Introducción

Los andes tropicales, uno de los hotspot más importantes en el mundo, se extiende a lo largo del territorio peruano, conservando altos niveles de diversidad biológica y endemismos (^{Myers et al., 2000}). La conservación de los andes tropicales en el Perú, se garantiza a través de áreas naturales protegidas (ANPs), gestionadas por el Servicio Nacional de Áreas Protegidas (^{SERNANP, 201}6). Contiguo a las ANPs se establecieron zonas de amortiguamiento donde se realizan actividades de producción agrícola, agropecuaria, pesquería, tala, caza y minería (^{SERNANP, 2016}). Muchas de estas actividades perjudican la conservación, reduciendo la conectividad entre fragmentos (^{Fischer & Lindenmayer, 2007}). La conectividad entre ANPs mediante corredores biológicos asegura la resiliencia frente a los efectos del aislamiento de las poblaciones y la consecuente pérdida de la biodiversidad (^{Rosenberg et al., 1997}).

Una de las ANPs más emblemáticas en el Perú es el Parque Nacional del Manu caracterizado por su gran diversidad biológica, albergando 222 especies de mamíferos (^{Patterson et al., 2006}); 1 003, de aves (^{Patterson et al., 2006}); 132, de reptiles (^{Catenazzi et al., 2013}); 155, de anfibios (^{Catenazzi et al., 2013}). Con respecto a la riqueza de invertebrados presentes en el parque, es difícil saber el número exacto debido a los escasos estudios taxonómicos de muchos grupos, aunque se sabe que en algunos taxones ampliamente estudiados (mariposas y escarabajos) superan a otras regiones, con cerca de 40 000 especies en una sola hectárea (^{Aguilar et al., 1995}; ^{Dourojeanni, 2019}). Toda esta diversidad es afectada por actividades antropogénicas que se realizan en zonas aledañas al parque, como la agricultura, el incremento de infraestructura vial, el turismo y el crecimiento de centros poblados (^{Gallice et al., 2019}).

El efecto de estas amenazas sobre la diversidad fue estudiado a diferentes escalas geográficas y con diferentes taxones (^{Andersson, et al., 2017}; ^{Duelli, et al., 1999}; ^{Salas-Lopez, et al., 2017}; ^{Whitworth et al., 2016}). Para establecer criterios de conservación adecuados y prevenir la disminución de la biodiversidad se utilizan diversas herramientas, como el monitoreo de bioindicadores (^{Niemelä, 2000}). Los bioindicadores son: taxones, grupos funcionales, recursos naturales o procesos que reflejan un cambio en el ambiente o la diversidad de otros grupos (^{Chowdhury et al., 2023}; ^{Gerlach et al., 2013}; ^{Niemelä, 2000}; ^{Parmar et al., 2016}).

Los bioindicadores se clasifican como ambientales (si tienen una respuesta predecible a una perturbación), ecológicos (si demuestran el efecto de la perturbación), de biodiversidad (si su diversidad se correlaciona con otros grupos) y de impacto (si son recursos y procesos afectados por la perturbación) (^{Niemelä, 2000}). La presencia, ausencia, cambio en morfología, fisiología y comportamiento de los bioindicadores ambientales o ecológicos, reflejan la alteración en variables físicas, químicas o fisicoquímicas; por lo que son valiosas herramientas para detectar cambios en el ambiente (^{Gerhardt, 2002}; ^{Gerlach et al., 2013}).

Los taxones que son considerados buenos bioindicadores son fáciles de muestrear siguiendo una metodología estandarizada; ofrecen respuestas tempranas a impactos ambientales; se establecen en una amplia escala de perturbación y hábitats con variadas respuestas; su riqueza está asociada con la riqueza de otras especies y a la presencia de especies raras; presentan diferencias en su frecuencia dependiendo de las condiciones ambientales donde son monitoreados; y tienen una clasificación conocida y muy estudiada (^{Carignan & Villard, 2002}; ^{Spector, 2006}). Diferentes taxones fueron usados como bioindicadores, entre los que se tienen plantas (^{Gómez-Ruiz et al., 2016}; ^{Kumar & Ram, 2005}; ^{Pradesh et al., 2003}); mamíferos (^{Lira-Torres, 2006}); escarabajos (^{Castro et al., 2017}; ^{Granados et al., 2010}; ^{Niemelä, 2000}; ^{Niemelä, 2001}; ^{Spector, 2006}); mariposas (^{Whitworth et al., 2016}); avispas (^{Amaru-Castelo & Marquina-Montesinos, 2023}); libélulas (^{Cuellar-Cardozo et al., 2020}); arañas (^{Mei et al., 2023}) y ciempiés (^{García-Ruiz, 2003}). De todos estos taxones, los más estudiados son los invertebrados (^{Carignan & Villard, 2002}; ^{Spector, 2006}). Muchas veces se debe elegir algunos taxones como bioindicadores seleccionando a aquellos que presenten mejores características, porque es imposible medir y estudiar todos los taxones de una región, en especial en áreas de alta diversidad como en el Parque Nacional del Manu (^{Carignan & Villard, 2002}; ^{Dourojeanni, 2019}).

