Spanish (pdf)
Article in xml format
Article references
Automatic translation
Send this article by e-mail
Cited by SciELO 
Similars in
SciELO 
uBio 
Permalink
La depredación de propágulos y plántulas en los bosques de manglar por artrópodos, como lepidópteros y coleópteros, puede reducir el número y la calidad de las plántulas durante la fase de establecimiento (Onuf, Teal, & Valiela, 1977; Feller & Mathis, 1997; Cannicci et al., 2008). Los insectos de la familia Curculionidae son comúnmente asociados como parte de las amenazas que sufren las plantaciones forestales. Se caracterizan por ser especies pequeñas (5 mm máximo) que barrenan ramas, troncos, raíces y plántulas de una gran variedad de árboles, construyen galerías dentro del hospedero, las cuales pueden ser de diferentes dimensiones, e incluso mantener una variada distribución, destruyendo tejido que puede ser primordial para el desarrollo, establecimiento y supervivencia de las plantas (Wood, Stevens, & Lezama, 1991; Sousa, Kennedy, & Mitchell, 2003a; Sousa, Quek, & Mithell, 2003b; Devlin, 2004).
Coccotrypes rhizophorae Hopkins es un curculiónido identificado como un parásito obligado que puede dañar las raíces adventicias y causar la muerte de propágulos y plántulas de Rhizophora mangle L.; este insecto depende de su hospedero para vivir los diferentes estados de su vida, únicamente las hembras son las que migran para ocupar otros hospederos, una relación planta-animal que puede influir en la resiliencia de los bosques de mangle (Woodruff, 1970; Devlin, 2004; Menéndez, Guzmán, & Núñez, 2006; Cannicci et al., 2008). C. rhizophorae se ha registrado afectando manglares de diferentes países, como Estados Unidos, Cuba, Belice, Panamá, Costa Rica, Perú, México, Malasia, Java, Sumatra, India, Galápagos, Samoa y Singapur. En algunos casos, se menciona que puede existir un equilibrio entre las poblaciones de insectos y la conservación del manglar, con una tendencia por parte de los insectos a aumentar su abundancia, cuando se produce un estado de estrés en las plantas originado por una red de factores ambientales (Rabinowitz, 1977; Maiti & Saha, 1986; Murphy, 1990; Feller & Mathis, 1997; Bright & Peck, 1998; Castillo, 2001; Sousa et al., 2003b; Vázquez-Moreno, RodríguezPérez, & Zorrilla, 2003; Menéndez et al., 2006; Devlin, 2004).
Factores ambientales tales como salinidad, nivel de inundación, humedad e iluminación potencialmente pueden influir en el estrés y la infestación de propágulos y plántulas en los manglares (Onuf et al., 1977; Sousa et al., 2003b; Devlin, 2004; Krauss et al., 2008). Por ejemplo, muchas especies de escolítidos son atraídos por la luz, por lo que es más frecuente su presencia en áreas alteradas o zonas donde se generan claros por caída de árboles (Sánchez-Martínez & Wagner, 2002); sin embargo, algunos estudios han encontrado que las zonas cerradas dentro del manglar, presentan un mayor número de propágulos depredados que las zonas abiertas (Sousa et al., 2003b). La afectación del escarabajo herbívoro C. rhizophorae sobre R. mangle es importante antes y después de la dispersión de los propágulos (más frecuentemente en los propágulos abortados); sin embargo, la relación tamaño y el daño generado por los insectos sobre el propágulo ha sido poco estudiada (Sousa et al., 2003a; Souza & Sampaio, 2011).
Este trabajo tuvo como principal objetivo conocer la frecuencia de propágulos de R. mangle barrenados por C. rhizophorae a lo largo de un año, así como evaluar la supervivencia de los propágulos barrenados en el sitio Ramsar, Manglares y Humedales de Tuxpan, ubicado en Tumilco, Veracruz, México.
