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Introducción
*Este trabajo formó parte de una investigación bibliográfica llevada a cabo en el curso Problemas Especiales en ciencias del suelo II: Bioinformática, del Programa de estudio del Posgrado en Ciencias Agrícolas y Recursos Naturales de la Universidad de Costa Rica.
La asociación que existe entre las comunidades microbianas y las plantas es compleja y data de hace 450 millones de años, cuando los primeros ancestros de las plantas colonizaron la superficie del planeta (Hassani et al. 2018). Esta asociación es fundamental para el desarrollo y la salud de las plantas. La microbiota, un conjunto diverso de microorganismos que incluye hongos, bacterias, arqueas, protozoarios y virus, habita en nichos ecológicos específicos dentro y alrededor de la planta. Estos microorganismos conforman el microbioma, un concepto más amplio que abarca también sus genes y los metabolitos que producen (Lyu et al. 2021). Entre los beneficios derivados de la microbiota en los sistemas agrícolas destaca la capacidad de suprimir enfermedades, activar las respuestas inmunológicas de las plantas, inducir resistencia sistémica, mejorar la tolerancia al estrés abiótico, facilitar la adquisición de nutrientes y contribuir a la estabilidad de la estructura del suelo (Birt et al. 2022).
En los sistemas de producción de banano en Costa Rica y otras regiones, el estudio de la microbiota ha sido abordado, principalmente, a través de la determinación de variables biológicas indirectas, como la respiración y la biomasa microbiana del suelo (Durango et al. 2015), y técnicas dependientes de cultivo de microorganismos (Segura et al. 2015). Estas últimas, aunque son métodos tradicionales y útiles para el aislamiento, identificación y caracterización de microorganismos que crecen en medios específicos, presentan limitaciones importantes. Una de las principales es que muchos microorganismos requieren condiciones muy particulares para su crecimiento y no pueden ser cultivados, lo que impide su identificación y subestima la abundancia y diversidad microbiana. Además, este enfoque conlleva una considerable inversión de tiempo y recursos, lo que puede dificultar su aplicación a gran escala (Stewart 2012).
Los avances en automatización y en tecnologías de secuenciación de ADN han permitido superar esas limitaciones a través de técnicas independientes de cultivo de microorganismos, lo que reduce el costo y la duración de los análisis (Wilhelm et al. 2022). Entre estas técnicas, el análisis de comunidades microbianas mediante secuenciación masiva de alto rendimiento (HTS, por sus siglas en inglés) permite obtener información detallada sobre la estructura de la comunidad microbiana, incluidos miembros benéficos, patógenos y algunos que incluso no se han descrito (Liu et al. 2019a).
Lo anterior ha permitido investigar el impacto de prácticas de manejo, fertilización y labranza en la microbiota de los sistemas de producción agrícola (Wilhelm et al. 2022), lo que refuerza su relevancia como indicador de la salud y calidad de suelo (Banerjee y van der Heijden 2023, Köberl et al. 2017b).
No obstante, estas técnicas también presentan limitaciones que afectan, principalmente, su accesibilidad. En primer lugar, sus resultados no proporcionan información sobre las interacciones, viabilidad o estado fisiológico de los microorganismos detectados. Además, la interpretación puede verse afectada por la presencia de ADN ambiental o contaminante, lo que puede sesgar los resultados, y la complejidad de los datos generados requiere un análisis bioinformático avanzado y a menudo costoso (Prosser 2015).
En Costa Rica, la investigación sobre la microbiota asociada al cultivo de banano mediante técnicas independientes de cultivo es aún limitada. Esta carencia de investigaciones representa una oportunidad para generar conocimiento en este campo y facilitar la evaluación y el monitoreo del impacto de las prácticas de manejo del sistema agrícola sobre la comunidad microbiana de la planta y el suelo (Backiyarani et al. 2022). El objetivo de esta revisión de literatura fue analizar la microbiota asociada al cultivo de banano en Costa Rica y otras regiones, su relación con la salud de la planta, y las implicaciones de las prácticas de manejo agrícola en su diversidad, composición y funcionalidad.
Breve historia y principales desafíos para el cultivo de banano
El Sureste Asiático se considera el centro del origen del banano. Este llegó al continente americano a inicios del siglo XVI, procedente de las Islas Canarias (Golubouay y Vega 1988). Las primeras plantas, de la variedad Gros Michel, fueron introducidas al país desde Panamá en 1871, para sembrarlas en las tierras concesionadas aledañas a las líneas del ferrocarril en la costa del Caribe. Al igual que en otros países de la región, la producción bananera en Costa Rica se inició a mediados y finales del siglo XIX, paralela a la construcción del ferrocarril (Golubouay y Vega 1988).
El cultivo comercial de banano creció rápidamente para satisfacer la creciente demanda de los principales mercados de exportación. Sin embargo, desde 1928, la producción y exportación de banano disminuyeron debido al agotamiento de los suelos y la aparición de enfermedades que afectaron la variedad Gros Michel, en particular la “marchitez por Fusarium” (Fusarium oxysporum f. sp. cubense Raza 1) (Golubouay y Vega 1988).
Actualmente, el cultivo de banano se desarrolla en 42 512 ha del territorio nacional, sembradas en su mayoría con las variedades del subgrupo Cavendish (CORBANA 2024). El país registra exportaciones promedio de 100 millones de cajas de 18 kg anualmente, lo que coloca a Costa Rica como uno de los principales exportadores de banano del mundo (CORBANA 2024).
La actividad bananera tiene un importante impacto social y económico en la zona Atlántica del país. El banano se sitúa entre los tres principales productos de exportación agrícola del país (SEPSA 2022). Sin embargo, este cultivo también enfrenta importantes desafíos. Entre los factores bióticos destacan la “Sigatoka negra” causada por el hongo Pseudocercospora fijiensis, que afecta el follaje y la producción (Dassou et al. 2023), el “moko” que causa la marchitez bacteriana (Ralstonia solanacearum) (Blomme et al. 2017), y el nemátodo fitoparásito Radopholus similis, que causa pérdidas significativas en las plantaciones (Torres et al. 2023).
