tipo limnocreno. De los sitios lénticos utilizados para este trabajo, únicamente el sitio de las chinampas en la laguna de Zacapu (Ch) fue incluido en el trabajo de diseño del IBI léntico (Lyons et al. 2000). En la mayoría de los sitios lénticos se llevaron a cabo recolectas en las áreas litorales y limnéticas del cuerpo de agua. Únicamente en el sitio Ch las recolectas fueron realizadas exclusivamente en la zona litoral. Esto con el fin de homogeneizar los esfuerzos de recolecta que se llevaron a cabo en este sitio para el diseño del IBI (Lyons et al. 2000). En los sitios lóticos se muestrearon todos los tipos de hábitat disponibles (rápidos, pozas, remansos, entre otros). Con excepción del sitio de estudio ubicado en el río Angulo delante de la desembocadura de la laguna de Zacapu (Zr), que no fue muestreado en el primer año de recolectas, cada sitio fue muestreado durante el día en el mes de mayo (período de estiaje) en los años 2006 y 2007. Para la recolecta de peces tanto en ambientes lóticos y lénticos se usaron tres redes de mano de 40cm de diámetro y luz de malla de 5mm, una atarraya de nylon de 2.5m de diámetro, de 20mm de luz de malla y una red tipo chinchorro de 10m de largo y 1.8m de alto con luz de malla de 3mm. Además, se utilizó un equipo de electropesca de mochila de corriente directa con una potencia máxima de 3 500w (120volts, 60Hz, 20.8amp). En todos los sitios se utilizó una combinación de equipos de recolecta, dependiendo de los requerimientos de cada uno. Para estandarizar el esfuerzo del muestreo, las recolectas se llevaron a cabo hasta el momento en que no hubo cambios en el número de especies o su abundancia relativa en las recolectas. El equipo de trabajo fue integrado por tres personas. Los peces capturados se colocaron en recipientes de plástico y al finalizar las actividades de recolecta fueron identificados, contados y revisados para buscar signos de enfermedad, deformidad, desgaste en aletas y lesiones o tumores atendiendo el método propuesto por Lyons et al. (1995) y Lyons et al. (2000). La identificación se llevó al nivel de especie, siguiendo los criterios  de  Miller et al. (2005) y Arredondo & Guzmán (1986). Los peces recolectados en sistemas lénticos fueron pesados para determinar la biomasa por especie. La mayor parte de los organismos recolectados fue liberada una vez que fueron procesados; se tomaron ejemplares de referencia que fueron depositados en la Colección de Peces de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo (CPUM).

Calculo de índices biológicos de integridad: Los peces fueron clasificados de acuerdo con su origen, posición en la columna de agua, tolerancia a la degradación ambiental, hábitos de alimentación, forma de reproducción y talla máxima (longitud patrón, mm), siguiendo los criterios y definiciones de Lyons et al. (1995), Lyons et al. (2000), Mercado-Silva (2002) y Medina-Nava (2003) (Cuadro 1). Posteriormente los parámetros y valores para ambos IBI fueron calculados siguiendo los lineamientos de Lyons et al. (1995) para ríos y Lyons et al. (2000) para lagos (Cuadros 2 y 3, respectivamente). El área de cuenca usada para calcular el IBI propuesto por Lyons et al. (1995) fue >400km2 en todos los sitios de río. En el cálculo del IBI para sistemas lénticos se determinaron los valores esperados (vE) que se refieren a los valores de los atributos del IBI que se espera obtener bajo el supuesto de que el ecosistema se mantiene en una condición ambiental sin impacto antrópico. Los vE fueron obtenidos según lo propuesto por Lyons et al. (2000), tomando en cuenta la información existente para las especies en cada uno de los sitios de estudio (Cuadro 4). Los vE en Tarejero (Ta) y en La Angostura (La) se establecieron con base en los estudios de Medina-Nava (1997); en la laguna de Bellas Fuentes (BF) siguiendo los criterios de Ceballos et al. (1994) y en la lagu- na de Naranja (Ln) lo propuesto por Benítez (1995). El cálculo del parámetro “porcentaje de especies exóticas de invertebrados parásitos en especies nativas de peces”, incluido originalmente en el IBI para lagos, se modificó según lo sugerido por Mercado-Silva et al. (2002), como “porcentaje de individuos de especies nativas con ectoparásitos”. Para detectar posibles cambios temporales, las calificaciones de IBI para cada sitio fueron comparadas entre ambos años de recolecta mediante el uso de la prueba t de Student pareada con el programa JMP 3.1.6.2 (SAS Institute Inc., 1995).