El objetivo del presente trabajo fue comparar el potencial que presentan cuatro taxones diferentes (Chilopoda, Scarabaeidae, Carabidae, Pompilidae) como bioindicadores ecológicos y de biodiversidad tomando en consideración cuatro factores: facilidad de recolección en términos de riqueza y abundancia en el estudio; cambio en la composición de sus comunidades debido a perturbaciones; presencia de especies con una marcada preferencia a un grado de perturbación y diversidad correlacionada con la diversidad de otros taxones.

Materiales y métodos

Área de estudio: El estudio se llevó a cabo en la Estación Biológica Manu Learning Centre (MLC) (71°23’2” W & 12°47’21” S) (Fig. 1). Localizada en la zona de amortiguamiento del Parque Nacional del Manu, distrito y provincia de Manu, departamento de Madre de Dios, Perú. Entre los 450 y 750 m.s.n.m. Su temperatura máxima oscila entre 25 a 29 °C, la mínima entre 11 y 17 °C; con precipitaciones anuales de 1 200 a 3 000 mm y dos temporadas marcadas: época de secas entre mayo-septiembre, y temporada de lluvias entre octubre-abril (^{Servicio Nacional de Meteorología e Hidrología del Perú (SENAMHI), 2020}).

Fig. 1 Puntos de recolección en la estación biológica Manu Learning Centre en la Reserva de biosfera del Manu, Perú, con sus tres tipos de bosque. CCR. bosque completamente clareado en regeneración. PCR. Bosque parcialmente clareado ahora en regeneración. SLR. Bosque selectivamente talado ahora en regeneración. A, B C. Puntos de recolecta. / Fig. 1. Collection points at Manu Learning Center biological station at Manu Biosphere Reserve, Perú, showing the three types of forest. CCR. completely cleared forest in regeneration. PCR. Partially cleared forest now regenerating. SLR. Selectively logged forest now regenerating. A, B C. Collection points. 

MLC cuenta con un área total de 643 ha destinadas a la investigación. Su área se divide en tres bosques con diferente grado de perturbación: 1) El bosque menos perturbado (SLR), que corresponde a un bosque selectivamente talado hasta el año 1990 y ahora en regeneración con una extensión de 167 ha dominado por fabáceas, meliáceas y moráceas; 2) El bosque de mediana perturbación (PCR), que corresponde a un bosque que fue parcialmente clareado debido a actividades de agricultura a pequeña escala y tala selectiva hasta 1980, y ahora se encuentra en regeneración con una extensión de 183 ha dominado por lauráceas, urticáceas y arecáceas; 3) El bosque más perturbado (CCR), que corresponde a un área que fue completamente clareada debido a actividades de agricultura a gran escala que duraron hasta 1970 y actualmente se encuentra en regeneración dominado por urticáceas, melastomatáceas y rubiáceas.

Metodología de campo: Para el presente trabajo se usaron monolitos de suelo, trampas de caída (pitfall y trampas de bandejas amarillas) y trampas Malaise siguiendo las propuestas de ^{Más-Martínez et al. (2011}) y ^{Márquez (2005}). En el área de estudio se seleccionaron tres rutas cuya extensión abarca los tres tipos de bosque. En cada ruta se seleccionaron tres puntos de recolecta para cada tipo de bosque (A, B, C). Haciendo un total de nueve puntos de muestreo (Fig. 1). Los muestreos se realizaron de mayo a diciembre 2021.

En cada punto de muestreo se colocaron 10 trampas de caída Pitfall, dispuestas 10 metros entre sí en un transecto de 100 m lineales. Las trampas Pitfall consistieron en vasos de polietileno de 16 cm de alto por 12 cm de ancho, que quedaron enterrados al mismo nivel del suelo. Las trampas contenían 200 ml de agua con jabón para romper la tensión superficial (^{Márquez, 2005}). De manera similar, se instalaron las 10 bandejas amarillas dispuestas cada 10 metros. Las trampas de bandejas amarillas estaban llenas con agua al 50 % de su capacidad más jabón para romper la tensión superficial. Ambas trampas fueron revisadas cada 24 h durante 6 días seguidos, dos semanas intercaladas por mes.

