Materiales y métodos

a. Población y diseño del estudio

Se realizó un estudio observacional de tipo transversal que incluyó a niños beneficiarios de los programas API y DAF de los CEN-CINAI de la Región Central Sur de Costa Rica, entre agosto de 2014 y mayo de 2016. Se incluyeron en el estudio únicamente centros (CEN o CINAI) que contaban de manera simultánea con los programas de API (modalidad intramuros) y DAF (modalidad extramuros), por lo que en cada CEN o CINAI se recolectó información de niños de ambos programas.

Figura 1 Distribución de participantes del estudio, según muestra de heces entregada y entrevista (EENH) realizada 

La Región Central Sur contaba con 36 centros CEN-CINAI con aproximadamente 3580 niños de los programas API y DAF (Figura 1). Utilizando como marco muestral la base de datos generada por la Dirección Nacional de CEN-CINAI del Ministerio de Salud en junio del 2014, se seleccionaron aleatoriamente 13 de los centros para ser censados, un total de 1139 niños firmaron consentimiento informado, de los cuales 733 correspondían a beneficiarios de API, 338 a beneficiarios de DAF y 68 pertenecían a ambos programas (Figura 1). El tipo de muestreo y el tamaño de la muestra se eligieron sobre la base del tamaño de la población, el presupuesto disponible y la directriz de la Dirección Nacional de CEN-CINAI de muestrear la totalidad de niños de cada centro, por razones éticas.

Todas las actividades e instrumentos del estudio fueron aprobados por el Comité Ético-Científico de la Universidad de Costa Rica (VI-2884-2014) y todos los padres o encargados de los niños participantes firmaron un consentimiento informado.

b. Entrevista

A los padres o encargados de los niños se les aplicó una parte de la Encuesta Nacional de Hogares de Costa Rica (ENAHO) de 2014,21 denominada de acá en adelante Extracto de la Encuesta Nacional de Hogares (EENH). Con esta encuesta se recolectó información sociodemográfica (i.e., edad del niño, sexo), información sobre las condiciones de la vivienda de la familia (i.e., tipo de vivienda, material de las paredes de la casa, material del techo de la casa, miembros de la familia bajo el mismo techo), de las condiciones sanitarias (i.e., fuente de agua de la casa, conexión del servicio sanitario), de educación y trabajo del padre o encargado (i.e., edad del padre o encargado, último año de estudio aprobado por el padre o encargado, tipo de trabajo realizado por el padre o encargado la semana anterior) y sobre salud del niño (i.e., si el niño tomó desparasitantes en el último año, si el niño tuvo diarrea en los últimos 6 meses y año de la última cita médica del niño). Las variables se operacionalizaron como variables dicotómicas, cuya clasificación se observa en el Cuadro 1.

c. Recolección de muestras de heces

Se recolectó heces de 637 niños (n expandido=1368); 593 niños (n expandido= 1279) entregaron una única muestra de heces y 44 niños (n expandido=89) entregaron 2 muestras (recolectadas en diferentes días). Para ello se les explicó a los padres o encargados de los niños de forma oral y escrita cómo recolectar las muestras de heces de los niños y se les entregó un frasco plástico de boca ancha estéril. Las muestras fueron transportadas a temperatura ambiente al Laboratorio de Helmintología Médica de la Facultad de Microbiología de la Universidad de Costa Rica, donde fueron analizadas, en un periodo <4 horas.

d. Determinación de parasitosis

Las muestras de heces fueron analizadas por medio del examen directo y montaje de Kato.²² La presencia de parásitos en las heces fue clasificada como: (a) “prevalencia de protozoarios comensales”, que corresponde al porcentaje de niños cuya muestra presentaba 1 o más protozoarios comensales (b) “prevalencia de helmintiasis”, es el porcentaje de niños cuya muestra presentaba 1 o más helmintos (c) “prevalencia de parasitosis” porcentaje de niños cuya muestra presentaba 1 o más protozoarios patógenos y/o helmintos en la muestra de heces (d) “prevalencia de comensales, patógenos y/o helmintos (CHP)” porcentaje de niños cuya muestra presentaba cualquiera de los siguientes: protozoarios comensales, protozoarios patógenos y helmintos en las heces, ya sea de forma independiente o combinados. La categoría CPH se creó para poder comparar los resultados de este estudio con los resultados de la última Encuesta Nacional de Nutrición de Costa Rica de 2008-2009. Es importante aclarar que las categorías no son excluyentes entre sí, pues un niño que presenta parásitos en sus heces (helmintos y protozoarios patógenos), puede simultáneamente presentar protozoarios comensales.

