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Introducción
Una de las plagas de insectos de mayor importancia económica a nivel mundial y en México es el gusano cogollero del maíz (Spodoptera frugiperda) (J. E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae). La literatura menciona que las larvas pueden alimentarse de veintiocho especies vegetales cultivadas, entre las cuales destacan sorgo, algodón, soya, higuerilla, tomate, caña de azúcar, ajonjolí, arroz, maní y maíz (Zenner de Polanía et al., 2007). Debido a sus hábitos de alimentación, prefiere las poáceas. Es el lepidóptero plaga del maíz más importante en México y otros países neotropicales, causa daños en alrededor del 60 % del rendimiento, daña tejidos jóvenes (Hernández-Trejo et al., 2018). Ataca este cultivo con niveles de densidad variables, pero siempre afecta la productividad. Cuando se alimenta de las plantas jóvenes, los daños pueden ser totales, mientras que si afecta las plantas en estados fenológicos avanzados, pueden reponerse de la defoliación y llegar a una producción normal (Wan et al., 2021).
S. frugiperda pertenece a un grupo de insectos holometábolos. En este caso hay cuatro estadios de desarrollo diferenciados (adulto, huevo, larva y pupa). Las larvas pasan por seis estadios o mudas, donde los dos primeros son los de mayor importancia para tomar las medidas de control. El daño ocasionado por las larvas durante los primeros días de desarrollo de la planta puede ser de dos tipos, corta la planta cerca del suelo (al actuar como oruga cortadora) o consume de forma parcial o total las láminas (oruga defoliadora), lo que puede causar la muerte de la planta si afecta al meristemo apical (Casmuz et al., 2010). El promedio máximo mensual de larvas de S. frugiperda, según Martínez-Jaime et al. (2018), alcanza los 39 adultos.
La infestación de S. frugiperda en plántulas de maíz puede causar la defoliación completa, ya que es un organismo plaga del maíz en México y causa daños de alrededor del 60 % en rendimiento, daña los tejidos jóvenes, así como el meristemo apical en desarrollo, debido a su comportamiento de alimentación voraz y rápido, y a su capacidad migratoria; amenaza la seguridad alimentaria de millones de personas (Hernández-Trejo et al., 2018; Wan et al., 2021).
La mayor reducción del rendimiento ocurre principalmente cuando la defoliación se presenta en etapas vegetativas avanzadas y en las etapas reproductivas (Thomison & Nafziger, 2003). Además, S. frugiperda puede estar presente durante la mayor parte del desarrollo del cultivo y el daño es mayor cuando es menor la edad de la planta (García-Gutiérrez et al., 2012). De acuerdo con una investigación realizada por Dal Pogetto et al. (2012), el rendimiento de grano de maíz disminuyó por el ataque de S. frugiperda, ya que redujo el área fotosintética; sin embargo, ante el ataque moderado no se apreciaron diferencias en el rendimiento. Para la etapa de la emergencia vegetativa (VE) hasta la fase de seis hojas (V6), se reportó un umbral de acción del 10-30 % de las plántulas infestadas, así como en la etapa de espiga es del 30 al 50 % (Prasanna et al., 2018).
En algunas áreas tropicales las pérdidas pueden alcanzar el 100 % (Blanco et al., 2016), esto difiere a lo descrito por Lima et al. (2010), quienes mencionaron que las pérdidas ocasionadas por el ataque del gusano cogollero pueden alcanzar hasta 34 % del rendimiento de grano en maíz. Aunado a esto, las pérdidas de rendimiento dependen de varios factores, entre los cuales destacan la temporada de siembra, la región donde se establece el cultivo, el genotipo y en especial, las prácticas culturales que se lleven a cabo, de esta manera se puede contrarrestar el uso de productos químicos (de Almeida Sarmento et al., 2002).
