Los bosques tropicales son considerados los ecosistemas terrestres más importantes del planeta, debido a su extensión geográfica, complejidad ecológica, alta biodiversidad y tasas de endemismo (^{Myers et al., 2000}, ^{Pan et al., 2013}). Así mismo, debido a la alta tasa de captura y almacenamiento de carbono atmosférico, ejercen un rol fundamental en el balance del carbono global y en la mitigación del calentamiento global (Pan et al., 2013; Intergovernmental Panel on Climate Change (^{IPCC), 2014}). Bajo este contexto, Pan et al. (2013) en sus análisis reportaron que estos bosques naturales presentan la mayor biomasa arbórea (aérea + subterránea) con un promedio de 327,8Mg h-1 (Pan et al. 2013). Igualmente, algunas investigaciones desarrolladas en las últimas décadas han indicado que los bosques húmedos y lluviosos tropicales de baja altitud, pueden presentar una biomasa aérea arbórea de entre 96,3 y 541,6Mg h-1, la cual suele relacionarse con la composición del ecosistema y factores ambientales como la altitud (^{Chave et al., 2008}; ^{Torres-Torres et al., 2017}).

La profunda variación en la composición, estructura y la biomasa aérea registrada en bosques tropicales se debe en gran medida al hecho de que esta es dinámica y puede verse influenciada significativamente por fenómenos climáticos (precipitación, temperatura y humedad), biológicos (composición de especies, tipo de especie, estructura, grupo ecológico) y ambientales (altitud, edad del sustrato, fertilidad del suelo, topografía); además, integra procesos como el establecimiento de plantas, crecimiento, mortalidad, sucesión y disturbios (^{Asner et al., 2009}; ^{Poorter et al., 2016}). Asner et al. (2009) observaron que la composición de especies dominantes y la biomasa aérea se encuentran determinadas por la precipitación, altitud y edad del sustrato en bosques lluviosos tropicales en Hawaii (Asner et al., 2009). Mientras que, ^{Oberleitner et al. (2021}) reportaron que la biomasa aérea y estructura florística se encuentran relacionadas con la edad del sustrato, la cobertura boscosa y la riqueza de especies en bosques de Costa Rica. Los señalamientos anteriores sugieren una significativa importancia de los factores ambientales (altitud, clima), ecológicos (diversidad) y biológicos (composición y estructura) sobre la acumulación de biomasa aérea y carbono en bosques tropicales.

En un análisis a escala de bosques Neotrópicales, ^{Poorter et al. (2015}) indicaron que la composición florística, estructura y biomasa aérea de los árboles está fuertemente explicada por la altitud, el diámetro promedio de los árboles y la diversidad de especies; mientras que, la fertilidad del suelo presentó una débil relación con la biomasa. Por tal razón, y basados en los resultados de ^{Asner et al. (2009}) y ^{Oberleitner et al. (2021}) se presume que la altitud presenta una fuerte correlación con la composición, estructura, diversidad y contenido de carbono de los bosques tropicales con altos niveles de pluviosidad. A pesar de estos resultados, en el Chocó Biogeográfico aún se ignora la influencia que puede tener la altitud sobre la composición florística, estructura, biomasa y carbono de estos ecosistemas (^{Álvarez-Dávila et al., 2016}); información que podría ser un aporte para explicar el patrón de distribución de la flora departamental y nacional. Además, esta información resultaría ser fundamental para la planificación del manejo de estos ecosistemas estratégicos (^{Mena-Mosquera et al., 2020}).

El Chocó biogeográfico, a parte de su alta biodiversidad y endemismo (^{Myers et al., 2000}), tienen una importante función en la mitigación del cambio climático global, pues cuentan con un área boscosa de ≈ 7,8 millones de hectáreas en Colombia, de las cuales el 80% son bosques naturales (primarios y secundarios). Sin embargo, en estos ecosistemas las comunidades rurales realizan constantemente actividades antrópicas como tala de árboles y minería a cielo abierto de oro y platino, con lo cual, se destruyen y degradan entre cerca de 360 hectáreas de bosque cada año (Instituto de Investigaciones Ambientales del Pacífico (^{IIAP), 2015}), lo que reduce considerablemente la biomasa aérea de estos sitios, y su capacidad de contribuir con la mitigación del cambio climático global, por lo que se hace necesario el emprendimiento de actividades que promueva la conservación y/o aprovechamiento sostenible de estos bosques.

