Introducción

Las aves son organismos comunes en los agroecosistemas y cumplen diferentes funciones en estos ambientes. Algunas de las interacciones mutualistas, como la polinización con participación de aves (^{Guix 2021}, ^{Cuta-Pineda et al. 2020}) o bien el control de plagas insectiles (^{Igua-Muñoz et al. 2020}) son consideradas beneficiosas y a veces pasan desapercibidas, mientras que aquellas interacciones que las personas consideran perjudiciales son más fácilmente detectadas y en algunos casos sobrevaloradas (^{Bucher 1998}), lo que conlleva a generar una percepción parcial y negativa acerca de la acción de las aves en esos sistemas de producción (^{Zaccagnini y Canavelli 1998}).

En las áreas de producción agrícola, la disponibilidad, abundancia y variedad de alimentos, la presencia de sitios para reproducción y protección, así como la reducción de depredadores naturales, ha favorecido que algunas especies de vertebrados entren en conflicto con los productores al causar daños en sus cultivos (^{Elías y Valencia 1984}). En Latinoamérica se ha reconocido la generación de daños por aves en diferentes cultivos, tales como arroz, maíz, sorgo, cítricos, girasol, entre otros (^{De Grazio y Besser 1970}, ^{Agüero et al. 2005}, ^{Romero-Banderas et al. 2006}, ^{Monge 2013}), sin embargo, existen pocos estudios con evaluaciones precisas de daños (^{Sedano 2003}), lo que limita, determinar para algunas especies, en forma objetiva si han alcanzado la condición de plaga, es decir aquella que pone en riesgo la rentabilidad de la actividad productiva, en un área geográfica o momento determinado (Monge 2013, ^{Bucher 1984}). En Costa Rica, la información existente referente a las especies de aves dañinas se limita a su identificación y no se dispone de información relacionada con la magnitud de los daños, así como de la caracterización de la problemática, la época en que ocurre, el comportamiento de los individuos, la dinámica poblacional de las especies, y menos aún acerca de resultados de prácticas de manejo (Monge 2013).

El desconocimiento de la problemática de las aves en la agricultura ha generado históricamente, que el manejo de las aves se efectúe mediante la implementación de soluciones urgentes, basadas en daños sobreestimados y poco fundamentados. Esta situación ha llevado a la utilización de métodos de control poco selectivos y de gran impacto ambiental (^{Rodríguez y Zaccagnini 1998}), como el uso de productos tóxicos o bien técnicas de ahuyentamiento que afectan a diferentes especies.

Un aspecto fundamental para el manejo de aves que generan daños en los cultivos es la correcta identificación de las especies implicadas en la generación del problema. Las especies de aves dañinas pertenecen principalmente a los órdenes Passeriformes, Columbiformes y Psittasiformes (^{González 2003}). Dentro de estos 3 grupos, existen especies que por sus hábitos de alimentación y dinámica poblacional pueden alcanzar la condición de plaga. Sin embargo, es importante tener en cuenta que la presencia de una especie en un cultivo no implica necesariamente que provoque un daño, ya que podría sólo alimentarse de semillas de rastrojo y no del cultivo en pie, o bien, consumir insectos perjudiciales para un cultivo y semillas de malezas presentes (^{Dolbeer et al. 1994}).

Además de una adecuada identificación de las especies, se deben considerar aspectos ecológicos de las mismas, los cuales son necesarios para entender el problema y determinar así una adecuada estrategia para el manejo de aves dañinas en cultivos agrícolas. Entre estos aspectos está la distribución espacial y temporal de las especies en relación con los cultivos vulnerables, así como la densidad o abundancia de la especie en las zonas afectadas, a fin de determinar cambios anuales y estacionales de las concentraciones de individuos y sus requerimientos del hábitat (^{Dyer y Ward 1977}).

Otro elemento importante, es el ciclo de reproducción de la especie, tales como periodos de anidación y reclutamiento, información que permitiría establecer épocas durante las cuales podría incrementarse la tasa de daños en los cultivos, lo que ayudaría a establecer el momento indicado para la aplicación de una estrategia efectiva de control poblacional (^{González 2003}).