Evaluación de la calidad ambiental: Para la evaluación de la calidad ambiental (CAm), que en conjunto expresa la calidad del agua (CA) y la calidad del hábitat (CH), se tomaron parámetros fisicoquímicos del agua y se hicieron observaciones sobre la calidad del hábitat de cada sitio. Estos datos fueron evaluados en su conjunto considerando los criterios cualitativos y las metodologías de cuantificación propuestas por Lyons et al. (1995) para ambientes lóticos y Medina-Nava (2003) para ambiente lénticos. Los parámetros de la calidad de agua determinados fueron: transparencia del agua (disco de Secchi [m]), pH (papel indicador), oxígeno disuelto (método de Winkler modificado a la ácida de sodio [mg/L]), sólidos totales (mediante un conductímetro Analytical Technology INC ORION modelo 130, [mg/L]), y la presencia observable directamente de sustancias tóxicas (aceites, detergentes) en el agua (Cuadro 5). Los parámetros de la calidad del hábitat evaluados en ambientes lénticos fueron: integridad de la línea de costa, tipos de vegetación acuática, estado de la vegetación riparia, tipo de fondo, abundancia y diversidad del hábitat y uso de suelo en el área circundante (Cuadro 6) (ver definiciones de estos criterios en Medina-Nava [2003]). Además de estos parámetros, en ambientes lóticos se evaluaron los parámetros ‘variabilidad en la profundidad’ y ‘alteraciones en la morfología del canal’ (Cuadro 7) (Lyons et al. 1995). El gradiente de calidad ambiental se calificó en una escala de 0-100, por lo que sitios con mejor calidad ambiental tendrán un mayor valor (Lyons et al. 1995, Medina-Nava 2003).

Evaluación de los IBI como indicadores de la calidad ambiental: Para evaluar la efectividad de los IBI como indicadores de la calidad ambiental, se llevó a cabo un análisis de correlación entre los valores de la calidad ambiental y la calificación del IBI para cada sitio. El análisis se realizó de forma independiente para sistemas lóticos y lénticos por cada año de recolecta. Se aplicó el análisis no paramétrico de correlación entre rangos de Spearman (Zar 1999) mediante el programa Statistica 6 (StatSoft 2001).

Resultados

Se recolectó un total de 2 479 peces, que fueron clasificados en siete familias, 20 géneros y 22 especies (Cuadro 1). Ocho especies fueron determinadas como exóticas y 14 como nativas. Se encontraron 20 especies pelágicas y dos especies bénticas, de estas últimas, una nativa (Ictalurus dugesii) y una exótica (Cyprinus carpio). Diez especies fueron definidas como tolerantes, cuatro como medianamente tolerantes y ocho como intolerantes. Once especies se clasificaron como omnívoras, diez como carnívoras y una como especie herbívora. Se recolectaron 11 especies ovíparas y 11 vivíparas. El número de individuos capturado por sitio y por año se muestran en el cuadro 8.

A lo largo de la cuenca, en ambientes lóticos y lénticos, los valores de CAm se encontraron entre 10-60 (Cuadro 5). La CAm se estimó como pobre (CAm≤40) para ocho de los 16 sitios y como regular (CAm 45-65) para el resto. No se registraron sitios con calidad ambiental buena (CAm≥70). Los valores de CA, CH y CAm no fueron distintos entre temporadas (Cuadro 5).

Considerando el IBI para ríos, de los 11 sitios estudiados cinco presentaron integridad biológica  pobre  (IBI≤40),  tres  regular  (IBI 45-65) y tres buena (IBI≥70) (Cuadro 9). En ambientes lénticos, de los cinco sitios estudiados dos presentaron integridad biológica pobre (IBI≤40), uno regular (IBI 45-65) y dos buena (IBI≥70). El 91% (10 de 11) de las calificaciones de IBI para ambientes lóticos obtenidas en ambos años de recolecta fueron semejantes. Aunque los valores absolutos del IBI tuvieron algunos cambios entre temporadas de recolecta, no se observó un cambio tomando en cuenta todos los sistemas lénticos (IBI=41±17 [2006]; IBI=40±13.8 [2007]) (p>0.96) y lóticos (IBI=36.8±5.8 [2006]; IBI=39.5±7.3 [2007]) (p>0.77). Únicamente se observó un cambio importante en el valor de IBI en el sitio Zc de 50 (regular, 2006) a 85 (buena, 2007). El 80% (4 de 5) de las calificaciones de IBI para ambientes lénticos obtenidas en ambos años de recolecta fueron semejantes. Únicamente el sitio La pasó de 80 (buena, 2006) a 65 (regular, 2007).