Por consiguiente, se efectuó la presente investigación, para la que se plantearon los siguientes interrogantes: ¿Cuál es la influencia de la altitud en la composición y estructura florística del gradiente altitudinal Quibdó (QDO) - Carmen de Atrato (CA)?, ¿Cuál es la relación existente entre la biomasa arbórea y la altitud en el gradiente QDO-CA?, ¿Qué cantidad de carbono se encuentra almacenado en la biomasa aérea de los bosques del gradiente QDO-CA?

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio. El estudio se realizó entre febrero y marzo del 2020, en el gradiente altitudinal formado entre los municipios de Quibdó y Carmen de Atrato en el Chocó Biogeográfico. Esta área corresponde a las zonas de vida Bosque Pluvial Tropical y Bosque Húmedo Tropical, localizada entre los 5°43'22,11'' de latitud Norte y los 76°19'38,60'' de longitud Oeste, entre los 100 y 1 700msnm, con diferencia altitudinales entre sitio de 200m. La temperatura de los sitios varía entre los 12 y 28°C a lo largo del gradiente. La humedad relativa es superior al 70% y su precipitación media anual se encuentra comprendida entre 2 000 y 10 000mm (Fig. 1).

Los muestreos de vegetación se realizaron en nueve sitios con diferencias altitudinales de 200m (Fig. 1), los cuales se seleccionaron teniendo en cuenta su distribución homogénea, es decir, buscando que la diferencia entre sitio fuera igual.

Los ecosistemas seleccionados corresponden a bosques secundarios con uso anterior de vegetación primaria natural, donde predominan especies arbóreas de las familias Fabaceae y Malvaceae.

Toma de datos. En los puntos seleccionados (Fig. 1), se establecieron 18 Parcelas Temporales de Muestreo (PTM) de 20x20m (400m2). A cada individuo por especie se le midió el Diámetro a la Altura del Pecho (DAP a 1,30m) en centímetros (cm) con una cinta diamétrica y la altura en metros (m) con una vara de madera graduada de 15m de longitud (^{Torres-Torres et al., 2016}). Para la identificación de los individuos se realizaron colecta de material vegetal, el cual fue comparado con muestras botánicas del Herbario Chocó de la Universidad Tecnológica del Chocó, donde además se depositaron los ejemplares con estructura reproductiva en buen estado. Posterior a esto, se verificaron la vigencia del nombre científico y la familia en Colombia (http://www.biovirtual.unal.edu.co/ICN/), Missouri Botanical Garden (http://www.tropicos.org) New York Botanical Garden (http://www.nybg.org/), Trópicos (http://www.tropicos.org) y The International Plant Names Index (http://www.ipni.org).

Análisis de la composición y estructura de los ecosistemas muestreados. La composición florística en los ecosistemas muestreados fue separada a través de un análisis de agrupamiento realizado a partir de los datos de abundancia y dominancia relativa, utilizando el método de distancias de Ward.

Se realizó una regresión lineal simple para observar la relación entre la altitud, la riqueza de especie, área basal y biomasa. Se calculó el coeficiente de correlación cuadrado (r2) de Pearson y el valor empírico p-valor para el ajuste lineal. Todas estas estimaciones se realizaron en el programa PAST versión 3.1 (^{Hammer et al., 2001}).

La diversidad fue estimada a través de los índices de Shannon y Simpson. La estructura fue analizada por el área basal (m2 ha-1), densidad (número de individuos por hectárea) e Índice de Valor de Importancia - IVI (^{Figueredo et al., 2017}).

Fig. 1 Localización del área de estudio 

Estimación de biomasa y carbono. Para el cálculo de la biomasa aérea se asignaron valores de densidad de la madera a las especies registradas en el censo. Este valor fue extraído de la Base Global de Datos de Densidad de la Madera (BGDM) (^{Zanne et al., 2009}). Finalmente, se estimó la biomasa utilizando la ecuación de ^{Álvarez et al. (2012}) desarrollada para este tipo de ecosistemas (Ecuación 1).

Biomasa=exp⁡〖(-2,857+2,081*In D+0,587*In Al+0,453*In Dm (1)〗

Donde:

D = Diámetro.

Al = Altura total.

Dm = Densidad de la madera

El carbono almacenado en la biomasa aérea fue estimado al multiplicar esta última por una fracción de 0,5 (^{Brown & Lugo, 1982}). Las variables analizadas fueron diversidad, biomasa aérea y carbono. Para determinar la diferencia de en estas variables en los sitios muestreados se realizó un análisis de varianza ANOVA seguido de la prueba de Tukey al 5% de significancia.

