Introducción

El terremoto de Limón ocurrió el 22 de abril de 1991, con una magnitud de 7.7 Mw, es uno de los terremotos de mayor intensidad en la historia de Costa Rica (^{Nishenko et al., 2021}). El evento tuvo repercusiones en un 80% del territorio costarricense, donde la mayor afectación se dio en rutas vitales como el ferrocarril, carreteras y puertos (^{Quesada-Román, 2021}). Por consecuencia del terremoto, se dieron cambios geomorfológicos como el levantamiento tectónico a lo largo de la costa, deslizamientos, aumento de la carga de sedimentos en cuencas fluviales y se considera que dicho evento tuvo impacto en la erosión costera (^{Nishenko et al., 2021}; ^{Quesada-Román, 2016}; ^{Quesada-Román, 2021}).

El fenómeno sísmico tuvo un impacto sobre los organismos de la zona intermareal, sublitoral somero y los arrecifes coralinos (^{Cortés et al., 2011}). Asimismo, el levantamiento de la línea de costa generó que los organismos marinos que quedaron expuestos murieran al poco tiempo (^{Cortés et al., 2011}). Inclusive en el arrecife del Parque Nacional Cahuita se dieron casos de corales quebrados, grietas en la estructura del arrecife, así como el desplome del frente de este, lo que causó cambios en la diversidad (^{Cortés et al., 2011}).

En Costa Rica existen aproximadamente 396 especies de macroalgas bentónicas (^{Bernecker, 2009}; ^{Wehrtmann et al., 2009}). Contrario a lo que ocurre con la mayoría de otros organismos marinos, donde la diversidad es mayor en el Pacífico costarricense, las macroalgas cuentan con 287 especies en el Caribe nacional (^{Wehrtmann et al., 2009}). Es importante realizar estudios sobre los cambios en las comunidades algales debido a que estas pueden ayudar a entender las variaciones en el ecosistema luego del desastre (^{Meghraoui et al., 2004}; ^{Orchard et al., 2021}). Su alteración repercute sobre la diversidad o composición de especies del ecosistema, por lo que pueden emplearse como indicadores biológicos (^{Barinova & Alster, 2021}; ^{Britton-Simmons, 2006}; ^{El Gamal, 2010}; ^{Weis et al., 2008}). Además, las algas son una importante fuente de alimento y hábitat para una amplia variedad de organismos marinos (^{Weis et al., 2008}).

El objetivo de esta investigación será determinar el impacto del terremoto de Limón del año 1991 en la biodiversidad de macroalgas marinas de la región Caribe Sur de Costa Rica empleando datos del Herbario USJ de la Universidad de Costa Rica. Se espera que existan cambios en las comunidades algales debido a la perturbación en el ecosistema inducida por el sismo (^{Aronson et al., 2012}). Se predice que la diversidad de algas antes y después de 1991 será diferente y que algunas familias habrán desaparecido, mientras que otras han aumentado su número, debido a la colonización de los nichos de las familias eliminadas.

Materiales y métodos

Sitio de estudio: Los datos de las algas utilizadas en el estudio abarcan 1 086 sitios específicos de recolecta. Para efectos de este estudio, se definieron tres regiones de colecta principales: La ciudad de Limón, Cahuita y Manzanillo. Estas regiones se encuentran aproximadamente a cinco msnm y presentan una temperatura del agua que oscila entre los 26 y 28 °C a lo largo del año (^{Flores, 1991}). Al encontrarse en el Caribe, estas zonas se caracterizan por presentar en promedio 3 600 mm de precipitaciones, las cuales se distribuyen de manera casi uniforme durante el año puesto que no existen estaciones definidas (^{Muñoz-Simon et al., 2020}).

Cahuita y Manzanillo son conocidas por sus playas de arena blanca y suave, rodeadas de bosque tropical, mientras que Limón es una zona más urbanizada, con playas de arena negra y bosques de manglar (^{Muñoz-Simon et al., 2020}). Los tres sitios presentan patrones de marea similares, con una marea semi-diurna que alterna entre períodos regulares de inundación y exposición, lo cual influye en la ecología de las especies de sus zonas intermareales. El sustrato del fondo marino es variado en los tres sitios, abarcando desde zonas arenosas hasta zonas rocosas y arrecifes coralinos. En estas se crean las condiciones para albergar gran diversidad de especies. En Cahuita el arrecife está compuesto principalmente por corales duros que forman estructuras complejas, con sitios de arena fina. En Limón el sustrato incluye formaciones de roca volcánica, además de los arrecifes coralinos. Sin embargo, hay mayor actividad antropogénica, lo cual influye en la diversidad presente (^{Cortés & León, 2002}). Por último, en Manzanillo el arrecife incluye corales blandos y duros, zonas rocosas y zonas arenosas (^{Museo Nacional de Costa Rica, 2022}).

