Introducción

La evolución de la forma y dimensión de las alas en las aves está influenciada por la interacción entre factores físicos (peso corporal, forma del cuerpo y biomecánica de las alas), ecológicos (hábitat), así como la historia natural de cada especie (tipo de alimentación y cortejo) (^{Savile, 1957}; ^{Arizaga, Campos, & Alonso, 2006}; ^{Corvidae, Bierregaard, & Peters, 2006}). Por ejemplo, las alas cortas, anchas, y redondeadas se han asociado a vuelos potentes de alta maniobrabilidad, pero de poca duración, por lo que están presentes en aves que vuelan poco y caminan mucho (ej., galliformes, rálidos, o tamnofílidos de sotobosque) (^{Kirmse, 1998}; ^{Lockwood, Swaddle, & Rayner, 1998}). Por otro lado, las alas largas y puntiagudas están presentes en especies que vuelan largas distancias a alta velocidad y por extensos periodos de tiempo (ej., vencejos, halcones, o carádridos) (^{Norberg, 1995}; ^{Corvidae et al., 2006}).

Debido a que el vuelo es la principal forma de locomoción para la mayoría de las especies de aves y que representa un alto costo energético respecto a otras formas de desplazamiento (^{Videler, 2005}), es intuitivo pensar que las formas de las alas, y la anatomía muscular y esquelética en cada especie debe estar adaptada al ambiente en el que habitan y a sus requerimientos diarios (^{Norberg, 1981}; ^{Dial, 1992}). Por lo tanto, se espera que especies relacionadas filogenéticamente, que utilizan diferentes hábitats (ej., zonas abiertas vs sotobosques densos), o que presentan diferentes estrategias de forrajeo (ej., caza de presas al vuelo vs búsqueda de semillas en el suelo), presenten diferente morfología alar y adaptaciones musculares y esqueléticas asociadas al ambiente (^{Corvidae et al., 2006}). Mientras que especies no relacionadas filogenéticamente, pero que utilizan el mismo hábitat (ej., sotobosques densos), o que presentan la misma estrategia de forrajeo (ej., cazan presas al vuelo), debieran presentar similar morfología alar y adaptaciones corporales y esqueléticas (^{Corvidae et al., 2006}).

Nuestro objetivo es determinar si la capacidad de vuelo (ej., larga vs corta distancia) y el hábitat principal por el que se desplazan (ej., zonas abiertas vs. hábitats densos) se asocian con la morfología alar en seis especies de cuatro géneros de palomas. Seleccionamos estas seis especies porque presentan una alta variación en el tiempo y distancia de vuelo y su relación filogenética cercana, lo que reduce el sesgo filogenético. El grupo de palomas incluye especies que habitan principalmente en el dosel y que se desplazan principalmente volando largas distancias (Patagioenas flavirostris y P. nigrirostris); especies que utilizan principalmente el subdosel de bosques secundarios y zonas abiertas (Zenaida asiatica); especies que utilizan sotobosques abiertos y de plantaciones forestales y se desplazan caminando y volando (Leptotila verreauxi y L. cassini); y especies que habitan en sotobosques densos y que se desplazan poco, principalmente caminando (Geotrygon montana) (^{Stiles, & Skutch, 1989}; Skutch, 1991; ^{Gibbs, Bames, & Cox, 2001}; ^{Lapiedra, Sol, Carranza, & Beaulieu, 2013}). Predecimos que las especies del género Patagioneas, que se desplazan principalmente volando y en el dosel, tienen alas relativamente más largas que anchas y más puntiagudas. Este tipo de morfología alar disminuye el costo energético del vuelo en zonas abiertas (^{Savile, 1957}). Geotrygon montana que se desplazan principalmente caminando y en el interior de sotobosques densos, tendrían alas relativamente más anchas que largas y poco puntiagudas. Esta forma favorece una mayor maniobrabilidad en ambientes con vegetación densa (^{Savile, 1957}). Especies con una capacidad de vuelo intermedia (ej., L. verreauxi, L. cassini y Z. asiatica) presentarían alas con características también intermedias en su morfología alar.

