Introducción

El síndrome purpúreo en soja (SPS), nombre que abarca las enfermedades tizón foliar por Cercospora (TFC) y mancha púrpura de la semilla (MPS), causadas por el mismo patógeno (Cercospora kikuchii). Esta enfermedad se presenta, por lo general, en períodos reproductivos avanzados del cultivo de soja (Glycine max) y se manifiesta con lesiones rojo-violáceas angulares o irregulares sobre ambas caras de la hoja (^{Lavilla et al., 2022}b). Bajo infecciones severas, se observa necrosis de coloración pardo - violácea en tallos, pecíolos y hojas, asociadas a la presencia de una toxina fotoactiva denominada cercosporina (^{Lavilla et al., 2022b}). El SPS causa defoliación prematura que reduce el llenado de los granos, su peso (mg) y afecta el rendimiento (^{Lavilla et al., 2022b}). En las semillas, Cercospora kikuchii induce una coloración violácea causada también por la toxina que produce el patógeno (^{Lavilla et al., 2022b}).

La cuantificación del SPS en el follaje y en la semilla, es importante para la elaboración de estrategias de manejo integrado de la enfermedad. La patometría es la ciencia y/o arte de medir las enfermedades en los cultivos (^{Lavilla et al., 2021}). Los estudios para conocer la intensidad y la prevalencia de una enfermedad son los primeros pasos para comprender la relación entre una enfermedad y las pérdidas cuantitativas y/o cualitativas en el rendimiento (^{Lavilla & Ivancovich, 2021}).

El hongo C. kikuchii es un patógeno policíclico, que cada doce días desarrolla una nueva generación de conidios cuando la humedad relativa es superior a 80 % y las temperaturas oscilan entre 23 °C y 27 ºC (^{Lavilla et al., 2022}b). En las semillas con elevada incidencia de mancha púrpura de la semilla (MPS), el patógeno puede afectar a los cotiledones e iniciar las infecciones en las plántulas. A su vez, los conidióforos y conidios que se desarrollan pueden ser dispersados por el viento y el salpicado de las gotas de lluvia, lo que provocará infecciones secundarias (^{Hartman et al., 2015}; ^{Lavilla et al., 2022b}).

La severidad del TFC del 90 % y la incidencia del 50 % de la MPS, se consideraron umbrales superiores que enmarcan regiones de máximo riesgo para el cultivo de soja expuesto a C. kikuchii y, por lo tanto, de alto interés. Los umbrales son definidos en relación a años de trabajo en el cultivo de soja y su interacción con el patógeno C. kikuchii y las enfermedades que este provoca (^{Lavilla et al., 2021}; ^{Lavilla et al., 2022a}; ^{Lavilla et al., 2022b}).

Se especula que la severidad e incidencia del TFC y la MPS son asimilables a densidad y distribución geográfica del cultivo de soja. Las características particulares de C. kikuchii en Argentina, permiten aplicar este modelo. La distribución de C. kikuchii, no sería afectada por los genotipos de los cultivares de soja distribuidos en el país, ya que todos son susceptibles al patógeno, por lo tanto, la población del hongo se modificaría por las variables bioclimáticas (VB) y no por el genotipo de la planta hospedante (^{Lavilla et al., 2022}b).

La amplia distribución geográfica del cultivo de soja en Argentina, que incluye grandes variaciones en los valores de las VB, favorece y enriquece los estudios de asociación con las variables severidad e incidencia. Las VB derivan de los valores promedio mensuales de la temperatura y de la precipitación de treinta años (1970 a 2000), y representan las tendencias anuales (como el promedio de temperatura anual y precipitación anual), la estacionalidad (como el rango anual de temperatura y precipitación) y los factores ambientales limitantes (^{Fick & Hijmans, 2017}).

El objetivo de esta investigación es seleccionar las variables bioclimáticas relacionadas con los valores de severidad mayor o igual al 90 % del TFC y/o de incidencia mayor o igual al 50 % de la MPS en Argentina.

Materiales y métodos

El estudio se llevó a cabo en la región sojera de la Argentina durante los años 2015 y 2023. El relevamiento patométrico tanto del tizón foliar por Cercospora (TFC) como de la mancha púrpura de la semilla (MPS), causadas por el mismo patógeno, a campo en las diferentes regiones sojeras de la Argentina, se realizaron durante los años 2015 y 2016 (^{Lavilla et al., 2021}). Los análisis y discusión de los datos tuvieron lugar en el laboratorio de Fitopatología de la Universidad Nacional del Norte de la provincia de Buenos Aires (localidad de Pergamino) entre los años 2016 y 2023.

