Material y métodos

Área de estudio: El área hidrográfica del Magdalena-Cauca (5 701 101 ha) alberga los embalses más grandes del país, y representan el 18 % del total de humedales continentales a nivel nacional. El embalse El Guájaro, fue construido entre 1964 y 1965 por INCORA con el fin de captar agua y para los distritos de riego del sur del departamento del Atlántico (CRA, 2002). Se Ubica entre los 10º25’-10º38’ N & 75º00’-75º08’ W, y de 3 a 13 m.s.n.m., a la ribera izquierda del Río Magdalena, al sur-occidente del departamento de Atlántico, costa Caribe Colombiana. Actualmente el embalse ocupa una extensión de 16 000 ha, donde se desarrollan principalmente actividades pesqueras, agrícolas, consumo humano, recreación y turismo, ubicándolo como el cuerpo de agua más importante de la región (^{CRA, 2002}; ^{Caraballo, 2009}; ^{García-Alzate, Moreno, & De la Parra, 2016}).

El embalse corresponde a áreas bajas del río Magdalena y se conecta con sus aguas en el extremo sur, por medio del Canal del Dique, se caracteriza por poseer gradientes limnológicos horizontales con concentraciones de mayor a menor en sentido Norte-Sur de la conductividad eléctrica, alcalinidad, dureza y pH, especialmente en periodos de sequia (^{Villalón & Vega, 2016}; ^{García-Alzate et al. 2016}). Considerando la morfología del embalse, el aporte de agua y el comportamiento de las características limnológicas, se establecieron nueve estaciones de muestreo (E1 a E3 en la zona Norte, E4 a E6 en el Centro, y en el Sur de E7 a E9) (Figura 1).

Figura 1 Embalse El Guájaro (9 estaciones de muestreo: E1, E2, E3 en la zona Norte, E4, E5, E6 en el Central, y E7, E8, E9 en el Sur).  

Diseño muestral: Se realizaron cinco salidas de campo (M1 a M5) entre septiembre 2014 y febrero 2016 con el propósito abordar cada momento del pulso de inundación: subida de aguas (M1 septiembre de 2014, 3.27 m de nivel), en aguas altas (M2 diciembre de 2014, 4.37 m), retirada de aguas (M3 y M4 abril y junio 2015, 3.56 m y 3.18 m de nivel respectivamente), y aguas bajas fuertemente influenciado por el fenómeno El Niño 2015-II a 2016-I (M5 en febrero 2016, 2.46 m) (Figura 2).

Figura 2 Pulso de inundación del embalse El Guájaro entre 2014 y 2016, modificado de ^{García-Alzate et al. (2016}) y estación AcuaCultivos El Guájaro en La Peña. = compuertas abiertas; = compuertas cerradas; = muestreos 1, 2, 3, 4 y 5 de izquierda a derecha; = inicio de bombeo desde el canal del Dique; = apertura y cierre de las compuertas.  

Las capturas de los peces se llevaron a cabo mediante el uso de atarrayas (ojos de malla de 1 cm y 2.5 cm, con 3 y 5 m de diámetro, respectivamente) y redes de arrastre (ojos de malla de 0.5 cm y 1 cm, 3 x 4 y 3 x 5 m, respectivamente). Los ejemplares capturados fueron registrados y depositados en neveras de polietileno con hielo para su posterior análisis.

Trabajo de laboratorio: Los ejemplares recolectados, fueron medidos (con un calibrador digital; Longitud Estándar [LE mm]) y pesados (con una balanza digital de 0.01 mm de precisión [g]). Seguidamente con base en la longitud estándar se clasificaron en intervalos de tallas, al utilizar la ecuación: A = N/R; R = √n; N = Max-Min; donde, A = amplitud de los intervalos, R = número de intervalos, n = número de observaciones, Max = valor máximo, Min = valor mínimo (Se sigue a ^{García-Alzate, Román-Valencia & Barrero, 2012}; ^{Morales & García-Alzate, 2016}; ^{Ibarra-Trujillo & García-Alzate, 2017}).