Otra amenaza latente que no se encuentra en el país es la marchitez por Fusarium (Fusarium oxysporum f.sp. cubense Raza 4), presente en Colombia, Perú y Venezuela (Martínez et al. 2020). Adicionalmente, hay reportes que indican que el uso intensivo de agroquímicos ha provocado desequilibrios químicos, físicos y biológicos en el suelo, afectó la diversidad y abundancia de la microbiota del suelo y condujo a un potencial desequilibrio ecológico (Vargas 2006). Por lo anterior, para asegurar la sostenibilidad del cultivo, es crucial equilibrar la nutrición, la contribución del suelo y el uso de productos fitosanitarios para controlar plagas y enfermedades (Brühl et al. 2023).
En Costa Rica, la industria bananera se concentra en la región Caribe, donde las precipitaciones anuales varían entre 2700 y 4500 mm, con un promedio de 214 a 263 días de lluvia al año (Acón-Ho et al. 2013). Los cambios climáticos, que incluyen variaciones en los niveles de dióxido de carbono, temperaturas extremas, sequías e inundaciones, y la interacción con la microbiota del suelo, representan otro desafío (Jansson y Hofmockel 2020). Otro reto importante en el cultivo de musáceas es mantener un sistema radical que funcione adecuadamente para absorber agua y nutrientes, esenciales para el desarrollo y productividad de la planta (Gauggel et al. 2005).
La pérdida de biomasa de raíces funcionales ha sido un factor común en las plantaciones bananeras, lo que genera una disminución en la productividad (Serrano 2005). Por lo tanto, mantener un sistema radical sano, no solo asegura la productividad de la plantación, sino que también faculta a la planta para establecer relaciones benéficas con la microbiota de suelo, permitiéndole cumplir eficientemente sus funciones (Wang et al. 2022b).
Investigación de la microbiota en el cultivo de banano
En Costa Rica, el sector productor de banano ha tomado la iniciativa de investigar la relación entre la microbiota y las propiedades físicas y químicas del suelo, así como el impacto de las prácticas de manejo en las plantaciones (Segura et al. 2015). Por medio de técnicas tradicionales, se ha identificado una alta diversidad y abundancia microbiana en estos suelos (González et al. 2021). Un informe basado en 275 análisis microbiológicos de suelos de plantaciones de la región Huetar Caribe reportó un promedio de 1,2x105 Unidades Formadoras de Colonias por gramo de suelo (UFC g-1) de hongos, 7,4x104 UFC g-1 de levaduras, 4,9x108 UFC g-1 de bacterias aerobias, 7,3x107 UFC g-1 de bacterias anaerobias, 4,3x105 UFC g-1 de actinomicetos (Rodríguez 2009).
El uso de la microbiota como indicador de la salud y calidad del suelo ha avanzado considerablemente, con parámetros como UFC g-1 de bacterias y hongos (Olivares et al. 2022), así como el estudio de poblaciones específicas de Trichoderma sp. (Delgado et al. 2010), bacterias solubilizadoras de fósforo (Afanador et al. 2020) y promotoras de crecimiento vegetal (Ortega et al. 2022). Otros trabajos han utilizado indicadores indirectos de la actividad biológica del suelo, como la respiración microbiana, el carbono de la biomasa microbiana (Villarreal et al. 2013), y la actividad de enzimas como la deshidrogenasa y catalasa (Afanador et al. 2020). No obstante, debido a la variabilidad y heterogeneidad de los suelos, estos indicadores no siempre proporcionan una visión completa de la actividad biológica del suelo y su participación en el crecimiento, desarrollo y producción de la planta (Hirsch et al. 2010, Su et al. 2012).
Las técnicas modernas, como la secuenciación de amplicones, metagenómica shotgun y ARN-seq, han proporcionado avances significativos en el análisis de la estructura de las comunidades microbianas en el cultivo de banano (Stefani et al. 2015), sus interacciones con el ambiente, las plantas y el uso del suelo, así como la identificación de nuevos genes y rutas metabólicas (Rivera et al. 2021). Este avance ofrece un potencial significativo para complementar los enfoques tradicionales que han predominado en la investigación disponible, lo que permite un entendimiento más preciso y exhaustivo de la participación de los microorganismos.
Esta revisión de literatura identificó tres bioproyectos en la base de datos MGnify y treinta y cinco en el Centro Nacional para la Información Biotecnológica (NCBI, por sus siglas en inglés) relacionados con la secuenciación de secuencias de musáceas (Tabla 1). La mayoría de los estudios se centraron en la secuenciación del gen del ARNr 16S, y algunos incluyeron análisis de comunidades fúngicas mediante ITS (Internal Transcribed Spacer).
Tabla 1 Bioproproyectos sobre microbiomas y metagenomas asociados a banano disponibles en bases de datos. Table 1. Bioprojects on banana-associated microbiomes and metagenomes available in databases.
| Base de datos | Bioproyecto | Estrategia de secuenciación | Muestras analizadas | Continente o país |
| - | PRJEB8107 | Amplicon 16S ARNr | 48 | Costa Rica y Nicaragua |
| - | PRJEB9422 | Amplicon 16S ARNr | 48 | Uganda |
| MGnify* | PRJNA240570 | Amplicon 16S ARNr | 3 | Panamá |
| - | PRJDB3051 | Amplicon 16S ARNr | 4 | China y Madagascar |
| - | PRJNA871207 | Amplicon 16S ARNr | 36 | China |
| - | PRJNA866308 | Amplicon 16S ARNr | 40 | China |
| - | PRJNA777477 | ARNr seq Virus | 178 | China |
| - | PRJNA747136 | ITS y Amplicon 16S ARNr | 100 | España |
| NCB**I | PRJNA575333 | ITS y Amplicon 16S ARNr | 160 | España |
| - | PRJNA520981 | Amplicon 16S ARNr | 3 | India |
| - | PRJNA494072 | Metagenómica Shotgun | 1 | África |
| - | PRJNA494050 | 16S ARNr y ARNseq | 12 | África |
| - | PRJNA493905 | ITS | 12 | África |
| - | PRJNA493728 | Amplicon 16S ARNr | 8 | África |
ITS: espaciador transcrito interno. ARNr: ácido ribonucleico ribosomal.