En paralelo, se realizaron búsquedas activas en cinco monolitos de suelo, que es una herramienta apropiada para la investigación de fauna edáfica, en especial de Chilopodos, que son difícilmente muestreados con otras metodologías (^{Anderson & Ingram, 1993}). Están constituidos por cuadrados de 30 cm x 30 cm y 9 cm de profundidad donde se realizó una búsqueda aleatoria, con duración de 20 min para cada monolito. Finalmente, en la parte más alejada a la vía de acceso, se instaló una trampa Malaise. Las trampas Malaise se revisaban semanalmente, dos veces por mes.

Montaje de ejemplares e identificación: El material biológico recolectado fue preservado en alcohol al 70 %. De todas las muestras se seleccionaron cuatro taxones: Chilopoda, Pompilidae, Scarabaeidae y Carabidae. Los ejemplares se identificaron mediante claves taxonómicas, comparaciones con muestras de referencias de la colección de Crees Foundation for Manu y algunas descripciones. Los especímenes de clase Chilopoda fueron identificados usando las claves taxonómicas de ^{Bonato et al. (2010}), ^{Cupul-Magaña y Flores-Guerrero (2016}), ^{Cupul-Magaña (2011}), ^{Cupul-Magaña (2014}); los de la familia Scarabaeidae con las claves de ^{Edmonds y Zidek (2004}), ^{Edmonds y Zidek (2010}), ^{Edmonds y Zidek (2012}), ^{Génier, (1996}), ^{Génier, (2009}), ^{Vaz-De-Mello et al. (2011}), ^{Génier (2012}), ^{González-Alvarado y Vaz-De-Mello, (2014}), ^{Silva et al. (2015}), y ^{Silva y Valois (2019}); los Carabidae con las claves de ^{Erwin (1991}), ^{Noonan (1981}a), ^{Noonan (1981}b), ^{Pearson (1984}), ^{Reichardt (1967}), ^{Reichardt (1977}), ^{Rivalier (1969}), ^{Roig-Juñet y Dominguez (2001}), ^{Straneo (1979}); los Pompilidae con las claves de ^{Banks (1946}), ^{Banks (1947}), ^{Evans (1965}), ^{Evans (1966}), ^{Evans (1969}), ^{Evans (1973}), ^{Fernández (2000}), ^{Fernández (2006}), y ^{Roig-Alsina (1984}). Los especímenes montados e identificados fueron depositados en el laboratorio de Crees Foundation for Manu.

Análisis de datos: Los datos fueron recolectados con Epicollect5, luego fueron procesados usando el lenguaje de programación python 3.10® (^{Van Rossum & Drake, 2009}) y R 4.2.1® (^{Rstudio Team, 2015}), en el entorno de desarrollo integrado Jupyter notebook 6.5.4® y Rstudio 1.4.1®. Para los análisis estadísticos y gráficos se utilizaron los paquetes EcoPy 0.1.2.2 (^{Lemoine & Gregory, 2015}), Numpy 1.23.0 (^{Harris et al., 2020}), Matplotlib 3.5.3 (^{Hunter, 2007}), geopandas 0.13.2 (^{Jordahl et al., 2020}), Betapart 1.5.6 (^{Baselga & Orme, 2012}), Scipy 1.11.1 (^{Virtanen et al., 2020}). Los análisis estadísticos se realizaron según las sugerencias de ^{Legendre y Legendre (1983}) y ^{McDonald (2014}).

Para conocer cuál especie presenta mayor facilidad de recolección se aplicaron dos medidas de diversidad: el número de especies de cada taxón (riqueza específica) y la abundancia.