Materiales y métodos
Los Manglares y Humedales de Tuxpan (Sitio Ramsar 1 602) se encuentran divididos por el río Tuxpan, al norte se ubican los manglares de la Laguna de Tampamachoco, y al sur los manglares y humedales asociados a los esteros de Tumilco y Jácome en el estado de Veracruz, México. Este manglar, con una extensión de 6 870 hectáreas, cuenta con cuatro de las seis especies de mangle en México (Rodríguez-Zúñiga et al., 2013). En los alrededores de los manglares y humedales de Tuxpan, el cambio de uso del suelo hacia actividades agropecuarias, urbanas e industriales, se ha incrementado notablemente en los últimos años (Basáñez-Muñoz, 2005).
Para el estudio de campo se establecieron tres zonas de muestreo en el manglar de Tumilco, a) zona 1, en la zona núcleo del manglar, que mantiene un dosel más cerrado predominado por R. mangle (20°55’35.1” N & 097°20’58.5” W); b) zona 2, en el borde del manglar, al lado de la carretera de terracería de la comunidad de Tumilco, que corresponde al lugar más alterado, con presencia de R. mangle y A. germinans (20°55’33.8“ N & 097°20’09.6“ W); y c) zona 3, borde del manglar al lado de una zona herbácea de Typha latifolia con predominio de R. mangle (20°54 46.5“ N & 097°19’17.2” W).
En las tres zonas, se establecieron tres cuadrantes de manera aleatoria de 25 m por 25 m.
En cada cuadrante, se registraron los propágulos de R. mangle barrenados por C. rhizophorae dos veces por mes durante un año, de enero a diciembre de 2012, los escolítidos fueron identificados por el Dr. Thomas H. Atkinson. En agosto no hubo registros debido a una inundación provocada por la tormenta Ernesto que azotó la zona ese año. Se catalogaron tres temporadas reconocidas para la región: lluvias de julio a octubre, nortes de noviembre a febrero y secas de marzo a junio (Toledo-Ocampo, 2005). Cada propágulo barrenado encontrado dentro de los cuadrantes, fue marcado con cinta flaguin para individualizarlo, de tal forma que se identificó cada nuevo propágulo a lo largo del año. En los propágulos barrenados se llevó a cabo un registro con los siguientes parámetros: 1) ubicación del daño (basal, medio o apical), se refiere al lugar en que se encontró la perforación, identificada por la presencia de “aserrín” y el hueco de entrada de los escolítidos; 2) también se determinó el tamaño del propágulo (largo total en cm), y 3) la condición del propágulo (vivo o muerto).
De la misma forma, se obtuvieron registros mensuales de parámetros fisicoquímicos (temperatura, salinidad, pH, precipitación y humedad) que fueron proporcionados por la Comisión Nacional del Agua (CONAGUA) para la región de Tuxpan, Veracruz. El nivel de inundación superficial se midió por cuadrante, cada quince días con una regla de plástico graduada en milímetros (Rico-Gray & Palacios-Ríos, 1996).
Para el análisis de los datos, se realizó un modelo lineal generalizado (GLM) con distribución Poisson con liga identity para evaluar si el número de propágulos barrenados por C. rhizophorae depende de la temporada (lluvias, nortes y secas) y de las zonas muestreadas (1, 2 y 3), en el manglar de Tumilco.
Un GLM con distribución binomial con liga logit se usó para determinar si la supervivencia de los propágulos barrenados depende de la zona (1, 2 y 3), posición del daño (basal, medio o apical) y temporada (lluvias, nortes y secas), así como la interacción de estas variables. Además, se incluyó el largo total de cada propágulo como una covariable en el modelo. La supervivencia se calculó con la variable respuesta obtenida con la función cbind, mediante un doble vector que contiene el número de propágulos vivos y muertos (Crawley, 2013). Los resultados se presentan como promedio ± error estándar.