Esta investigación se llevó a cabo con los datos patométricos ya publicados por ^{Lavilla et al. (2021)}, con la premisa de seleccionar solo los puntos geográficos para la determinación de la probabilidad bioclimática de encontrar una severidad del TFC mayores o igual al 90 % (SEVTFC≥90) y/o una incidencia de la MPS mayores o iguales al 50 % (IMPS≥50).

Se asociaron 45 variables bioclimáticas (VB) publicadas en WorldClim (^{Fick & Hijmans, 2017}) con las variables patométricas SEVTFC≥90 e IMPS≥50, con el modelo logístico del programa de máxima entropía (MaxEnt) (^{Bonney et al., 2009}; ^{Phillips et al., 2006}) en cada año de estudio y en el promedio de los años 2015 y 2016 (^{Lavilla et al., 2021}). El programa MaxEnt, produce curvas de respuesta que fueron obtenidas con variables independientes, las cuales relacionan la evolución de las enfermedades con las VB (^{Elith et al., 2010}).

Todas las variables utilizadas fueron interpoladas a una resolución espacial de 2,5 minutos y convertidas a formato ASCII a partir del programa (QGIS, 2023). A los mapas generados por MaxEnt en formato ASCII (^{Elith et al., 2010}; ^{Phillips et al., 2006}), luego de la modelización para los dos años y el promedio de los mismos, se los transformó con el programa QGIS versión 3.2 a formato TIFF (^{QGIS, 2023}). A partir de los mapas en formato TIFF se extrajeron las probabilidades de una SEVTFC≥90 y/o una IMPS≥50 para cada punto geográfico (PG) evaluado en esta experiencia, para luego utilizarlos en la generación de las regresiones lineales múltiples (RLM) con el paquete estadístico de InfoStat (^{Di Rienzo et al., 2011}). Para el mapeo y análisis de los datos geográficos obtenidos para ambas enfermedades se utilizó el programa DIVA GIS 7.1.6 (^{Byass, 2009}).

Resultados

Las variables bioclimáticas (VB) con mayor contribución sobre la probabilidad de una severidad del tizón foliar por Cercospora (TFC) (SEVTFC)≥90 (PSEVTFC), luego de la modelización logística obtenida a partir del programa MaxEnt, se detallan en el Cuadro 1 para el año 2015, 2016 y para el promedio de ambos años.

Las variables bioclimáticas (VB) que hacen referencia a las precipitaciones medias en el mes de marzo (Pre03) y a las de abril (Pre04), tuvieron la mayor contribución en la severidad del tizón foliar por Cercospora (TFC) ((SEVTFC)≥90 la PSEVTFC ≥ 90) en 2015 (Cuadro 1) que en 2016 y el promedio de los años. En cambio, solo las Pre03 contribuyeron en la evolución del TFC en 2016 y en el promedio de ambos años (Cuadro 1). En los años 2015 y 2016 las precipitaciones en el mes de marzo fueron cercanas a 200 mm lo que favoreció la PSEVTFC ≥ 90.

La variable bioclimática (VB) que más contribuyó sobre la PSEVTFC ≥ 90 durante el año 2015, fue la temperatura media en el mes de enero (Tmed01). Sin embargo, la estacionalidad de la temperatura (BIO4) fue la VB que más contribuyó en la PSEVTFC ≥ 90 en 2016 y en el promedio de ambos años. Las VB denominadas precipitaciones en el mes más húmedo (BIO13) y estacionalidad de las precipitaciones (BIO15), influyeron de manera positiva sobre la PSEVTFC ≥ 90 en 2016 y en el promedio de ambos años.

La PSEVTFC ≥ 90 ha presentado un comportamiento dispar en relación a la isotermalidad (BIO3), en el año 2015 tuvo una asociación negativa. En cambio, para el promedio de ambos años la PSEVTFC ≥ 90 presentó una asociación positiva hasta el 50 % de isotermalidad. La radiación tuvo una asociación positiva con la PSEVTFC ≥ 90 para ambos años. La radiación de los meses de diciembre (R12; 2015), marzo (R03; 2015) y enero (R01; 2016) incrementaron la PSEVTFC ≥ 90.