En las evaluaciones realizadas en ambientes lóticos en 2006 (Fig. 2a) y 2007 (Fig. 2b) las correlaciones entre los valores de CAm e IBI fueron altas y significativas (p<0.05, rs=0.80 y rs=0.92, respectivamente). En ambientes lénticos las correlaciones obtenidas entre los valores de CAm e IBI en ambos años de estudio fueron también altas y significativas p<0.05, rs=0.78 para el año 2006 (Fig. 2c) y rs=0.97 para 2007 (Fig. 2d).

Discusión

La utilización de metodologías de evaluación ambiental basadas en organismos es incipiente  en  México  (Mercado-Silva  et  al. 2006a; Pérez et al. 2007). A la fecha se han empleado diversos grupos biológicos para llevar a cabo análisis de calidad ambiental en varios ecosistemas dulceacuícolas en el país (de la Lanza et al. 2000, Weigel et al. 2002). Debido a que los organismos pueden integrar las condiciones físicas, químicas y biológicas del hábitat en distintas escalas espaciales y temporales, son útiles para medir la degradación del ecosistema (Mathuriau et al. 2011). El uso adecuado de herramientas de evaluación ambiental requiere que éstas hayan sido validadas con datos independientes a aquellos con que fueron diseñadas en primera instancia. De igual manera, la expansión regional de estas herramientas, requiere un cuidadoso análisis de su factibilidad en regiones biogeográficas diferentes a aquellas donde fue diseñada inicialmente (Pérez et al. 2007). En el presente trabajo se llevó a cabo la expansión de área de uso y validación de dos índices biológicos de integridad, uno para ambientes lóticos y otro para lénticos en la SCRA ubicada en una de las regiones donde es urgente la utilización de estas herramientas para la conservación de su fauna y flora acuáticas (Domínguez-Domínguez et al. 2006, Mercado-Silva et al. 2006b, Domínguez-Domínguez et al. 2007).

El IBI propuesto y validado para ríos y arroyos en las cuencas del centro-oeste de México (Lyons et al. 1995, Mercado-Silva et al. 2002) es útil y válido para el río Angulo, en la región del Medio Lerma. La alta y significativa  correlación  de  las  evaluaciones de CAm e integridad biológica en ríos de la cuenca del Angulo indican que el IBI propuesto por Lyons et al. (1995) puede ser utilizado sin mayores modificaciones.

De la misma manera, la alta correlación existente entre los valores de CAm e integridad biológica para ambientes lénticos, sugieren que el índice propuesto por Lyons et al. (2000) puede ser utilizado en los ecosistemas lénticos que se ubican en la cuenca del Angulo. Este trabajo representa el primer esfuerzo por validar el IBI existente (Lyons et al. 2000) en una región nueva, con datos distintos a aquellos empleados en su diseño para la estimación de este IBI.

La alteración de la línea de costa y el cambio de uso de suelo (agrícola y urbano) fueron características que se presentaron de forma consistente en todos los sistemas lénticos incluidos en el estudio. La calidad del agua fue buena en todos los sitios y la calidad del hábitat se relacionó con el grado de alteración en la línea de costa, en la zona litoral y en la disponibilidad del sustrato. La mejor calidad del hábitat se observó en La, seguido por Ch y Ta que son sitios donde la línea de costa se encuentra modificada solo de forma parcial, los refugios para los peces se mantienen en la zona litoral y el sustrato se encuentra disponible para las comunidades bentónicas que pueden funcionar como alimento potencial para los peces (Barbour et al. 1999). A diferencia de Ln y BF donde la línea de costa se encuentra modificada en su totalidad, la zona litoral es artificial y el sustrato no se encuentra disponible por presentarse embebido en el sedimento. De esta forma, los valores del  IBI fueron consistentes con las características del hábitat porque la mayor integridad biótica se encontró en La, Ch y Ta, mientras que Ln y BF mostraron valores de 0.

En relación a los sitios lóticos, la canalización, la pérdida de variación en la profundidad y los aportes de aguas residuales fueron las alteraciones más comunes en la mayoría de los sitios. De manera general, en la zona más alta de la SCRA (Zc, Cn) se registró buena calidad del agua y del hábitat, donde la heterogeneidad y disponibilidad de refugios para los peces fue la característica compartida entre Zc y Cn, reflejado en la calidad ambiental e integridad biótica. Mientras que en la parte baja (An) se detectó una pérdida de la calidad del agua y del hábitat, evidenciado por la alteración del flujo por el manejo de la presa que forma el embalse Melchor Ocampo, la presencia de aguas residuales de origen doméstico y el sedimento depositado en el fondo. Lo que evidencia que el IBI detecta la acumulación y combinación de los efectos de las alteraciones antrópicas sobre los ecosistemas acuáticos (Lyons 1992, Mercado-Silva et al. 2002).