En ambos GLM, el modelo mínimo adecuado se seleccionó usando el método stepwise backward y comparando los valores de Akaike Information Criteria (AIC); así el modelo con el más bajo AIC se consideró el más adecuado (Crawley, 2013).
Para los datos de parámetros fisicoquímicos, se utilizó una regresión para evaluar cada variable independiente con la variable dependiente, número de propágulos. Todos los análisis fueron conducidos en el paquete estadístico R 2.1.7 (R Development Core Team, 2014).
Resultados
El análisis reflejó que la temporada tuvo un efecto significativo sobre el número de propágulos barrenados por C. rhizophorae (χ2 = 4.02, p = 0.019). La temporada de secas tuvo mayor promedio de propágulos barrenados (10 ± 1.98), descendiendo en la temporada de nortes (22.67 ± 4.58) y lluvias (30.33 ± 9.05). La interacción entre zona muestreada y temporada también influyó de manera significativa en el número de propágulos registrados (χ2 = 17.86, p = 0.001); la zona 1 que correspondió al núcleo del manglar, mantuvo un número de propágulos barrenados similar en las tres temporadas, pero bajo en frecuencia, mientras que la zona 2 (al lado de la carretera) y 3 (al lado del Typha) aumentaron gradualmente el número de propágulos barrenados en la temporada de nortes y secas (Fig. 1).
Fig. 1 Propagules of R. mangle bored by C. rhizophorae at the three zones evaluated (1 = R. mangle, 2 = R. mangle and A. germinans, 3 = T. latifolia and R. mangle) during rainy, north winds and dry seasons.
Al evaluar la supervivencia de los propágulos, el modelo mostró que los predictores que influyeron de manera significativa fueron la posición del daño donde fue barrenado el propágulo (χ2 = 17.10, p <0.001), la zona (χ2 = 30.54, p <0.001), la temporada (χ2 = 7.57, p = 0.023), así como las interacciones de zona y posición del daño (χ2 = 21.18, p <0.001) y la de zona y temporada (χ2 = 29.33, p <0.001).
Según la posición del daño, la supervivencia de los propágulos fue mayor cuando fueron barrenados en la posición basal o media, a diferencia de cuando fueron barrenados en la parte apical (apical= 0.15 ± 0.06, medio= 0.49 ± 0.08, basal= 0.60 ± 0.05). Sin embargo, los escolítidos perforaron en su mayoría la parte basal del propágulo (basal=80 %, medio= 12 % y apical= 7 %). En función de la zona, la 1 presentó una menor proporción de supervivencia; mientras que en la zona 2 y 3 se observó la mayor proporción de supervivencia de propágulos barrenados (1= 0.30 ± 0.07, 2= 0.50 ± 0.08, 3= 0.44 ± 0.06). No obstante, la zona 2 presentó una menor frecuencia de propágulos barrenados con respecto a la zona 1 y 3 (1= 37 %, 2=18 % y 3= 45 %). Por temporada, las secas y nortes albergaron mayor proporción de propágulos barrenados vivos que durante las lluvias (lluvias= 0.34 ± 0.08, nortes= 0.45 ± 0.07, basal= 0.45 ± 0.07); la mayor frecuencia de propágulos en este caso se observaron en secas y lluvias (lluvias= 15 %, nortes= 36 %, secas= 48%).
De las interacciones del GLM, observamos que en las zonas 1 y 2 hubo mayor número de propágulos vivos con daño en la posición basal, mientras que en la zona 3 la mayor supervivencia la presentaron los propágulos barrenados en la parte media (Fig. 2A). En la segunda interacción, se observó que las zonas se comportaron de manera diferente; la zona 1 mostró una supervivencia baja en lluvias y alta en secas, en la zona 2 la mayor proporción de propágulos vivos se presentó durante las lluvias y nortes, mientras que en la zona 3 las tres temporadas mostraron la misma proporción de supervivencia de propágulos barrenados (Fig. 2B).