Los modelos predictivos de las condiciones ambientales dieron como resultado que la región norte (N) presentó una mayor PSEVTFC≥90. La PSEVTFC≥90 fue superior al 50 % para una porción importante del territorio de la región N en 2015. La región Pacífico (PN) presentó mayores rangos de PSEVTFC≥90, entre el 10 % y el 25 %, en el centro oeste de Córdoba, sur de Santa Fe y noroeste de Buenos Aires en 2016 y en el promedio de ambos años. La región Pacífico Sur (PS) fue la que menor PSEVTFC≥90 tuvo, con un rango entre el 0 % y el 10 %, en ambos años (Figura 1).

Figura 1 Modelos predictivos de condiciones ambientales adecuadas para una severidad mayor o igual al 90 % del tizón foliar por Cercospora causado por Cercospora kikuchii. A. 2015, B. 2016, C. 2015 y 2016. PSERTFC ≥ 90 %: probabilidad de una severidad del tizón foliar por Cercospora ≥ 90 %. Pergamino, Buenos Aires Argentina, 2015 a 2016. 

Las RLM en todas las regiones tuvieron como VB en común a las precipitaciones en el mes más húmedo (BIO13; Cuadro 2). Las precipitaciones en el mes de marzo presentaron una asociación significativa y positiva frente al TFC (pendiente 1x10^-2; p<0,05). C. kikuchii es un patógeno necrotrófico que requiere mínimo 48 h con humedad relativa superior al 100 % para que sus estructuras vegetativas germinen e infecten al cultivo de soja. Los niveles de SEV del TFC se asociaron de manera positiva con las mayores frecuencias de precipitaciones y un incremento en la cantidad de días con elevada humedad relativa (50 % - 100 %) que favorece a la enfermedad.

La radiación de los meses de diciembre y marzo (2015) y de enero (2016) se asociaron de manera positiva con la PSEVTFC≥ 90 % (Cuadro 2).

Las variables bioclimáticas (VB) con mayor contribución sobre la probabilidad de una I mayor o igual al 50 % de la MPS luego de la modelización con el programa MaxEnt, se detallan en el Cuadro 3 para los años 2015, 2016 y para el promedio de ambos años.

Las VB isotermalidad (BIO3), las precipitaciones (mm) del mes de enero (Pre01) y las de marzo (Pre03), tuvieron las mayores contribuciones sobre la probabilidad de la incidencia mayor o igual al 50 % de la MPS (PIMPS ≥ 50 %) para 2015, 2016 y para el promedio en ambos años, 26,7 %, 27,5 % y 26,3 %, respectivamente (Cuadro 3). La isotermalidad de 2015 presentó una asociación negativa con la PIMPS ≥ 50 %. En el promedio de ambos años las PIMPS ≥ 50 % fueron más importantes con elevadas Pre03.

En 2015 la precipitación media en el cuatrimestre más frío (BIO19) y temperatura mínima en el mes más frío (BIO6), presentaron un efecto importante sobre la contribución sobre PIMPS ≥ 50 % (Cuadro 3). Sin embargo, estas VB no fueron congruentes a las condiciones ambientales que requiere el cultivo de soja para sobrevivir, y por lo tanto, no fueron analizadas. Las precipitaciones (mm) medias en el mes de diciembre (Pre12; 2015) y las de febrero (Pre02; promedio de ambos años), influenciaron de forma positiva a la PIMPS ≥ 50 % (Cuadro 3). La radiación en el mes de marzo (R03) tuvo una contribución importante (25,4 %) sobre la PIMPS ≥ 50 % en el promedio de ambos años (Cuadro 3).

Los modelos predictivos de las condiciones ambientales dieron como resultado que en las regiones N y PN hubiera una mayor probabilidad de tener una incidencia mayor o igual al 50 % de la MPS. Dicha probabilidad se modeló con valores más altos a partir de los valores de campo de 2015 (Figura 2).

Figura 2 Modelos predictivos de condiciones ambientales adecuadas para una incidencia mayor o igual al 50 % de la mancha púrpura de la semilla (MPS) causada por Cercospora kikuchii. A. 2015, B. 2016, C. Promedio de los años 2015 y 2016. PIMPS ≥50 %: probabilidad de una incidencia de mancha púrpura de la semilla ≥ 50 %. Pergamino, Buenos Aires Argentina, 2015 a 2016. 

