Introducción

La soja (Glycine max (L.) Merr.) es uno de los cultivos más importantes a nivel global, debido a la calidad de sus proteínas para consumo humano y animal (^{Pagano & Miransari, 2016}), y en la actualidad tiene otros usos no alimentarios, como para la fabricación de biocombustibles, recubrimientos, adhesivos y fibra (^{United Soybean, 2022}).Paraguay es el sexto mayor productor y tercer exportador mundial de soja cosechándose en la temporada 2021/2022 se cosecharon 4 38 736 t de granos en 3 300 000 ha, con rendimientos de 1324 kg ha^-1 (^{Cámara Paraguaya de Exportadores y Comercializadores de Cereales y Oleaginosas, s.f.}). La soja en Paraguay se cultiva en dos épocas de siembra, la primera que inicia en septiembre cubre alrededor de 3 000 000 ha y es la más importante porque los factores ambientales favorecen el crecimiento y desarrollo del cultivo; mientras que muchos agricultores encuentran beneficio en una segunda siembra realizada a partir de diciembre la cual cubre una superficie de unas 500 000 ha (^{Cámara Paraguaya de Exportadores y Comercializadores de Cereales y Oleaginosas, 2015}).

Factores bióticos y abióticos pueden limitar la producción de la soja. Entre estos factores, destacan las enfermedades de origen fúngico, estas tienen gran potencial para reducir el rendimiento y la calidad de los granos (^{Lima Da Silva, 2019}). La importancia de las enfermedades de origen fúngico puede variar cada año y de un determinado lugar a otro. En este sentido, las condiciones ambientales, las variedades seleccionadas y las prácticas de manejo influyen en su ocurrencia y desarrollo (^{Mueller et al., 2016}).

En Paraguay, la aplicación de fungicidas es la principal medida para el manejo de enfermedades de soja, y en general, dicha aplicación se direcciona al control de la roya asiática de la soja (RAS) (Phakopsora pachyrhizi), enfermedad de mayor importancia económica en el país, cuya fecha de ocurrencia e intensidad varía cada año (^{Enciso-Maldonado et al., 2019}; ^{Enciso-Maldonado et al., 2021}). Mientras que, en ausencia de la RAS, enfermedades como la mancha ojo de rana (Cercospora sojina) y las enfermedades de final de ciclo (EFC) como la mancha marrón (Septoria glycines), la mancha anillada (Corynespora casiicola), el tizón foliar y la mancha púrpura de la semilla (Cercospora spp.), se vuelven el foco principal de aplicaciones de fungicidas (^{Enciso-Maldonado & Fernandez-Gamarra, 2021}).

En Paraguay, podrían manifestarse enfermedades en soja asociadas a 33 especies fúngicas, entre las cuales, la podredumbre carbonosa (Macrophomina phaseolina) y la antracnosis (Colletotrichum truncatum) destacan por su importancia (^{Arrua et al., 2021}; ^{Instituto de Biotecnología Agrícola, 2016}; ^{Maidana-Ojeda et al., 2020}; ^{Scholtz, 2020}). Sin embargo, son escasos los reportes científicos relacionados a estudios sobre la determinación de umbrales y niveles de daño económico de las diversas enfermedades que afectan a la soja, como también, sobre la estimación de las potenciales pérdidas económicas que causan estas, por lo tanto, la información disponible para los agricultores y técnicos es limitada (^{Arrua et al., 2021}; ^{Arrua et al., 2022}; ^{Enciso-Maldonado et al., 2021}).

Resulta necesario recopilar información sobre los conocimientos de los agricultores y asesores del medio (técnicos y agrónomos), de los departamentos de Alto Paraná, Itapúa y Caaguazú del Paraguay, acerca de los diversos aspectos relacionados a las enfermedades de soja, prácticas actuales de manejo, eficacia de fungicidas, desafíos y oportunidades. Con esta información se podrán desarrollar materiales educativos y programas de extensión. Además, será de utilidad para diseñar nuevas investigaciones que busquen reducir las pérdidas de rendimiento y mejoren la sostenibilidad de la producción de soja en Paraguay. Por lo tanto, el objetivo de este trabajo fue comprender la percepción de agricultores acerca de las principales enfermedades de la soja y su manejo.