Fig. 2 Proportion of surviving bored propagules: (A) interaction between position of the damage (basal, middle and apical) and the sampling zones, and (B) the interaction between the season (rainy, norte and dry) and the sampling zones.
Sobre la influencia de las variables fisicoquímicas, el nivel de inundación mostró una relación negativa con el número de propágulos barrenados por C. rhizophorae en el manglar de Tumilco. El número de propágulos disminuyó conforme los niveles de inundación fueron mayores (r= 0.524, p= 0.0176). Con respecto a las variables salinidad, pH, precipitación, temperatura y humedad, no se observó ninguna correlación (r= 0.175, p= 0.228, r= 0.014, p= 0.929, r= 0.015, p= 0.971, r= 0.105, p= 0.473, r= 0.739, p= 0.093, respectivamente).
Discusión
Existe una gran diversidad de coleópteros que afectan las plantas silvestres (Wylie & Speight, 2012). En el caso de los propágulos de R. mangle, se identificó que la especie que barrena los propágulos abortados en el manglar de Tumilco, Veracruz, es C. rhizophorae (Hopkins) (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae). Previamente, Atkinson y Equihua (1986) registraron C. rhizophorae en los manglares de Veracruz. De la misma forma, GerónimoTorres et al. (2015) lo encontraron en Tabasco junto con otras especies asociadas al manglar. A nivel internacional, C. rhizophorae ha sido registrado en manglares de diferentes países (Rabinowitz 1977; Maiti & Saha, 1986; Murphy, 1990; Feller & Mathis, 1997; Wood & Bright, 1992; Castillo, 2001; Sousa et al., 2003a; Devlin, 2004; Menéndez et al., 2006). C. rhizophorae se reconoce como un parásito obligado de R. mangle y hasta ahora es el único coleóptero que se ha encontrado barrenando propágulos en el estado de Veracruz. Es importante mencionar que en propágulos muertos, perforados en el manglar de Tumilco, se ha encontrado la especie Acalles sablensis (Coleoptera: Curculionidae); no obstante, se considera que es una especie oportunista que puede aprovechar las galerías previamente fabricadas por C. rhizophorae (ChamorroFlorescano, López-Guillén, Martínez-Zacarías, & OBrien, 2014).
En este estudio se observaron variaciones en el número de propágulos barrenados por C. rhizophorae en las temporadas de muestreo. Se registró una mayor frecuencia de propágulos barrenados durante la temporada de secas, seguida de nortes y con menor frecuencia en lluvias. Menéndez et al. (2006), en un estudio similar en Cuba, observaron que la frecuencia de propágulos barrenados por curculiónidos mensualmente aumentó en los meses de mayor pluviosidad. Los resultados en este estudio indican que existen diferencias estadísticamente significativas entre temporadas, en los meses de julio a octubre la frecuencia de propágulos barrenados disminuyó a diferencia del resto de los meses. Tovilla y Orihuela (2002) mencionan que durante la temporada de lluvias los propágulos son exportados hacia otras áreas, incluso a la zona marina, debido a que son removidos por la marea durante la inundación. En nuestro estudio, los propágulos pudieron ser removidos de la zona de estudio debido a la inundación en la temporada de lluvias, aunado a la tormenta Ernesto que se presentó a inicio de temporada y que provocó un incremento inusual en el nivel de la marea.
Según estudios previos, las zonas cerradas dentro del manglar registran un mayor número de propágulos barrenados que las zonas abiertas (Sousa et al., 2003b; Devlin, 2004), sin embargo, en este trabajo se encontró lo inverso. Se sabe que algunos escolítidos son atraídos por la luz (Browne, 1961), en este caso, en la zona 2 y 3 hay relativamente mayor entrada de luz. Sería importante en un futuro evaluar qué otros posibles parámetros ambientales asociados a zonas abiertas o cerradas en Tumilco favorecen que los propágulos de R. mangle sean barrenados.