e. Análisis estadísticos

Dado que cada establecimiento difirió en cuanto al número de beneficiarios de los programas API y DAF y en el porcentaje de niños con muestras de heces analizadas, se utilizó un factor de expansión previo al análisis de los datos.²³ Luego, se estimó la prevalencia de parasitosis y CPH, para el total de la población estudiada, para cada uno de los centros CEN o CINAI y para cada programa de ayuda. Se determinó la prevalencia de helmintiasis en el total de la población estudiada. Se estimaron las diferencias en las prevalencias de parasitosis y CPH según sexo y programa de adscripción. En los análisis bivariados, se corrieron pruebas de chi cuadrado y se calcularon razones de probabilidad (odds ratio, OR), con sus respectivos intervalos de confianza al 95% (IC 95%) para examinar las asociaciones entre CPH y los distintos factores socioeconómicos (Cuadro 3). Finalmente, se corrió un modelo de regresión logística predictivo para CPH (Cuadro 4).

f. Sesiones educativas

Se realizaron sesiones educativas con 83 docentes y miembros del personal administrativo de CEN-CINAI, 1200 padres de familia, 23 jefaturas médicas y epidemiólogos de las Áreas de Salud de la Región Central Sur de la Caja Costarricense de Seguro Social (CCSS). A los docentes y padres se les explicó en qué consisten las parasitosis intestinales, sus manifestaciones clínicas y métodos de prevención. Se enfatizó la importancia de realizar un examen de heces seriado (≥ 3 muestras de heces recolectadas en días no consecutivos) cuando el niño presentaba síntomas, pero no se observaban parásitos en el primer análisis de heces. A los padres de familia se les instruyó sobre la adecuada recolección de las muestras de heces; a las jefaturas médicas y epidemiólogos se les recalcó la importancia de la atención oportuna de los niños referidos, la necesidad de utilizar protocolos apropiados para el abordaje de las parasitosis y se les actualizó en el tema de resistencia a antiparasitarios.

Cuadro 2 Porcentaje de CPH y parasitosis en los niños beneficiarios API-DAF de la Región Central Sur, según centro de adscripción, 2014-2016 (n=1368)  

Resultados

a. Características de la población de estudio

En el Cuadro 1 se resumen algunas de las características socioeconómicas de los niños que participaron en el estudio y sus familias. Las familias de los niños estudiados, a pesar del nivel económico bajo (según su criterio de selección para ser beneficiarios de API o DAF), tenían en su mayoría acceso a condiciones sanitarias básicas (agua entubada hasta el hogar, no tener piso de tierra y uso de antiparasitarios) (Cuadro 1).

Al comparar las características de las familias, según el programa al que pertenecía el niño, se observó que las familias de los niños de API presentaban mejores condiciones socioeconómicas (e.g., mejor tipo de vivienda, mejores materiales de paredes de la casa, tipo de piso, calidad de agua, padres con un mayor nivel educativo y más empleo) que los beneficiarios de DAF (Cuadro 1; p <0,05 en todos los casos).

b. Prevalencia de parasitosis

b.1. Prevalencia de comensales, patógenos y helmintos (CPH)

Se analizaron muestras de heces en 1368 niños. La prevalencia de CPH fue del 24,1% (IC 95%: 21,9-26,4). No se observaron diferencias estadísticamente significativas en la prevalencia de CPH entre niños y niñas (24,8% vs. 22,8%, respectivamente; p=0,40) o entre los distintos programas de ayuda (23,0% de CPH en niños beneficiarios de API vs. 27,4% en DAF vs. 20,1% en API+DAF; p=0,14). En contraste, sí se encontraron diferencias en la prevalencia de CPH entre los distintos establecimientos de los CEN-CINAI (p <0,001, Cuadro 2), siendo el CINAI La Uruca el que presentó la mayor prevalencia.