Materiales y Métodos

Resultados

El 56 % de los entrevistados consideró que la roya asiática de la soja (RAS) es el principal problema fitosanitario de la soja, el 13 % consideró a las enfermedades de final de ciclo (EFC), mientras que un 9 % consideró que tanto la RAS como las EFC son igual de importantes (Figura 1).

Figure 1 Percentage of the main phytosanitary issues in soybean cultivation (Glycine max (L.) Merr.) according to the responses of farmers in the survey. Centro de Desarrollo e Innovación Tecnológica, Natalio, Itapúa, Paraguay. 2022. 

El 22 % de los entrevistados dio respuestas diversas, por lo tanto, sus respuestas fueron categorizadas en “Otros” (Figura 1). Dentro de este grupo, algunos entrevistados consideran que los problemas fitosanitarios son varios y ocurren de manera específica y que depende de varios factores, y expusieron diferentes respuestas como “enfermedades fúngicas”, “antracnosis”, “manchas foliares”, “mancha ojo de rana”, “tizón foliar”, “malezas” y “nutrición del cultivo”; también se tuvieron respuestas compuestas como “enfermedades fúngicas y malezas” y “malezas y RAS”.

Cuando se solicitó que se enumeren las enfermedades listadas, la RAS ocupó el primer lugar de importancia con el 46 % de las respuestas, seguida por la mancha marrón (Septoria glycines) y por la mancha ojo de rana (Cercospora sojina), con el 17 % de las respuestas cada una (Figura 2).

Figure 2 Relative frequency of soybean (Glycine max (L.) Merr.) diseases of highest priority for interviewed farmers. Centro de Desarrollo e Innovación Tecnológica, Natalio, Itapúa, Paraguay. 2022. 

Cuando se solicitó a los entrevistados que indiquen cual es la primera palabra que viene a sus mentes al hablar de la RAS, las palabras más destacadas fueron “fungicidas” con el 36 % de las respuestas, “pérdidas” con el 14 % y “prevención” con el 12 %, seguidas por “problema”, “defoliación”, “alerta”, “cuidado”, “monitorear”, “hongo”, “planificación”, “enfermedad”, “riesgo”, “preocupación”, “pulverizar”, “control” y “perjudicial” (Figura 3).

Figure 3 Relative frequency of words associated with Asian soybean rust (Phakopsora pachyrhizi) (ASR) among interviewed farmers. Centro de Desarrollo e Innovación Tecnológica, Natalio, Itapúa, Paraguay. 2022. 

Con respecto a la forma de control de la RAS por parte de los agricultores, el 58 % realiza control químico con fungicidas, el 35 % combina el uso de variedades resistentes con el control químico, mientras que el 7 % realiza un manejo integrado del cultivo (Figura 4).

Figure 4 Main strategies for control of fungal diseases in soybeans (Glycine max (L.) Merr.) implemented by farmers. Centro de Desarrollo e Innovación Tecnológica, Natalio, Itapúa, Paraguay. 2022. 

En cuanto al número de aplicaciones de fungicidas por ciclo de producción, los entrevistados indicaron que durante la primera época de siembra el 82 % realiza entre 3 y 4 aplicaciones de fungicidas, el 11 % aplica entre 5 y 6 veces y el 7 % entre 1 y 2 veces. En la época alternativa de siembra, el 38 % de los entrevistados no cultiva soja en esta época, mientras que el 40 % realiza entre 3 y 4 aplicaciones de fungicidas, el 18 % realiza entre 5 y 6, y el 4 % aplica entre 1 y 2 veces.

El 84 % de los entrevistados indicó que el número de aplicaciones de fungicidas aumentó con el transcurso del tiempo, mientras que el 16 % considera que el número de aplicaciones disminuyó. El 93 % está de acuerdo en que sí existe una reducción de la eficacia de control, mientras que 7 % no conocía este hecho. También, el 89% de los entrevistados considera que hubo un aumento en el costo de las aplicaciones de fungicidas, mientras que el 11 % manifiesta que el costo ha disminuido.