Aunque los datos y análisis aquí presentados sugieren que la utilización de ambos IBI en la cuenca del río Angulo puede proceder sin hacer modificaciones a estas herramientas, existen algunas consideraciones importantes que deben ser tomadas en cuenta antes de hacer uso de estas en futuros estudios o evaluaciones. Muchos IBI diseñados con base en las comunidades de peces utilizan el criterio de tolerancia a la degradación ambiental como un punto a evaluar. En las definiciones de tolerancia realizadas por Lyons et al. (1995, 2000) se define a las especies intolerantes como aquellas que habitan comúnmente en sitios donde la degradación ambiental se encuentra en etapas tempranas, pero desaparecen de sitios con moderada degradación. Y las especies tolerantes, son aquellas que se distribuyen en sitios sin degradación ambiental pero que siguen siendo abundantes en sitios que muestran altos niveles de degradación. Sin embargo, la definición de la tolerancia de las especies y los criterios de evaluación han sido criticados por algunos autores por ser subjetivos (Goldstein et al. 1994, Meador & Carlisle 2007). En el río Angulo, especies típicamente intolerantes – Hubbsina turneri y Skiffia lermae – fueron recolectadas en sitios con alta degradación ambiental (Zr, Jm). Esto contradice la categorización de tolerancia de las especies, por lo que se considera necesario adoptar metodologías de cálculo de tolerancia que sean un mejor reflejode las condiciones de degradación, e incorporen datos acerca de su tolerancia a cambios químicos (p.e., calidad del agua, presencia de contaminantes), físicos (p.e., tipo de fondo, complejidad de hábitat) y biológicos (p.e., presencia de especies exóticas, gremios tróficos) en el ecosistema. Existen algunos criterios que podrían ayudar a hacer un cálculo más objetivo de la tolerancia  para  las  especies  utilizadas en metodologías de biomonitoreo (Mandaville 2002, Alonso & Camargo 2005). Sin embargo, estos criterios solamente han sido desarrollados para especies de invertebrados acuáticos en Europa. Para poder implementarlos en México es necesario contar con suficiente información sobre la biología y ecología de la mayoría de las especies de peces, pero, desafortunadamente dicha información es aun escasa.

Aunque el IBI para sistemas lénticos resultó un buen indicador de la calidad ambiental en la SCRA, es necesario considerar que existen importantes diferencias entre la mayoría de los lagos para los cuales fue diseñado ese IBI y los cuerpos de agua lénticos que fueron estudiados en este trabajo. Los sistemas lénticos de la SCRA son en general más pequeños (1-50ha) que  aquellos  sistemas  que  fueron  utilizados para diseñar el IBI (>50ha). Es interesante que pese a esta diferencia, el IBI es útil para evaluar los sistemas en la SCRA. Se esperaba que debido a la diferencia en tamaño de los ecosistemas, algunos de los parámetros del IBI no fueran buenos indicadores de la calidad ambiental en el  río Angulo. Ejemplo de estos parámetros son: la diversidad de especies del género Menidia y el tamaño máximo de los organismos, y se anticipaba que tuvieran que ser modificados para su uso en estos sistemas acuáticos. Principalmente porque en los sistemas lénticos evaluados en el IBI original, se reportan 17 especies del género Menidia, mientras que en los sistemas lénticos de la subcuenca del Angulo, solamente existe una especie de este género (M. humboldtianum), la cual no fue recolectada en las jornadas de campo. Esta baja diversidad de especies en el género dio como resultado una menor valoración en este parámetro para todos los sitios; pero ello no afectó de manera importante la calificación y clasificación final de los sitios. Asimismo, la talla máxima de los peces capturados fue mucho menor que el valor esperado por Lyons et al. (2000). Esto debido a que en sistemas lénticos no se recolectaron individuos del género Menidia, que fueron los peces en los que se registró la talla máxima en el IBI original. Esto parece indicar que el IBI para ambientes lénticos es lo suficientemente robusto para ser utilizado en lugares de menor extensión que aquellos para los que fue diseñado originalmente. Salvo por el presente trabajo en el sitio Ch, a la fecha el índice para lagos no ha sido probado en los demás cuerpos de agua donde fue diseñado con datos independientes.  Nuestros  resultados  sugieren  que  el IBI para ambientes lénticos puede ser utilizado exitosamente.