* disponible en https://www.ebi.ac.uk/metagenomics
**disponible en https://www.ncbi.nlm.nih.gov/
Además, se recopiló información sobre la microbiota de banano y plátano en diecisiete países (Tablas 2 y Tabla 3). En Costa Rica, solo se encontraron dos estudios que utilizan esta técnica, mientras que China lidera la investigación sobre la relación entre microbiota y la marchitez causada por Fusarium oxysporum f. sp. cubense. En América, los estudios se enfocaron, mayoritariamente, en el análisis de muestras de raíz y hojas, con las tres técnicas de secuenciación 16S, ITS y Sh. En contraste, los estudios realizados en otros continentes se concentraron en muestras de suelo, en su mayoría dedicados a comprender la dinámica de Fusarium oxysporum, un patógeno que no había sido detectado en América Latina hasta el 2019.
Los estudios sobre microbiota en América y otros continentes muestran similitudes y diferencias en el tipo de muestra y técnica utilizada, así como los cultivares estudiados. La técnica predominante, en general, fue la secuenciación del ARNr 16S; en un solo estudio se reportó el uso de la secuenciación metagenómica tipo Shotgun, para una caracterización más profunda y exhaustiva de las comunidades microbianas (Singh et al. 2023). En Colombia y Costa Rica, por ejemplo, se trabajó con los cultivares Williams y Gros Michel, el primero, utilizado en sistemas de producción convencional, y el segundo, un cultivar muy utilizado en sistemas de subsistencia o en asocio con café (García et al. 2022, Köberl et al. 2015, Köberl et al. 2017a). En Ecuador, el análisis de plátano (Musa paradisiaca) también resalta la relevancia de las interacciones microbianas con este cultivo (Paladines et al. 2022, Zapata et al. 2022).
Estos avances ofrecen un conocimiento más detallado que puede contribuir al abordaje de los principales retos del cultivo de banano, como el control de enfermedades y la mejora de la salud del suelo. Las secciones posteriores de esta revisión exploran los hallazgos más relevantes de algunas de estas investigaciones y otras, realizadas en diferentes cultivos y sistemas, que complementan la comprensión de la microbiota del banano.
Diversidad y dinámica de la microbiota en espacio y tiempo
La diversidad y composición de la microbiota en el cultivo de banano varía considerablemente, tanto en espacio como en el tiempo, entre los diferentes compartimentos de la planta, como el suelo, la rizosfera, el rizoma, el pseudotallo y las hojas (Birt et al. 2022, Birt et al. 2023) (Figura 1). En particular, la rizosfera se destaca como el principal reservorio de microorganismos asociados al cormo y las raíces, con una gran variabilidad en las comunidades bacterianas y fúngicas en estos compartimentos (Birt et al. 2022, 2023). Además, se ha encontrado que otros compartimentos cercanos, como el pseudotallo y las hojas, presentan una mayor similitud en su microbiota fúngica (91%) en comparación con el suelo (61%) (Birt et al. 2023, Kaushal et al. 2020a). Este patrón es consistente con hallazgos en otros cultivos, donde la microbiota de las hojas está influenciada por factores específicos del huésped, mientras que la rizosfera se enriquece con microorganismos del suelo (Zapata et al. 2022).
Tabla 2 Recopilación de los estudios de microbiota asociada a banano y plátano en países de América, utilizando técnicas dependientes e independientes de cultivo. Table 2. Compilation of microbiota studies associated with bananas and plantains in countries of the Americas, using dependent and independent cultivation techniques.
| País | Tipo de muestra | Especie y cultivar | Técnica utilizada | Referencia | ||||||||
| - | S | R | r | C | P | H | - | DC | 16S | ITS | Sh | - |
| Colombia | - | x | - | - | - | - | Musa AAA cv. Williams | x | - | - | - | García et al. (2022) |
| Costa Rica | - | x | x | - | x | x | Musa acuminata Colla (AAA) cv Gros Michel | - | x | - | - | Köberl et al. (2017a) |
| - | x | x | - | - | x | x | Musa acuminata Colla (AAA) cv Gros Michel | - | x | - | - | Köberl et al. (2015) |
| Ecuador | x | - | - | - | - | - | No indica. | x | - | - | - | Domínguez et al. (2022) |
| - | - | - | - | - | - | x | Musa paradisiaca L. | - | x | x | - | Paladines et al. (2022) |
| - | x | - | x | - | - | x | Musa paradisiaca L. | - | x | x | - | Zapata et al. (2022) |
| Estados Unidos | - | x | - | x | - | x | Musa acuminata, Dwarf Cavendish | - | - | - | x | Singh et al. (2023) |
| - | - | x | - | x | - | x | Musa acuminata, Williams Hybrid | - | - | - | x | - |
| - | - | x | - | x | - | x | Musa balbisiana, ‘Thai Black’ | - | - | - | x | - |
| - | - | x | - | x | - | x | M. acuminata. M. balbisiana. | - | - | - | x | - |
| - | - | x | - | x | - | x | Musa sikkimensis, Darjeeling banana | - | - | - | x | - |
| - | - | x | - | x | - | x | Musa textilis, Manila hemp | - | - | - | x | - |
| Nicaragua | x | x | x | - | x | - | Musa acuminata Colla (AAA) cv Gros Michel | - | x | - | - | Köberl et al. (2017a) |
| x | x | - | - | x | x | Musa acuminata Colla (AAA) cv Gros Michel | - | x | - | - | Köberl et al. (2015) | |
S: suelo. R: raíz. r: rizosfera. C: cormo. P: pseudotallo. H: hojas. Cv: cultivar. ITS: espaciador transcrito interno. 16 S: ARNr/Ácido ribonucleico ribosomal. Sh: Secuenciación metagenómica tipo Shotgun. DC: dependiente de cultivo.
