Introducción

Los sistemas de producción ganaderos, asociados al uso de pradera sin arboles son un ecosistema terrestre de gran importancia, que ocupa casi la cuarta parte de la superficie terrestre (^{Cloughet al. 2020}). La creciente demanda de alimento ha aumentado en las últimas décadas, relacionado con el crecimiento demográfico, lo cual ha conllevado a la conversión de áreas boscosas en sistemas de producción agropecuarios (^{FAO y GTIS 2015}).

Estos sistemas son altamente dependientes de fertilizantes nitrogenados (N) sintéticos, esenciales para la maximización de la productividad (^{Lam et al. 2018}). Sin embargo, las plantas rara vez son capaces de asimilar más del 50% del fertilizante nitrogenado aplicado, con la pérdida de N del sistema suelo - planta, por medio de la lixiviación, volatilización, nitrificación y desnitrificación, que representa una fuente directa de emisiones de gases de efecto invernadero como el óxido nitroso - N₂O (^{Cameron et al. 2013}). Este es uno de los gases de efecto invernado que, en las últimas décadas, registra las mayores tasas de acumulación en la atmósfera (^{Herrero et al. 2016}), reportado además, como uno de los de mayor permanencia o duración (>100 años), con potencial de calentamiento global (PCG), 310 veces mayor que el del dióxido de carbono (CO₂) (^{Gao et al. 2014}, ^{Byrnes et al. 2017}, ^{Lianget al. 2018}). Se considera que el N₂O es la sustancia que más agota o degrada la capa de ozono, por lo que se le ha dado mayor relevancia en estudios sobre su mitigación (^{Ravishankaraet al. 2009}, ^{CATIE 2015}).

Las actividades antrópicas, relacionadas con el uso en los sistemas agropecuarios de los fertilizantes nitrogenados (N), se considera que promueven las emisiones de N₂O hacia la atmosfera, lo cual se relaciona con los procesos de nitrificación y desnitrificación que ocurren continuamente en los suelos (^{González-Estrada y Camacho-Amador 2017}). Se ha reportado que la entrada de fertilizantes nitrogenados estimula estos procesos, lo que genera a su vez un aumento de las tasas de emisión de N₂O (^{Erickson et al. 2001}, ^{ButterbachBahlet al. 2013)}.

De acuerdo con el inventario nacional de gases de efecto invernadero realizado en Colombia, se indica que el 26% de las emisiones del país se relacionan con actividades del sector agropecuario, ya que representa un total de 67,3 Mton CO₂ eq.año^-1, de las cuales el 12,7% (8,55 Mton CO₂eq) están relacionadas con las emisiones ocasionadas por el sector pecuario (orina y estiércol de animales en pastoreo), seguido por la aplicación de fertilizantes nitrogenados sintéticos (2,6%; 1,75 Mton CO₂ eq.año^-1) y la gestión de suelos orgánicos drenados (2,1%; 1,41 Mton CO₂ eq.año^-1), entre otros (^{Pulido et al. 2016}, ^{Torres, 2020}). Diversas investigaciones han demostrado que el uso y manejo del nitrógeno en los sistemas de producción agropecuario es uno de los factores de mayor impacto en la emisión de gases de efecto invernadero (GEI) (^{Dalalet al. 2003}, ^{Bodelier y Laanbroek 2004}, ^{LeBauer y Treseder 2008}). Asimismo, se ha demostrado con respecto al flujo biogénico de gases de efecto invernadero (GEI) que la magnitud y dirección de los flujos puede variar entre ecosistemas, debido a las condiciones ambientales específicas del hábitat, variaciones en la humedad del suelo y el tipo de cubierta vegetal (^{Neffet al. 1994}, ^{Gulledge y Schimel 2000}). Debido al creciente uso de fertilizantes nitrogenados en la producción ganadera en el valle del Sinú, se consideró de gran importancia evaluar los flujos de N₂O en diferentes tipos de cobertura de pasturas, frente a las distintas dosis de fertilizante nitrogenado (N).