RESULTADOS

Composición florística. Se registraron 33 familias, 90 especies y 773 individuos en las 18 parcelas establecidas (Tabla 1). Los sitios de muestreo con mayor cercanía a la cabecera municipal de Quibdó (Tutunendo, El Veintiuno, El Veinte, Abejero y Sabaleta) presentaron un mayor número de especies y mayor riqueza que los sitios más cercanos al Carmen de Atrato.

El Veintiuno fue el sitio con mayor abundancia específica (promedio = 53,5 individuos por parcela), seguido de Tutunendo (49,5 individuos) y el Veinte (46,5 individuos) correspondiendo a las localidades más cercanas a la capital del departamento del Chocó.

Las familias con mayor número de especies fueron: Fabaceae, Malvaceae, Lauraceae y Clusiaceae (Tabla 1). Las especies más abundantes fueron Aiouea dubia Mez con 55 individuos, Brosimum utile (Kunth) Pittier (34), Licania durifolia Cuatrec. (33), Cespedesia spathulata (Ruiz & Pav.) Planch. (31) y Pithecellobium sp. (30).

En la tabla se relacionan las familias y especies más abundantes del gradiente altitudinal * DM: Densidad de la Madera proveniente de Base Global de Datos de Densidad de la Madera (^{Zanne et al., 2009})

El análisis de agrupamiento basado en la similitud de la composición florística por medio del valor de cobertura de las especies separó los nueve sitios de muestreo en dos grupos: en el primero las localidades del Veintiuno y Veinte son similares y ligeramente diferentes a Tutunendo y Abejero. Opuestamente con mayor dispersión se ubicaron los sitios de muestreo Carmen 1, Sabaleta, el Siete, Carmen 2 y Carmen 3. Por tanto, difieren a grandes rasgos de los cuatro sitios con menor altitud (los del primer grupo, Fig. 2).

Estructura. Para los sitios con altitud mayor o igual a 1100msnm (Sabaleta, Carmen 1, Carmen 2 y Carmen 2) se destaca la especie Aniba puchury-minor (Mart.) Mez (Laurel), como la de mayor importancia ecológica (IVI entre 14 y 25,30); mientras que para los ecosistemas por debajo de 1100m se registraron las especies Pouteria amygdalicarpa, Iryanthera tricornis Ducke, Brosimum utile (Kunth) Pittier. y Pithecellobium sp., como las de mayor IVI (Entre 13,02 y 20,36) (Tabla 2).

Fig. 2 Dendrograma de agrupamiento de los sitios de muestreo según el valor de cobertura de las especies y la altitud de las zonas 

El ecosistema localizado a 1100msnm (Carmen 1), resultó ser el de mayor densidad, mientras que se observa que los ecosistemas de menor altitud contienen mayor área basal (Fig. 4A y 4B). Al comparar la riqueza de especie se obtuvo que las localidades Tutunendo, Sabaleta y Carmen 2 son diferentes estadísticamente con respecto a los otros sitios muestreados; mientras que para la diversidad no se observaron diferencias estadísticas (Shannon -p = 0,63; Simpson -p =0,46, Tabla 3).

Fig. 4 Promedio de la densidad (A) y área basal (B) registrados en las unidades de muestreo del gradiente altitudinal Quibdó - Carmen de Atrato 

Se encontraron correlaciones inversas y significativas entre la altitud y dos de las variables estructurales (riqueza de especie y área basal) (Tabla 4), lo que indica que conforme aumenta la altitud el valor de estas disminuye (Fig. 5). Del mismo modo, se halló una correlación inversa no significativa entre la altitud y la diversidad de los ecosistemas (Tabla 4).

De otro lado, la correlación entre la altitud y la densidad fue directa y sin diferencias significativas (p= 0,564; Tabla 4).

Biomasa y carbono aéreo. Se obtuvo una relación negativa entre la biomasa y la altitud (r = -0,89; Fig. 5C), la cual es significativamente diferente (p= 0,007; Tabla 4).

En promedio se obtuvo un carbono almacenado en la biomasa aérea de 68,28Mg h-1 para el gradiente altitudinal Quibdó - Carmen de Atrato, el cual tiende a ser menor conforme aumenta la altitud. El contenido de carbono de los sitios ubicados por debajo de los 1100 msnm es estadísticamente diferente al obtenido a los sitios de mayor altitud (p ˂ 0,05, Tabla 5).