La dieta y el comportamiento de alimentación de las especies dañinas, así como la disponibilidad de alimentos naturales y cultivados, son aspectos importantes para considerar dentro de un programa de investigación para el manejo de aves (^{González 2003}). Estos aspectos tienen relación con la distribución e intensidad del daño que generan en los cultivos, ya que determinará el tamaño de la población y sus fluctuaciones, la migración y la estacionalidad en la reproducción de la especie plaga (^{Dyer y Ward 1977}).

Según los aspectos ecológicos que influyen en la dinámica aves-cultivos, es importante tener claro que los daños generados por las aves tienden a ser irregulares en el espacio y en el tiempo, por lo que definir claramente la problemática requiere un muestreo y diagnóstico exhaustivo (^{Bucher 1984}). Asimismo, se debe tener en cuenta que los resultados que describen la problemática en una región, no deben ser estandarizados para diferentes áreas o periodos. Es importante considerar que, si bien el impacto de las aves en la agricultura generalmente no presenta valores altos de pérdidas en los estimados de la producción nacional, existen situaciones puntuales donde los daños pueden ser severos, principalmente cuando se afecta la producción de pequeños y medianos productores (^{González 2003}).

El propósito de este estudio fue caracterizar la comunidad de aves que utilizan las áreas de cultivo de la Estación Experimental Agrícola Fabio Baudrit Moreno y describir los daños que ocasionan en la producción agrícola en el sitio.

Materiales y métodos

El estudio se desarrolló en la Estación Experimental Agrícola Fabio Baudrit Moreno (EEAFBM) ubicada en La Garita de Alajuela (10°01' Latitud Norte y 84°16' Longitud Oeste) a una altitud de 840 msnm y con una extensión de 53,6 ha. El sitio se caracteriza por una temperatura promedio anual de 23,3°C, 6,6 horas de brillo solar, una precipitación anual de 1745,4 mm y una humedad relativa de 79% (^{IMN s. f.).} La toma de datos se realizó de junio de 2017 a junio del 2018.

Para caracterizar la comunidad de aves presente en la EEAFBM, se utilizó la técnica de puntos de observación sin radio definido, los cuales se evaluaron de manera quincenal desde las 07:30 a 10:00 horas. Se establecieron como mínimo 2 puntos de observación por cada tipo de cultivo, con una distancia de separación de 100 metros entre puntos. Para las observaciones se utilizó binoculares (Bushnell 8x40) y se estableció un periodo máximo de observación de 5 min por punto. En cada punto de observación se registró los individuos y especies de las aves detectadas (^{Martínez et al. 2008}, ^{Ralph et al. 1996}), además la actividad que realizaban sin disponerse de una lista predefinida, el tipo de cultivo y las características del cultivo en la cual se encontraban, tales como si el cultivo se encontraba en floración, en fructificación, el estado de madures de los frutos, si el cultivo fue recientemente plantado o se concentraba en estado de crecimiento temprano (plántula).

Para evaluar la incidencia de aves en los cultivos, se registró la especie y cantidad de individuos observados que generaron algún tipo de daño a la producción agrícola y se describió el tipo de daño ocasionado.

Resultados

Durante el presente estudio se registraron un total de 967 individuos pertenecientes a 55 especies de aves, observadas en el interior de los campos de cultivo de la EEAFBM (Tabla 1). Esas especies pertenecen a 10 órdenes y 20 familias, donde el orden más representado fue Passeriformes con 11 familias, 36 especies y 586 individuos. A nivel de familia, la más representada fue Parulidae con 8 especies, seguida por Icteridae, Thraupidae y Vireonidae con 5 especies y Columbidae con 4 especies. Otras familias representaron por 1 a 3 especies. En cuanto a individuos por familia, de Thraupidae se observaron 243 individuos, seguidos de Columbidae con 205, Icteridae con 142, Cuculidae con 102 y Turdidae con 59, mientras que el resto de las familias observadas representaron menos de 50 individuos durante el periodo de estudio.