En el cálculo del IBI para sistemas lénticos, se modificó uno de los parámetros al no contar con personal de experiencia en el análisis helmintológico de los peces capturados. Esta modificación tampoco resultó en un cambio importante en la evaluación ambiental de los sitios estudiados. Esto no significa que el parámetro originalmente incluido en el IBI deba ser cambiado por el parámetro adoptado en este trabajo. Aunque la utilización del parámetro modificado presenta información acerca de un componente de la salud de los individuos en el ecosistema, es claro que se pierde la perspectiva de la salud interna de los individuos. En trabajos futuros se debe de explorar más a fondo la consecuencia de incorporar el criterio como lo hemos utilizado en este trabajo. El analizar el “porcentaje de individuos de especies nativas con ectoparásitos” en lugar del “porcentaje de especies exóticas de invertebrados parásitos en especies nativas de peces”, puede, en efecto permitir una más rápida interpretación de la integridad biológica del sistema. Pero, por otro lado, puede llevar a la pérdida de información que pudiera ser relevante.

En este trabajo validamos el uso del IBI léntico para la laguna de Zacapu, pero es necesario aumentar el número de datos independientes que se usan en la validación de los IBI para este ecosistema, incluyendo información proveniente de las capturas comerciales y de subsistencia que existen en el lugar. Si de esta forma fueran capturados individuos del genero Menidia, entonces sería viable probar nuevos parámetros del IBI tales como “Talla máxima de individuos del género Menidia”, “Número de individuos del género Menidia” o “Abundancia relativa de peces del género Menidia”. Estos parámetros podrían mostrar un cambio en la calidad ambiental de manera particular en la laguna de Zacapu, pues este sitio es un relicto de la Cienaga de Zacapu y solo allí se espera encontrar especies de este género.

A través de este trabajo, se expandió el área de utilización de los IBI analizados. Con ello, se apoya el uso de estas herramientas de evaluación para la implementación de protocolos de monitoreo y conservación que sean adoptados no solo en la subcuenca del río Angulo, sino en un área importante del centro y centro-occidente de México. Aún así, se recomienda que cualquier utilización de los IBI aquí mencionados sea cuidadosamente evaluada y que las técnicas de recolecta utilizadas y de estandarización del esfuerzo de pesca en la obtención de los datos, sean consideradas en la interpretación de los resultados. Los cambios temporales, la variabilidad natural y las metodologías de recolecta utilizadas tienen un importante efecto sobre los datos que pueden obtenerse (Mercado-Silva & Escandón-Sandoval 2008) y por consecuencia, sobre las inferencias que se hacen con respecto a la calidad ambiental de los ecosistemas dulceacuícolas utilizando un índice biológico de integridad.

Agradecimientos

Al Laboratorio de Biología Acuática “Javier Alvarado Díaz” por las facilidades otorgadas. A todas las personas que colaboraron en el trabajo de campo y de laboratorio en especial a los compañeros y colegas Rodolfo Pérez Rodríguez, Xavier Madrigal Guridi, Edgar Solorio Ornelas,  Zulema  Rodríguez Alvarez, Matt  Helmus,  Carlos  Ignacio  Salazar  Tinoco, Miguel Piñón Flores, Ulises Torres García, víctor  Santoyo Guzmán y Berenice vital Rodríguez. Agradecemos el financiamiento parcial otorgado por el Zoológico de Chester del Reino Unido, por el proyecto CGL2006-12325/BOS, la Coordinación de la Investigación Científica de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo e Ignacio Doadrio villarejo. Juan Pablo Ramírez Herrejón agradece a María Martha Herrejón Almanza, Juan José Ramírez Becerra y Erika Ruíz Torres por su apoyo logístico.



Referencias

Alonso, A. & J.A. Camargo. 2005. Estado actual y perspectivas en el empleo de la comunidad de macroinvertebrados  bentónicos como indicadora del estado ecológico de los ecosistemas fluviales españoles. Asociación Española de Ecología Terrestre, Alicante. Ecosistemas 14: 87-99.         [ Links ]

Arredondo, J.L. & M.A. Guzmán. 1986. Situación taxonómica actual de la tribu Tilapiini (Pisces: Cichlidae); con énfasis en las especies introducidas en México. Anales del Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, Serie Zoología 2: 555-572.         [ Links ]