Para observar si la composición de sus comunidades cambia de un bosque a otro se utilizaron el escalamiento no métrico multidimensional (NMDS), el análisis de similitud (ANOSIM) y partición de la diversidad beta de Bray-Curtis. El NMDS es un método de ordenación que nos permite la visualización de sitios de recolecta (objetos) en un gráfico de pocas dimensiones para observar si forman un grupo definido de la misma clase usando cualquier medida de distancia, en este caso la de Bray-Curtis (^{Legendre & Legendre, 1983}). El ANOSIM es una prueba no paramétrica multidimensional que mide si las diferencias entre grupos son estadísticamente significativas y es usado generalmente como complemento al NMDS (^{Legendre & Legendre, 1983}). La partición de la diversidad beta, permite dividir la medida de la distancia de Bray-Curtis en 2 componentes: variación balanceada y variación en gradientes (^{Baselga, 2013}; ^{Baselga, 2017}). La variación balanceada (B-bal) se da por cambios en la composición de la comunidad y la variación en gradientes (B-gra) por reducción en la riqueza y abundancia de las poblaciones en la comunidad (^{Baselga, 2013}; ^{Baselga, 2017}).

Para ver la presencia de especies con una marcada preferencia a un grado de perturbación se realizó un análisis de correspondencia y Pruebas de bondad de ajuste de G de Williams. El análisis de correspondencia es un método de ordenación que permite asociar cada tipo de bosque con una especie, en este caso se realizó el análisis con el escalamiento del tipo I (^{Legendre & Legendre, 1983}). Las pruebas de bondad de ajuste nos permiten comparar si las proporciones observadas son similares a las proporciones esperadas, en el estudio se esperaba que una especie que no tiene preferencia a un grado de perturbación tenga igual abundancia en los tres tipos de bosque (^{McDonald, 2014}).

Finalmente, para ver si existe correlación entre las diversidades de los taxones, se calculó el primer número de Hill en los nueve puntos de recolecta. Se usó el primer número de Hill porque confiere similar peso a las especies raras y comunes, siendo equivalente a el índice de entropía de Shannon (Hill, 1973). Luego se calculó la medida de correlación de Spearman entre los 4 taxones estudiados.

Resultados

Clase Chilopoda (Fig. 2A, Fig. 2B): Se recolectó 217 individuos de 15 especies (Tabla 1). La especie más recolectada fue Geophilus sp.1. con 104 individuos (47.92 %), seguida de Rhysida celeris con 25 individuos. Se recolectó un solo individuo de cinco especies. En general, se recolectaron más individuos en el bosque SLR (104), seguida de CCR (66) y finalmente PCR (47). Se registró una especie exclusivamente en CCR; una en PCR; y tres en SLR.

Fig. 2 Ejemplos de taxones estudiados. Chilopoda, A. Cuerpo de Orphanaeus brevilabiatus, B. Región cefálica de Orphanaeus brevilabiatus. Scarabaeidae, C. Vista lateral de Onthophagus xanthomerus, D. Vista dorsal de Onthophagus xanthomerus. Carabidae, E. Vista lateral de Lebia xanthopleura, F. Vista dorsal de Lebia xanthopleura. Pompilidae, G. Vista lateral de Aporus canescens, H. Vista dorsal de Aporus canescens. / Fig. 2. Examples of taxa studied. Chilopoda, A. Body of Orphanaeus brevilabiatus, B. Head region of Orphnaeus brevilabiatus. Scarabaeidae, C. Lateral view of Onthophagus xanthomerus, D. Dorsal view of Onthophagus xanthomerus. Carabidae, E. Lateral view of Lebia xanthopleura, F. Dorsal view of Lebia xanthopleura. Pompilidae, G. Lateral view of Aporus canescens, H. Dorsal view of Aporus canescens. 

Según el ANOSIM, se obtuvo diferencias estadísticas significativas en los tres tipos de bosque con R = 0.424 y P < 0.001. Estas diferencias se observaron también gráficamente en el NMDS (Fig. 3B), en donde se observó una separación clara entre los tres tipos de bosque con solo una pequeña cercanía entre SLR y CCR. La diversidad beta se da principalmente por variación balanceada (B-bal) (53.25 %), aunque también se detecta variación en gradientes (46.75 %) (B-gra) (Tabla 2). Al comparar de dos en dos esta tendencia se mantiene en CCR-PCR y CCR-SLR, y cambia a una predominancia de variación por gradientes en PCR-SLR (Tabla 2). Esto nos indica que la composición de especies de chilopodos cambia al pasar del bosque más perturbado (CCR) a los de mediana y baja perturbación (PCR-SLR). De esa manera, la variación entre PCR y SLR se da sólo por una reducción en la abundancia y riqueza.