Posteriormente, mediante incisión longitudinal en la zona uroventral se extrajo el tracto digestivo de todos los ejemplares el cual fue pesado, medido, rotulado y conservado en alcohol al 70 % para el posterior análisis. Los ejemplares fueron fijados en formol al 10 % y depositados en la colección de referencia científica de la Universidad del Atlántico reconocida por el IAvH con número de registro UARC-132 (Morales & ^{García-Alzate, 2016}).

Se realizó una caracterización del tracto digestivo como longitud; ancho y forma del estómago, y longitud del intestino con la ayuda de un calibrador digital (0.01 mm de precisión). Asimismo, estructuras bucofaríngeas como el número y longitud de branquiespinas, y el número y forma de los dientes. Los cuales fueron contados y medidos por cada intervalo de talla, con la ayuda del método de clareado y teñido (^{Taylor, 1969}), bajo un microscopio estereoscópico.

Se midieron 11 rasgos ecomorfológicos relacionados con las funciones vitales tales como la posición de la especie en la columna de agua, explotación del recurso trófico, hábito trófico y tamaño de las presas (^{Zhao et al., 2014}) (Cuadro 1), basados las publicaciones de ^{Gatz (1979}), ^{Watson & Balon (1984}), ^{Balon, Crawford & Lelek (1986)}, ^{Pouilly et al. (2003}); ^{Teixeira & Bennemann (2007}), ^{Fernández, Ferriz, Bentos & López (2012}) y ^{Ramírez, Lee & Mojica (2015}). Los datos de los rasgos ecomorfológicos se analizaron con relación a la Longitud Estándar (LE) con el fin de reducir el efecto alométrico y disminuir el efecto de las diferencias en tamaño corporal (^{Winemiller, 1991}).

Análisis de datos: Para la determinación de los ítems alimentarios el contenido estomacal fue depositado en cajas Petri y examinado bajo el microscopio estereoscopio. La identificación se realizó con la ayuda de claves específicas hasta la categoría taxonómica más baja posible (^{Roldán, 1996}; ^{Ramírez, 2000}; ^{Fernando, 2002} y ^{Domínguez & Fernández, 2009}).

Posteriormente, se siguió a Morales & ^{García-Alzate (2016}), con el uso del Coeficiente de Vacuidad (CV %), el cual expresa en porcentaje el número de individuos capturados que no tenían contenido en sus estómagos. Seguidamente, para evaluar la suficiencia del tamaño de la muestra de los estómagos con alimento, se realizó una curva de acumulación de presas o ítems con el usó del índice no paramétrico Chao2 para estimar la riqueza específica de la dieta consumida, basados en datos de presencia/ausencia.

Para establecer el hábito trófico de la especie y evaluar la variación intraespecífica de la dieta se aplicó el Índice Alimentario (IAi %) (^{Kawakami & Vazzoler, 1980}). Los datos fueron sometidos a pruebas de normalidad y homocedasticidad, posteriormente se aplicó una prueba de Kruskal-Wallis con el fin de determinar diferencias en la dieta a nivel temporal e intraespecíficas, es decir, entre sexos, y ontogénico de la población.

Se determinó la amplitud de nicho trófico con el índice de Levins estandarizado (Hurlbert 1978) (B_A) con base en ^{Krebs (2014}), la escala de valores resultantes son entre 0 (mínima amplitud), y 1 (máxima amplitud), cuando son menores a 0.6 indica estrecha amplitud. Asimismo, en el análisis de similitud trófico, se aplicó el índice de Morisita simplificado (Krebs, 2014), cuyos valores varían entre 0 y 1, donde 0 (ausencia de similitud) y 1 (máxima similitud) trófica. Se calculó la amplitud y similitud trófica entre intervalos de tallas, sexos y momentos del pulso de inundación, basados en los valores del índice alimentario (IAi).