Materiales y métodos

Obtuvimos las medidas de las alas y el peso de los de los individuos de seis especies y cuatro géneros (Tabla 1) de dos fuentes: aves vivas medidas en el campo, e individuos depositados en el Museo de Zoología, Universidad de Costa Rica (MZUCR) y Museo Nacional de Costa Rica (MNCR). Las medidas de los individuos depositados en museos se obtuvieron previo a la preservación de los mismos (frescos). Debido a esta condición, no esperamos que haya efecto en la variación de la forma alar asociada a la fuente de los datos.

Clasificamos las especies analizadas según el uso del hábitat predominante y la proporción de tiempo que se desplazan volando, basados en los reportes de la literatura (^{Stiles & Skutch 1989}; ^{Baptista, Trail, & Horblit, 1997}; ^{Gibbs et al. 2001}) y nuestras observaciones en campo para cada especie. La clasificación se hizo tomando en cuenta tres categorías: el tipo de hábitat más frecuentemente usado por cada especie (dosel = 5, dosel-subdosel = 4, subdosel = 3, sotobosque abierto = 2, y sotobosque denso = 1), el uso de zonas abiertas para desplazarse (común = 3, intermedio = 2, y poco = 1), y el modo de desplazamiento más común (vuelo = 4, vuelo-caminar = 3, caminar-vuelo = 2, y caminar = 1). A cada especie se le asignó un único valor por categoría, la sumatoria de los valores de las tres categorías, nos dan un estimado de la capacidad de vuelo y el hábitat por el que se desplazan (índice de vuelo). Especies con valores del índice de vuelo de 3 a 5 indica que habitan sotobosques densos y utilizan la caminata como principal medio de locomoción, por lo que se espera que presenten alas relativamente anchas y redondeadas. Especies con valores del índice de vuelo de 10 a 12 indica que hacen uso de zonas abiertas y utilizan el vuelo como principal medio de locomoción, por lo tanto, esperamos que estas especies presenten alas relativamente largas y puntiagudas. Especies con valores del índice de vuelo de 6 a 9 utilizan proporciones similares vuelo y caminar como medio de locomoción, por lo tanto, se espera que presenten valores intermedios de la morfología alar (Tabla 1).

Pesamos cada individuo (g) utilizando una balanza mecánica marca PESOLA de ± 1 g, y dibujamos el contorno del ala abierta, en posición natural de vuelo, sobre un papel (Fig. 1). De cada ala dibujada (Fig. 1) medimos (1) el largo del ala (LA): la distancia (cm) desde la punta al extremo anterior de la base del ala; (2) el ancho del ala (WA): la distancia máxima (cm) perpendicular a LA entre el borde de ataque y de salida del ala; y (3) el área alar (AA): área total del ala para lo cual usamos el programa ImageJ (^{Schneider, Rasband, & Eliceiri, 2012}). Con estas características de las alas estimamos cuatro parámetros aerodinámicos (^{Stiles, Altshuler, & Dudley, 2005}; ^{Pennycuick, 2008}), y seguimos la nomenclatura propuesta para dichos parámetros en aves por ^{Stiles et al. (2005}); (1) la carga alar (wing loading): masa en g/2*AA, la cual indica el impulso de presión requerido para mantener el vuelo estacionario; (2) la proporción de forma (shape ratio): LA/WA, que indica si el ala tiende a ser cuadrada (igual a 1) o rectangular; (3) la conicidad alar (wing taper): {[2*(LA)²/AA ]/(2*proporción de forma)} - 1 , que indica que tan puntiaguda es el ala (Stiles et al., 2005); y (4) el largo del ala relativo (relative length): LA/ (masa en g)^1/3, que indica la longitud del ala una vez corregido por el tamaño de cada individuo.

Fig. 1 Fig. 1 Ejemplos del contorno del ala de cada género de paloma. (A) Patagioenas flavirostris, (B) P. nigrirostris, (C) Zenaida asiatica, (D) Leptotila verreauxi, (E) L. cassini, y (F) Geotrygon montana. La barra negra representa 5 cm. LA: distancia (cm) entre la punta y la base del ala extendida en la posición natural de vuelo. WA: distancia máxima (cm) perpendicular a LA entre el borde de ataque y de salida del ala en la posición natural de vuelo. Examples of wing contour of each dove genera. (A) Patagioenas flavirostris, (B) P. nigrirostris, (C) Zenaida asiatica, (D) Leptotila verreauxi, (E) L. cassini, y (F) Geotrygon montana. The black line is 5 cm. LA: distance (cm) between wing tip and wing base in flight position. WA: maximum distance (cm) perpendicular to LA between the front and bottom part of the wing in flight position. 