Fig. 3 A. análisis de correspondencia de Chilopoda, B. NMDS de Chilopoda, C. análisis de correspondencia de Scarabaeidae, D. NMDS de Scarabaeidae, E. análisis de correspondencia de Carabidae, F. NMDS de carabidae, G. análisis de correspondencia de Pompilidae, H. NMDS de Pompilidae. / Fig. 3. A. Chilopoda correspondence analysis, B. Chilopoda NMDS, C. Scarabaeidae correspondence analysis, D. Scarabaeidae NMDS, E. Carabidae correspondence analysis, F. Carabidae NMDS, G. Pompilidae correspondence analysis, H. Pompilidae NMDS. 

En el análisis de correspondencia (Fig. 3A), se puede observar que una especie presenta preferencia por el bosque más perturbado (CCR); seis especies por el bosque menos perturbado (SLR); una especie por el bosque de mediana perturbación (SLR); y siete especies que presentan muy pocos registros para poder hacer deducciones (< 4). Estas preferencias fueron estadísticamente significativas mediante el ajuste de bondad en todas las especies menos las que son consideradas raras (Tabla 1).

Familia Scarabaeidae (Fig. 2C, Fig. 2D): Se recolectó 2 430 individuos de 31 especies (Tabla 3). La especie más recolectada fue Onthophagus xanthomerus con 431 individuos (17.73 %), seguida de Coprophaneus telamon con 346 individuos. Se recolectaron un solo individuo de cuatro especies. En general se recolectaron más individuos en el bosque PCR (1 038), seguida de SLR (787) y finalmente CCR (605). Se registró dos especies exclusivamente en PCR y seis en SLR.

Según el ANOSIM, no se detectó diferencias en los tres tipos de bosque con R = 0.3 y P > 0.05. Esto se observa también gráficamente mediante el NMDS (l. 3D), en donde existe una gran intersección entre CCR y PCR; pero si se puede notar una separación clara de ambos con respecto a SLR. La composición de las especies cambia de un tipo de bosque a otro con el 69.72 % de diversidad beta debida a variación balanceada (B-bal) (Tabla 2). Al comparar de dos en dos esta tendencia cambia a una variación por gradientes en CCR-PCR; y se mantiene al comparar el bosque menos perturbado (SLR) con los otros dos tipos de bosque (Tabla 2). Esto nos indica que la composición de Scarabaeidae cambia al pasar por el bosque menos perturbado hacia los otros dos (PCR y CCR); y la variación entre CCR y PCR se da solo por una reducción en la abundancia y riqueza.

En el análisis de correspondencia (Fig. 3C), se observó que hay dos especies con una alta preferencia por el bosque más perturbado (CCR); ocho especies con preferencia por el bosque de mediana perturbación (PCR); trece especies con preferencia al menos perturbado (SLR); una que tiene preferencia por dos o más; y siete especies que son consideradas raras (< 4) (Tabla 3). Estas preferencias se probaron estadísticamente mediante el ajuste de bondad en todas las especies menos en once especies (Tabla 3).

Familia Carabidae (Fig. 2E y Fig. 2F): Se recolectó 375 individuos de 26 especies (Tabla 4). La especie más recolectada fue Odontocheila rufiscapis con 220, seguido de Lebia soror con 38 individuos. Se recolectó un solo individuo de ocho especies. En general, se recolectaron más individuos en el bosque PCR (179), seguida de SLR (102) y finalmente CCR (94). Se registró dos especies exclusivamente en CCR, cuatro en PCR y seis en SLR.

Según el ANOSIM, no se tuvieron diferencias estadísticas en los tres tipos de bosque con R = 0.0782 y P > 0.05. Esto se observa también gráficamente en el NMDS (Fig. 4F), en donde no existe una separación clara entre los tres tipos de bosque con grandes intersecciones, aunque SLR es el que se encuentre más separado de los otros dos. La composición de las especies cambia de un tipo de bosque a otro con el 80 % de diversidad beta debido a variación balanceada (B-bal) (Tabla 2). Al comparar de dos en dos, esta tendencia cambió en CCR-PCR a una variación por gradientes; y se mantiene al comparar SLR con los otros dos tipos de bosque. Esto nos indica que la composición de carábidos cambia entre el bosque menos perturbado y los otros dos tipos de bosque, y la variación entre CCR y PCR se da solo por una reducción en la abundancia y riqueza.

Fig. 4 Mapa de calor usando índice de correlación de Spearman entre las diversidades de los taxones de estudio. 0. Chilopoda, 1. Scarabaeidae, 2. Carabidae, 3. Pompilidae. / Fig. 4. Spearman correlation index heat map between the diversities of the study taxa. 0. Chilopoda, 1. Scarabaeidae, 2. Carabidae, 3. Pompilidae. 