Figura 2 Distribución de protozoarios intestinales detectados en los niños de 1 a 7 años beneficiarios de los programas de Atención y Protección Infantil (API) y Distribución de Alimentos a Familias (DAF) 2014-2016 (n=1368), y en los niños de 0-6 años incluidos en la Encuesta Nacional de Nutrición (EEN) realizada en 2008-2009 (n=227) 

Al contrastar las características socioeconómicas de las familias de los niños del CINAI La Uruca con las del resto de los centros, se observó que una mayor proporción de familias de ese centro se agrupaban en categorías que sugerían un posible riesgo para CPH en la mayoría de las variables (según clasificación del Cuadro 1; datos no mostrados).

Es importante destacar que en los 89 niños que entregaron 2 muestras de heces, se observó un incremento en la prevalencia de CPH del 9,0% (IC 95%: 3,0-15,1) con la primera muestra de heces, al 21,0% (IC 95%: 13,0-30,2) cuando se analizaron 2 muestras de heces.

b.2. Prevalencia de parásitos patógenos

En la población de estudio, se identificó una prevalencia de parasitosis del 8,5% (IC 95%: 7,5-10,5). Al igual que para CPH, no se observaron diferencias estadísticamente significativas en las prevalencias, según sexo (7,8% en niños vs. 10,2% en niñas, p=0,13) o programa de ayuda (8,3% en niños beneficiarios de API vs. 10,3% en DAF vs. 10,5% en API+DAF; p=0,47), pero sí entre distintos establecimientos (p=0,006, Cuadro 2). El CINAI La Uruca fue el centro que presentó una mayor prevalencia de parasitosis.

b.3. Prevalencia de helmintos

Se encontraron helmintos en 10 muestras de heces (prevalencia=0,7%; IC 95%:0,1-1,5). Seis de estas muestras presentaban Ascaris lumbricoides, dos mostraban Trichocephalus trichiurus y dos Hymenolepis nana. Se encontraron dos casos de ascariasis en los niños del CEN de Salitrillos, dos casos de himenolepiasis en niños del CEN de Pavas Centro y el resto de helmintos fueron encontrados en muestras de niños del CINAI de La Uruca. La razón de positividad de protozoarios (patógenos y comensales) con respecto a los helmintos fue de 30,8.

La Figura 2 muestra la prevalencia de los distintos protozoarios detectados en las muestras de heces de los niños de 1 a 7 años que participaron en el estudio actual comparado con la prevalencia encontrada en los niños de 0-6 años incluidos en la última Encuesta Nacional de Nutrición (ENN) realizada en 2008-200910. Se observó una mayor prevalencia total de protozoarios intestinales en la ENN; sin embargo, los niños de CEN-CINAI presentaron prevalencias más altas para la mayoría de protozoarios.

En el estudio actual, se encontraron 103 (7,5%) muestras con 2-4 protozoarios comensales, 54 (3,8%) muestras con protozoarios comensales y protozoarios patógenos y 6 (0,4%) muestras con infecciones mixtas por protozoarios y helmintos. Giardia intestinalis fue el protozoario de mayor prevalencia en infantes de 2 años, Entamoeba coli fue el más frecuente en niños de 3, 6 y 7 años y Blastocystis hominis fue el más frecuente en niños de 4 y 5 años (datos no mostrados).

c. Determinantes socioeconómicos de las parasitosis

En el Cuadro 3 se presentan los resultados de los análisis bivariados de las características socioeconómicas con la presencia de CPH. Se observó que el vivir en una casa con una pared de material de desecho o zinc (OR=3,0, IC 95%: 2,2-4,2), vivir en una vivienda no adecuada [i.e., vivienda indígena, cuarto en cuartería, tugurio, casa móvil, pensión o convento (OR=2,6, IC 95%: 1,9-3,7)), vivir en una casa con piso de tierra (OR=1,9, IC 95%:1,1-3,5), tener una familia con más de 4 miembros (OR=1,4, IC 95%: 1,1-1,8) y una edad >5 años (OR=1,4, IC 95%:1,1-1,7) se asociaban con la presencia de CPH.

En el Cuadro 4 se muestran los resultados del modelo de regresión logística multivariado. Luego de ajustar por otras características, se observó que el vivir en una casa con paredes de material de desecho o zinc (OR=2,2, IC 95%:1,5-3,1), vivir en una vivienda no adecuada (OR=2,0, IC 95%: 1,4-2,9), tener una familia de >4 miembros (OR=1.4, IC 95%: 1.0-1.8) y tener una edad >5 años (OR=1,4, IC 95%: 1,1-1,8) se asociaban con la presencia de CPH.