En cuanto a los criterios para seleccionar un fungicida, el 49 % de los entrevistados escoge con base a la formulación (ingrediente activo). El 47 % de los entrevistados escoge el fungicida basándose en la marca comercial del fungicida como también su formulación, mientras que el 4 % considera la marca comercial para escoger un fungicida.

En cuanto al interés sobre productos de origen biológico, el 53 % de los entrevistados considera que es una buena alternativa para el manejo de las enfermedades de soja, mientras que el 22 % no confía en la eficacia de estos productos. El 13 % considera que estos productos podrían ser interesantes, y el 11 % no tiene conocimiento al respecto. Ninguno de los entrevistados ha marcado la opción de no le interesa.

Discusión

La encuesta refleja, de manera general, la percepción que existe sobre las enfermedades de la soja y su manejo por parte de los encuestados en los departamentos de Alto Paraná, Itapúa y Caaguazú en Paraguay. La mayor proporción de los entrevistados indicó que la RAS es el principal problema fitosanitario que afecta a la soja, lo que constata que lo mencionado en la literatura refleja la realidad del campo, pues desde la primera aparición de la RAS en América del Sur en el 2001, en el distrito de Pirapó, Itapúa, Paraguay, los trabajos de investigación han tenido una especial atención a la importancia, biología, epidemiología, diversidad, resistencia y control químico de la RAS en el cultivo de soja en Paraguay (^{Akamatsu et al., 2017}; ^{Ayala Aguilera et al., 2008}; ^{Enciso-Maldonado et al., 2019}; Enciso-Maldonado et al., 2022; ^{Isard et al., 2006}; ^{Kato et al., 2022}; ^{Li, 2009}; ^{Miles et al., 2008}; ^{Yorinori et al., 2005}).

La mayoría de los entrevistados indicó que realiza el manejo de enfermedades por medio del control químico (58 %), con tres a cuatro aplicaciones por ciclo de cultivo y que asocian a la RAS con las palabras “fungicidas” y “pérdidas”, coincide con lo mencionado por ^{Enciso-Maldonado et al. (2021}), quienes señalaron que el manejo de enfermedades fúngicas de la soja en Paraguay se realiza por medio de pre-mezclas de fungicidas sintéticos, que contienen dos a cuatro ingredientes activos con diferentes modos de acción, con el objetivo principal de prevenir la infección de la RAS.

La RAS tiene un impacto significativo en la producción de soja, puede ocasionar pérdidas de producción de hasta 80 % en Estados Unidos (^{Hartman et al., 2015}), mientras que en Brasil y Paraguay se estima que durante las primeras epidemias la pérdida de cosecha al no aplicar fungicidas fue del 80 y 60 %, respectivamente (^{Yorinori et al., 2005}). Además, la RAS es la enfermedad que más afecta a la economía paraguaya, pues las pérdidas ocasionadas repercuten en toda la cadena de valor de la soja (^{Enciso-Maldonado et al. (2021}). Los trabajos sobre esta temática son escasos y son necesarias más investigaciones para poder estimar pérdidas causadas por enfermedades en el cultivo de soja (^{Arrua et al., 2021}).

Los entrevistados evidencian una preocupación por las EFC y por la mancha ojo de rana, las cuales, por lo habitual afectan la etapa reproductiva de la soja, aceleran la senescencia de las plantas y reducen el rendimiento y calidad de los granos; además, el inóculo tiene una gran capacidad para sobrevivir en los rastrojos, en el suelo y en las semillas (^{Hartman et al., 2015}).

La mayoría de los agricultores en Paraguay realizan de tres a cuatro aplicaciones de fungicidas durante la primera época de siembra y la época alternativa de soja. Se demostró que el número de aplicaciones de fungicidas tiene un impacto significativo en el control de la roya asiática de la soja (RAS) (Phakopsora pachyrhizi) (^{Bandeira Barros et al., 2008}). Investigadores han encontrado que tres aplicaciones de fungicidas son más eficientes para controlar la RAS en comparación con dos aplicaciones. Además, se ha observado que los cultivos de soja que recibieron tres aplicaciones de fungicidas presentaron una menor severidad de la RAS en comparación con aquellos que recibieron dos aplicaciones (^{Cerezolli et al., 2018}).