Barbour, M.T., J. Gerritsen, B.D. Zinder & J.B. Stribling. 1999. Rapid bioassessment protocols for use in streams  and  wadeable  rivers: periphyton, benthic macroinvertebrates and fish. EPA 841– B41-99-002. U. S. Environmental  Protection Agency, Office of Water, Washington, D.C., EEUU.         [ Links ]

Benitez, A. 1995. Ictiofauna de la laguna de Naranja de Tapia, Municipio de Zacapu, Michoacán, durante el período otoño-invierno. Memoria de actualización profesional, Facultad de Biología, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Morelia, Michoacán, México.         [ Links ]

Ceballos,  C.J.A.G., D.A. Ayala, R.I. Fuentes,  N.K. Guerrero, R. Maldonado, J.G.A. Ibarra, G. Andrade & A. Salgado. 1994. Análisis limnológico y calidad del agua  de  la laguna de Bellas Fuentes,  Municipio de Coeneo, Michoacán. Ecotonia 55: 22-28.         [ Links ]

CNA. 2000. Gerencia Estatal Michoacán. Subgerencia de Ingeniería. Departamento de Aguas Superficiales. Infraestructura hidroagrícola. Expediente No. 300.915.E.55.4: 071/2000. México.         [ Links ]

Contreras-Balderas, S., M.L. Lozano-Vilano & M.E. García-Ramírez.  2005. Index of biological integrity, historical version, of the lower Rio Nazas, Coahuila, México, p. 225-237. In J. Rinne, R.M. Hughes & B. Calamusso (eds.). Historical changes  in large river fish assemblages. American Fisheries Society, USA.         [ Links ]

de la Lanza-Espino, G., S. Hernández Pulido & J.L. Carbajal Pérez. 2000. Moluscos, p. 309-404. In Secretaría del Medio  Ambiente, Recursos Naturales y Pesca, Comisión Nacional del Agua, Secretaría  del Medio Ambiente,  Recursos  Naturales y Pesca, Comisión Nacional del Agua. Organismos indicadores de la calidad ambiental y la contaminación (bioindicadores). Plaza y valdés, D.F., México.         [ Links ]

Domínguez-Domínguez, O., E. Martínez-Meyer, L. Zambrano  &  G. Pérez-Ponce  de   León. 2006. Using ecological-niche modeling as a conservation tool for freshwater species: the live-bearing fishes in Central Mexico. Conservat. Biol. 20: 1730-1739.         [ Links ]

Domínguez-Dominguez, O., L. Boto, F. Alda, G.P. Pérez-Ponce de León & I. Doadrio. 2007. Human impacts on drainages of  the  Mesa Central, Mexico, and its genetic effects on an endangered fish, Zoogoneticus quitzeoensis. Conservat. Biol. 21: 168-180.         [ Links ]

Fausch, D.K., J. Lyons, R.J. Karr & L.P. Angermeier. 1990. Fish as indicators of environmental degradation. Am. Fish. Soc. Symp. 8: 123-144.         [ Links ]

Ganasan, v. & R.M. Hughes.1998. Aplication of an index of biological integrity (IBI) to fish assemblages of the rivers Khan and  Kasipra (Madhya Pradesh), India. Fresh. Biol. 40: 367-383.         [ Links ]

Goldstein, R.M., T.P. Simon, P.A. Bailey, M. Ell, K. Schmidt & J.W. Emblom. 1994. Proposed metrics for the index of biotic  integrity for the streams of the Red River of the North basin. Proceedings of  the North Dakota Water Quality Symposium 30: 169-180.         [ Links ]

Karr, J.R. 1981. Assessment of biotic integrity using fish communities. Fisheries 6: 21-27.         [ Links ]

Lizhu, W., J. Lyons, P. Rasmussen, P. Seelbach, T. Simon, M. Wiley, P. Kanehl, E.  Baker, S.  Niemela  & P.M. Stewart. 2003. Watershed, reach, and riparian influences on stream fish assemblages in the Northern Lakes and Forest  Ecoregion,  U.S.A. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 60: 491-505.         [ Links ]

Lyons, J. 1992. Using the index of biotic integrity (IBI) to measure environmental quality in warmwater streams of  Wisconsin. General Technical Report  149. U.S. Forest  Service, North  Central  Forest Experiment Station, St. Paul, Minnesota, USA.         [ Links ]

Lyons, J., S. Navarro-Pérez, A.P. Cochran, C.E. Santana & M. Guzmán-Arroyo. 1995. Index of biotic integrity based on fish assemblages for the conservation of streams and rivers in west-central México. Conservat. Biol. 3: 569-584.         [ Links ]