Análisis estadísticos: Debido a que algunas especies están más relacionadas entre sí que otras (ej., las dos especies de Patagioenas y las dos especies de Leptotila), decidimos analizar si la variación de los cuatro parámetros aerodinámicos (carga alar, proporción de forma, conicidad alar, y largo relativo) y el área alar, que son las variables dependientes, puede ser explicados por las relaciones filogenéticas entre las especies. Para esto, estimamos el valor del parámetro lambda (λ) de la correlación entre las variables en el árbol de consenso filogenético, construido utilizando la regla de la mayoría del 50 % con el programa Mesquite 3.04 (^{Maddison & Maddison, 2015}) y derivado de 10 000 árboles, los cuales incluían a las seis especies (Fig. 2). Las secuencias genéticas fueron obtenidas de birdtree.org y los árboles filogenéticos fueron generados siguiendo los métodos de construcción propuestos y explicados por ^{Jetz, Thomas, Joy, Hartmann, & Mooers (2012}). Cuando λ = 0 para alguna de nuestras variables dependientes, significa que la relación entre las especies no explica los valores observados; pero si λ = 1 significa que hay una relación entre la cercanía filogenética de las especies y la variable dependiente. La estimación de λ la realizamos con BayesTraits v. 2.0 (^{Meade & Pagel, 2014}), usando el modelo de evolución de movimiento browniano, con el método de máxima verosimilitud. Los valores de λ estimados se compararon contra los de λ = 1 y λ = 0 utilizando una prueba de proporción de verosimilitud que sigue una distribución chi-cuadrado (^{Meade, & Pagel, 2014}). Los valores de nuestras cinco variables respuesta no están influenciados por las relaciones filogenéticas de las especies, ya que los valores de los λ estimados difieren significativamente de λ = 1 (P < 0.001 para las cinco variables).

Fig. 2 Fig. 2 Relaciones filogenéticas entre las seis especies de palomas (Columbidae) neotropicales utilizadas para relacionar la morfología alar y vuelo. El árbol de consenso filogenético fue construido utilizando la regla de la mayoría del 50 % con el programa Mesquite 3.04 (^{Maddison & Maddison, 2015}) y derivado de 10 000 árboles obtenidos de birdtree.org y generados siguiendo los métodos de construcción propuestos y explicados por ^{Jetz, Thomas, Joy, Hartmann, & Mooers (2012}). Phylogenetic relationship between the six neotropical dove species (Columbidae) used to correlate the wing morphology and flight. The phylogenetic consensus tree was made using the 50 % majority rule on Mesquite 3.04 (^{Maddison & Maddison, 2015}), and derived from 10 000 phylogenetic trees obtained at birdtree.org, built following ^{Jetz, Thomas, Joy, Hartmann, & Mooers (2012}). 