En el manglar de Tumilco, la supervivencia de los propágulos barrenados varió de acuerdo a las variables analizadas. Onuf et al. (1977), mostraron que los propágulos barrenados por escolítidos disminuían su viabilidad. En este trabajo, se observó con mayor frecuencia el daño estructural generado por C. rhizophorae en la parte basal. Rabinowitz (1977), sugiere que los propágulos que son perforados en la parte basal pueden aún tener diferentes estrategias para el desarrollo de raíces y así solventar el daño al tejido. En este trabajo no se evaluó el desarrollo de raíces; sin embargo, se comprobó un incrementó en la supervivencia de los propágulos con daño en esta posición. Aunque con menor frecuencia se encontraron propágulos con daños en las partes media y apical, sería importante evaluar el microhábitat que genera el escolítido en el interior del propágulo y observar la relación entre posición y daño en el interior, y los mecanismos que tiene la planta para solventar el problema.
El núcleo del manglar (1), mostró una baja supervivencia de propágulos barrenados, mientras que la zona asociada a la vegetación emergente (3) y la zona al borde de la carretera (2) presentaron una mayor supervivencia de los propágulos barrenados. Sousa et al. (2003a), encontraron que los propágulos que estaban más propensos a ser barrenados a causa de C. rhizophorae, e incluso con menor supervivencia, eran los que se encontraban en zonas con dosel cerrado; similar a este estudio, los propágulos encontrados bajo una vegetación más cerrada tuvieron mayor porcentaje de propágulos muertos, contrario a la zona con mayor alteración, que fue el borde de la carretera.
La mayoría de los propágulos en las tres zonas muestreadas tenían el daño en la parte basal; sin embargo, solo en la zona 2, los propágulos sobrevivieron más con el daño en esta posición. Estos resultados pueden estar relacionados con los niveles de luz (Browne, 1961). Según estudios anteriores, bajos niveles de luz pueden producir estrés en las plantas, para R. mangle los niveles de luz representan una variable importante, así como para los nutrientes que se generan (Feller & Sitnik, 1996; Sousa et al., 2003b). En la zona 2 hay mayor luminosidad, y aunque el daño del propágulo fuera en la parte basal, las condiciones favorecen la solución del daño y los propágulos tienen mayores probabilidades de sobrevivir.
Por otra parte, las zonas de muestreo en este estudio se establecieron donde el nivel de inundación tenía variaciones durante el día por efecto de la marea y en consecuencia, la humedad y la salinidad podían generar un estrés en los propágulos. Sin embargo, el nivel de inundación fue la única variable que mostró una relación positiva con la frecuencia de propágulos barrenados. Diversos estudios han mostrado que factores ambientales como salinidad, nivel de inundación y humedad pueden influir en la infestación de propágulos y plántulas en los manglares (Onuf et al., 1977; Sousa et al., 2003b; Devlin, 2004; Krauss et al., 2008). En este trabajo las variables evaluadas no fueron tomadas en cada uno de las zonas de muestreo, sino de una sola estación climática perteneciente a CONAGUA, por lo cual no se puede descartar que las variables consideradas influyan en el número de propágulos barrenados en el manglar de Tumilco. Se requiere de una evaluación más exhaustiva para observar la relación de los factores fisicoquímicos con la presencia de C. rhizophorae.
Se considera de gran relevancia investigar el daño que genera el escolítido en el establecimiento no solo de los propágulos, sino también de las plántulas en el manglar de Tumilco, para tener un panorama de cómo potencialmente C. rhizophorae puede afectar la estructura y la dinámica de R. mangle, ya que si los propágulos y plántulas sobreviven al daño, esto puede modificar su crecimiento y el desarrollo estructural de los árboles. Cabe mencionar que Rhizophora mangle esta categorizada como especie amenazada por la Norma Oficial Mexicana (2010) NOM-059-SEMARNAT 2010.