Las especies Volatina jacarina y Crotophaga sulcirostris fueron las más abundantes en la mayoría de los cultivos, con un total de 182 y 99 individuos registrados (18,8% y 10,2%), respectivamente. Las especies que le siguen con mayor abundancia fueron Dives dives (9,8%), Zenaida asiatica (7,9%), Turdus grayi (6,1%) Columbina inca (6%), Patagioenas flavirostris (5,9%), Colinus cristatus (5,1%) y Quiscalus mexicanus (4,1%), que en conjunto representan el 74% de los avistamientos.

En su mayoría, se registraron individuos perchados o alimentándose de forraje del suelo o entre la vegetación herbácea ubicada en los linderos de las áreas de cultivo. Del total de especies observadas en los campos de cultivo de la EEAFBM, se contabilizaron 12 especies que provocaron algún tipo de daño a la producción. Estos daños se registraron en los cultivos de frijol (Phaseolus vulgaris), tomate (Solanum lycopersicum), papaya (Carica papaya), maíz (Zea mays), mango (Mangifera indica), pepino (Cucumis sativus) y melón (Cucumis melo) (Tabla 2). Los cultivos de soya, sandía, piña, palma aceitera, malanga, chile picante, chile dulce, camote, berenjena, mucuma, ayote, jatropha y acerola no fueron afectados por aves.

Durante el periodo de estudio, la especie que se registró en mayor actividad que provocara daños fue Patagioenas flavirostris con un total de 46 individuos, en los cultivos de frijol y maíz. La segunda especie más abundante fue Turdus grayi, con el registro de 26 individuos observados alimentándose de los cultivos de tomate y papaya. Los daños se debieron al consumo de frutos, tanto en estado maduro, como próximos a la maduración. También se observaron especies migratorias, como Vireo flavifrons y Vireo philadelphicus, los cuales se alimentaron de los cultivos de pepino y melón, respectivamente.

En el cultivo de frijol los daños consistieron principalmente en consumo de semillas expuestas en el suelo durante la etapa de siembra (35) y de flores (13). En segundo lugar, estuvo el cultivo de tomate con 22 individuos, cuyos daños se dieron principalmente por el consumo de frutos, y en un caso en los brotes durante la etapa de crecimiento de la plántula. El siguiente cultivo fue el maíz con 18 individuos con daños y deterioro de la mazorca y el consumo de granos tiernos. En el cultivo de papaya y de mango, los daños se registraron por consumo de los frutos en etapa de maduración, mientras que en el melón, ocurrió en los brotes y en pepino en el fruto.

Otro tipo de daño observado fue en el sistema de riego por goteo, provocado por Quiscalus mexicanus. Este daño consistió en el picoteo y apertura de agujeros en las mangueras empleadas para el trasporte de agua, con el objetivo de acceder a dicho recurso. Este tipo de daño se observó en 2 ocasiones durante febrero, que corresponde a la época seca en el sitio de estudio.

En cuanto a la diversidad de especies de aves por cultivo, se determinó que el cultivo más visitado fue el de mango, donde se observó la presencia de 29 especies de aves. A este cultivo le siguieron en orden de importancia, los cultivos de acerola (Malpighia emarginata), frijol y maíz, con la presencia de 20, 18 y 16 especies, respectivamente (Figura 1).

Figura 1 Cantidad de especies de aves registradas en los tipos de cultivo evaluado de la EEAFBM.  