Tabla 3 Recopilación de los estudios de microbiota asociada a banano y plátano en otros continentes, utilizando técnicas dependientes e independientes de cultivo. Table 3. Compilation of studies of microbiota associated with bananas and plantains on other continents, using dependent and independent cultivation techniques.
| País | Tipo de muestra | Especie y cultivar | Técnica utilizada | Referencia | ||||||||
| - | S | R | r | C | P | H | - | DC | 16S | ITS | Sh | - |
| Australia | x | - | x | - | - | - | Pisang Awak Musa ABB | - | x | x | - | Rames et al. (2018) |
| - | x | - | x | - | x | x | Williams’ Musa (AAA), | - | - | x | - | Birt et al. (2023) |
| - | - | - | - | - | - | - | Lady finger Musa (AAB), | - | - | x | - | - |
| - | - | - | - | - | - | - | Gold finger Musa (AAAB) | - | - | x | - | - |
| - | x | x | - | x | x | x | Musa AAA Cavendish | - | x | - | - | - |
| - | x | x | - | x | x | x | Musa AAB Pome | - | x | - | - | - |
| China | - | x | - | - | x | - | Musa sp. AAA. Cavendish cv. Baxi. | - | x | x | - | Liu et al. (2019a) |
| - | x | - | - | - | - | - | Musa acuminata L. AAA, Cavendish cv Brazil. | - | x | - | - | Xue et al. (2015) |
| - | x | - | - | - | - | - | - | - | x | x | - | Shen et al. (2019b) |
| - | x | - | - | - | - | - | - | - | x | - | - | Wang et al. (2022a) |
| - | x | - | - | - | - | - | - | - | x | - | - | Shen et al. (2022) |
| - | x | - | - | - | - | - | - | - | x | - | - | Zhu et al. (2023) |
| - | x | - | - | - | - | - | - | - | x | - | - | Jinming et al. (2022) |
| - | x | - | - | - | - | - | - | - | x | - | - | Shen et al. (2018) |
| - | x | - | x | - | - | - | - | - | x | - | - | Hong et al. (2023) |
| España (Islas Canarias) | - | x | - | - | - | - | Dwarf Cavendish cv. Pequeña Enana | - | x | x | - | Gómez et al. (2021) |
| Malasia | x | - | x | - | - | - | Musa sp. cv. Berangan | - | x | - | - | Zolkhairi y Ismail (2022) |
| Nigeria, Camerún y Gabón | x | - | x | - | - | - | Musa spp. Plátano. | - | x | x | - | Kaushal et al. (2022) |
| Tanzania | - | x | - | - | - | - | Mchare y Sukari Ndizi (Musa AAB) | - | x | x | - | Kaushal et al. (2020a) |
| - | x | x | x | x | - | - | - | - | x | x | - | Kaushal et al. (2020b) |
| Uganda | x | - | x | - | - | - | No indica | x | - | - | - | Rossmann et al. (2012) |
| - | x | - | x | - | x | - | East African Sukari Ndizi (AAB) | - | x | - | - | Nimusiima et al. (2015) |
S: suelo. R: raíz. r: rizosfera. C: cormo. P: pseudotallo. H: hojas. Cv: cultivar. ITS: espaciador transcrito interno. 16 S: ARNr/Ácido ribonucleico ribosomal. Sh: Secuenciación metagenómica tipo Shotgun. DC: dependiente de cultivo.
Figura 1: Compartimentos de la planta caracterizados por Birt et al. (2022, 2023) y utilizados en esta revision de literatura. Figure 1. Plant compartments characterized by Birt et al. (2022, 2023) and used in this literature review.
Se ha observado que las bacterias muestran una mayor variabilidad en su diversidad y composición en comparación con los hongos (Birt et al. 2023). Menor diversidad de hongos fue encontrada en la ecto y endorizosfera y el rizoma, mientras que el pseudotallo, las hojas y el suelo mostraron índices más altos de diversidad de Shannon (Birt et al. 2023). Los hongos del filo Ascomycota predominaron en la endorizosfera (94%) y en las hojas (71%), mientras que Basidiomycota fueron más comunes en las hojas (Birt et al. 2023). Entre los hongos, los más abundantes fueron Sordariomycetes (35%), Dothideomycetes (17%), Eurotiomycetes (12%), Agaricomycetes (9%) y Mortierellomycetes (6%) (Zapata et al. 2022). Mayor diversidad bacteriana se ha encontrado en el suelo y la rizosfera, en comparación con la microbiota endófita y asociada a las hojas, con alfa y gamma proteobacterias predominando en todos los órganos de la planta (Birt et al. 2022).
Los exudados radiculares, ricos en carbono, han sido asociados con la composición y abundancia de las comunidades microbianas del suelo, y crean gradientes que atraen y alimentan a los microorganismos (Teixeira et al. 2024). Estos exudados, como el ácido cítrico y el ácido fumárico, favorecen la asociación con Bacillus amyloliquefaciens y Bacillus subtilis (Zhang et al. 2014), e influyen en las comunidades bacterianas de la rizosfera y endosfera del pseudotallo de Musa AAB (Sukari Ndizi), con predomio de géneros como Steroidobacter, Nevskia, y Pseudomonas (Nimusiima et al. 2015). Además, bacterias fijadoras de nitrógeno como Bradyrhizobium y Mesorhizobium, y hongos de los géneros Aspergillus y Trichoderma, han sido identificadas en el suelo y la rizosfera, conocidos por sus propiedades de control biológico y promoción del crecimiento (Kaushal et al. 2020a).
El uso de tecnologías de secuenciación de alto rendimiento (HTS, por sus siglas en inglés) ha revelado que la fenología de la planta influye en la composición y diversidad de las comunidades bacterianas y fúngicas. Se ha observado que la diversidad de la microbiota endófita aumenta con la madurez de la planta, con predominancia de géneros bacterianos como Salmonella y Klebsiella en explantes in vitro, mientras que en plantas maduras se encuentran Halomonas, Erwinia, Citrobacter, Amaricoccus, Paracoccus, Kocuria y Micrococcus en las raíces (Liu et al. 2019a). Estos resultados sugieren que los microorganismos asociados al banano provienen de las comunidades microbianas del suelo a medida que la planta crece, o bien, de la herencia de la generación anterior en el caso de los explantes (Liu et al. 2019b).