Datos empleados: Para esta investigación, se utilizó la base de datos del herbario USJ de la sección de algas. Se filtró la base para seleccionar únicamente las colectas realizadas en el Caribe entre los años 1962 y 2021. Debido a que la base de datos incluía entradas para las categorías taxonómicas desde filo hasta especie, se centraron los análisis a nivel de familia. Posteriormente, con el fin de generar un mapa para mostrar de forma más resumida las ubicaciones de las colectas, se colocó las coordenadas aproximadas a las que no tuvieran asignada alguna, basándose en la descripción de la ubicación brindada por la base de datos. El mapa (Fig. 1) fue elaborado en RStudio utilizando el paquete ggmap (^{Kahle & Wickham, 2013}; ^{R Core Team, 2023}).

Fig. 1 Distribución de los puntos de colecta dentro de las localidades generales de muestreo. / Fig. 1. Distribution of collection points within the general sampling locations.  

Para determinar si existía influencia del terremoto en la composición de las comunidades algales, se analizaron diferencias a nivel geográfico-temporal. Para lo anterior, primero se resumieron los 58 años de colectas en intervalos de cinco años debido a la falta de observaciones en algunos años. Además, para garantizar que dichos intervalos no incluyeran el año 1991 y poder ver un efecto del terremoto en los rangos de tiempo antes y después de dicho evento, fue seleccionado el año de 1961 como el valor mínimo para los intervalos a pesar de que, cómo se mencionó, la base comienza en el año 1962.

Para el caso de los sitios, se estandarizó en tres zonas generales: Limón, Cahuita y Manzanillo. Aparte de esta estandarización, también se realizó una separación en zonas más específicas que incluyeron las siguientes nueve áreas: Cahuita, Puerto Vargas, Punta Cahuita, Isla Uvita, Portete, Puerto Limón, Manzanillo, Punta Cocles, y Punta Uva. Posterior al proceso de estandarización, se concatenó el sitio con el intervalo de cinco años correspondiente para dicha colecta.

Análisis estadístico: Para determinar diferencias a nivel geográfico-temporal en la composición de las comunidades algales se empleó el índice de disimilitud de Bray-Curtis, comparando el factor con los niveles concatenados (sitio/intervalo) y se aplicó una transformación logarítmica a su dato de abundancia asociado. Los patrones en la disimilitud en la composición se visualizaron con un dendrograma de tipo jerárquico con un método de unión promedio y con un análisis de escalamiento multidimensional no métrico (nMDS). Se utilizaron valores de k igual a tres, para obtener un valor de estrés inferior a 0.2 (^{Clarke & Warwick, 2001}).

Obtenida la matriz de disimilitud, se evaluó la presencia de cambios en la composición en las comunidades algales entre periodos, junto con el factor de localidad, mediante un PERMANOVA (comando adonis en vegan de R con 1 000 permutaciones). Por último, se aplicó una prueba ANOSIM para estimar la significancia de las diferencias de abundancia en las familias de macroalgas agrupadas como antes y después del fenómeno sísmico. Asimismo se empleó el test de SIMPER con el fin de identificar a las familias cuya abundancia varió en mayor grado antes y después del terremoto. Para el cálculo de los índices, generación de los dendrogramas, NMDS y ajuste de las variables se utilizó el paquete vegan versión 2.5-7 en el programa R studio (^{Oksanen et al., 2020}; ^{R Core Team, 2023}).

Resultados

Se tomaron en cuenta 1 280 especímenes colectados de 56 familias diferentes. De las nueve localidades delimitadas en el sitio de estudio, Punta Cahuita fue la más diversa en cuanto a la cantidad de familias presentes. En dicha zona, se registraron colectas de 44 de las 56 familias de macroalgas disponibles en la base de datos; mientras que Isla Uvita contaba únicamente con diez de las 56 familias en la región. Es importante advertir que el esfuerzo de muestreo en el área del Caribe costarricense se concentró en el Parque Nacional Cahuita, por lo que existe una mayor representación de especímenes en esta localidad.

El dendrograma sugiere que Isla Uvita en la época de 1981 a 1985 es la localidad más aislada en cuanto a diversidad de familias y abundancia de especímenes por familia (Fig. 2). El intervalo de tiempo comprendido entre 1992 y 1996 para las regiones de Manzanillo y Portete forman una agrupación, lo cual respalda su similitud en cuanto a composición de comunidades macroalgales en la época consecutiva al fenómeno. Las localidades con periodos correspondientes entre 1970 a 1990 tienden a agruparse según su diversidad y abundancia con las localidades con periodos entre 1997 y 2021. Por ende, se observa una agrupación entre las localidades que sugiere una diferencia en la composición algal antes y después del terremoto de 1991.