Nuestros análisis no se realizaron separando por sexo, debido que para todas las especies analizadas el rango de traslape en medidas corporales de machos y hembras es grande (ver ^{Baptista et al., 1997}; ^{Gibbs et al., 2001}), y la mayoría de los datos se tomaron de individuos vivos que no fueron sexados (Tabla 1). Realizamos un análisis discriminante escalonado hacia atrás e interactivo para seleccionar el menor número de variables que explicaran la mayor diferencia entre la morfología de las alas de las seis especies de palomas estudiadas (variable independiente). Comenzamos con un modelo que incluía las cinco variables (carga alar, proporción de forma, conicidad alar, y largo relativo y el área alar); luego excluimos del análisis discriminante la variable con el valor más bajo de F; después de cada exclusión el nuevo modelo fue validado utilizando el método de jackknife con 10000 permutaciones. Continuamos excluyendo las variables hasta que obtuvimos un modelo con la menor cantidad de variables que aún proporcionaban el mismo o mayor porcentaje de asignaciones correctas en relación con el modelo original que incluyó todas las medidas y estimaciones aerodinámicas del ala. Adicionalmente, realizamos una prueba binomial para probar si la clasificación obtenida por el análisis discriminante para cada especie (cuantos individuos de cada especie fueron clasificados en su propia especie) fue mayor a lo esperado por el azar (uno dividido entre seis, número de especies utilizadas). Luego realizamos un análisis de varianza de una vía para comparar como cada variable morfológica varía entre especies. Para este análisis utilizamos como factor aleatorio el género de cada especie (para corregir por usar múltiples especies del mismo género), donde el factor independiente fue la especie y la variable respuesta fue cada parámetro aerodinámico analizado. Al hacer un análisis por variable aerodinámica en lugar de uno solo análisis multivariable, reportamos los valores de la probabilidad ya corregidas por múltiples comparaciones. Realizamos una prueba a posteriori de Tukey para comparar los promedios de las cinco medidas alares entre las especies. Finalmente, realizamos cinco correlaciones de rangos de Spearman para comparar como varía cada una de las medidas aerodinámicas respecto a los valores del índice de vuelo utilizado para clasificar a cada especie. Los análisis estadísticos (análisis discriminante y el análisis de varianza) se realizaron utilizando el programa SYSTAT ver. 11.00.01 (SYSTAT Software, Chicago, IL, EEUU), y la correlación utilizando PAST ver. 3.21 (^{Hammer, Harper, & Ryan, 2001}).

Resultados

En total analizamos 111 individuos adultos de ambos sexos (Tabla 1). Encontramos que el modelo múltiple discriminante que explica mejor la separación de las seis especies de palomas analizadas utilizando la morfología alar (Wilk’s λ = 0.08, F _20,339 = 18.69, P < 0.001, Fig. 3) incluyó cuatro de las cinco variables (basada en el área alar, la proporción de forma, la conicidad alar y el largo relativo). Este modelo clasificó correctamente al 57 % de los individuos dentro de su propia especie (Fig. 3). De las 12 G. montana 11 fueron clasificadas correctamente (92 %). De las 14 L. cassini siete fueron clasificadas correctamente (50 %) y de las 30 L. verreauxi 11 fueron clasificadas correctamente (37 %); sin embargo, de los individuos clasificados erróneamente dentro de las especies de este género, dos L. cassini fueron clasificadas como L. verreauxi, y nueve L. verreauxi fueron clasificadas como L. cassini, indicando una similitud alta en la morfología alar entre las especies del mismo género (Fig. 3). De las 28 Z. asiatica 12 fueron clasificados correctamente (43 %). De las diez P. nigrisotris seis fueron clasificadas correctamente (60 %); y de las 17 P. flavirostris 16 fueron clasificados correctamente (94 %). Todos los porcentajes exceden el porcentaje de clasificación esperada por el azar para cada especie (prueba Binomial: P < 0.01).

Fig. 3 Fig. 3 Distribución de las seis especies de palomas incluidas en este estudio en el espacio definido por los ejes discriminantes 1 (99.9 % correlacionado con el área alar) y 2 (87.6 % correlacionado con el largo relativo y 45.0 % con la proporción de forma), utilizando cuatro variables morfométricas de las alas (el área alar, la proporción de forma, la conicidad alar y el largo relativo). Equis = Patagioenas flavirostris. Cuadrado gris = P. nigrirostris. Triángulo negro = Zenaida asiatica. Triángulo gris = Leptotila verreauxi. Cruz = L. cassini. Circulo negro = Geotrygon montana. Distribution of the six dove species according to the discriminant axis 1 (99.9 % correlated with wing area) and axis 2 (87.6 % correlated with relative length and 45.0 % with shape ratio) using four wing variables (wing area, shape ratio, wing taper, and relative length). Equis = Patagioenas flavirostris. Gray square = P. nigrirostris. Black triangle = Zenaida asiatica. Gray triangle = Leptotila verreauxi. Plus symbol = L. cassini. Black circle = Geotrygon montana. 