Las estrategias más utilizadas para su manejo, se basan en el uso de insecticidas químicos que contaminan al medio ambiente y, en algunos casos, la utilización de maíces transgénicos que expresan toxinas derivadas de la bacteria Bacillus thuringiensis Berliner, denominados maíces Bt. (Mentaberry & Ghio, 2002; Hernández-Trejo et al., 2018). Sin embargo, al momento de planificar estrategias para el control de una plaga, es fundamental contar con información referida a aspectos biológicos básicos de la especie, como preferencia y/o selectividad por el hospedero, tasa de crecimiento poblacional, tolerancia a factores ambientales, distribución geográfica y espacial, patrones de dispersión, respuestas a insecticidas y/o a cultivos transgénicos (Casmuz et al., 2010; Yañez-López et al., 2019).
El objetivo de la presente investigación fue evaluar el ataque, establecimiento y dinámica poblacional de orugas de S. frugiperda en líneas de maíz.
Materiales y métodos
Descripción de área de estudio
El trabajo de la colecta del pie de cría, establecimiento de la cría, dieta artificial y mantenimiento de la cría de larvas de S. frugiperda, se realizaron durante 2019 en el laboratorio del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), ubicado en Celaya, Guanajuato, México. En este mismo año, en el invernadero del Instituto Tecnológico de Roque, ubicado en Celaya, Guanajuato, México, se hizo la inoculación de las larvas en plántulas de maíz para medir la dinámica poblacional del insecto.
Material genético
Las líneas de maíz utilizadas en esta investigación fueron de germoplasma de grano blanco y amarillo de endospermo normal y de alto contenido de proteína (QPM), así como de diferente origen geográfico, este fue proporcionado por el Centro Internacional de Mejoramiento de Maíz y Trigo (CIMMYT). De doscientos líneas ya evaluadas en campo, se seleccionaron diez contrastantes, de las cuales cinco son susceptibles y cinco tolerantes a S. frugiperda (Cuadro 1).
Cuadro 1 Descripción de líneas elite de maíz (Zea mays) y su origen seleccionadas por su tolerancia y susceptibilidad al gusano cogollero (S. frugiperda) en México en el año 2019.
| Número | Nombre | Origen | Programa |
| 1 | CL02450Q** | QPM Elite-Yellow | Trópico |
| 2 | CLWQ236** | QPM Elite-White | Trópico |
| 3 | CLYQ265* | QPM Elite-Yellow | Trópico |
| 4 | CLRCYQ49* | QPM Elite-Yellow | Trópico |
| 5 | CLWN379** | Normal Elite-White | Trópico |
| 6 | CLWQ232* | QPM Elite-White | Trópico |
| 7 | CSL1648** | Normal-White | Subtrópico |
| 8 | CSL1665* | Normal-White | Subtrópico |
| 9 | CLRCW88** | Normal Elite-White | Trópico |
| 10 | CSL1649* | Normal-White | Subtrópico |
QPM: alto contenido de proteína. / QPM: high protein content.
* Genotipos tolerantes, ** Genotipos susceptibles. / * Tolerant genotypes, ** Susceptible genotypes.
Obtención y cría de las larvas de Spodoptera frugiperda
Las larvas de S. frugiperda fueron colectas proporcionadas por investigadores del INIFAP, el pie de cría del gusano cogollero se estableció en el laboratorio de Entomología del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias. Para esto, las poblaciones se mantuvieron en una cámara de cría en condiciones controladas de temperatura (25 ± 2 ºC), humedad relativa (75 ± 5 %) y un fotoperiodo de 13 h luz y 11 h de oscuridad. Las larvas se colocaron en jaulas entomológicas de 1 m x 45 cm x 50 cm de tela organza, donde emergieron los adultos, después, con la ayuda de un tubo alpha, se transfirieron cuarenta individuos a una bolsa de poli-papel N. 16, la cual se cambió cada tercer día durante el periodo de oviposición. Luego se obtuvieron larvas neonatas, estas se alimentaron con una dieta artificial (Cuadro 2) (Sierra-Ruíz et al., 2022) y cuando alcanzaron el estadio IV se realizaron los bioensayos (inoculación) con las líneas tolerantes y susceptibles. A los diez días antes de realizar la infestación, se mantuvo al insecto dentro de la dieta con un trozo de hoja de maíz.