Discusión

El presente estudio encontró una alta prevalencia de CPH y una prevalencia relativamente baja de parasitosis en los niños de 1-7 años, de los CEN-CINAI de la Región Central Sur. No se encontraron diferencias estadísticamente significativas en las prevalencias de parasitosis ni de CPH según sexo, ni según programa de adscripción (API, DAF, API+DAF), pero sí según centro, siendo el CINAI La Uruca el que presentó mayor prevalencia, tanto de parasitosis como de CPH.

Cuadro 3 Asociaciones bivariadas entre características socioeconómicas, de desparasitación y de atención médica y la presencia de CPH en los niños beneficiarios de API-DAF de la Región Central Sur, 2014-2016 

Dentro de los pocos estudios de parasitosis realizados en niños de CEN-CINAI en la Gran Área Metropolitana en Costa Rica, destaca el estudio de ^{Reyes (1987}), que reportó prevalencias elevadas de Giardia intestinalis (25%), Entamoeba histolytica (16%), Ascaris lumbricoides (25%) y Trichocephalus trichurus (37%).¹⁸ El presente estudio evidenció una prevalencia de parasitosis cercana a lo reportado para niños de 0-6 años a la última ENN de Costa Rica en 2008-2009 (8,5%),¹⁰ pero inferior a las prevalencias observadas en otras poblaciones infantiles vulnerables en países latinoamericanos (30-90%).^24,25 Al igual que en otros estudios realizados en Costa Rica, en esta investigación Giardia intestinalis fue el protozoario patógeno más prevalente y los protozoarios comensales de mayor frecuencia fueron Endolimax nana y Entamoeba coli. ^10,18,26

La prevalencia de helmintiasis encontrada en el estudio (0,7%) fue inferior a la reportada para Costa Rica (2,6%) en la ENN de 2008-2009.¹⁰ A diferencia de la ENN, en las muestras de heces recolectadas en esta investigación no se encontraron uncinarias ni Taenia sp. y se detectaron dos casos de Hymenolepis nana. Ascaris lumbricoides fue el helminto más prevalente, hallazgo que resulta consistente con lo observado en algunos estudios efectuados en Costa Rica,^20,27 pero inconsistente con los hallazgos de la ENN 2008-2009 y otras investigaciones nacionales que reportan a Trichocephalus trichiurus como el helminto de mayor prevalencia.^10,26

A pesar de la baja prevalencia de parásitos encontrada en el estudio, casi una cuarta parte de los niños presentaron CPH; otros estudios realizados en Costa Rica han hallado prevalencias de CPH entre el 20% y el 80% en poblaciones preescolares y escolares.^20,26,28,29 Sin embargo, determinar la prevalencia real de CPH es difícil cuando se analiza una única muestra de heces; como se observó en el estudio, en los niños que presentaron 2 muestras de heces, la prevalencia de CPH se incrementó de manera importante, por lo cual puede esperarse que también en otras investigaciones la prevalencia real de CPH sea superior a la reportada. Esto ha sido explicado porque los ciclos de excreción de los parásitos en las heces no son continuos, lo que implica que los parásitos no se excretan en las heces diariamente y de aquí la importancia de realizar análisis seriados de muestras de heces.^30,31

Cuadro 4 Modelo de mejor ajuste para las características socioeconómicas asociadas con la presencia de CPH en los niños beneficiarios API-DAF de la Región Central Sur, 2014-2016 (n=1281)  

La categoría CPH incluye a los protozoarios comensales, los cuales a pesar de no ser patógenos, son indicadores de ingestión de materia fecal y del riesgo de estar parasitado o de contraer una infección por enteroparásitos. En el estudio, al igual que en otras investigaciones,^26,27 la mayoría de CPH encontrados en las heces fueron protozoarios comensales y un pequeño porcentaje, protozoarios patógenos o helmintos. El alto porcentaje de protozoarios comensales podría deberse a las campañas de desparasitación masiva que se desarrollan en el país.³² En estas campañas se utiliza el albendazol como antiparasitario, el cual resulta efectivo contra algunos de los helmintos, pero no contra los protozoarios, excepto Giardia intestinalis, en la cual su efectividad es limitada, ya que requiere una mayor dosificación.^34,35

Los niños adscritos al CINAI La Uruca presentaron las mayores prevalencias de CPH y parasitosis, lo cual parece estar relacionado con malas condiciones socioeconómicas, ya que los niños del CINAI La Uruca, así como los beneficiarios del programa DAF, mostraron una mayor proporción de familias clasificadas en categorías de riesgo para estas variables. No se encontró diferencias estadísticamente significativas en la prevalencia según el programa al que pertenecía el niño (API, DAF, API+DAF), a pesar de que se observó una tendencia a prevalencias más altas en los beneficiarios de DAF, según los números absolutos.