Los estudios descritos en esta sección destacan la importancia de conocer y aprovechar variabilidad de la microbiota según el compartimento de la planta. El suelo, como principal fuente de microorganismos para la planta, debe ser gestionado adecuadamente, las prácticas que afectan el suelo pueden tener un efecto en la microbiota de órganos cercanos como el cormo y la raíz. Además, en el cultivo de banano, el control de Sigatoka Negra (Pseudocercospora fijiensis) se realiza con la aplicación de fungicidas al follaje que podrían afectar la microbiota de este órgano e influir en la microbiota general de la planta. Finalmente, dado que las poblaciones microbianas podrían ser heredadas de una generación a otra, es crucial considerar los hallazgos presentados en esta sección al realizar labores como la deshija y la cosecha, que tienen un impacto directo en la próxima generación.
Dinámica de la microbiota en plantas sanas y enfermas
La microbiota del cultivo de banano está influenciada por la sanidad de la planta, esta puede estar compuesta por microorganismos beneficiosos o patógenos con riesgos y potencial para el cultivo. Entre los géneros bacterianos y fúngicos benéficos identificados en suelo de las plantaciones y en la planta, destaca Pseudomonas spp., Bacillus spp., Streptomyces spp. y Trichoderma spp. para combatir Fusarium oxysporum, patógeno causante de la marchitez del banano (Prigigallo et al. 2022). La identificación de Trichoderma en el suelo y su potencial para el control biológico ha sido destacado, con especies como T. asperellum, T. harzianum y T. viride, que actúan contra patógenos del suelo (Domínguez et al. 2022).
Las plantas sanas de banano han demostrado una amplia variedad de microorganismos que desempeñan roles cruciales en la promoción de la salud del cultivo. Entre los géneros bacterianos más relevantes en las raíces sanas se encuentran Burkholderia y Streptomyces, este último reconocido por su capacidad como controlador biológico debido a la producción de compuestos lipopeptídicos, que inhiben el crecimiento y esporulación de Fusarium (Wang et al. 2022a, Zolkhairi y Ismail 2022). Otros géneros bacterianos predominantes en plantas sanas son Acinetobacter, Bacillus, Cladosporium, Erwinia, Citrobacter, Klebsiella, Methylobacterium y Pseudomonas (Figura 2). Estos géneros son conocidos por sus propiedades promotoras del crecimiento vegetal y su capacidad para mejorar la resistencia a patógenos (Ortega et al. 2022). De estos géneros, Bacillus y Pseudomonas tienen un alto potencial para ser utilizados en el control biológico de enfermedades, gracias a su capacidad para producir compuestos antimicrobianos que inhiben el crecimiento de patógenos (Mendes et al. 2023, Nana et al. 2023, Shen et al. 2022, Zhang et al. 2014).
En las plantas de banano enfermas, la composición y abundancia de la microbiota cambia notablemente, con una mayor presencia de patógenos y una alteración de las comunidades microbianas beneficiosas (Figura 3). En este escenario, predominan géneros como Acinetobacter, Fusarium, Pseudomonas, Dickeya y Erwinia en la planta. De los anteriores, Fusarium oxysporum (Hong et al. 2023), Dickeya y Erwinia (Köberl et al. 2017a) están implicados en el marchitamiento de las plantas. Estos microorganismos patógenos, junto con la presencia de otros grupos bacterianos, como Ralstonia y Pseudomonas, pueden ser responsables de la reducción de la biodiversidad microbiana en las raíces, lo que afecta negativamente la salud del banano (Blomme et al. 2017).
A pesar de los resultados señalados anteriormente, las plantas infectadas también han exhibido otros patrones en la configuración microbiana.
Figura 2: Diagrama de los diferentes grupos taxonómicos asociados a plantas de banano sanas (Birt et al. 2022 y 2023, Kaushal et al. 2020a, 2020b, Köberl et al. 2015, Köberl et al. 2017a). Figure 2. Diagram of the different taxonomic groups associated with healthy banana plants (Birt et al. 2022 y 2023, Kaushal et al. et al. 2020a, 2020b, Köberl et al. 2015, Köberl et al. 2017a).
Durante la infección por Fusarium oxysporumLiu et al. (2019a) registraron un incremento de la diversidad bacteriana y fúngica en las raíces del banano, lo que puede indicar un reclutamiento estratégico por parte de la planta para contrarrestar al patógeno. Otros autores han encontrado Fusarium y Eurotium como géneros predominantes en raíces infectadas (Liu et al. 2019a), y hongos como Penicillium y Aspergillus, conocidos por su capacidad para controlar a Fusarium oxysporum (Bubici et al. 2019). Estos resultados evidencian las variaciones en la respuesta de la microbiota a un proceso de infección dentro de la misma especie o cultivar. Estas variaciones han sido registradas también en otros cultivos. Mientras que en el frijol la infección por Fusarium promueve el establecimiento de Bacillus, un género asociado al control biológico de patógenos (Mendes et al. 2023) en tomate se ha reportado una disminución en la diversidad microbiana durante la infección por F. oxysporum (Zhou et al. 2021).
Figura 3 Diagrama de los diferentes grupos taxonómicos asociados a plantas de banano infectadas con Fusarium oxysporum (Jamil et al. 2022, Liu et al. 2019a, Kaushal et al. 2020a, 2020b, Köberl et al. 2017a, Shen et al. 2019b). Figure 3. Diagram of the different taxonomic groups associated with banana plants infected with Fusarium oxysporum (Jamil et al. 2022, Liu et al. 2019a, Kaushal et al. 2020a, 2020b, Köberl et al. 2017a, Shen et al. 2019b).