Cuando se realizan tres o cuatro aplicaciones de fungicidas el efecto sobre la disminución de la severidad y el incremento del rendimiento es similar (^{Enciso-Maldonado et al., 2022}). De manera similar, ^{Ploper et al. (2015}) observaron que no hubo efecto sobre el rendimiento ni sobre la disminución de la severidad de la RAS y de las EFC cuando se realizaron una o dos aplicaciones de fungicidas. Sin embargo, se destaca que es importante considerar que el número medio de aplicaciones oscila en un rango de dos a seis y puede ser variable, de acuerdo con la región en donde está instalado el cultivo y la presión del inóculo del patógeno presente en el ambiente (^{Garcés-Fiallos & Forcelini, 2013}; ^{Godoy et al., 2016}). Lo que respondería a que en cuanto a la segunda época de siembra hay un mayor número de aplicaciones de fungicidas, ya que se espera que la presión de enfermedades sea mayor y que los rendimientos sean más bajos (^{De Souza, 2021}). Este comportamiento se observó en este estudio, donde el 18 % de los entrevistados realizan cinco a seis aplicaciones en esa época.

Con respecto al incremento histórico del número de aplicaciones por ciclo de cultivo, coincide con reportes realizados por el ^{Foreign Agricultural Service (2019)}, que confirman que las aplicaciones en Paraguay se han duplicado a lo largo de años, lo que puede estar relacionado a la aparición de la RAS. Esto se ve respaldado por ^{Enciso-Maldonado et al. (2021}), quienes mencionan que cuando apareció la RAS en Paraguay, se utilizaban uno o dos ingredientes activos y se realizaban una o dos aplicaciones de fungicidas durante el ciclo de cultivo, y en los últimos años se empezaron a utilizar hasta cinco ingredientes activos con cuatro a cinco aplicaciones por ciclo.

El número de aplicaciones puede relacionarse a que, luego del reporte de la RAS en los Estados Unidos en 2004, se incrementó la producción de fungicidas específicos para esta enfermedad, así también, aumentó la venta de fungicidas, la cual estuvo ligada a la gran promoción por parte de los fabricantes, quienes enaltecieron los posibles beneficios fisiológicos proveídos por los mismos, que a la vez aumentaban el rendimiento de la soja incluso en ausencia de enfermedades, siendo esto responsable del término sanidad vegetal, además del aumento del precio de la soja como commodity (^{Bandara et al., 2020}).

El 93 % de los entrevistados es consciente de la pérdida de eficacia de los fungicidas. Esto sugiere que aquellos más involucrados en la producción de soja tienen un mayor nivel de conocimiento adquirido a través de la experiencia y la actualización recibida. La pérdida de eficacia ocurre debido al uso intensivo de fungicidas sin rotación de ingredientes activos, lo que provoca la selección de cepas de hongos resistentes a estos (^{Gisi & Sierotziki, 2009}). La baja disponibilidad de fungicidas con diferentes mecanismos de acción afecta a los diversos actores de la producción de cultivos. Además, representa un costo financiero significativo para los agricultores, las empresas productoras de fungicidas y la sociedad en general (^{Carmona & Sautua, 2017}).

Un manejo sustentable de fungicidas es ideal para que los ingredientes activos actuales mantengan su eficacia de control elevada en el tiempo. La resistencia es una realidad que debe ser manejada con prioridad en un plan de producción acompañada de una rápida detección en el campo y de investigaciones que puedan prevenir estos casos (^{Fungicide Resistence Action Committee, 2018}).

El 49 % de los entrevistados escogió un fungicida con base en la formulación (ingrediente activo (IA)), lo cual es positivo pues el IA es el compuesto responsable por la actividad inhibitoria deseada; puede ser vendido bajo varios nombres comerciales en diferentes concentraciones, junto a otros IA con diferentes modos de acción, ya que depende de la necesidad y poder adquisitivo del productor (^{Fortes Braibante & Zappe, 2012}; ^{Navarini et al., 2007}). Si bien, en cuanto a la decisión por la marca comercial puede ser reforzada por la participación de los productores y responsables técnicos en los eventos del tipo marketing agrícola en donde varias empresas exponen sus productos y destacan sus diferentes atribuciones (^{Falchetti Vigolo, 2016}).