Materiales y métodos

Sitio experimental. La investigación se realizó durante un periodo de 365 días consecutivos, con toma de información mensual de los flujos de N₂O en un sistema ganadero de producción de carne, entre noviembre 2014 a noviembre 2015, bajo las condiciones del centro de investigación Turipaná, perteneciente a la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria - AGROSAVIA. Este centro se encuentra localizado al norte de Colombia en la subregión Valle del Sinú municipio de Cereté - Córdoba, con coordenadas geográficas 8º51'3,9'' N y 75º48'3,3'' W. El centro de investigación se encuentra a 15 msnm, temperatura promedio 28°C, precipitación acumulativa anual de 1200 a 1300 mm.año^-1 y humedad relativa promedio año 82%. Las precipitaciones en la región del valle medio del rio Sinú presenta comportamiento bimodal, con 2 periodos bien definidos, uno lluvioso comprendido entre abril y noviembre, y otro seco entre diciembre y marzo. Las condiciones agroecológicas predominantes son las de Bosque seco tropical (Bs T), descrita por ^{Holdridge (2000}).

El área de estudio posee suelos de planicie, correspondiente a tierras bajas, en las cuales el material de origen es sedimentario, con texturas finas. El drenaje natural es imperfecto en las áreas más altas y pobre en las áreas más bajas. Los grupos texturales predominantes son franco-arcilloso, franco-limoso y franco-arcillo-limoso, con mayor presencia del primer grupo textural. El suelo bajo estudio correspondió a un VerticEndoaquepts (^{SoilSurvey Staff 2014}), el cual presenta un régimen de humedad údicoy temperatura isohipertérmico, con secuencia de horizontes Ap, Bx, Bg y Cg.

Tratamientos. La investigación se realizó en un área que por años ha estado bajo producción ganadera. Se seleccionaron 12 ha, las cuales presentaban potreros con las pasturas Brachiariahumidícolacv. CIAT679 y Panicummaximumcv. Tanzania. Se utilizó un diseño experimental de parcelas divididas con 2 repeticiones, en donde las parcelas principales correspondieron a las coberturas con gramíneas (PP) y las subparcelas (SP) a las dosis de fertilización nitrogenada (0, 150 y 300 kg.ha^-1.año^-1), aleatorizadas dentro de las PP. Para La fuente de nitrógeno utilizada fue la Urea (CO(NH₂)₂), con una concentración de 46% de N. Las aplicaciones de N se realizaron al voleo, en forma superficial, en 3 aplicaciones fraccionadas de la dosis total, las cuales se realizaron bajo condiciones de suelo húmedo, según el comportamiento de las precipitaciones en la región. La primera aplicación del fertilizante nitrogenado se realizó en noviembre, al final de la temporada anual de lluvias, la segunda aplicación se realizó en abril, al inicio de la temporada de lluvias del siguiente año, y la tercera aplicación se realizó al terminarse la época denominada veranillo de San Juan, a mediados de agosto. A lado de cada parcela principal se dejaron áreas de terreno con suelo descubierto. Como testigo absoluto, sobre las cuales se realizaron las aplicaciones de N en las mismas dosis y forma de aplicación que las anteriores (Tabla 1).

Con el anterior arreglo experimental, las PP quedaron conformadas por un área de ٣ ha y las SP por un área de 1 ha. Las parcelas con suelo descubierto tuvieron un área de 0,3 ha a manera de PP y la SP de 0,1 ha.

Variables evaluadas

Ambientales. Se realizó el registro de variables ambientales como la precipitación (mm.mes^-1), temperaturas máxima, mínima, media diaria (°C) y humedad relativa media (%) durante los 12 meses de evaluación, mediante la instalación de una estación climatológica (Vantage Pro2 Plus Fan, Davis Instruments), en un área anexa al experimento (Tabla 2). Los registros de las variables ambientales indicaron que, el 58% de las evaluaciones de los flujos de N₂O se realizaron bajo condiciones de época seca, con precipitaciones mensuales inferiores a los 100 mm.mes^-1 (Tabla 2).

Tabla 2 Comportamiento de algunas variables ambientales en el área de estudio durante el periodo de evaluación de flujos de N₂O. 