Los resultados presentados anteriormente subrayan la importancia de monitorear la abundancia y diversidad de microorganismos benéficos y patógenos en los sistemas de producción de banano. La gestión adecuada del drenaje, la fertilización y la aplicación de enmiendas podrían ser herramientas para favorecer condiciones apropiadas para los microorganismos benéficos y desfavorable para los patógenos, como parte de un manejo integrado y preventivo. Los avances presentados en esta sección también proporcionan posibilidades valiosas para diseñar estrategias más efectivas de manejo integrado de plagas y enfermedades en el cultivo de banano, aprovechando las variaciones en la microbiota de la planta y los momentos más adecuados para realizar intervenciones.
Influencia de la gestión y las prácticas de manejo en la microbiota del suelo
La gestión de los sistemas agrícolas y las prácticas de manejo influyen significativamente en la estructura y función de la microbiota del suelo, generando efectos tanto positivos como negativos. En los sistemas de producción convencional de banano, la incorporación de insumos biológicos, como biofertilizantes, enmiendas orgánicas y biocontroladores, ha cobrado importancia en los últimos años, aunque sus efectos varían considerablemente (Tabla 4).
La aplicación de biofertilizantes ha demostrado múltiples beneficios, entre ellos, la reducción de la población de Fusarium oxysporum (Fu et al. 2017, Shen et al. 2015, Zhang et al. 2014), el aumento de la resistencia a Sigatoka negra (Pseudocercospora fijiensis) (Shen et al. 2019a) y la promoción de la actividad biológica y diversidad microbiana del suelo (Ortega 2013, Villalobos 2018). De manera similar, el uso de compost, enmiendas orgánicas y enmiendas a base de calcio como mejoradores del suelo ha resultado en una menor incidencia de patógenos (Zhang et al. 2019) y una reducción de F. oxysporum (Shen et al. 2018), además de incrementar la biomasa y actividad microbiana del suelo (Zhang et al. 2019). Por otro lado, la aplicación de biocontroladores, como Bacillus spp., Streptomyces morookaensis, Pseudomonas spp. y Trichoderma spp., ha potenciado la actividad antimicrobiana (Duan et al. 2020) y mejorado la supresión de patógenos en el suelo (Thangavelu y Gopi 2015, Xue et al. 2015). Estos resultados resaltan el potencial de los insumos biológicos para mejorar la salud del suelo y contribuir a una producción de banano más sostenible.
Al monocultivo continuo de banano, se le ha atribuido un cambio importante en la microbiota del suelo, que favorece la proliferación de patógenos y la reducción de su capacidad para suprimir enfermedades, lo que compromete su equilibrio biológico y funcionalidad (Ploetz et al. 2015). Por lo tanto, la transición hacia un nuevo esquema de manejo en la producción de banano representa tanto un desafío como una alternativa prometedora para los sistemas convencionales. El impacto de esta transición ha sido abordado en la literatura, desde el punto de vista de la rentabilidad, pero también por su efecto en la microbiota del suelo (Tabla 5).
Tabla 4 Efecto de diferentes prácticas agrícolas orientadas a la aplicación de insumos en la microbiota asociada al cultivo de banano. Table 4. Effect of different agricultural practices aimed at the application of inputs on the microbiota associated with banana cultivation.
| Objetivo | Práctica | Efecto en la microbiota | Referencia |
| Evaluar el efecto de la aplicación de insumos | Aplicación de biofertilizantes | ↑ Resistencia a Sigatoka Negra (Pseudocercospora fijiensis) | Shen et al. (2019a) |
| - | - | ↓ Fusarium oxysporum, ↑ Bacterias benéficas | Zhang et al. (2014) |
| - | - | ↑ Bacterias benéficas, ↓ Fusarium sp. | Fu et al. (2017) |
| - | - | ↑ Diversidad bacteriana, ↓ Diversidad fúngica, ↓ Fusarium sp. | Shen et al. (2015) |
| - | - | ↑ Actividad biológica del suelo | Ortega (2013) |
| - | - | ↑ Actividad biológica del suelo | Soto (2014) |
| - | - | ↑ Diversidad microbiana | Villalobos (2018) |
| - | - | ↑ Bacterias aeróbicas y anaeróbicas, actinomicetes y hongos | Araya (2010) |
| - | Aplicación de biofertilizantes y compost | ↑ Biomasa y actividad microbiana | Araya et al. (2011) |
| - | - | ↔ Sin efecto sobre microbiota del suelo | Herrmann et al. (2024) |
| - | - | ↑ Microorganismos descomponedores y fijadores de nitrógeno | Shen et al. (2015) |
| - | Uso de enmiendas orgánicas y a base de calcio | ↑ Microbiota benéfica, ↓ Patógenos | Zhang et al. (2019) |
| - | - | ↑ Microbiota supresiva | Shen et al. (2019a) |
| - | Aplicación de cal | ↓ Fusarium oxysporum, ↑ Bacillus sp., Pseudomonas sp., Mortierella sp. | Shen et al. (2018) |
| - | Fertilización convencional | ↓ Respiración microbiana | Ortega (2013) |
| - | Aplicación de bonos verdes | ↓ Diversidad fúngica, ↑ Diversidad bacteriana | Yang et al. (2022) |
| - | Aplicación de biocontroladores y formulaciones botánicas | ↓ Fusarium oxysporum | Akila et al. (2011) |
| - | Aplicación de Piriformospora indica y Streptomyces morookaensis | ↑ Abundancia de biocontroladores, ↓ Fusarium sp. | Zhu et al. (2023) |
| - | Aplicación de Bacillus amyloliquefaciens NJN6 | ↑ Bacillus sp., ↓ Fusarium sp. en rizosfera | Xue et al. (2015) |
| - | Priming con Bacillus subtilis en plántulas | ↑ Resistencia a Sigatoka Negra (Pseudocercospora fijiensis) | García et al. (2022) |
| - | Aplicación Trichoderma spp. | ↑ Diversidad microbiana, ↓ Fusarium oxysporum | Thangavelu y Gopi (2015) |
| - | Aplicación Bacillus spp. y Pseudomonas spp. | ↑ Estimula formación de biofilms en raíces | Zhang et al. (2019) |
| - | Aplicación Enterobacteriaceae | ↑ Diversidad bacteriana, ↑ Abundancia de bacterias benéficas | Liu et al. (2019a) |
| - | Aplicación de probioticos a base de endofitos | ↑ Endofitos benéficos | Beltran et al. (2021) |
| - | Aplicación Streptomyces spp. | ↑ Actividad antimicrobiana | Duan et al. (2020) |
↑: aumento. ↓: disminución. ↔: sin efecto.