Fig. 5 Relación entre la altitud con la riqueza (A), Área basal (B) y Biomasa (C) en los sitios de muestreo del gradiente altitudinal Quibdó - Carmen de Atrato 

DISCUSIÓN

Composición florística. Los resultados de esta investigación (90 especies en 0,7) corroboran que el Chocó es una de las regiones más ricas en especies vegetales (^{Galeano, 2001}; ^{Asprilla et al., 2003}; ^{García et al., 2004}), siendo estos resultados superiores a los reportados en estudios realizados para esta región (^{Quinto-Mosquera & Moreno, 2014}; ^{Torres-Torres et al., 2016}; ^{Mena-Mosquera et al., 2020}). Torres-Torres et al. (2016) registraron 83 especies vegetales en 0,9ha; ^{Casas et al. (2018}) 59 especies en 0,5ha y ^{Mena-Mosquera et al. (2020}) 71 especies en 2ha. Sin embargo, los resultados obtenidos se encuentran por debajo del rango sugerido por Galeano (2001) y ^{Rangel (2004}) para ecosistemas del Chocó Biogeográfico (150 -250). Estas diferencias pueden estar relacionadas con la disminución de individuos que se experimenta a medida que aumenta la altitud (^{Alvear et al., 2010}). El número de familias, especies e individuos registrados en este estudio es mayor al encontrado en el páramo de Anaime, Tolima (Colombia) por ^{Segura et al. (2019}), quienes encontraron 22 familias y 27 especies, sin desconocer que estos autores muestrearon áreas por encima de los 2000msnm, lo que podría apoyar la teoría que indica que, a mayor elevación, menor riqueza específica.

Los resultados de abundancia, frecuencia y dominancia de los sitios muestreados sugieren menores valores en los sitios de mayor altitud, lo cual es similar a los hallazgos de ^{Macía & Fuertes (2008}), quienes registraron 196 especies en un gradiente comprendido entre 1340-1385 en Bolivia, donde el número de especies disminuyó conforme se asciende en altitud. De otro lado, estos resultados difieren de los obtenidos por Cueva et al. (2019), quienes hallaron mayores especies, familias e individuos en zonas por encima de los 2160msnm. Estas diferencias pueden ser explicadas por la intensa dinámica de la vegetación provocada por los deslizamientos de laderas por causas naturales, lo que hace que los individuos de mayor porte se disminuyan en las partes más elevadas (^{Oberleitner et al., 2021}; ^{Giacomotti et al., 2021}).

Se encontraron un promedio de 35 especies por sitio de muestreo y con una disminución significativa conforme aumenta la altitud. Esta baja puede estar asociada a factores como la topografía, la altitud o el suelo. Pudiendo ser principalmente la altitud un factor limitante en la disminución del número de especies arbóreas para estos bosques. A una determinada altitud por existir condiciones climáticas más adversas, pocas especies arbóreas podrían estar presentes (^{Giacomotti et al., 2021}).

De las 90 especies forestales distribuidas en las 18 parcelas se destacan A. dubia, B. utile, L. durifolia, C. spathulata y Pithecellobium sp., las cuales son características de bosques naturales húmedos tropicales del Chocó Biogeográfico (^{Quinto-Mosquera & Moreno, 2014}; ^{Torres-Torres et al., 2016}; ^{Palacios-Tello et al., 2017}; ^{Mena-Mosquera et al., 2020}).

Mediante la separación de los nueve sitios de muestreo con base en la similitud de la composición florística a lo largo del gradiente QDO - CA se obtuvieron dos grupos que difieren estadísticamente conforme aumenta la altitud. Este resultado corrobora el planteamiento de ^{Cabrera et al. (2019}), quienes sugieren que la altitud es el primer factor jerárquico, responsable de la división de grupos estructurales y florísticos.

Los resultados de esta investigación sugieren una correlación negativa entre la altitud y la riqueza florística. Este hallazgo difiere de lo indicado por ^{Linares (2008}) y ^{Loza et al. (2010}) en bosques de niebla localizados por encima de los 2000m de altitud en Venezuela y Bolivia, en los que encontraron relaciones positivas entre la altitud y la diversidad.