Cuadro 2 Dieta artificial para la producción y mantenimiento de las larvas de S. frugiperda utilizadas en el experimento de dinámica poblacional en México en el 2019.
| Ingrediente | Cantidad |
| Harina de soya | 71,9 g |
| Germen de trigo | 31,7 g |
| Levadura | 9,0 g |
| Sacarosa | 13,0 g |
| Metil paramet | 1,6 g |
| Ácido sórbico | 1,0 g |
| Ácido ascórbico | 4,3 g |
| Agar | 14 g |
| Vitaminas | 3,5 mL |
| Ácido acético 25 % | 12 mL |
| Formalina 14 % | 4,4 mL |
| Cloruro de colina 15 % | 7,3 mL |
Establecimiento de líneas de maíz y estudio de la dinámica poblacional de la larva
El establecimiento del bioensayo se llevó a cabo bajo condiciones controladas, donde doscientos líneas élite de maíces fueron evaluadas en campo con infestación artificial y de acuerdo con la variable, ciclo biológico de S. frugiperda, se seleccionaron los genotipos más contrastantes, cinco susceptibles y cinco tolerantes, mismos que se muestran en el Cuadro 1.
Las plántulas de maíz fueron establecidas bajo condiciones controladas en invernadero. Para esto, se preparó sustrato a base de Peat Moss (Sunshine®) + perlita en una proporción 3:1. La mezcla se humedeció con agua y se llenaron macetas de plástico de 1000 g. La siembra de los genotipos se realizó al colocar una semilla por maceta a una profundidad de 4 cm. Como fuentes de fertilizantes se emplearon urea (46-00-00) y DAP (18-46-00), los riegos se realizaron cada cuatro días. Las temperaturas fueron registradas con un termómetro de Tmax y Tmin, marca Brannan, modelo BNN-12-430, de alta precisión, +/- 1 °C (entre 0 °C y 50 °C), rango de temperatura, -20 °C a 50 °C / °F (conmutable).
La infestación de las larvas fue en el estadio IV. Las macetas fueron separadas a 1 m de distancia entre ellas, para evitar la migración de larvas. Al final, antes de que S. frugiperda completara el estadio V, se retiraron y se contabilizaron las siguientes variables de estudio: peso final de las larvas y peso final de la plántula.
Variables evaluadas
Daño en la plántula. Esta característica se midió por diferencia, con base en el peso inicial de la plántula sin inocular (momento de la liberación de la larva, la plántula contaba con cuatro hojas, a los 26 días después de la siembra) y el peso final cuando la larva alcanzó el estadio V.
Aumento de peso de S. frugiperda. Este dato se obtuvo al tomar la lectura del peso inicial de la larva cuando se realizó la inoculación y el peso final de la oruga cuando alcanzó el estadio VI. Con estos datos se estimó el aumento del peso del insecto.
Daño causado por la larva. Esta variable fue medida por una escala del uno al cinco, donde uno considera la plántula sin daño (tolerante o resistente) y cinco como daño severo o total de la plántula.
Dinámica poblacional. Se realizaron muestreos y conteos de los estadios a partir de los 26 días después de la siembra (DDS), se abarcó el ciclo biológico del insecto (huevecillos, larva I, larva II, larva III, larva IV, larva V, pupa y adulto), a intervalos de cada siete días hasta los 54 DDS.
Análisis estadístico
El diseño experimental utilizado fue completamente al azar con diez tratamientos (líneas) y diez repeticiones por línea, con testigos que corresponden a cada una de las líneas evaluadas. Se realizó un ADEVA con el software estadístico SAS 9.3 (Statistical Analysis System, 2018), cuando la prueba de F resultó significativa con p menor o igual a 0,05, se realizó una prueba de comparación de medias Tukey (DMSH).