Los sistemas agroforestales han favorecido comunidades microbianas más equilibradas y contribuido a la reducción de enfermedades en el suelo (Deltour et al. 2017, Köberl et al. 2015). De manera similar, la diversificación de cultivos se ha identificado como una estrategia clave para mejorar la microbiota del suelo y reducir la incidencia de enfermedades en plantaciones de banano. En particular, la rotación con cultivos como chile y berenjena ha promovido una mayor diversidad bacteriana (Wang et al. 2022a) y disminuido la incidencia de Fusarium spp. (Hong et al. 2020). Sin embargo, algunos estudios no han encontrado efectos significativos de la rotación de cultivos en la microbiota del suelo (Ntamwira et al. 2021), ni del uso de cultivares transgénicos (Nimusiima et al. 2015), lo que sugiere que la respuesta microbiana puede depender de factores adicionales, como las condiciones edafoclimáticas y el manejo agrícola.
El cambio a un sistema de manejo orgánico se ha asociado con una mayor diversidad microbiana en comparación con los sistemas convencionales (Zapata et al. 2022). No obstante, persisten dudas sobre la efectividad de ciertos biofertilizantes e insumos específicos en estos sistemas, lo que resalta la necesidad de estudios adicionales para evaluar su viabilidad en condiciones comerciales (Fu et al. 2017). Además, el debate sobre la superioridad del manejo orgánico frente al convencional sigue abierto. Un metaanálisis de 58 estudios indicó que el 38% reportó mayor diversidad microbiana en sistemas orgánicos, el 34% no encontró diferencias significativas y el 28% concluyó que el manejo convencional favorece la microbiota del suelo (Zapata et al. 2022). Si bien la agricultura orgánica ha demostrado potencial para incrementar la riqueza microbiana (Lupatini et al. 2017) y mitigar la pérdida de biodiversidad (Azarbad 2022), su implementación en sistemas comerciales de banano continúa limitada, lo que plantea la necesidad de estrategias adaptadas a las exigencias productivas y del mercado.
El uso de coberturas y el aprovechamiento de los residuos de cosecha han demostrado rasgos relevantes para la composición microbiana del suelo y promover sistemas más equilibrados (Rossmann et al. 2012, Shen et al. 2015, Vargas y Flores 1995) (Figura 4). El uso de coberturas vegetales en plantaciones de banano ha demostrado ser una estrategia efectiva para mejorar la retención de humedad y el secuestro de carbono, además de reducir la erosión del suelo (Delgado et al. 2024) y minimizar la lixiviación de nutrientes (Addiscot y Wagenet 1985, de la Cruz et al. 2001), en suelos de texturas francas y franco arenosas (de la Cruz et al. 2001). Un ejemplo de esto es el uso de Geophila macropoda, que ha mostrado reducir la erosión y el arrastre de partículas del suelo en sistemas bananeros (Murillo et al. 2016).
Tabla 5 Efecto de diferentes prácticas agrícolas orientadas al cambio de manejo y diversificación en la microbiota asociada al cultivo de banano. Table 5. Effect of different agricultural practices aimed at changing management and diversification on the microbiota associated with banana cultivation.
| Objetivo | Práctica | Efecto en la microbiota | Referencia |
| Evaluar el efecto del cambio de manejo y la diversificación en los sistemas convencionales | Implementación de sistemas agroforestales | ↑ Diversidad microbiana | Köberl et al. (2015) |
| - | - | ↑ Bacterias benéficas | - |
| - | - | ↑ Diversidad microbiana del suelo | Deltour et al. (2017) |
| - | Rotación: Banano/chile dulce - Banano/berenjena - Banano/leguminosas/amaranto - Banano/piña | ↑ Microbiota resiliente a estrés | Sánchez et al. (2024) |
| - | - | ↓ Fusarium oxysporum, ↑ Diversidad microbiana | Hong et al. (2020) |
| - | - | ↑ Microbiota antagonista | Hong et al. (2023) |
| - | - | ↔ Sin efecto sobre microbiota del suelo | Ntamwira et al. (2021) |
| - | - | ↑ Diversidad microbiana, ↓ Fusarium sp. | Wang et al. (2022a) |
| - | Uso de cultivos transgénicos | ↔ Sin efecto sobre microbiota del suelo. | Nimusiima et al. (2015) |
| - | Manejo orgánico | ↑ Diversidad en suelo y rizósfera | Zapata et al. (2022) |
| - | - | ↔ Sin efecto sobre microbiota del suelo | Kost et al. (2024) |
| - | - | ↑ Diversidad microbiana y promotores del crecimiento vegetal | Zapata et al. (2022) |
↑: aumento. ↓: disminución. ↔: sin efecto.
Figura 4: Plantación de banano de la región Huetar Caribe de Costa Rica con el suelo descubierto (a), con cobertura de vegetación nativa y residuos de cosecha (b), y con uso Pilea nummulariifolia como cobertura (c). Presencia de residuos de cosecha en una plantación comercial (d) y una siembra nueva (e), en los que se pueden encontrar crecimientos microbianos (f, g, h). Figure 4. Banana plantation from the Huetar Caribe region of Costa Rica with uncovered soil (a), with native vegetation cover and crop residues (b), and with Pilea nummulariifolia as cover (c). Presence of crop residues in a commercial plantation (d) and a new planting (e), in which microbial growths can be found (f, g, h).