En el análisis de correspondencia (Fig. 4E), se observó seis especies con preferencia por el bosque de mediana perturbación (PCR); seis por el menos perturbado (SLR); seis que no mostraron una preferencia clara; y once especies se consideraron raras (< 4) (Tabla 4). Estas preferencias fueron estadísticamente significativas en solo 8 especies (Tabla 4).

Familia Pompilidae (Fig. 2G, Fig. 2H): Se recolectó 165 individuos de 39 especies (Tabla 5). La especie más recolectada fue Ageniella sp.1 con 23 individuos (13.93 %), seguida de Aporus canescens y Notocyphus thetis con 18 individuos cada uno. Se recolectó un solo individuo de 16 especies. En general se recolectaron más individuos en el bosque PCR (79), seguida de CCR (46) y finalmente SLR (40). Se registraron siete especies exclusivamente en CCR, nueve en PCR y cuatro en SLR.

Según el ANOSIM, no se obtuvieron diferencias en los tres tipos de bosque con R = 0.128 y P > 0.05. Esto se observó también gráficamente en el NMDS (Fig. 4H), en donde no existe una separación clara entre los tres tipos de bosque. La composición de las especies cambia de un tipo de bosque a otro con el 78 % de diversidad beta debida a variación balanceada (B-bal) (Tabla 2). Al comparar de dos en dos esta tendencia se mantiene, siendo mayor en el paso del bosque más perturbado (CCR) al menos perturbado (SLR) con 93.47 % debida a variación balanceada. Esto nos indica que la composición de Pompilidae cambia drásticamente de un tipo de bosque a otro.

En el Análisis de correspondencia (Fig. 3G) se observó que ocho especies presentaban preferencia por el de mediana perturbación (PCR); dos por el menos perturbado (SLR); tres que no mostraron una preferencia clara; y 26 especies son consideradas raras (< 4) (Tabla 5). Estas preferencias fueron estadísticamente significativas mediante el ajuste de bondad en solo 5 especies (Tabla 5).

Comparación de las especies como bioindicadores: De los 4 grupos estudiados, se recolectó en mayor cantidad individuos de la familia Scarabaeidae con un amplio margen con respecto a los otros taxones, seguido de Carabidae. El menos recolectado fue Pompilidae. El taxón con más riqueza específica fue Pompilidae con 39 especies, seguido de Scarabaeidae con 31. El de menor riqueza fue Chilopoda con 15 especies. Las especies con registros únicos fue mayor en Pompilidae (16), seguido de Carabidae (8). Trece morfotipos (41.9 %) de la familia Scarabaeidae no se identificaron hasta especie; seis (40 %), de Chilopoda; nueve (34.61 %), de Carabidae; y nueve, (23.07 %) de Pompilidae.

Al observar si la composición de sus comunidades de cada taxón cambia debido a las perturbaciones. Se encontró solo diferencias significativas en el ANOSIM solo en Chilopoda. En el NMDS (Fig. 3B, Fig. 3D, Fig. 3F y Fig. 3H), se observó diferencias en los 3 tipos de bosques en Chilopoda; entre SLR y el resto, en Scarabaeidae; y ninguna diferencia en Carabidae y Pompilidae. En todos los grupos la diversidad beta (Tabla 2) se dió debido a variación balanceada, siendo más notorio en Carabidae (80 %), seguido de Pompilidae (78 %), luego en Scarabaeidae (69.72 %) y finalmente en Chilopoda (53.25 %). La composición en la comunidad de Chilopoda cambia de CCR a PCR-SLR; en Scarabaeidae y Carabidae de SLR a PCR-CCR; y Pompilidae en los tres tipos de bosque.

En el análisis de preferencias, se encontró en todos los taxones especies con preferencia a uno de los bosques, siendo el que presenta más especies con preferencia, SLR (28), seguido de PCR (15) y finalmente CCR (siete). Al separarlos por taxones, el orden de los bosques con más preferencias se mantiene en todas a excepción de Pompilidae en donde la mayor preferencia se da en PCR. Al revisar el índice de correlación de Spearman de las diversidades de los taxones en los 9 puntos de muestreos (Fig. 4), se observó una correlación positiva (> 0) clara entre Chilopoda, Scarabaeidae y Carabidae, en donde un alto valor observado de la diversidad corresponde a también un alto valor en los otros grupos; y una correlación negativa (< 0) entre Pompilidae con el resto en donde un alto valor corresponde a bajos valores en los otros grupos, siendo mucho más negativa con Scarabaeidae (< -0.5).