Resultados
Los resultados del análisis de varianza al ataque y establecimiento de S. frugiperda en los genotipos evaluados en condiciones controladas se presentan en el Cuadro 3. Se observó en el factor genotipos (líneas) que existieron diferencias altamente significativas en daño de plántula (PSLN), aumento de peso de S. frugiperda (AUMGC) y daño causado por S. frugiperda (DGC). Estos valores indican que existió un comportamiento diferencial de los genotipos a través de las variables evaluadas, donde fue posible detectar líneas susceptibles y tolerantes al gusano cogollero.
Cuadro 3 Cuadrados medios de la respuesta de S. frugiperda en líneas de maíz (Zea mays) evaluadas en México en el año 2019.
| F.V | G.L | Cuadrados medios | ||
| PLSN | AUMGC | DGC | ||
| Genotipo | 9 | 0,019** | 0,43** | 0,37** |
| Error | 69 | 0,004 | 0,08 | 0,11 |
| C.V | --- | 0,64 | 6,4 | 11,24 |
F.V.: fuentes de variación; G.L: grados de libertad; PSLN: daño en la plántula; AUMGC: aumento de peso de S. frugiperda; DGC: daño causado por S. frugiperda; ** diferencia altamente significativa. / F.V.: sources of variation; G.L: degrees of freedom; PSLN: seedling damage; AUMGC: weight gain of S. frugiperda; DGC: damage caused by S. frugiperda; ** highly significant difference.
En los resultados de la prueba de medias para la variable daño en la plántula (PSLN), se encontró que CL02450Q fue el mejor genotipo, debido a que presentó menor daño al ataque de S. frugiperda, mientras que la línea CLWQ232 fue la que presentó mayor ataque del gusano cogollero, las plantas de esta línea alcanzaron un peso de 93 g y fueron atacadas en mayor grado (Cuadro 4). Los valores de aumento de peso de S. frugiperda (AUMGC) variaron de 10 mg a 17 mg, se observó el valor más alto para el genotipo CLWQ236, mientras que en la línea CSL1649, las larvas tuvieron menor ganancia de peso, lo que indica que la línea CLWQ236 fue más susceptible, debido a que fue más apetecible por la oruga, por lo tanto, la ganancia de peso fue mayor. El menor daño causado por S. frugiperda (DGC), lo presentó en CLWQ232 mientras que el genotipo más dañado durante el establecimiento y ataque de S. frugiperda fue CSL1649.
Cuadro 4 Prueba de comparación de medias para las variables daño en plántula (PLSN), aumento de peso de cogollero (AUMGC) y daño causado por S. frugiperda (DGC) en maíz (Zea mays) evaluado en México en 2019.
| Genotipo | PLSN g | Genotipo | AUMGC (mg) | Genotipo | DGC |
| CL02450Q | 97a | CLWQ236 | 17a | CLWQ232 | 5a |
| CSL1649 | 96a | CLRCYQ49 | 14b | CLYQ265 | 4ab |
| CLRCW88 | 96a | CLWN379 | 13bc | CSL1665 | 4ab |
| CSL1648 | 96a | CLYQ265 | 13bc | CLRCYQ49 | 4ab |
| CLWQ236 | 96a | CSL1648 | 13bc | CSL1648 | 3bc |
| CLWN379 | 96a | CLWQ232 | 13bc | CLWN379 | 3bc |
| CLRCYQ49 | 95ab | CL02450Q | 12bc | CLWQ236 | 3bc |
| CSL1665 | 95ab | CSL1665 | 12bc | CL02450Q | 3bc |
| CLYQ265 | 95ab | CLRCW88 | 11c | CLRCW88 | 3bc |
| CLWQ232 | 93b | CSL1649 | 10c | CSL1649 | 2c |
| DMSH | 0,093 | DMS | 0,379 | DMS | 0,27 |
Valores con la misma letra son estadísticamente iguales (Tukey p=0,05). / Values with the same letter are statistically equal (Tukey p=0.05).