Mes	T max (°C)	T min (°C)	T med (°C)	HR (%)	P (mm.mes-1)
nov-14	32,91	24,07	28,49	74,00	31,10
dic-14	33,26	24,15	28,70	75,95	67,00
ene-15	34,36	22,87	28,62	67,61	0,40
feb-15	34,99	23,77	29,38	66,35	9,30
mar-15	35,64	24,13	29,89	63,31	0,00
abr-15	34,89	24,74	29,82	70,57	141,60
may-15	33,60	24,46	29,03	75,06	217,20
jun-15	34,67	25,11	29,89	72,00	39,20
jul-15	33,81	24,31	29,06	75,24	220,80
ago-15	33,90	24,47	29,18	76,26	87,80
sep-15	33,35	24,63	28,99	79,59	91,00
oct-15	32,78	24,07	28,42	79,26	208,00
nov-15	32,22	24,45	28,34	81,13	135,60

Tmax = Temperatura máxima (°C); Tmin = Temperatura mínima (°C); Tmed = Temperatura media (°C);

HR = Humedad Relativa (%); P = Precipitación (mm).

Propiedades de los suelos. Para la determinación de las propiedades físicas del sitio experimental, se tomaron muestras al inicio y al final del experimento en cada subparcela, a una profundidad de 0,20 m. La determinación de la densidad aparente (Da) se realizó mediante el método del cilindro de volumen conocido (98,17 cm^-3): Da = Mss/Vc, donde Mss = masa de suelo seco (g) a 105°C por 24hr y Vc = volumen del cilindro (cm^-3) (^{Burt 2014}); la densidad real (Dr) mediante el método del picnómetro (Burt 2014); la porosidad total (Pt) mediante la relación Pt = (1- (Da/Dr)) x 100 (^{Bernabé y Maineult 2015}); la textura por el método de Bouyoucos y la estabilidad de agregados mediante el método del yoder modificado. El porcentaje de la porosidad ocupada por agua (waterfilledporosityspace, WFPS) se determinó con la metodología utilizada por ^{Contreras-Santos et al. (2021}), mediante la relación:

WFPS = (Hum X Da / Pt) X 100

Donde

Hum = humedad gravimétrica (g.g^-1)

Da = densidad aparente (g.cm^-3)

Pt = porosidad total (g.g^-1)

Todos los análisis físicos se realizaron a partir de los protocolos establecidos por IGAC (2006).

Para la determinación de las propiedades químicas del sitio experimental, se colectaron muestras por triplicado a una profundidad de 0,20 m, en cada una de las subparcelas, las cuales se homogenizaron para obtener 1 kg de suelo por subparcela. Las muestras fueron analizadas en el laboratorio de Química Analítica de AGROSAVIA, con base a las metodologías propuestas por ^{IGAC (2006).} La reacción del suelo o pH, se determinó mediante el método potenciométrico, con relación 1:1 Peso/Volumen (^{Hendershotet al. 2007}), Norma Técnica Colombiana - NTC 5264, materia orgánica (MO, %) por oxidación Walkley - Black (^{Nelson y Sommers 1983}), fósforo (P, mg.kg^-1) por extracción ^{Bray II modificado y cuantificación por reducción con ácido ascórbico (Bray y Kurtz 1945}), Azufre (S, mg.kg^-1) extracción con monofosfato de calcio 0,008 M y cuantificación turbidimetrica, potasio; Calcio; Magnesio y sodio (K; Ca; Mg; Na, cmol(+).kg^-1) por medio espectrofotometría de absorción y emisión atómica (Hendershotet al. 2007, ^{Chapman 2016}), Norma Técnica Colombiana - NTC 5349, Hierro; Manganeso; Zinc y Cobre (Fe; Mn; Zn; Cu, mg.kg^-1) se determinaron por medio del método de Olsen modificado espectrofotometría y cuantificación por absorción atómica (NTC 5526:2007) y Boro (B, mg.kg^-1) extracción con fosfato monobásico de calcio - Azometina H (NTC 5404), se realizó análisis de salinidad y alcalinidad del suelo (Bases solubles: Ca⁺⁺, Mg⁺⁺, K⁺ y Na⁺); Sulfatos (SO₄); Cloruros (Cl-) y bicarbonatos (HCO₃) siguiendo la metodología descrita por IGAC (2006).