Se realizaron análisis de posición central y de dispersión para observar la tendencia de los rasgos ecomorfológicos, pruebas de normalidad (Shapiro-Wilk, n = 11) y un ANDEVA con el fin de determinar las diferencias intraespecíficas de los rasgos ecomorfológicos. Las relaciones entre la dieta y de los rasgos ecomorfológicos se estudiaron mediante el análisis de correspondencia canónica (ACC), contrastando los rasgos ecomorfológicos en cada intervalo de talla y las categorías alimenticias registradas (IAi %), donde los rasgos ecomorfológicos se constituyen como variables explicativas de la alimentación (^{Ter-Braak, 1986}). La significación estadística se estimó con 1 000 permutaciones. Todas las pruebas fueron realizadas con la ayuda de los programas Microsoft Excel 2008 y Software PAST (versión 3.1.4) (^{Hammer, 2016}).

Resultados

Se recolectaron 89 individuos con un peso medio de 44 g (0.5 y 105 g), y tamaño medio de 147 mm (± 27 SD) LE (34 y 190 mm), los más frecuentes fueron de 150 mm, 170 mm y 180 mm de LE. Se establecieron seis intervalos de talla: I correspondió a individuos entre 34 mm a 64 mm LE, II entre 64.1 a 94 mm LE, III de 94.1 a 124 mm LE, IV entre 124.1 a 154 mm LE, V de 154.1 a 184 mm LE, y VI de 184.1 a 214 mm LE. La especie no fue capturada en zona Norte (E1, E2 y E3) del embalse, mientras que en la zona Centro se llevó a cabo el 37 % de las capturas y en el Sur el 63 % (Cuadro 2).

En la dieta de T. magdalenae se registraron 22 ítems alimentarios, de los cuales 11 fueron de origen animal especialmente zooplancton e insectos, y 10 de origen vegetal principalmente fitoplancton (Cuadro 3). El coeficiente de vacuidad fue de 54 % equivalente a 48 estómagos vacíos. El estimador de acumulación de ítems alimentarios, indicó que la dieta equivale al 80 % de los ítems estimados (Chao2: 28 ítems alimentarios vs 22 ítems observados). La especie mostró hábitos tróficos especialistas (B_A = 0.12) zooplanctófago, puesto que los microcrustáceos fueron los más importante en la dieta (12.37 % IAi), principalmente Copépoda (Notodiaptomus sp.: 37.7 % IAi; Thermocyclopssp.: 13.2 % IAi) y Cladócera (Ceriodaphnia sp.: 32.97 % IAi), seguido de Insectos (3.37 % IAi) especialmente alóctonos. Mientras que otros componentes como microalgas, ictioplancton (0.07 % IAi), escamas (0.13 % IAi), material vegetal (0.51 % IAi; semillas y fibra vegetal) y detritus (0.02 % IAi) fueron considerados como alimentos accidentales.

Variación de la dieta entre juveniles y adultos: se detectaron diferencias significativas de la dieta entre tallas (K-W, p = 0.037), dado que los juveniles [I = 0 B_A; II = 0.07 B_A; III = 0.11 B_A] tuvieron hábitos zooplanctófagos seguido por el consumo de insectos; a excepción de los individuos de la talla I que consumieron exclusivamente insectos (alóctonos), y la talla III incluyó además de insectos (5.3 % IAi), Copépoda (5.7 % IAi), mientras que los adultos [IV = 0.12 B_A; V = 0.11 B_A; VI = 0.10 B_A] solo tuvieron hábitos zooplanctófagos, las tallas IV y V incluyeron larvas de insectos en bajos valores de índice alimentario 1.4 % IAi y 7x10^-2 % IAi, respectivamente (Figura 3). La similitud trófica entre los intervalos de tallas mostró dos grupos: el grupo A con las tallas I y III (similitud 0.62) por el consumo de insectos, y el grupo B con las tallas II, IV, V y VI (similitud 0.64) por el consumo de microcrustáceos.

Figura 3 Índice alimentario (IAi %) en juveniles (34-124 mm LE) y adultos (124.1-190 mm LE). n = número de estómagos con alimento.  

Variación de la dieta entre sexos: se identificó 18 y 11 ítems en hembras y machos, respectivamente, sin diferencias significativas, dado que se observó una similitud trófica de 0.78, esto debido a que los adultos muestran una especialización trófica sobre el consumo de Microcrustáceos que constituyó el componente alimenticio más importante en la dieta, tanto en hembras (97.2 % IAi Copépoda y Cladócera) como en machos (80.04 % IAi: Rotífera, Copépoda y Cladócera), seguidos por el consumo de insectos [hembras (1.43 % IAi) vs machos (17.4 % IAi)].