Fig. 2 Mapa de calor para la Localidad-Periodo según la abundancia de especímenes por familia. Las distancias están basadas en el índice de Bray con un método de unión promedio. /Fig. 2. Heat map for the Locality-Period according to the abundance of specimens per family. Distances are based on the Bray index with a mean-matching method. 

El nMDS (Fig. 3) indica que existe una aproximación entre los periodos posteriores y más próximos al terremoto. No obstante, los rangos cercanos a la década de 1960 y de 2020 se alejan de dichos períodos, lo que evidencia su diferencia en composición. De tal modo, los periodos más cercanos y más lejanos al terremoto son los que presentan distinciones en comparación con las localidades entre sí. La prueba de PERMANOVA (P = 0.03) indica que existe un efecto por parte del terremoto y la localidad sobre la composición de las comunidades algales a lo largo de los períodos de cinco años.

Fig. 3 NMDS basado en la distancia de Bray-Curtis para las dimensiones (a) nMDS1 y nMDS2, (b) nMDS1 y nMDS3, y (c) nMDS2 y nMDS3. En la figura se muestran las localidades generales, junto a su periodo de cinco años establecido de 1962 a 2021, y elipses del 0.05 que encierran los periodos anteriores y posteriores al terremoto de 1991. /Fig. 3. NMDS based on the Bray-Curtis distance for the dimensions (a) nMDS1 and nMDS2, (b) nMDS1 and nMDS3, and (c) nMDS2 and nMDS3. The figure shows the general localities, along with their established five-year period from 1962 to 2021, and 0.05 ellipses enclosing the periods before and after the 1991 earthquake. 

De modo similar, la prueba ANOSIM establece diferencias, aunque de baja magnitud, entre la cantidad de individuos por familia en los grupos previos y posteriores al terremoto (R=0.06, p=0.01). Por último, el test de SIMPER resalta una mayor variación en la cantidad de especímenes colectados para la familia Gracilariaceae (Rhodophyta) (P = 0.03), la cual es responsable de las diferencias de baja magnitud encontradas por la prueba ANOSIM.

Discusión

Se obtuvo que en algunas localidades se tienen más datos que para otras, lo mismo pasa en el caso de los años, ya que algunos tienen pocos datos. Principalmente, el esfuerzo de muestreo para la zona de Cahuita fue mayor que en las otras. Esta preferencia por Cahuita en general puede ser debido a que es en donde se encuentra el arrecife coralino mejor desarrollado del caribe de Costa Rica (^{Alvarado et al. 2006}). En el caso de los años se obtuvo este resultado ya que estos datos dependen de la cantidad de investigadores que están muestreando algas en el caribe en ese momento, lo cual varía al ser un rango amplio de años.

El análisis del dendrograma muestra que Isla Uvita, en el periodo de 1981 a 1985, es la localidad más aislada en términos de diversidad de familias y abundancia. Esto podría indicar características ecológicas particulares de esa zona antes del terremoto de 1991. La agrupación entre las comunidades de Manzanillo y Portete de 1992 a 1996 refuerza la hipótesis de que la perturbación generada en la zona afectó la composición. Esto coincide con otros estudios que han documentado cómo los eventos tectónicos, como el levantamiento del fondo marino, alteran la ecología de diversas especies marinas (^{Evelpidou et al., 2021}; ^{Meghraoui et al., 2004}; ^{Ramírez-Herrera & Zamorano-Orozco, 2002}; ^{Schiel et al., 2021}).

La lejanía entre los concatenados de localidad y periodo sugiere que, previo al acontecimiento, se encontraban ciertas diferencias entre las comunidades de macroalgas. Posterior al terremoto, se observa un aumento en la similitud en cuanto a composición entre las localidades. No obstante, estas diferencias no permiten aislar los concatenados hasta volverlos excluyentes. Por ende, pese a las perturbaciones ocasionadas por el fenómeno en 1991, la comunidad macroalgal se encaminó a un periodo de regeneración que la restableció a un estado similar al previo. Aunque no está documentado específicamente para algas en estos estudios, perturbaciones como los terremotos generan alteraciones en las comunidades marinas, afectando la estructura ecológica (^{Kawamura et al., 2014}; ^{Muraoka et al., 2017}). Este tipo de eventos puede resultar en cambios prolongados en las dinámicas de reclutamiento y dominancia, lo que podría explicar algunas de las diferencias en las familias entre periodos (^{Thomsen et al., 2021}).