Flujos de óxido nitroso (N₂O). Los flujos de N₂O se realizaron con la metodología de cámara cerrada estática de PVC descrita por ^{Espinosa-Carvajal et al. (2020}). La cámara constaba de 2 cilindros de PVC, de 25 cm de diámetro, unidos por medio de una banda elástica de caucho (polímero elástico). El cilindro inferior abierto por ambas caras y biselado en uno de sus lados tenía una altura total de 7,5 cm, el cual se insertó en el suelo 24 horas antes de iniciar el proceso de evaluación, a una profundidad de 5,5 cm. El cilindro superior tenía una altura de 10 cm y en este caso, se instalaba al momento de iniciar las evaluaciones de flujos de N₂O. Este cilindro estaba cerrado por una de sus caras (superior), con la finalidad de asegurar hermetismo dentro de la cámara (microclima), con 2 agujeros tapados con material de goma, uno para introducir el termómetro para evaluar temperatura interna de la cámara y otro para tomar la muestra de gases. Las cámaras se instalaron por triplicado en cada una de las parcelas experimentales.

Las determinaciones de los flujos de N₂O se realizaron a las 10:00 am, para muestras de 20 mL del aire dentro de la cámara a los 0 (antes de cerrar la cámara), 15, 30 y 45 min después de cerrada la cámara. De las muestras obtenidas con jeringa se descartaron los primeros 5 mL y el resto fue depositado en viales al vacío con capacidad de 15 mL. Las muestras fueron rotuladas, selladas y almacenadas a temperatura ambiente bajo condiciones de oscuridad (^{Rondon, 2000}). Las muestras fueron enviadas al laboratorio de servicios ambientales del Centro Internacional de Agricultura Tropical - CIAT (Palmira, Colombia), en donde se determinaron en cada tratamiento, las concentraciones de N₂O a los tiempos 0, 15, 30 y 45 min después de cerrada la cámara, mediante cromatografía de gases.

Los flujos de N₂O se calcularon en función del área y tiempo, mediante la siguiente relación (^{Capa 2015}):

Donde

F = flujo de N₂O (µg N-N₂O m^-2 hr^-1)

dx/dt = pendiente de la variación de las lecturas, a los tiempos 0, 15, 30 y 45 min después de cerrada la cámara (ppm min-1)

V = volumen ocupado por el gas (L)

M = masa molar de N por cada Mol de N₂O

A = área de la cámara (m²)

Vm = volumen molar del gas

Para obtener dx/dt se ajustaron modelos de regresión lineales para cada cámara y muestreo realizado, para lo cual se consideraron ajustes con R²>0,90 y p<0,05.

Análisis estadístico. Se realizaron análisis de varianza para comparar los flujos N₂O entre tratamientos, con un nivel de significancia α=0,05, junto con modelos lineales generales mixtos. Para evaluar el cumplimiento de los requisitos de normalidad y homogeneidad se utilizaron gráficos de gg, histogramas y gráficos de cajas de residuos. La homogeneidad se evaluó mediante gráficos de residuos versus datos esperados. Se seleccionó el modelo con el menor Akaike (AIC) y criterio de información bayesiano (BIC) y la máxima relación de probabilidad de registro. Para realizar la comparación de medias entre tratamientos, se utilizó la prueba HSD de Tukey y contrastes ortogonales para comparar combinaciones entre tratamientos. Todos los análisis estadísticos se realizaron en el programa estadístico SAS Enterprise Guide 8.3. Las variables ambientales y edáficas se sometieron a un análisis de correlación de Pearson y componentes principales mediante el procedimiento PROC FACTOR, que determinaron la asociación de variables frente a los flujos N₂O.