Las precipitaciones medias (mm) en el mes de febrero (Pre02) y las temperaturas (°C) mínimas en el mes de enero (Tmin01), fueron las variables bioclimáticas más significativas en la región N y en la PN frente a la PIMPS ≥ 50 %. Las Pre02 presentaron una pendiente negativa y significativa (Cuadro 4), es decir, que a mayores precipitaciones en febrero menor fue la PIMPS ≥ 50 %. Las temperaturas mínimas en el mes de enero tuvieron un efecto positivo, es decir, cuanto mayor fue la temperatura mínima en dicho mes, mayor fue la PIMPS ≥ 50 % (Cuadro 4).

En la región PN, las precipitaciones en el mes de marzo presentaron una respuesta positiva y significativa con relación a la PIMPS ≥ 50 % (pendiente: 4,7x10^-3; p<0,05). En la región PS la única VB que presentó un efecto positivo y significativo frente a la PIMPS ≥ 50 % fue la radiación media (kJ m^-2 día^-1) en el mes de marzo (pendiente: 5,8x10^-5; p<0,05; Cuadro 4). Sin embargo, la tasa de incremento de la PIMPS ≥ 50 % por unidad de radiación fue muy baja (5,8x10^-5; Cuadro 4).

Discusión

La selección de las variables bioclimáticas (VB) y de los puntos geográficos en donde las enfermedades fueron más importantes, tuvieron en consideración las condiciones ambientales donde el patógeno causal del tizón foliar por Cercospora (TFC) y de la mancha púrpura de la semilla (MPS) pueda sobrevivir y desarrollar su ciclo de vida (^{Phillips & Dudík, 2008}; ^{Soberón & Peterson, 2004}). Las VB más relacionadas con la probabilidad de visualizar una severidad del TFC ≥ 90 % (PSEVTFC≥90) fueron la temperatura y las precipitaciones, mientras que la radiación fue la VB que menos relación tuvo con la PSEVTFC≥90. Sin embargo, la asociación entre la radiación solar y la severidad (SEV) del TFC debería ser estudiada con más profundidad. El agente causal del TFC genera una toxina fotoactiva llamada cercosporina que se sabe, tiene relación con la virulencia del hongo (^{Upchurch et al., 1991}).

Las enfermedades de fin de ciclo en soja, de las cuales forma parte el TFC, presentaron los mayores valores de severidad en los meses de marzo y abril, que son coincidentes con los estados fenológicos más avanzados en el cultivo. Las VB que más influyeron sobre la PSEVTFC≥ 90 fueron las precipitaciones medias en el mes de marzo (Pre03) y las de abril (Pre04). Los niveles de SEV del TFC registrados en R7 (^{Fehr et al., 1971}) se asociaron significativamente con las precipitaciones, con aquellas que superaron el umbral de 7 mm por día entre R3 a R5 (^{Carmona et al., 2010}; ^{Fehr et al., 1971}).

Las temperaturas tuvieron un efecto positivo a lo largo del tiempo sobre la enfermedad, con mayor relevancia en los rangos de temperaturas entre los 23 ºC y 27 ºC (^{Lavilla et al, 2022}b). La radiación fue la VB que menos influencia tuvo sobre la PSEVTFC≥ 90 %. Además, pudieron asociarse de manera positiva a la radiación de los meses de diciembre (R12; 2015), marzo (R03; 2015) y enero (R01; 2016). Además, se observó una asociación positiva entre la radiación ultravioleta-B (UV-B, 280-320nm) y la mancha foliar por Cercospora en remolacha azucarera causada por C. beticola, que produce una reducción en el contenido de clorofila, el peso seco del follaje y las raíces de almacenamiento (^{Panagopoulos et al., 1992}). También se ha reportado un aumento en la producción de conidios en las diferentes especies de Cercospora cuando aumentaba la irradiancia en los aislamientos (^{Pei et al., 2014}).