Al comparar cada una de las variables alares entre las especies, encontramos que el área alar fue mayor en P. flavirostris, intermedio en P. nigrirostris, y menor y similar en las otras cuatro especies (F _5,105 = 37.89, P = 0.005, Fig. 4). La mayor carga alar correspondió a P. flavirostris y la menor a Z. asiatica y L. verreauxi (F _5,105 = 4.12, P = 0.01, Fig. 4). Tanto L. verreauxi como L. cassini tuvieron las alas proporcionalmente más anchas o cuadradas (con valores menores de proporción de forma) en comparación con las otras cuatro especies, las cuales presentaron alas con la proporción de forma similar entre ellos (F _5,105 = 5.67, P < 0.005, Fig. 4). Z. asiatica tuvo alas más puntiagudas, mientras que G. montana presentó alas con una punta más redondeada (F _5,105 = 4.46, P = 0.005, Fig. 4). El largo alar relativo fue mayor en Z. asiatica que en las otras cinco especies de palomas, en las cuales el largo alar fue menor y similar entre ellas (F _5,105 = 3.78, P = 0.015, Fig. 4). Encontramos que a mayor índice de vuelo (Fig. 5) las especies presentaron alas con áreas mayores (r_s = 0.57, P < 0.001), una proporción de forma más rectangular (r_s = 0.27, P = 0.005), más puntiagudas (r_s = 0.23, P = 0.23), y un largo relativo mayor (r_s = 0.39, P < 0.001). Pero la carga alar fue similar entre especies (r_s = 0.10, P = 0.29, Fig. 5).

Fig. 4 Fig. 4 Promedio (± EE) de cinco variables morfométricas alares de las seis especies de palomas incluidas en este estudio. Especies con la misma letra no son significativamente diferentes según la prueba a posteriori de Tukey. Mean (± SE) of the five morphometric variables for the six dove species used in this study. Species with the same letter on top are not significantly different according to the Tukey post hoc test. 

Fig. 5 Fig. 5 Correlaciones de rangos de Spearman entre el índice de vuelo (ver métodos para una explicación de su estimación) para cada especie de paloma y las cinco variables morfométricas alares. Valores bajos representan poca capacidad de vuelo, habitar vegetación densa y cerca del suelo. Valores altos representan alta capacidad de vuelo, vivir en hábitats abiertos y en el dosel. Valores para cada especie: Geotrygon montana = 3, Leptotila cassini = 5, L. verreauxi = 6, Zenaida asiatica = 9, Patagioenas nigrirostris = 10, P. flavirostris = 12. Spearman rank correlations between flight index (see methods for understand how is estimated) for each dove species and the five morphometric wing variables. Low values mean low flight capacity and inhabit dense vegetation close to the ground. High values mean high flight capacity and inhabit in the canopy and open areas. Values for each species: Geotrygon montana = 3, Leptotila cassini = 5, L. verreauxi = 6, Zenaida asiatica = 9, Patagioenas nigrirostris = 10, P. flavirostris = 12. 

Discusión

La familia Columbidae (palomas y afines) presenta un modelo corporal muy conservado y por lo tanto una morfología poco variable y fácilmente identificable (^{Gibbs et al., 2001}). Sin embargo, dentro de esta familia de aves hay una gran variedad de estrategias de vuelo. Por ejemplo, en especies de los géneros Geotrygon, Gallicolumba y Goura los individuos se desplazan casi exclusivamente caminando; mientras que en otros géneros como Columba, Patagioenas y Ducula se desplazan casi exclusivamente volando (^{Skutch, 1991}; ^{Gibbs et al., 2001}). Sin embargo, esta clasificación no es discreta, ya que hay muchas otras especies (ej., Columbina, Caloenas, Leptotila o Zenaida) que combinan en diferente proporción el tiempo invertido en desplazarse volando con caminar sobre el suelo, creando un continuo entre ambos modos de desplazamiento (^{Skutch, 1991}; ^{Gibbs et al., 2001}). Nuestros resultados muestran que la morfología alar (utilizando únicamente cuatro variables) permite una separación, de media a alta, de las seis especies de palomas analizadas (P. flavirostris, P. nigrirostris, Z. asiatica, L. verreauxi, L. cassini y G. montana). Estos resultados indican que las diferencias en la forma de las alas pueden estar asociadas con el tiempo que invierte cada especie para desplazarse volando o caminando, ya que las variables que permiten la separación fueron el área alar, la proporción de forma, la conicidad alar y el largo relativo, todas asociadas con diferentes tipos de vuelo (Fig. 3).