Discusión

El registro de 55 especies de aves en las áreas de producción agrícola de la EEAFBM, correspondió a un 6% de especies de aves del país (^{Garrigues et al. 2020}). La presencia de estas especies sugiere que el sitio ofrece condiciones para el establecimiento de especies que se adaptan a estos ecosistemas. La riqueza y abundancia de aves presentes en áreas agrícolas están asociadas comúnmente con la complejidad estructural y la estratificación de la vegetación (^{Heikkinen et al. 2004}, ^{Nájera y Simonetti 2010}), ya que la complejidad estructural de la vegetación incide en el número y diversidad de nichos, que condicionan la abundancia local de gremios o especies que utilicen recursos similares (^{De la Montaña et al. 2006}). Esto explica la presencia de especies de aves registrada en la EEAFBM, dada la coexistencia de diferentes cultivos con estructuras diferentes a lo largo del año. Esta diversidad vegetal ofrece una variedad de recursos para la avifauna, que le permite suplir las necesidades de alimentación y refugio a especies con requerimientos diferentes. Adicionalmente, la rotación de cultivos, como ocurre en el sitio, es otro factor que permite la disponibilidad constante de recursos, lo que ayuda a garantizar la reproducción y presencia de las especies (^{Ayllón et al. 2010}).

De las 55 especies observadas, se han reportado al menos 8 gremios alimenticios, donde el consumo de invertebrados fue el más frecuente y utilizado por 42 especies, seguido por el consumo de frutos por 29 especies; semillas y granos consumidos por 18, vertebrados por 13 y néctar por 9 especies. Otros componentes menos frecuentes fueron hojas, flores y carroña (^{Stiles y Skutch 2007}). De 9 especies observadas en este estudio, se ha reportado que consumen de forma exclusiva o predominantemente invertebrados (larvas y adultos de insectos y arañas), 2 son exclusivamente granívoras (semillas y granos) y 2 frugívoras, así como una nectarívora y una carnívora (vertebrados pequeños). Las demás especies incluyeron entre 2 y 8 componentes en su dieta, y con mayor frecuecia, la combinación de “frutos, semillas e invertebrados”, así como “invertebrados y vertebrados”, ambos para 5 especies de aves. Las combinaciones de “frutos e invertebrados”, la de “frutos, vertebrados e invertebrados”, así como la de “invertebrados y semillas” han sido reportados para 3 especies en cada caso (Stiles y Skutch 2007).

En cuanto el impacto a cultivos, de las 55 especies observadas en este estudio, 12 provocaron algún tipo de daño, lo que representa al 22% de las especies de aves vistas. A su vez, 11 del total de especies observadas habían sido reportadas como dañinas para los siguientes cultivos: B. jugularis (maíz), C. cristatus (frijol y maíz), C. talpacoti (sorgo y arroz), D. dives (maíz), I. galbula (tomate y cítricos), M. aeneus (tomate, sorgo, maíz y arroz), P. falvirostris (maíz y sorgo), P. finshi (maíz y sorgo), Q. mexicanus (maíz, arroz, sorgo y melón), S. morelleti (sorgo y arroz) y Z. asiatica (sorgo) (^{De Grazio 1984}, ^{Elias y Valencia 1984}, ^{Arnold 1991}, ^{Guido 1992}, ^{Del Villar-González 2000}, ^{Stiles y Skutch 2007}). Algunos de estos reportes coinciden con los observados en este estudio, tales como: C. cristatus (frijol), D. dives (maíz) y P. flavirostris (frijol), mientras para P. finschi y Q. mexicanus se observaron daños en cultivos diferentes a los reportados previamente.

Al considerar los hábitos alimenticios de las especies observadas en este estudio y el reporte de generación de daños en algún estudio previo (^{Del Villar-González 2000}, ^{Elías y Valencia 1984}, ^{De Grazio y Besser 1970}, ^{Stiles Skutch 2007}), 26 especies (47%) podrían eventualmente ocasionar algún daño. A su vez, es importante considerar que, si bien muchas especies fueron registradas perchadas sobre los cultivos o en el suelo alrededor de estos, no deben ser consideradas como dañinas, ya que su presencia podría deberse a que buscaban invertebrados o pequeños vertebrados presentes en los cultivos. En este sentido, puede asumirse que cumplían una función de controladores naturales de posibles plagas, como sería el caso de las rapaces Micrastur ruficollis, Rupornis magnirostris y Cararaca plancus, las cuales visitan los campos de cultivo en busca de pequeños vertebrados como roedores, reptiles e incluso aves.