La fluctuación poblacional del número total de larvas estadios IV y V de S. frugiperda durante cinco fechas de muestreo (26, 33, 40, 47 y 54 DDS), mostró un mismo patrón de comportamiento (Figura 1). Los genotipos CLRCYQ49, CLWQ232, CLYQ265, CSL1649 y CSL1665, presentaron una respuesta positiva, ya que tuvieron la menor cantidad de larvas IV. El daño en plántula y el número de orugas fue menor en este grupo de líneas que fueron seleccionadas como tolerantes con respecto a las susceptibles.
Figura 1 Dinámica poblacional de larvas del gusano cogollero (S. frugiperda) en estadio IV en líneas elite de maíz (Zea mays) tolerantes a esta larva, evaluadas en México durante el 2019.
En los genotipos tolerantes al ataque de orugas estadio V, CLRCYQ49, CLWQ232, CLYQ265, CSL1649 y CSL1665, se observó una fluctuación poblacional de uno hasta siete individuos en las cinco fechas de muestreo. Este mismo patrón de comportamiento se encontró en todas las evaluaciones, es decir, a medida que la planta creció y se desarrolló, también se incrementó el número de orugas (Figura 2).
Figura 2 Dinámica poblacional de larvas del gusano cogollero (S. frugiperda) en estadio V en líneas de maíz (Zea mays) tolerantes a esta larva, evaluadas en México en 2019.
La fluctuación que se obtuvo en larvas IV con genotipos susceptibles (CLO2450Q, CLRCW88, CLWN379, CLWQ236 y CSL1648) al gusano cogollero, mostró la presencia de uno a veintidós individuos. Esta etapa de la oruga manifestó ser menos agresiva que el estadio V, en cuestión de numero de orugas y daño en la plántula de maíz (Figura 3).
Figura 3 Dinámica poblacional de larvas de cogollero (S. frugiperda) en estadio IV en líneas elite de maíz (Zea mays) susceptibles a esta larva, evaluadas en México en 2019.
Los genotipos susceptibles a S. frugiperda evaluados (CLO2450Q, CLRCW88, CLWN379, CLWQ236 y CSL1648), presentaron un mayor índice de población de orugas con respecto a las líneas tolerantes, estos materiales mostraron de uno hasta veintidós individuos por planta durante las cinco fechas de evaluación (Figura 4).
Figura 4 Dinámica poblacional de larvas de cogollero (S. frugiperda) en estadio V en líneas de maíz (Zea mays) susceptibles a esta larva, evaluadas en invernadero en México en 2019.
Las unidades de color requeridas para que S. frugiperda pueda completar los estadios IV y V que son los de mayor importancia económica en maíz se describen en el Cuadro 5.
Cuadro 5 Unidades calor reportadas en los estadios IV y V para S. frugiperda durante su desarrollo en 2019 (Yañez et al., 2019).
| Estado biológico | Temperatura umbral ºC | Unidades calor | DDS | ||||
| 26 | 33 | 40 | 47 | 54 | |||
| IV | 10,4 | 38,6 | 30,8 | 28,0 | 21,6 | 23,2 | 24,1 |
| V | 10,5 | 44,8 | 30,7 | 28,0 | 21,5 | 23,1 | 24,0 |
DDS: días después de la siembra. / DDS: days after sowing.
Discusión
La etapa fenológica del cultivo de maíz tiene que ver en gran medida con la magnitud y daño de la oruga del cogollero, se observó en general que a medida que avanzaba el desarrollo del cultivo también aumentó el número y peso de las larvas. La edad y la posición de las hojas afectadas son de gran importancia en la pérdida del rendimiento (Fasae et al., 2009). La infestación severa de S. frugiperda causó pérdidas en cultivos de maíz de 22 a 67 % en varios países, debido a la disminución del área foliar y retraso o inhibición en la emisión de las inflorescencias (Ramzan et al., 2021). Este dato se puede corroborar con el obtenido en la presente investigación, donde se evaluaron los genotipos de maíz en V4, aproximadamente 30 días después de la siembra, y se presentaron daños aproximados del 5 %.