Las alas más cónicas y con una proporción de forma más rectangular o alargada de P. flavirostris, y en menor medida la de P. nigrisortris, resulta en una forma más eficiente para vuelos extensos y por lo tanto asociada a los hábitats abiertos que utilizan estas especies para desplazarse y alimentarse, como el dosel del bosque o las copas de los árboles en zonas abiertas (^{Stiles, & Skutch, 1989}; ^{Gibbs et al., 2001}; ^{Lapiedra et al., 2013}). Este tipo de morfología alar está presente en otras aves que son voladoras activas de zonas abiertas, donde se necesita poca maniobrabilidad y vuelos energéticamente más eficientes (^{Savile, 1957}; ^{Norberg, 1985}).

La morfología alar de G. montana está más adaptada a los hábitats densos de los sotobosques, donde es común encontrar a esta especie desplazándose (caminando sobre el suelo) y alimentándose (^{Stiles, & Skutch, 1989}; ^{Skutch, 1991}; ^{Gibbs et al., 2001}). Las alas de G. montana tienen puntas redondeadas y una proporción de forma que tiende a ser cuadrada. Previamente se ha demostrado que este tipo de morfología alar maximiza la aceleración en vuelos explosivos y permite cambios rápidos de dirección (mayor maniobrabilidad) (^{Kirmse, 1998}; ^{Lockwood et al., 1998}), características que favorecen huir de depredadores de acecho en ambientes densos, donde los espacios abiertos son limitados.

Las especies de los géneros Zenaida y Leptotila tienen morfologías alares intermedias (una proporción de forma cuadrada, alas puntiagudas y baja carga alar) entre las especies de Patagioenas y Geotrygon, y esto está asociado a que las especies en ambos géneros utilizan una mezcla de vuelo y caminata para desplazarse (^{Stiles, & Skutch, 1989}; ^{Skutch, 1991}; ^{Gibbs et al., 2001}). Además, ambos géneros utilizan hábitats que incluyen una mezcla de parches densos de vegetación y zonas abiertas para alimentarse, reproducirse y refugiarse (^{Stiles, & Skutch, 1989}; ^{Skutch, 1991}; ^{Gibbs et al., 2001}), por lo que alas con características intermedias permiten maniobrar eficientemente dentro de ambientes densos, pero a la vez mantener vuelos prolongados y energéticamente eficientes en áreas abiertas (^{Videler, 2005}). Entre estos dos géneros, la mayor conicidad alar y el ala alargada en Z. asiatica puede deberse a que presenta una mayor proporción de vuelo que las especies en el género Leptotila.

Las especies de Patagioenas, Leptotila y Geotrygon presentaron valores altos de carga alar y similares entre sí, esto se puede deber a que las especies de Patagioenas presentan un mayor peso corporal que las especies en los otros tres géneros (^{Stiles, & Skutch, 1989}; ^{Gibbs et al., 2001}), lo que aumenta la carga alar. En el caso de las especies de Leptotila y G. montana la capacidad de carga alar elevada puede ser el resultado de alas cortas y redondeadas como una adaptación en estas aves para producir vuelos cortos y explosivos que les permita escapar o eludir rápidamente el ataque de algún depredador, como ocurre en otros grupos de aves (^{Schulenberg, 1983}; ^{Sandoval, 2009}).

En conclusión, encontramos que el tipo de desplazamiento predominante y uso de hábitat en cada una de las seis especies de Columbidae analizadas, influye directamente en la morfología alar, aún entre especies cercanamente emparentadas. Otros factores, además de los estudiados aquí, podrían influir en la forma del ala, pero el uso del hábitat y tipo de desplazamiento explica un alto porcentaje de la variación en forma. Por ejemplo, las especies P. flavirostris y P. nigrirostris tiene alas adaptadas para vuelos en zonas abiertas, en G. montana alas adaptadas para vuelos explosivos y maniobrables en hábitats densos, y alas con características intermedias en las especies L. verreauxi L. cassini y Z. asiatica.

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