La especie P. flavirostris con bandadas de hasta 45 individuos fue la que registró una mayor cantidad de individuos que provocan daños, su comportamiento se ha documentado en cultivos de cereales, frutas y huertos, en los cuales se ha observado que consumen semillas, frutos, flores y brotes (^{Keppie y Braun 2000}). Un aspecto importante a resaltar para este grupo de aves, es que el tamaño de la bandada funge como un factor determinante en el nivel de daño generado. El dato concuerda con lo registrado en la presente investigación, donde el mayor grupo de paloma morada consumió semilla de frijol, así como de maíz, por lo que ha sido considerada como una plaga local para el cultivo de maíz y sorgo (^{Stiles y Skutch 2007}). La otra especie con más registros de individuos alimentándose de cultivos fue simultáneamente, T. grayi, con 26 individuos en una misma área, su comportamiento también fue reportado por ^{Cortés-Suárez (2016}), quien indicó que la alimentación de la especie representa un consumo importante de frutos, los cuales obtenian en zonas de cultivos, cafetales y huertos. La especie V. jacarina, si bien se alimenta principalmente de semillas de gramíneas e insectos (Stiles y Skutch 2007), también se ha referido por la participación en bandadas de aves pequeñas que pueden llegar a generar importantes daños en cultivos de cereales, como el sorgo (^{De Grazio y Besser 1970}); sin embargo, en este estudio no se observó que ocasionara daños a algún cultivo.

En cuanto al perjuicio por cultivo, el frijol fue en el que se registró más afectación (48 individuos), seguido por el tomate (22 individuos ) y maíz (18 individuos). Adicionalmente, el comportamiento gregario de las especies de aves registradas, promueven daños, como lo hace P. flavirostris, Z. asiatica, que se caracterizan por formar bandadas para alimentarse (^{Gibbs et al. 2010}).

Se ha identificado que factores como el tipo de cultivo y superficie de estos, influyen de manera importante sobre la abundancia y riqueza de aves en ambientes agrícolas (^{Taft y Haig 2006}). Según los resultados obtenidos en la presente investigación, las áreas de cultivo conformada por árboles y arbustos, como el mango y la acerola, son las que presentaron una mayor presencia de aves. Este resultado podría estar influenciado por su característica de ser cultivos perennes y de gran cobertura, lo que lo hace además un área estable y segura para el refugio, alimentación y reproducción de las especies, así como la oportunidad de anidar. Adicionalmente, ofrecen una fuente importante de alimento para las aves, ya sea durante las etapas de floración y fructificación, o por la presencia permanente de insectos existentes en la madera y corteza de los árboles.

Con base en la información existente sobre aves en agroecosistemas en Costa Rica y la obtenida en este estudio, se recomienda realizar otros que permitan evaluar el nivel de daño que ocasionan las especies con mayor presencia de individuos como la paloma morada (P. flavirostris) en los cultivos de frijol y maíz, el yigüirro (T. grayi) en tomate y papaya, la paloma aliblanca (Z. asiatica) en maíz, lo cual permitirá determinar si se requiere algún tipo de manejo.

Conclusiones

Con las observaciones realizadas a la avifauna de la EEAFBM se concluye que en el sitio estuvieron presentes en áreas de producción agrícola al menos 55 especies, pertenecientes a 10 órdenes y 20 familias, cantidad de especies que representan el 6% de especies de aves presentes en el país.

De las especies de aves presentes, 12 provocaron daños a los cultivos, en particular la paloma morada (P. flavirostris) de la que se observaron más individuos en los cultivos de frijol y maíz. La otra especie con más individuos fue el yigüirro (T. grayi) que expuso daños en frutos de tomate y papaya, seguida de la paloma aliblanca (Z. asiatica) en el cultivo de maíz.

De los 20 cultivos incluidos en este estudio, 7 fueron afectados por aves, mientras que otros 13 no fueron afectados, aunque en todos fueron registradas aves.