Resultados

Propiedades del suelo. Los resultados mostraron que las propiedades físicas y químicas del suelo antes y después de concluido el periodo experimental eran similares (p>0,05) entre tratamientos. La densidad aparente presentó un promedio general de 1,10±0,07 g.cm^-3, los valores de porosidad total estuvieron alrededor del 50%. El pH mostró una media general de 6,55±0,28; el contenido de materia orgánica (MO) expuso valores superiores a 3%, el contenido de azufre (S) presentó valor medio de 24,48±26,99 mg.kg^-1, el fosforo intercambiable (P), presentó valores inferiores a 20 mg.kg^-1, el contenido de bases de intercambio (calcio, magnesio y potasio), mostró valores promedios de 13,08±2,77, 12,21±1,85 y 0,69±0,36 cmol.kg^-1, respectivamente. Los microelementos (hierro, cobre, zinc y manganeso) mostraron valores promedios de 35,60±28,86, 1,80±0,71, 3,42±0,94 y 25,60±14,34 mg.kg^-1, respectivamente (Tabla 3).

Cu, Fe, Zn y Mn = cobre, hierro, zinc y manganeso (mg.kg^-1); CV = coeficiente de variación (%) y R² = coeficiente de determinación.

El comportamiento de la WFPS mostró variaciones asociadas al periodo de evaluación (Figura 1), donde los menores valores se presentaron en las épocas asociadas a bajas precipitaciones (diciembre de 2014 a abril de 2015). A partir de mayo, con el inicio de la temporada de lluvias, los valores de WFPS aumentaron, con valores que fluctuaron entre 55,55 y 57,57%. En julio (2015) se presentó una época de bajas precipitaciones, correspondiente a un periodo conocido en la región como Veranillo de San Juan, con lo cual los valores de WFPS disminuyeron, pero a partir del mes de agosto, con el reinicio de las precipitaciones, la WFPS mantuvo valores superiores al 60%, hasta final del periodo experimental (Figura 1).

Figura 1 Comportamiento de los flujos de óxido nitroso (N₂O) durante el periodo de 12 meses de evaluaciones. C.I Turipaná, Cereté - Córdoba. 2015. 

Flujos de Óxido nitroso (N₂O). Las dinámicas de los flujos de N₂O mostraron una fuerte relación (p<0,0001) en relación con las variaciones en las precipitaciones. Al inicio del periodo experimental, en periodos de bajas precipitaciones, entre noviembre de 2014 hasta mayo de 2015, los flujos de N₂O alanzaron los menores valores promedios de emisión, con un promedio de 3154,2 µg N-N₂O m^-2 h^-1 y un rango de variación entre 1554,4 a 5159,9 µg N-N₂O m^-2 h^-1, siendo marzo (2015) el de menor emisión (Figura 1). Asimismo, se observó que, con el inicio de la temporada de lluvias, los flujos de N₂O aumentaron, registrándose los mayores valores entre junio a agosto 2015, siendo julio de 2015 donde se observó el pico máximo de emisiones, con valores que alcanzaron los 24284,3 µg N-N₂O m^-2 h^-1.

En relación con los tratamientos evaluados se observó una interacción significativa (p<0,05), entre los flujos de N₂O y las dosis de nitrógeno y la cobertura utilizada. En el caso de la pastura Brachiariahumidicolacv. CIAT679, los flujos de N₂O aumentaron con el incremento en la dosis de fertilización N, de 2000 µg N-N₂O m^-2 h^-1 con 0 kg.ha^-1 .año^-1 N a 8000 µg N-N₂O m^-2 h^-1 con 300 kg.ha^-1.año^-1 N (Figura 2). Un comportamiento similar se observó en la pastura Panicummaximumcv. Tanzania en donde el incremento en las emisiones de N₂O fueron de 2,0 a 2,7 veces superior, al aplicar las dosis superiores de nitrógeno al suelo (150 y 300 kg.ha^-1.año^-1 N). En los suelos suelo sin cobertura de pasturas, los flujos de N₂O fueron superiores a los suelos con cobertura e igualmente se incrementaron con el aumento en las dosis de fertilización nitrogenada, de 8000 a 14000 µg N-N₂O m^-2 h^-1 con las dosificaciones de 150 y 300 kg.ha^-1 N.

Figura 2  Comportamiento de los flujos de N₂O bajo diferentes dosis de fertilización nitrogenada en 3 tipos de cobertura. C.I Turipaná, Cereté - Córdoba. 2015. 