Estructura. El análisis estructural de los ecosistemas muestreados señala similitudes en la densidad de ocho de los sitios, sin embargo, al aumentar la altitud se encontró menor área basal. Este resultado difiere de los obtenidos por Cueva et al. (2019) y ^{Segura et al. (2019}), quienes reportaron mayor área basal en sitios con mayor altitud. Estas diferencias pueden hallar explicación en factores ambientales como la temperatura, humedad, precipitación y fertilidad del suelo (^{Asner et al., 2009}), por lo que se debe explorar esta posibilidad mediante otras investigaciones. También, este contraste en la composición y estructura florística de estos ecosistemas se deben a gradientes ecológicos (altitud) y geomorfológicos (litología y paisaje) (^{Cabrera et al., 2019}). Sin embargo, se podrían presentar cambios locales de precipitación, humedad, y velocidad del viento que también pueden explicar la variación de diversidad y composición con un cambio de altitud cada 200m (^{Siles et al., 2017}).

Los resultados estructurales ratifican y explican parte de la hipótesis planteada en esta investigación, comprobándose cambios ligeros en la vegetación conforme se asciende a nivel altitudinal, sin embargo, no se evidenciaron diferencias entre la altitud y la diversidad. Estos hallazgos sugieren que los bosques húmedos y pluviales tropicales ubicados en el gradiente altitudinal QDO - CA la riqueza de especie disminuye conforme aumenta la altitud, lo cual es similar a lo documentado por ^{Girardin et al. (2014}).

Biomasa y Carbono aéreo. Se encontró un carbono almacenado en la biomasa aérea promedio de 68,21Mg h-1 (613,85Mg en 0,72ha). Este resultado difiere del obtenido en bosques húmedos y pluviales tropicales del Chocó biogeográfico (^{Torres-Torres et al., 2017}; ^{Quinto-Mosquera & Moreno, 2017}; ^{Mena-Mosquera, 2020}); por lo que se crea la necesidad de avanzar en estudios que permitan comprender la dinámica de estos ecosistemas.

Se logra observar que la altitud ejerce una influencia negativa en el proceso de captura y almacenamiento de carbono en la biomasa de la vegetación. Este resultado contrasta con el obtenido en investigaciones realizadas en los andes (^{Lozano et al., 2010}; ^{Cuevas et al., 2019}; ^{Segura et al., 2019}), en las que se ha indicado que los valores de biomasa aumentan conforme se asciende en altitud. Estas diferencias podrían explicarse por la tesis de ^{Wadsworth (2000}), quien expresa que la riqueza y el contenido de biomasa registrado en altas elevaciones podría deberse a la influencia de zonas de transición (Ecotono).

Estadísticamente los bosques de menor altitud almacenaron mayor carbono en la biomasa aérea de la vegetación arbórea en comparación con los de mayor altitud, encontrándose valores en el rango sugerido por ^{Phillips et al. (2011}), para bosques por encima de los 800msnm en Colombia (48,1 a 129,4Mg ha-1), sin embargo, se debe analizar la relación entre la diversidad arbórea e los sitios y su Productividad Primaria Neta, con la intención de dilucidar como es la dinámica de estos ecosistemas.

Los bajos valores de carbono almacenado en la biomasa aérea de los sitios con mayor altitud contrastan con lo sugerido por ^{Segura et al. (2019}), quienes indican que, a pesar de las bajas temperaturas de estos sitios, la vegetación arbórea retiene gran cantidad de carbono en su biomasa aérea, por su misma adaptación al clima del sitio.

Los bosques más importantes para el almacenamiento de carbono y preservación con miras a mitigación del cambio climático son los de baja altitud, lo cual corrobora lo documentado por ^{Chave et al. (2008}), quienes además señalan que el contenido de carbono suele relacionarse con la composición florística del sitio y factores ambientales como la altitud.

En conclusión, se evidencia que la altitud ejerce una fuerte influencia negativa en la composición florística (riqueza de especie y recambio florístico), la estructura (área basal e IVI) biomasa y carbono de los ecosistemas estudiados. De otro lado, se debe considerar que bajo las condiciones de estudio la densidad no es fuertemente influenciada por la altitud, siendo esto explicado por la poca diferencia en la cantidad de individuos de los sitios muestreados. De igual forma, no se evidenciaron diferencias a nivel de diversidad alfa.

La diversidad florística de los ecosistemas muestreados se correlaciona de forma negativa no significativa con la altitud; por lo que se infiere que para esta parte del Chocó Biogeográfico la altitud no es un condicionante directo de la diversidad específica arbórea.

El carbono almacenado en la biomasa aérea se correlaciona de forma negativa y significativa con la altitud, lo que indica que el tema altitudinal si afecta la acumulación de biomasa, por lo que se requeriría de nuevas investigaciones en las que se determine como varia la tasa fotosintética en el área muestreada (100-1700msnm).