Variación temporal de la dieta: la similitud trófica fue del 0.63, donde los momentos de aguas altas y bajas fueron las más similares con el 0.81, y no se observaron diferencias estadísticamente significativas (K-W, p = 0.07), dado el alto porcentaje de microcrustáceos en la dieta. En aguas altas los microcrustáceos representaron el 99 % IAi, le sigue insectos alóctonos (0.27 % IAi), escamas (0.32 % IAi) y detritus (0.11 % IAi), mientras que en aguas bajas los microcrustáceos correspondieron el 100 % IAi. La dieta durante la retirada de las aguas incluyo microcrustáceos (77.8 % IAi), ictioplancton (43 % IAi), insectos (18.3 % IAi), material vegetal (3.67 % IAi) y escamas (0.08 % IAi) (Figura 4).

Figura 4 Índice alimentario (IAi %) momentos de muestreo: aguas máximas (M2); aguas en transición o en retirada (M3 y M4); aguas mínimas (M5); n = número de estómagos con alimento; B_A = Índice estandarizado de Levin (Krebs, 2014).  

Estructuras bucofaríngeas y tracto digestivo: Triportheus magdalenae posee dos hileras de dientes en el premaxillar, en la fila externa un promedio de 5 dientes (± 0.5 SD), mínimo 5 y máximo 6 tricúspides; y en la fila interna 9 (± 0.6 SD), mínimo 8 y máximo 10 dientes tricúspides-multicúspides, el maxillar es adentado, y el dentario posee 7 (± 1.9 SD) dientes multicúspides, con mínimo 6 (adultos) y máximo 8 (juveniles) (Figura 5). Los arcos branquiales no poseen lóbulos o protuberancias, y las branquiespinas son más largas en el epibranquial, luego se acortan progresivamente hacia el hipobranquial, el número y la longitud de las branquiespinas varían significativamente (ANOVA; p < 0.001), dado que aumentan en número y longitud conforme los individuos pasan de juveniles a adultos (Cuadro 4).

Figura 5 Mandíbulas de T. magdalenae, Talla I izquierda y V derecha: A) pre-maxillar con dos hileras de dientes tricúspides y multicúspides; B) maxillar sin dientes; C) dentario con dientes multicúspides. Escala de 1 cm.  

El estómago es de forma sacular más largo (19.5 mm) que ancho (9.1 mm) con 8 a 16 ciegos pilóricos, siendo 14 el número más frecuente. El peso y la longitud del estómago estuvieron significativamente asociados con la longitud estándar (Sperman; r = 0.79; p = 2.72 x 10^-20, y r = 0.72; p = 1.54 x 10^-15, respectivamente). La longitud del intestino mostró una media de 86. 3 mm (±33.3) la cual equivale al 58.7 % la longitud estándar.

Rasgos ecomorfológicos: entre los valores de los rasgos ecomorfológicos para cada intervalo de talla (I a VI) existieron diferencias significativas (K-W; p < 0.001), esto debido a el número y longitud de las branquiespinas (se excluyen las formas larvales las cuales no fueron consideradas), mientras que entre sexos no existieron diferencias significativas (ANDEVA; p = 0.91) (Cuadro 5).

Los dos primeros ejes del ACC explicaron el 96.4 % de la variación (1 000 permutaciones; p = 0.8), en el eje X = 90.8 % los rasgos que se correlacionaron directa y positivamente con el consumo de microcrustáceos (Cladócera y Copépoda) fueron la altura relativa de la boca (ARB), configuración de la aleta pectoral (CAP), número de branquiespinas (NBE) y longitud relativa de las branquiespinas (LRBE). Por otro lado, la explotación del consumo de otros componentes como las algas fitoplanctónicas explicadas en el eje Y= 5.6 estuvo correlacionada con la longitud relativa del intestino (LRI) y la posición relativa de los ojos (PRO) (Figura 6).