Los contrastes ortogonales permitieron comparar combinaciones entre tratamientos, que permitieron determinar que, bajo la misma dosis de fertilización nitrogenada (150 kg.ha^-1.año^-1 N), los flujos de N₂O fueron inferiores en la pastura Brachiariahumidicolacv. CIAT679 que en Panicummaximumcv. Tanzania. Con valores promedios de 3819 µg N-N₂O m^-2 h^-1 y 8381,7 µg N-N₂O m^-2 h^-1, respectivamente. La comparación de la cobertura con pasturas, en relación con el suelo descubierto, a una dosis de 150 kg.ha^-1, mostraron que bajo suelo descubierto las emisiones de N₂O se triplicaron, y alcanzaron un promedio de 11230,4 µg N-N₂O m^-2 h^-1. Igual comportamiento se detectó, bajo la dosis de 300 kg.ha^-1.año^-1 N (Figura 2).

Correlaciones. Los análisis de correlación corroboraron la relación significativa (p<0,05) entre los flujos de N₂O y el comportamiento de las variables ambientales y las propiedades fisicoquímicas del suelo. Estos análisis mostraron una correlación positiva y significativa (r=0,54) entre los flujos de N₂O y la ocurrencia de las precipitaciones. De igual forma, se observó una correlación positiva y significativa de los flujos con la humedad relativa (r=0,43) e inversa con la temperatura ambiental (r=-0,38). Por otra parte, el espacio poroso ocupado por agua (WFPS) mostró correlación positiva (r=0,53), por los efectos directos de la humedad del suelo sobre los flujos de este gas. Igualmente, se encontraron correlaciones significativas (p<0,05) pero débiles entre algunas variables químicas de suelo, tales como el pH (r=-0,15), azufre en el suelo (r=0,14), potasio intercambiable (r=-0,18), hierro disponible (r=0,11) y contenido de sulfatos (r=0,22) (Tabla 4). Lo anterior indica que valores altos o bajos de estas variables pueden generar aumentos o disminuciones menores en las tasas de emisión de N₂O hacia la atmósfera.

N₂O = Flujos de óxido nitroso (µg N-N2O m^-2.h^-1); Prec = precipitación acumulada (mm.mes^-1), Temp = temperatura media ambiental (°C); HR = humedad relativa media (%); W = humedad gravimétrica (g.g^-1); Pt = porosidad total del suelo (%), WFPS = porcentaje de poros llenos de agua (%); pH = concentración de iones H⁺ o reacción de la solución del suelo, S = contenido de azufre disponible en el suelo (mg.kg^-1), Mg = contenido de magnesio disponible en el suelo (cmol(+).kg^-1); K = contenido de potasio disponible en el suelo (cmol(+).kg^-1); Fe = hierro disponible en el suelo (mg.kg^-1); SO₄ = Sulfatos (meq.L^-1); CE = conductividad eléctrica (dS.m^-1); r = coeficientes de correlación de Pearson (α=0,05); *p<0,01 significativo; ** = p<0,0001 altamente significativo y ns = p>0,05 no significativo.

El análisis de componentes principales (Tabla 5) mostró que 4 autovectores obtuvieron valores superiores a uno (>1), capaces de explicar el 80% las emisiones de N₂O generadas dentro de las coberturas. En este caso, el componente uno (CP 1) fue capaz de explicar el 32% de la varianza, componente que estuvo dominado por las variables espacio poroso lleno de agua (0,95), contenido de humedad del suelo (0,86) y la precipitación (0,82). El componente 2 (CP 2), fue capaz de explicar el 25,18% de la varianza, lo que resalta los vectores relacionados con el contenido de sulfatos (0,96), el contenido de magnesio disponible (0,94) y el contenido de azufre del suelo (0,90). El componente 3 (CP 3) fue capaz de explicar el 12,79%, y estuvo dominado por las variables climáticas temperatura ambiental (0,89) y humedad relativa (0,81). El componente 4 (CP 4), fue capaz de explicar el 10,73% de los flujos de N₂O, y mostró dominancia por la variable física de suelo porosidad total (-0,87).