Se ha demostrado que aquellos factores bióticos, como el TFC, que generen defoliación prematura en soja entre R4-R6, reducen significativamente su rendimiento en granos (^{Kantolic et al., 2007}), situación compatible con la severidad estudiada. La PSEVTFC ≥ 90 % más importante en el cultivo de soja, en ambos años y en su promedio, se observaron en las regiones N y PN, lo que indica que el rendimiento podría ser afectado significativamente por el TFC. En Brasil observaron que las epifitias de mancha gris en maíz causada por C. zeae-maydis, son más severas en maíces de siembra de segunda. Las fechas de siembra tardías hacen coincidir el llenado de granos con menores temperaturas, humedad relativa y niveles de radiación solar que en aquellos sembrados en fechas tempranas (^{Mathioni et al., 2006}). En Argentina, los cultivos de soja sembrados más tarde, en general, presentan mayores daños por causa del TFC. La enfermedad es entonces favorecida debido a que el cultivo en sus últimas etapas fenológicas coincide con temperaturas moderadas (23 °C - 27 °C), mayores frecuencias de precipitaciones y un incremento en la cantidad de días con elevada humedad relativa (50 % - 100 %).

Las VB isotermalidad (BIO3), precipitaciones (mm) del mes de enero (Pre01) y de marzo (Pre03), tuvieron la mayor contribución sobre la probabilidad de una I mayor o igual al 50 % de la MPS (PIMPS≥50). Además, la radiación en el mes de marzo (R03) tuvo una contribución importante (25,4 %) sobre la PIMPS≥ 50 % en el promedio de ambos años en comparación con el efecto de esta VB sobre el TFC. Esta contribución de la radiación sobre la MPS fue inesperada y, ya que por investigaciones previas del efecto del ambiente sobre la MPS y el TFC 27 ºC, era de esperar que la radiación presentara mayor relación con el TFC que con la MPS. Es importante un estudio más exhaustivo entre la radiación y ambas enfermedades.

En Argentina observaron que la IMPS en el N de la provincia de Buenos Aires no presentó grandes incrementos cuando las semillas fueron sometidas a un largo período de lluvias durante los meses de marzo, abril y mayo (^{Lavilla et al., 2021}). Sin embargo, se incrementó la incidencia de otros hongos, tales como Phomopsis spp., Fusarum spp. y Alternaria spp. Esto coincide con los resultados obtenidos, en los cuales las precipitaciones en el mes de marzo presentaron una pendiente positiva en el aumento de la IMPS, pero su tasa de incremento fue muy baja (pendiente: 4,7x10^-3).

En este estudio solo se evaluó la relación entre las variables bioclimáticas (VB) con el TFC y la MPS, con base en los datos publicados en Worldclim entre los años 1970 al 2000 (^{Fick & Hijmans, 2017}). Sin embargo, pueden realizarse otros estudios con la base de datos disponibles en Worldclim. El programa Worldclim permite predecir la evolución de una enfermedad frente al cambio climático (^{Kumar Shukla et al., 2020}). Este estudio podría realizarse para el TFC y la MPS, sin embargo, el sentido de este análisis es relativo y no sería representativo; en el futuro no se sabe cuál será la constitución genética de los cultivares de soja que se siembren en la Argentina.

Este es el primer estudio en donde se relacionan la probabilidad de una severidad del TFC (PSEVTFC ≥ 90 %) y la probabilidad de la incidencia mayor o igual al 50 % de la MPS (PIMPS ≥ 50 %) con las VB precipitaciones, temperatura y radiación en conjunto. Es relevante destacar que este estudio se pudo realizar porque la distribución de C. kikuchii, no sería afectada por los genotipos de los cultivares de soja, ya que todos son también susceptibles al patógeno (^{Lavilla et al., 2022}b). La difusión o dispersión del patógeno depende en su mayoría de las variables bioclimáticas (VB). La información obtenida remarca la importancia que estas variables sobre los niveles de severidad del TFC e incidencia de la MPS. Las relaciones entre estas VB y las enfermedades merecen ser estudiadas e identificadas, a lo largo de los próximos años.

Conclusiones

Las variables bioclimáticas temperaturas (entre los 25 °C y los 30 °C) y las precipitaciones entre los meses de diciembre a abril tuvieron las mayores asociaciones con los valores de severidad mayor o igual al 90 % del tizón foliar por Cercospora (TFC) y/o de incidencia mayor o igual al 50 % de la mancha púrpura de la semilla (MPS) en Argentina.