Figura 6 Análisis de Correlación Canónica (ACC) entre la dieta y rasgos ecomorfológicos. Los ejes X y el eje Y explican el 96.4 % de la variación; las abreviaciones siguen cuadro 1. El círculo punteado indica los rasgos asociados con el consumo de microcrustáceos.  

Discusión

El hábito zooplanctófago de la especie concuerda con lo encontrado en otros trabajos como ^{Rodríguez & Rodríguez (1976}) los cuales concluyeron que en ecosistemas lénticos de la región alta del Canal del Dique sigue un régimen zooplanctófago, ayudada por sus numerosas y largas branquiespinas que constituyen el principal indicio del tipo de alimentación. ^{Moreno (2006}) en la ciénaga de Ayapel también la reporta con hábito trófico zooplanctófago, igual que otros trabajos no publicados como ^{Benavides (2007}) en el embalse El Guájaro donde los análisis correspondieron a ejemplares entre 140 y 260 mm LT, por lo tanto, solo comparables con los adultos del presente estudio. Sin embargo, ^{Herrera-Molina (2010}) indicó que aunque la especie tiene hábitos zooplanctófagos, también tiene la capacidad de cambiar la dieta dependiendo de la oferta del recurso, ya que puede consumir insectos y restos de material vegetal alóctonos en ambientes lóticos, igual a lo observado en este estudio.

Generalmente las especies del género Triportheus tienen hábitos tróficos omnívoros con tendencia a la insectivoría (T. albus, T. elongatus, T. paranensis, T. nematurus, T. signatus y T. angulatus), donde pueden presentar diferencias en la composición de sus dietas dependiendo de la oferta alimentaria en el tipo de ecosistema habitado (^{Galina & Hahn, 2003}). Por otro lado, T. culter especie hermana de T. magdalenae (^{Mariguela et al. 2016}) es exclusivamente zooplanctófaga independientemente del tipo de ecosistema en el que se encuentre (Galina & Hahn, 2003; ^{Alván-Aguilar, Alencar, Hardy, & Chu-Koo, 2009}).

Triportheus magdalenae posee dientes tricúspides y multicúspides que están asociado a morder o desgarrar (^{Gatz, 1979}). En el estudio de ^{Rodríguez & Rodríguez (1976}) describieron en el premaxilar dos filas de dientes (10 en la fila externa, y 14 en la interna), el maxilar adentado, y en el dentario 14 dientes. En comparación con otras especies del mismo género, posee un menor número de dientes, por ejemplo, ^{Almeida (1984}) reportó en T. culter dos filas de dientes en el premaxilar (12 tricúspides en la fila externa y 19 multicúspides en la fila interna), con 16 dientes multicúspides en el dentario, y el maxilar adentado como T. magdalenae.

Las branquiespinas y el tipo de dientes son consideradas como las estructuras que están más íntimamente relacionadas con el tipo de alimento ingerido para las especies del género Triportheus (^{Almeida, 1984}; ^{Galina & Hahn, 2003}). Por ejemplo, T. culter poseen 109 branquiespinas, y mayor longitud de las branquiespinas en comparación con T. angulatus y T. elongatus con valores medios de 51 y 28, respectivamente. Para T. paranensis la explotación del zooplancton se debe a una especialización de los arcos branquiales, que son más delgados, largos y unidos que las de sus congéneres, dichas modificaciones en el aparato branquial, les permiten aumentar la eficiencia de la captura del zooplancton (Almeida, 1984; Galina & Hahn, 2003). Los resultados de este trabajo mostraron que las variables relacionadas positivamente con la actividad de filtración y el tipo de hábito trófico zooplanctófago de T. magdalenae fueron el número y longitud de las branquiespinas, donde se evidencio variación en el número entre los juveniles y los adultos, con valores que oscilaron entre 58 y 108 branquiespinas, respectivamente, indicando entonces que conforme los individuos crecen aumentan el número y longitud relativa de las branquiespinas, lo cual está relacionado con cambios en la dieta, con un consumo de zooplancton e insectos en juveniles a un consumo predominate de zooplancton en adultos.