Discusión

La principal variable que en mayor medida afectó los flujos de N₂O al medio ambiente durante el periodo experimental estuvo relacionada con las condiciones ambientales, especialmente la precipitación y en el suelo por el espacio poroso ocupado por el agua. Lo anterior debido a los efectos del agua y la disponibilidad de oxígeno en el suelo sobre los procesos de nitrificación y denitrificación que ocurren permanentemente y de forma continua en el suelo. En este experimento, los picos más altos de emisiones de N₂O hacia la atmosfera ocurrieron durante los periodos de mayor precipitación, y acumulación de agua en el suelo. Estos resultados coinciden con reportes en la literatura en los que se relacionan el comportamiento de la temporada de lluvias con el contenido de humedad en el suelo y los flujos de N₂O (^{Ussiri y Lal 2012}, ^{De Carvalho et al. 2017}, ^{Montenegro 2020}). En este caso, las fluctuaciones del agua en el suelo estuvieron representadas por la WFPS, en donde los monitoreos en todos los casos mostraron valores inferiores al 60%, que indicaron suficientes condiciones de aireación en el suelo. Sin embargo, la dinámica de los procesos de nitrificación y desnitrificación ocurre permanentemente en el suelo, que provocan la formación o liberación de N₂O hacia la atmósfera (^{Rivera et al. 2018}, Montenegro 2020). Las mayores liberaciones de N₂O en este experimento se generaron de julio a noviembre (2015), en los cuales se registraron los mayores valores de precipitación, asociados a mayor tasa de acumulación de humedad edáfica. Los suelos del valle medio del Sinú prestan drenaje imperfecto que ocasiona que, en periodos de precipitaciones abundantes, se encharquen y demoren en la evacuación de los excesos de agua.

En relación con las coberturas, se resalta el comportamiento de la pastura Brachiariahumidicolacv. CIAT679 en la cual se registraron menores valores de emisiones de N₂O, aun a altas dosis de fertilización nitrogenada (150 y 300 kg.ha^-1). Estos resultados resaltan la importancia de las coberturas vegetales en la reducción de las emisiones de N₂O hacia la atmosfera, lo cual ha sido corroborado por otras personas autoras, en sistemas de producción ganadera y de cultivos (^{Singh et al. 2020}). La capacidad de Brachiariahumidicolacv. CIAT679 para mostrar menores emisiones de N₂O, probablemente se relacionan con la liberación de metabolitos secundarios a la rizosfera (braquialactonas), que afectan la actividad microbial y los procesos de nitrificación y desnitrificación en el suelo (^{Pastrana et al. 2011}, ^{Byrnes et al. 2017}, ^{Simonet al. 2020}, ^{Nakamura et al. 2020}).

La aplicación de fertilizantes nitrogenados amplia la disponibilidad de N en el suelo, lo que ocasionó, invariablemente mayores flujos de N₂O hacia la atmósfera (^{Dobbieet al. 1999}, ^{De Carvalho et al. 2017}, ^{Bastidas et al. (2020}). En este caso, las coberturas vegetales reducen los impactos ambientales negativos que estas aplicaciones generan. Para nuestro caso la pastura Brachiariahumidicolacv. CIAT679, mostró una reducción del 33% en las emisiones (9347,1 µg N-N₂O m^-2 h^-1), comparado con las emisiones en suelo descubierto (14121 µg N-N₂O m^-2 h^-1), bajo dosis de aplicación superiores a 150 kg.ha^-1.año^-1 N.

conclusiones

La tendencia creciente de fertilización de las pasturas con fuentes nitrogenadas para aumentar la disponibilidad de forraje aumenta el riesgo de generar altas cantidades de N₂O a la atmósfera. Sin embargo, el uso de coberturas con gramíneas puede atenuar en parte estos efectos, en donde diferentes especies o cultivares pueden ejercer una mejor función. Según estos resultados, la pastura Brachiariahumidicolacv CIAT679 establecida en los sistemas de producción ganaderos en el Valle Medio del Sinú, podría contribuir en mayor medida en reducir las emisiones de óxido nitrosos en más del 40%, frente a otras pasturas decorriente uso en la región.