Discusión

De manera general, todos los taxones estudiados responden de diferente manera al gradiente de perturbación. Los grupos que demuestran mayor facilidad de recolección con las metodologías de muestreo pasivas planteadas (bandejas amarillas, pitfall y Malaise) son Scarabaeidae, por su alta abundancia obtenida y Pompilidae, por su alta riqueza. La combinación de diferentes metodologías permite obtener mejor representatividad para estimar la diversidad de un sitio; aunque el tipo y color de cada una de estas influye en la abundancia y diversidad de los insectos capturados (^{Campbell & Hanula, 2007}; ^{Umair-Sial et al., 2022}).

Las trampas usadas han demostrado ser efectivas para los grupos estudiados: pitfall, para invertebrados terrestres como Carabidae y Scarabaeidae (^{Lövei & Sunderland, 1996}; ^{Missa et al., 2009}); bandejas amarillas, para insectos voladores y Coleoptera (^{Grootaert et al., 2010}; ^{Harris et al., 2020}; ^{Missa et al., 2009}); y Malaise, solo para insectos voladores (^{Grootaert et al., 2010}; ^{Missa et al., 2009}). El único taxón que no es comparable para deducir la facilidad de recolección es Chilopoda, debido a que fue recolectado por muestreo activo (monolitos), diferente al de los otros grupos. Esta metodología al ser una búsqueda intensiva en el suelo tiene más tendencia a recolectar chilopodos del orden Geophilomorpha y Scolopendromorpha, lo cual se puede evidenciar en nuestros datos (^{Más-Martínez et al., 2011}; ^{Voigtländer, 2011}).

Los cuatro taxones estudiados exhibieron cambios en la composición de sus comunidades evidenciados mediante el porcentaje de variación balanceada de diversidad beta, que tiene altos valores cuando algunas especies son reemplazadas por otras (^{Baselga, 2013}; ^{Baselga, 2017}). El cambio en la composición de comunidades debido a gradientes de perturbación es ampliamente reportado para otros artrópodos (^{Amaru-Castelo & Marquina-Montesinos, 2023}; ^{Bowie et al., 2019}; ^{Castro et al., 2017}; ^{Nichols et al., 2007}; ^{Nielsen, 2007}; ^{Noriega et al., 2021}; ^{Spector, 2006}). Estos cambios en la composición en la comunidad produjeron diferencias estadísticas en los tres tipos de bosque evidenciados mediante el NMDS y el ANOSIM para Chilopoda, y únicamente por el ANOSIM para Scarabaeidae.

La riqueza y abundancia en Scarabaeidae y Chilopoda disminuye del menos perturbado hacia el más perturbado; mientras que en Pompilidae y Carabidae, esta tendencia no es clara. Una mayor riqueza en bosques menos perturbado se ha reportado también para otros taxones como en plantas (^{Gómez-Ruiz et al., 2016}); Lepidoptera (^{Whitworth et al., 2016}); Vespidae (^{Amaru-Castelo & Marquina-Montesinos, 2023}); Arachnida (^{Mei et al., 2023}); y Chilopoda (^{García-Ruiz, 2003}). Mientras que, algunos otros taxones como las plantas presentan mayor riqueza en bosques de mediana perturbación (^{Kumar & Ram, 2005}; ^{Pradesh et al., 2003}); y algunos otros como Carabidae, en áreas con alta perturbación (^{Castro et al., 2017}; ^{Cuellar-Cardozo et al., 2020}; ^{Mei et al., 2023}).

La tendencia de Scarabaeidae y Chilopoda se debe principalmente a la disminución de humedad del suelo en bosques abiertos perturbados. La humedad del suelo en los escarabajos es importante para la movilidad del estiércol y la supervivencia de sus larvas (^{Gardner et al., 2008}). En chilopodos, la humedad del suelo es considerada el factor más importante para la distribución y abundancia de sus especies debido a que permite la movilidad, alimentación y reproducción adecuada (^{Voigtländer, 2011}).