El análisis de los nMDS muestra una similitud en la composición de algas entre la década de los 60 y los años 2020. Esto puede darse gracias a un proceso de regeneración facilitado por el retorno a condiciones ecológicas previas al terremoto. A pesar de que se conoce que muchas especies marinas, incluyendo algas, murieron producto del levantamiento de la costa, ciertas especies regresaron a niveles normales poco después del terremoto (^{Coll et al., 2001}). Las condiciones que provocaron un cambio inicial en la composición de algas pueden propiciar condiciones para el establecimiento de nuevas comunidades. Por ejemplo, el surgimiento de nuevos sustratos y hábitats debido a cambios en la profundidad, disponibilidad de luz, patrones de llegada de nutrientes, entre otros, favorecen nuevamente el establecimiento natural de especies en la zona (^{Cortés et al., 2011}). A pesar de esto, se ha demostrado anteriormente que la recuperación de comunidades de macroalgas posterior a un levantamiento de costa puede tardar varios años y existen condiciones que aplazan el proceso aún más (^{Thomsen et al., 2021}).

Por ejemplo, en el caso del terremoto de Limón, se observó la deposición acelerada de capas de sedimentos entre los años 1992 y 1998, lo cual produjo un cambio en la línea de costa (^{Barrantes et al., 2021}). La llegada masiva de troncos y otros sedimentos a la costa (producto de derrumbes) parece haber tenido un efecto sobre las comunidades a largo plazo (^{Cortés et al., 2011}). Sin embargo, se ha registrado un retorno de condiciones geomorfológicas a los niveles previos al terremoto, lo cual puede beneficiar la regeneración de estas comunidades (^{Barrantes et al., 2021}).

La variación obtenida para la familia Gracilariaceae (Rhodophyta) pudo ocurrir debido a que las algas de esta familia dependen de condiciones estables de luz y temperatura (^{Terada et al., 2013}). El levantamiento del fondo marino modificó la profundidad en la que estas algas se encontraban, lo que pudo haber alterado dichos parámetros. La baja magnitud en el valor de R en la prueba ANOSIM sugiere que se requieren de más estudios para poder establecer una correlación más sólida entre los efectos del terremoto y los cambios en estas comunidades.

Los cambios en la composición de las comunidades algales observados para los periodos de 5 años no pueden atribuirse únicamente al terremoto de 1991, debido a que han ocurrido otros eventos que han contribuido a la alteración. Por ejemplo, entre 2003 y 2005, un evento de calentamiento oceánico provocó un blanqueamiento masivo de corales en la zona de Cahuita, afectando tanto a las algas coralinas como a las no coralinas (^{Cortés et al., 2010}). Aunque este estudio se enfoca en corales, es posible que las algas también se hayan visto afectadas por los cambios en el ecosistema.

Además, es fundamental tomar en cuenta que factores como la contaminación, el cambio climático y las actividades humanas han ejercido una presión significativa sobre los ecosistemas marinos, lo que probablemente contribuye a cambios en las comunidades algales a largo plazo. Aunque estos factores no se centran exclusivamente en las algas, es razonable suponer que su impacto sobre el entorno marino también afecta la composición de estas comunidades (^{Cortés & Jiménez, 2003}).

En conclusión, si bien al comparar las comunidades macroalgales del Caride Sur de Costa Rica antes y después del terremoto se encontraron diferencias, estas parecen ser más sutiles de lo esperado. Las alteraciones recaen sobre la familia Gracilariaceae (Rhodophyta), cuyas comunidades se ven afectadas al experimentar un cambio de profundidad brusco a causa del levantamiento de la costa. Adicionalmente, se evidencian otros factores de ruido que añaden variabilidad a la composición de las demás familias dentro de la comunidad. Perturbaciones tales como el cambio climático y el efecto antropogénico pueden generar alteraciones en las familias presentes en las localidades. Ahora bien, al considerar la importancia de las macroalgas en los ecosistemas marinos, es necesario elaborar más estudios de su ecología a nivel nacional para identificar posibles riesgos que pueden enfrentar las macroalgas del Caribe a futuro.

Como recomendación, se desea equilibrar las muestras extraídas por zona y explorar nuevos sitios de colecta dentro del área para la colección del Herbario USJ. Con ello se espera llevar un registro homogéneo de la composición de macroalgas en el sector del Caribe nacional. Por otro lado, se planea incluir más eventos a parte del terremoto que hayan podido generar una perturbación en las localidades de estudio. Por último, es crucial realizar un esfuerzo conjunto entre investigadores y encargados del herbario para estandarizar los métodos de colecta. Esto permitiría realizar más estudios de las variaciones a largo plazo de la biodiversidad algal.

Declaración de ética: Los autores declaran que todos están de acuerdo con esta publicación y que han hecho aportes que justifican su autoría; que no hay conflicto de interés de ningún tipo; y que han cumplido con todos los requisitos y procedimientos éticos y legales pertinentes. Todas las fuentes de financiamiento se detallan plena y claramente en la sección de agradecimientos. El respectivo documento legal firmado se encuentra en los archivos de la revista.

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