Lyons, J., G. González-Hernández, E. Soto-Galera & M. Guzmán-Arroyo. 1998. Decline of freshwater fishes and fisheries in selected drainages of best-central México. Fisheries 23: 10-18.         [ Links ]

Lyons, J., H.A. Gutiérrez, E. Díaz-Pardo, E. Soto-Galera, M. Medina-Nava & L.R. Pineda. 2000. Development of preliminary index of biotic integrity (IBI) based on fish assemblages to assess ecosystem condition in the lakes of central México. Hydrobiología 418: 57-72.         [ Links ]

Mandaville, S.M. 2002. Benthic macroinvertebrates in freshwaters-taxa tolerante values, metrics and protocols. Soil & Water Conservation Society of Metro Halifax, Canada.         [ Links ]

Mathuriau, C., N. Mercado-Silva, J. Lyons & L.M. Martínez-Rivera. 2011. Fish and Macroinvertebrates as Freshwater Ecosystem Bioindicators in Mexico: Current State and Perspectives. HESP 7: 251-261.         [ Links ]

Meador, M.R. & D.M. Carlisle. 2007. Quantifying tolerance indicator values for common stream fish species of the United States. Ecol. Indicat.7: 329-338.         [ Links ]

Medina-Nava, M. 1997. Ictiofauna de la subcuenca del río Angulo, cuenca Lerma-Chapala. Michoacán. Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Instituto Politécnico Nacional. Zoología Informa 35: 25-52.         [ Links ]

Medina-Nava, M. 2003. Utilización del Índice de Integridad Biótica (IIB) para determinar áreas de conservación de peces en la cuenca Lerma-Chapala en Michoacán. Tesis de Maestría, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Morelia, Michoacán, México.         [ Links ]

Medina-Nava, M., J. Lyons, T. Zubieta, E.  Solorio, J.P. Ramírez & R. Galván. 2005. Conservation of two sites  in  central  Mexico  with  a  high  diversity  of livebearing fishes, p. 499-504. In M.C. Uribe & H.J. Grier (eds.). Viviparous  Fishes, New Life Publica- tions, Florida, EEUU.         [ Links ]

Mercado-Silva, N., D.J. Lyons, M.G. Salgado &  M. Medina-Nava. 2002. Validation of a fish-based index of biotic integrity for  streams and rivers of central Mexico. Rev. Fish Biol. Fish. 12: 179-191.         [ Links ]

Mercado-Silva, N., J. Lyons, E. Díaz-Pardo, A. Guitiérrez-Hernández, C.P. Ornelas-García, C.  Pedraza-Lara & J. Vander Zanden. 2006a. Long-term  changes in the fish assemblage of the  Laja River, Guanajuato, central  Mexico. Aquat. Conservat. Mar. Freshwat. Ecosyst. 16: 533-546.         [ Links ]

Mercado-Silva,  N., J.  Lyons &  S. Contreras-Balderas. 2006b. Mexican fishbased indices of biotic integrity, their use in the conservation of freshwater resources, p. 138-150. In M.L. Lozano-Vilano & A.J. Contreras Balderas (eds.). Studies of North American Desert Fishes in Honor of E.P. (Phil) Pister, Conservationist. Universidad Autónoma de Nuevo León, Monterrey, Mexico.         [ Links ]

Mercado-Silva, N & D.S. Escandón-Sandoval. 2008. A comparison of seining and electrofishing for fish community bioassessment in a Mexican Atlantic Slope  montane river.  N. Am.  J.  Fish.  Manag.  28: 1725-1732.         [ Links ]

Miller, L.D., M.P. Leonard, M.R. Hughes, R.J. Karr, B.P. Moyle, H.L. Schrader, A.B. Thompson, A.R. Daniels, D.K.  Fausch, A.G.  Fitzhugh,  R.J.  Gammon,  B.D. Halliwell, L.P. Angermeier & J.D. Orth. 1988. Regional applications of an index of biotic integrity for use in water resource management. Fisheries 13: 12-20.         [ Links ]

Miller, R.R., W.L. Minckley & S.M. Norris. 2005. Freshwater fishes of México. University  of  Chicago, Chicago, EEUU.         [ Links ]

Moncayo-Estrada, R. 1996. Estructura y  función de la comunidad de peces de la laguna de Zacapu, Michoacán, México. Tesis de Maestría, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas.  Instituto Politécnico Nacional, La Paz, Baja California Sur, México.         [ Links ]

Oberdorff, T., D. Pont, B. Hugueny & J.P. Porcher. 2002. Development and validation of a fish-based index for the assessment of ‘river health’ in France. Freshwat. Biol. 47: 1720-1734.         [ Links ]