La tendencia no clara obtenida en Pompilidae y su poca correlación con otros grupos, se puede deber a su alta capacidad de dispersión en comparación a los otros grupos de estudio. La capacidad de dispersión es un factor que permite estar presente en una amplia escala de perturbación (^{Castro et al., 2017}; ^{Cuellar-Cardozo et al., 2020}; ^{Niemelä, 2001}). Aunque algunos grupos con alta dispersión como los de la familia Vespidae han demostrado seguir una tendencia de reducción de su riqueza y abundancia cuando se mide en ambientes más perturbados (^{Amaru-Castelo & Marquina-Montesinos, 2023}). La diferencia entre estos dos grupos se puede deber a las diferencias en sus estrategias de nidificación. Los Pompílidos a diferencia de los véspidos, son solitarias y no construyen un nido; por lo no requieren de muchos recursos para establecerse en un determinado lugar (^{Fernández, 2006}; ^{Sarmiento & Carpenter, 2006}). De manera similar, la tendencia no clara de una reducción de la riqueza de Carabidae debido a las perturbaciones se puede deber a la gran variedad de hábitos alimenticios que presentan sus integrantes y al dimorfismo alar que pueden presentar sus especies, pudiendo modificar su capacidad de dispersión dependiendo de las condiciones ambientales y usar diferentes recursos, siendo menos susceptibles a las perturbaciones que los otros dos taxones (^{Aukema, 1995}; ^{Mei et al., 2023}).

Todos los taxones estudiados tienen especies que muestran preferencias a bosques perturbados como en los que se realizaron agricultura a gran escala, y especies con preferencia a lugares conservados. Existen varios trabajos donde agrupan a las especies de los taxones estudiados por sus preferencias a un grado de perturbación, entre estos se tienen los trabajos de ^{Avendaño-Mendoza et al. (2005}), ^{Granados et al. (2010}) y ^{Reyes-Novelo et al. (2007}) que estudian a Scarabaeidae; los de ^{Castro et al. (2017}) y ^{Niemelä (2001}) que estudian a Carabidae; y el de ^{García-Ruiz (2003}) para Chilopoda. Los invertebrados presentan una alta endemicidad y un alto recambio geográfico por lo que la identidad de estas especies asociadas a un cambio de perturbación varía dependiendo de la zona de estudios, encontrándose muy pocas similitudes (^{Moritz et al., 2001}). De las especies estudiadas de Scarabaeidae, se han reportado en otros trabajos a Eurysternus caribaeus y a Onthophagus xanthomerus por tener preferencias a áreas sin perturbación (^{Granados et al., 2010}; ^{McGeoch et al., 2002}; ^{Nielsen, 2007}).

En Carabidae, las especies depredadoras grandes del género Scarites y Galerita fueron reportadas por tener preferencia a bosques más conservados debido a que necesitan mayor alimento para sobrevivir (^{Castro et al., 2017}). En el estudio se muestra una preferencia de Galerita inca, Galerita aequinoctialis y Scarites sp. en el bosque más conservado (SLR). La especie dominante en los tres tipos de bosques es Odontocheila rufiscapis, que representa más del 50 % de individuos. El género Odontocheila comprende depredadores diurnos activos, que han demostrado ser dominantes en los ecosistemas (^{Mei et al., 2023}; ^{Vitolo, 2004}).

El 46 % de las especies presentaron menos de cuatro registros, siendo consideradas raras en el estudio. El alto número de especies que presenta un solo ejemplar recolectado es muy común en estudios de otros taxones en los bosques tropicales (^{Amaru-Castelo & Marquina-Montesinos, 2023}; ^{Mei et al., 2023}; ^{Vanoye-Eligio et al., 2019}). El grupo que presenta más especies con un individuo fue Pompilidae (66.7 %), algo similar se observa en ^{Corro y Cambra (2011}) que presenta el 18 % de las especies reportadas con un ejemplar. Esto se debe a la naturaleza solitaria de los pompílidos, siendo difíciles de recolectar, por lo que requieren de un mayor esfuerzo en los muestreos para tener mayor representatividad (^{Fernández, 2006}). El alto número de especies raras en un ecosistema es importante debido a que mejoran la capacidad de resiliencia de los ecosistemas (^{Favila & Halffter, 1997}).

En conclusión, Scarabaeidae y Chilopoda presentan mejores características como bioindicadores ecológicos y de biodiversidad, porque muestran el efecto de las perturbaciones mediante cambios en su riqueza, abundancia y la composición de sus comunidades; y su diversidad se correlaciona con la mayoría de los taxones estudiados. Aunque se debería estudiar más a detalle la relación de los otros dos grupos (Carabidae y Pompilidae) con las perturbaciones. En especial, de Pompilidae que presenta una amplia cantidad de especies recolectadas solo una única vez, en las cuales no se pueden hacer inferencias sobre cómo responden estas a las perturbaciones o si sirven como buenos bioindicadores.

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