En el estudio, factores socioeconómicos tales como tener una edad >5 años, tener una familia con más de 4 miembros, vivir en una vivienda no adecuada (vivienda indígena, cuarto en cuartería, tugurio, casa móvil, pensión o convento) o en una casa con paredes construidas con materiales de desecho o zinc, fueron factores determinantes para presentar CPH. La asociación de estos factores socioeconómicos con la parasitosis ha sido explicada por otros autores que mencionan que los niños mayores pueden estar más expuestos a factores de riesgo para las parasitosis;^34,35 las familias grandes son más propensas a vivir en condiciones de hacinamiento, lo cual facilita la diseminación de los parásitos,^21,33 y que la condición de la vivienda y de las paredes son comúnmente un factor de riesgo de mortalidad infantil y las parasitosis.^34,37

Otros factores socioeconómicos como: que el padre de familia posea un nivel educativo de primaria o inferior o vivir en una casa con piso de tierra, también fueron factores de riesgo para CPH, pero únicamente en el análisis bivariado. La bibliografía indica que un bajo nivel educativo de los padres se relaciona con pobres prácticas higiénicas^36,38 y que el piso de tierra es un factor de riesgo para las parasitosis, ya que proporciona un medio adecuado para el desarrollo y transmisión de geohelmintos y favorece a su vez, la transmisión de protozoarios de origen zoonótico.^39,40 A pesar de que otros estudios señalan la poca letrinización o mala disposición de excretas^25,41 y la inadecuada calidad del agua^25,41como factores de riesgo para tener parásitos o comensales, en esta investigación la fuente de abastecimiento del agua de la casa, presencia de agua entubada hasta el hogar y tipo de servicio sanitario, no se asociaron con CPH, posiblemente debido a la distribución homogénea de dichos factores en la población estudiada.

A pesar de que la parasitosis intestinal es una enfermedad prevenible y tratable, que se ha reducido de manera importante en Costa Rica, aún existen grandes debilidades en su abordaje. Algunas de estas debilidades incluyen: falta de un protocolo estandarizado para la atención de las parasitosis, pocas opciones terapéuticas (i.e., albendazol, metronidazol e ivermectina),⁴² escasa investigación en el tema y deficiente formación del personal de salud en cuanto a la atención y tratamiento de estas enfermedades. Otra debilidad significativa es que comúnmente se brinda un tratamiento empírico para las parasitosis intestinales, el cual pocas veces se sustenta en una demostración previa de la infección por parásitos.⁴³

Entre las limitaciones del estudio se encuentra que la información socioeconómica, información sobre desparasitación y sobre atención médica del niño, fue referida por su padre o encargado, y no mediante una verificación de las viviendas, por lo cual puede existir sesgo de información. Tampoco es posible eliminar el efecto de conglomeración de los niños (similitud de los niños pertenecientes a un mismo centro) para el cálculo de prevalencia total, pues no se utilizó un diseño de estudio por conglomerados. Algunas fortalezas de esta investigación incluyen la gran cantidad de niños analizados, el apoyo de un equipo de parasitólogos especialistas para el análisis de las muestras, la recolección de datos socioeconómicos de forma paralela al análisis de muestras de heces, así como la verificación de la atención médica de los niños.

Esta investigación, más allá de generar datos actualizados sobre la parasitosis en niños de 1-7 años en condición de vulnerabilidad, constituye un llamado de atención, pues demuestra que en múltiples regiones de nuestro país aún existen condiciones permisivas para la trasmisión de enteropatógenos (evidenciado por la presencia de protozoarios comensales en casi una cuarta parte de los niños). Además, se plantea la necesidad de incentivar el uso del análisis seriado de heces, fortalecer las medidas preventivas de las parasitosis, elaborar protocolos para su abordaje y diseñar una estrategia que incluya a la población preescolar dentro de los programas que evalúan el desarrollo del niño de manera periódica.