En el manejo integrado de enfermedades de plantas se destacan los agentes de control biológico, sistemas de predicción y el uso de variedades resistentes. Sin embargo, el uso de variedades resistentes es el método más práctico, económico y ambientalmente sostenible para reducir la presión de resistencia de los patógenos y el número de aplicaciones de fungicidas por incrementar el periodo de tiempo entre pulverizaciones, lo que repercute en un menor costo de producción (^{Nutter, 2007}; ^{Unfried et al., 2010}).

En este estudio se encontró que las medidas de combinación de control químico con variedades resistentes son menos adoptadas por los entrevistados. Solo el 36 % utiliza esta combinación, y solo el 7 % implementa un manejo integrado de enfermedades. La adopción de variedades de soja resistentes a la RAS en Paraguay es baja (1,47 % anual), pero sí aumenta al 33 % o 75 %, el ahorro en fungicidas podría variar entre 112,3 y 252,6 millones de dólares, respectivamente, lo que proporcionaría una ventaja competitiva en el mercado mundial de la soja (^{Ishikawa-Ishiwata & Furuya, 2021}).

Los entrevistados demostraron tener cierto interés por los fungicidas biológicos, pero ¿por qué no los usan? Existe una mayor receptividad de los productores, pero no están seguros de cómo utilizarlos; lo que podría motivar este interés serían capacitaciones y eventos que enfoquen su funcionamiento e implementación. Además, los efectos de productos biológicos no se evidencian con la misma rapidez que los químicos (^{Marrone, 2019}; ^{Saritha & Prasad Tollamadugu, 2019}). El manejo integrado podría ser más eficiente con las nuevas propuestas de sistemas de alerta que predicen la ocurrencia de enfermedades desde de la presencia del inóculo en el ambiente, las condiciones ambientales y el estado fenológico del cultivo como es el caso en Paraguay de DigiFarmz y Smart Soil PY.

A diferencia de las investigaciones sobre fitopatógenos en soja en Brasil y Argentina, en Paraguay, aún existen muchos puntos ciegos que explorar, como la identificación y variabilidad genética de patógenos causantes de las EFC, determinar umbrales económicos y estimaciones más precisas sobre los daños y pérdidas ocasionados por la RAS y las EFC, además, detectar la resistencia de fitopatógenos a los fungicidas comercializados (^{Arrua et al., 2021}; ^{Arrua et al., 2022}; ^{Enciso-Maldonado et al., 2021}; ^{Enciso-Maldonado & Fernández-Gamarra, 2021}). Aunque el número de encuestas es limitado, este es el primer estudio exploratorio sobre la percepción de agricultores acerca del manejo de enfermedades fúngicas en el cultivo de soja en Paraguay y sienta la base de futuras investigaciones relacionadas al tema.

Conclusión

De acuerdo al relevamiento y al análisis realizado, para los agricultores la roya asiática de la soja (RAS), la mancha ojo de rana y las enfermedades de final de ciclo (EFC) son el principal problema fitosanitario de la soja en Paraguay, y los patógenos que causan estas enfermedades se manejan por medio del control químico. Además, se ha demostrado que la mayoría escoge un fungicida con base en su ingrediente activo, como también conoce acerca de la pérdida de eficacia de los fungicidas y se destaca la falta de conocimiento sobre técnicas biológicas de manejo, ya que la mayoría no aplica el manejo integrado.

Con los datos de este trabajo se podrían diseñar estudios sobre las diferentes tácticas que permitan la reducción del inóculo de fitopatógenos y mantener el potencial productivo de la soja, para reducir el costo del control químico y aumentar el beneficio de los agricultores, además, se podría retardar o prevenir la resistencia de los hongos a los fungicidas, y permite su uso sustentable.