A pesar de que absorben nutrientes, estas coberturas funcionan como sumideros temporales que, al descomponerse, los reincorporan progresivamente al suelo (Ramos et al. 2016). Además, otras coberturas del grupo de las leguminosas tienen el potencial para fijar hasta 150 kg de nitrógeno por hectárea, de los cuales entre el 30-40% es aprovechado por el cultivo (Soto 2014). Estos beneficios se alinean con hallazgos globales que destacan cómo el uso de coberturas mejora la porosidad del suelo, aumenta la infiltración del agua y eleva la materia orgánica entre un 7 y 74%, lo que fortalece la salud del suelo y su sostenibilidad productiva (Çerçioğlu et al. 2025). No obstante, se requieren más estudios para comprender mejor su impacto en la microbiota del suelo y optimizar su manejo en el contexto del monocultivo bananero.
El cultivo de banano genera entre 150 y 200 toneladas de biomasa por hectárea, de las cuales el 67% corresponde a residuos de la cosecha como pseudotallo, hojas y raquis, ricos en biopolímeros como celulosa y lignina (Villalobos 2018). La degradación de estos residuos es impulsada por comunidades microbianas que incluyen Burkholderia spp., Aeromonas spp. y Flavobacterium spp., con tasas de descomposición entre el 21,4% y el 50,5% en los primeros siete días, según la relación carbono-nitrógeno del material (Villalobos 2018).
La liberación de los nutrientes contenidos en estos residuos ocurre en dos fases: primero, por la fragmentación mecánica causada por artrópodos, y luego, mediante la mineralización microbiana, que transforma los compuestos orgánicos en formas inorgánicas asimilables por la planta (Flores y Vargas 1991). Micronutrientes como Mn, Fe, Zn y Cu tienden a acumularse en la materia orgánica en descomposición al formar complejos con ácidos húmicos y fúlvicos (Flores y Vargas 1992). Incorporar consorcios microbianos con actividad celulolítica, lignolítica y hemicelulolítica, o potenciar los que ya existen en las plantaciones (Villalobos 2018), ha sido señalado como una estrategia clave para mejorar la descomposición de la biomasa y la reincorporación de nutrientes al suelo (de Lima Brossi et al. 2016, Fanin et al. 2016). Aunque estos mecanismos favorecen la sostenibilidad del cultivo, se requiere mayor investigación para optimizar su manejo y maximizar sus beneficios.
Microbiota no identificada: potencial para el cultivo de banano
En las secciones anteriores se han detallado algunos rasgos de la microbiota conocida y asociada al banano, con énfasis en su aplicación práctica en la producción y manejo del cultivo. A pesar de estos avances, una proporción significativa de su microbiota sigue sin identificarse, con hasta un 58% de las secuencias fúngicas y un 4% de las bacterianas aún sin clasificar en distintos estudios (Shen et al. 2015).
Este reservorio microbiano no descrito podría albergar microorganismos con propiedades biofertilizantes y biocontroladoras, y ofrecer un gran potencial para mejorar la productividad y sostenibilidad del cultivo (Kaushal et al. 2020a, Shen et al. 2015).
La exploración de estos microorganismos no identificados abre nuevas posibilidades para el control biológico de enfermedades y plagas de alto impacto en el cultivo de banano, incluidas Ralstonia solanacearum, Fusarium oxysporum f. sp. cubense Raza 4 y Pseudocercospora fijiensis.
Un porcentaje considerable de estos microorganismos pertenece al grupo de los endófitos, entre los que destacan aquellos presentes en el pseudotallo del banano, conocidos por sus propiedades promotoras del crecimiento vegetal (Vo et al. 2022). Además, dentro de este grupo, algunas bacterias y hongos han demostrado actividad antagonista contra Radopholus similis (Chávez et al. 2009) y especies del género Trichoderma con capacidad supresora de Fusarium (Taribuka et al. 2017). Su estudio y aplicación permitirían el desarrollo de bioestimulantes y estrategias de biocontrol, lo que reduciría la dependencia de agroquímicos y favorecería una producción más sostenible y eficiente.
Otro aspecto clave de la microbiota no descrita es su potencial como fuente de metabolitos y genes de interés agrícola. Este reservorio microbiano podría contener compuestos bioactivos con aplicaciones en la protección del cultivo, como antibióticos naturales o metabolitos antifúngicos, abriendo nuevas oportunidades para el desarrollo de innovaciones biotecnológicas en la sanidad vegetal (Kaushal et al. 2020b, Liu et al. 2019a). En este contexto, la generación de conocimiento sobre la microbiota del banano no solo amplía las posibilidades de manejo agrícola, sino que también proporciona herramientas clave para el desarrollo de prácticas más sostenibles. La manipulación dirigida de comunidades microbianas benéficas podría reducir la necesidad de pesticidas y fertilizantes químicos, promoviendo un sistema de producción más resiliente y ambientalmente responsable (Azarbad 2022, Lupatini et al. 2017).
Conclusiones
El estudio de la microbiota asociada al cultivo de banano en Costa Rica y otras regiones del mundo ha revelado su relevancia para la salud del suelo y la productividad del cultivo. La microbiota del banano está influenciada por múltiples factores, como la sanidad de la planta, las condiciones edafoclimáticas y las prácticas de manejo agrícola. Los avances en técnicas independientes de cultivo, como la secuenciación masiva de ADN, posibilitaron una caracterización más precisa y detallada de las comunidades microbianas presentes en distintos compartimentos de la planta y el suelo, lo que permitió superar las limitaciones de los métodos tradicionales.
Se ha evidenciado que la microbiota del banano puede actuar como un indicador de la salud del suelo y la sostenibilidad del cultivo, al reflejar el impacto de las prácticas de manejo en la composición microbiana. Estrategias como el uso de coberturas, el aprovechamiento de los residuos orgánicos, la aplicación de biofertilizantes, enmiendas orgánicas y rotación de cultivos han mostrado potencial para mejorar la diversidad microbiana y reducir la incidencia de enfermedades. Además, la exploración de microorganismos no identificados abre nuevas oportunidades para el desarrollo de bioinsumos con aplicaciones en el control biológico y la promoción del crecimiento vegetal.
La investigación en este campo continúa como un desafío, especialmente en Costa Rica, donde el uso de tecnologías avanzadas es aún limitado. Sin embargo, el conocimiento generado hasta el momento establece las bases para la aplicación de estrategias que favorezcan un manejo más sostenible y eficiente del cultivo de banano.