Orbe,  M.A.A.,  J. Acevedo  G. & J. Lyons. 2002.  Lake Patzcuaro fishery management plan. Rev. Fish Biol. Fish. 12: 207-217.         [ Links ]


Pérez-Munguía, R., R. Pineda & M. Medina. 2007. Integridad biótica en ambientes acuáticos, p. 71-11. In Perspectivas sobre conservación de ecosistemas acuáticos en México. Ó. Sánchez, M. Herzing, E. Peters, R. Márquez & L. Zambrano (eds.). Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales, INE, U.S. Fish & Wildlife Service, Unidos para la Conservación A.C., Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo.         [ Links ]

Ramírez-Herrejón, J.P. 2008. Análisis temporal de la calidad ambiental de los ecosistemas acuáticos en la subcuenca del río Angulo, cuenca Lerma-Chapala. Tesis de Maestría, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Morelia, Michoacán, México.         [ Links ]

Schmitter-Soto, J.J., L.E. Ruiz-Cauich, R.L. Herrera & D. González-Solis. 2011. An index of biotic integrity for shallow streams of the  Hondo river basin, Yucatan Peninsula. Sci. Total Environ. 409: 844-852.         [ Links ]

Soto-Galera,  E.,  E.  Díaz-Pardo, E. López-López & J. Lyons. 1998. Fish as indicators of environmental quality in the Río Lerma Basin, México. Aquat. Ecosys. Health Manag. 1: 267-276.         [ Links ]

Soto-Galera, E., M.J. Paulo, L.E. López, H.J.  Serna  & J. Lyons. 1999. Change in fish  fauna as indication of aquatic ecosystem condition in Río Grande de Morelia-Lago de Cuitzeo  basin,  Mexico.  Environ. Manag. 24: 133-140.         [ Links ]

SAS Institute Inc., 1995. JMP, Statistic Mode visual version, 3.1.6.2. SAS Campus Drive Cary, N.C.         [ Links ]

StatSoft, 2001. Statistica. StatSoft Inc., Tulsa, EEUU.         [ Links ]

Weigel, B.M., L.J. Henne & L.M. Martínez-Rivera. 2002. Macroinvertebrate-based index of biotic  integrity for  protection  of  streams  in  west-central  Mexico. J-NABS 21: 686-700.         [ Links ]

Weigel, B.M., J. Lyons & P.W. Rasmussen.  2006. Fish assemblages and biotic integrity of a highly modified floodplain river, the upper Mississippi, and a large, relatively unimpacted tributary, the lower Wisconsin. River. Res. Appl. 22: 923-936.         [ Links ]

Zubieta-Rojas,  T., M. Medina-Nava & v.  Segura-García. 2005. Ficha Informativa de los Humedales de Ramsar: laguna de Zacapu. (Consultado: 21 septiembre, 2009, www.conanp.gob.mx/humedales.html).         [ Links ]

Zar,  J.H.  1999.  Biostatistical  Analysis.   Prentice  Hall, Nueva Jersey, EEUU.         [ Links ]

*Correspondencia:
Juan Pablo Ramírez-Herrejón: Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, Av. Instituto Politécnico Nacional No. 195, Col. Playa Palo de Santa Rita, Apartado Postal 128, La Paz, Baja California Sur, México, CP 23090; ramirezherrejon@gmail.com
Norman Mercado-Silva:
School of Natural Resources and the Environment, University of Arizona, Tucson, AZ 85271, USA; nmercado@u.arizona.edu
Martina Medina-Nava: Laboratorio de Biología Acuática, Facultad de Biología, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, 58080, Morelia, Michoacán, México; martinamedi@gmail.com
Omar Domínguez-Domínguez: Laboratorio de Biología Acuática, Facultad de Biología, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, 58080, Morelia, Michoacán, México; goodeido@yahoo.com.mx

1. Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, Av. Instituto Politécnico Nacional No. 195, Col. Playa Palo de Santa Rita, Apartado Postal 128, La Paz, Baja California Sur, México, CP 23090; ramirezherrejon@gmail.com

2. School of Natural Resources and the Environment, University of Arizona, Tucson, AZ 85271, USA; nmercado@u.arizona.edu
3. Laboratorio de Biología Acuática, Facultad de Biología, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, 58080, Morelia, Michoacán, México; martinamedi@gmail.com, goodeido@yahoo.com.mx

Recibido 26-X-2011.    Corregido 30-IV-2012.    Aceptado 29-V-2012.

Creative Commons License All the contents of this journal, except where otherwise noted, is licensed under a Creative Commons Attribution License