En la dinámica poblacional de los estadios IV y V de orugas de cogollero, hubo variación en las líneas de maíz, lo cual, según la literatura, pudo deberse a que la aparición de poblaciones de insectos puede ocurrir de manera extensa y persistir por periodos cortos, los cuales pueden ser cíclicos o irregulares, su fluctuación depende de las condiciones ambientales; por ejemplo, las poblaciones pueden aumentar después de un periodo de sequía, ya que al incrementarse la concentración de los contenidos nutricionales en las plantas, se satisfacen más fácil los requerimientos alimenticios del insecto (Coyle et al., 2013).
En esta investigación, al comenzar los muestreos las lluvias fueron escasas, mientras avanzaba el cultivo fueron más intensas y constantes, mismas que pudieron llegar hasta 34,4 mm. Lo anterior coincide con un estudio en el que se concluyó que durante la evaluación de curvas de crecimiento para S. frugiperda hubo una precipitación acumulada de 38,70 mm, lo cual se describió como importante en insectos que pupan en el suelo, ya que puede usarse en el manejo integrado, para pronosticar cuándo se tendrá la máxima emergencia de adultos (Martínez-Jaime et al., 2018) (Figura 1 y 2). Además, esta especie es de hábito migratorio, se caracteriza por presentar una amplia variación anual cuando se muestrea con trampa de luz y por lograr incrementos notables en sus poblaciones luego de varios años; también, S. frugiperda exhibe una capacidad de dispersión considerable y realiza migraciones de larga distancia, lo que dificulta su control (Ge et al., 2021).
En las líneas de maíz calificadas como susceptibles, también hubo variación en la dinámica poblacional de S. frugiperda en los estadios IV y V. Este resultado también puede estar relacionado a que muchas ocasiones se menciona que en condiciones naturales los insectos se encuentran expuestos a ciclos variables de temperatura, pero cuando las condiciones térmicas son constantes, el desarrollo de los insectos es diferente, ya que algunos muestran un ciclo de crecimiento más corto cuando la temperatura fluctúa, que cuando permanece uniforme (Auad et al., 2015).
Los requerimientos de unidades calor para completar cada estadio de este insecto y con ello se asegura el 85 % de supervivencia de adultos fueron descritos por Sierra-Ruíz et al. (2022); durante el establecimiento de esta investigación las unidades calor por día de muestreo fueron similares en los estadios de mayor interés de larvas IV y V (Cuadro 5). Se ha indicado que la población compuesta iniciará su ciclo de reproducción en cuanto existan las condiciones apropiadas de temperatura y disponibilidad de hospedante. Los niveles poblacionales de estos estadios al final de cada ciclo determinarán el potencial de crecimiento de las poblaciones de gusano cogollero en el ciclo subsecuente (Yáñez et al., 2019).
En todos los casos, la capacidad predictiva de los estudios basados en los modelos de simulación se incrementará al ampliar el período de observación-simulación de manera que las condiciones que determinan altas poblaciones y probables daños severos en etapas tempranas a los cultivos se analicen en el ciclo actual, y a través de varios ciclos.
Conclusiones
Los genotipos de maíz tolerantes al ataque y establecimiento de S. frugiperda fueron CLRCW88 y CSL1649, mientras que los genotipos susceptibles fueron CLWQ236 y CLRCYQ49. En los genotipos tolerantes se encontró una población acumulada hasta de siete larvas, mientras que los susceptibles presentaron hasta veintiún orugas.
La dinámica poblacional de Spodoptera frugiperda de mayor variabilidad se determinó en los estadios larvarios IV y V, que sucedió entre los 26 y 54 días después de la siembra.
Descargos de responsabilidad
Todos los autores realizaron aportes significativos al documento y están de acuerdo con su publicación y manifiestan que no existen conflictos de interés en este estudio.
