Introducción

El norte de los Andes es una de las regiones biodiversas del planeta Tierra (^{Meyers et al., 2000}; ^{Olson & Dinerstein, 2002}). Su riqueza ecosistémica, de especies raras y endémicas proporcionan invaluables beneficios para la humanidad. El agua, las materias primas, los escenarios espirituales, educativos y recreativos, son algunos de ellos. Sin embargo, desde la época precolombina más del 60 % de los ecosistemas del norte de los Andes se han alterado (^{Etter et al., 2008}; ^{Rodríguez et al., 2006}). La deforestación, el uso agropecuario y los incendios de la vegetación han sido los principales motores de transformación y pérdida de estos ecosistemas (^{Correa-Ayram et al., 2020}; ^{MADS, 2015}).

Los robledales andinos son un tipo de bosque dominado por Quercus humboldtii Bonpl. (roble andino), la única especie de Quercus Sudamericana (^{Avella, 2016}; ^{Nixon, 2006}). La extensión de estos robledales se ha visto reducida entre un 60-90 % de su extensión prehispánica (^{Etter et al., 2008}; ^{Rangel-Ch, 2000}). A pesar de las medidas de protección (^{Resolución 096/2006}; ^{Solano et al., 2005}) aún se siguen viendo afectados por los mismos motores de transformación (^{Avella et al., 2015}; ^{Fernández-Méndez et al., 2016}).

La producción de frutos es un proceso fundamental que sustenta las dinámicas naturales de reclutamiento y mantenimiento de la vegetación, así como para el restablecimiento de esta, en los ecosistemas disturbados (^{Dey et al., 2010}; ^{Ibarra-Manríquez et al., 2015}). Además, a través de las bellotas se da una importante interacción entre muchas especies de Quercus y los animales, ya que estas plantas dependen en gran medida la fauna para su dispersión y los animales de la disponibilidad de frutos para mantener sus poblaciones (^{Delgado-Fernández et al., 2017}; ^{López-Barrera & Manson, 2006}; ^{Ramos-Palacios & Badano, 2014}). Sin embargo, las actividades humanas también han influido en las interacciones planta-animal, afectando la integridad funcional de los ecosistemas (^{Barragán et al., 2018}). Es así como investigar las fases iniciales del ciclo de vida de las plantas contribuye a la identificación de alteraciones dicha dinámica (^{Jump et al., 2007}; ^{Wróbel & Zwolak, 2019}). También proporciona información valiosa que pude contribuir al restablecimiento de los robledales (^{Ramos-Palacios & Badano, 2014}).

Estudios fenológicos del roble andino han reportado la producción de bellotas durante dos épocas del año. Estas suelen ocurrir desde finales de la temporada seca y durante la temporada lluviosa (^{Burgos, 2015}; ^{Pacheco & Pinzón, 1997}; ^{Pardo & Chiquillo, 2002}). Sin embargo, el efecto de los disturbios antrópicos sobre la producción de bellotas en Q. humboldtii, así como en otras especies de Quercus, ha sido poco estudiado.

En robledales de Norte América, la fragmentación de los bosques afecta la producción de bellotas, haciendo que, en los parches de bosque más pequeños, sea frecuente la producción de bellotas con desarrollo incompleto que caen al suelo (abortos; ^{Ramos-Palacios et al., 2014}). En robledales de Centro América, afectados por deforestación, ^{Guariguata y Sáenz (2002}) encontraron una mayor producción de bellotas en bosques que fueron talados selectivamente con respecto a los que no lo fueron. Por otra parte, en robledales mediterráneos, ^{Jones et al., (2015}) obtuvieron una mayor producción de bellotas en los bosques que habían sido incendiados.

En Colombia se ha observado que, en los robledales afectados por uso agropecuario, la producción de semillas del roble andino es menor que en los bosques menos disturbados (^{González & Parrado, 2010}). De igual forma, en robledales con mayor fragmentación e incidencia antrópica hay una mayor producción de bellotas abortadas (^{Pérez et al., 2013}). Sin embargo, la respuesta del roble andino a los incendios forestales sólo se conoce a partir de observaciones anecdóticas (^{Avella, 2016}), desconociéndose el efecto de los mismos sobre su fenología y los mecanismos de regeneración natural.

El macizo de Iguaque en Villa de Leyva-Colombia, es un ejemplo de la creciente incidencia de los incendios en la cobertura vegetal de la región Andina (^{Aguilar-Garavito et al., 2020}). Sus laderas, luego de una intensa deforestación, se destinaron durante mucho tiempo para el uso agropecuario. Finalmente se generó un paisaje antropizado dominado por pasturas y matorrales que rodean algunos relictos de robledal y de páramo con distinto tamaño y grado de conservación. Debido a su alto valor socio ecológico, desde 1977 gran parte del macizo fue designado como área natural protegida de escala nacional, el Santuario de Fauna y Flora Iguaque-SFFI (^{Villarreal et al., 2017}). A pesar de lo anterior, durante las últimas tres décadas, Iguaque ha sido afectado por incendios recurrentes (siete en 30 años), que han afectado alrededor del 28 % del área protegida, reduciendo y fragmentado el 45 % los bosques de roble remanentes que existían al suroccidente del macizo en 1970 (^{Aguilar-Garavito et al., 2020}). El conocimiento de la incidencia de los incendios forestales en la producción de semillas es crucial para comprender la dinámica de regeneración del bosque y del reclutamiento del roble, así como para la elaboración de estrategias de gestión para proteger la biodiversidad y mantener el bienestar humano.

Este estudio indaga sobre el papel del fuego en la producción de bellotas del roble andino. Monitoreamos la producción y germinación de bellotas en robles afectados y no afectados por incendios. Lo anterior estuvo dirigido a responder las siguientes preguntas: 1) ¿Cuál es la cantidad de bellotas viables y abortadas que se cosechan de robles andinos afectados y no afectados por incendios? 2) ¿Existen diferencias en el tamaño, biomasa y tasa de germinación de las bellotas viables provenientes de robles quemados, respecto a las bellotas que provienen de los robles no quemados? 3) ¿Los robles quemados producen una mayor cantidad de bellotas abortadas? 4) ¿Cuál es la relación entre la temperatura y la precipitación respecto la cantidad de bellotas producidas por robles andinos afectados y no afectados por incendios?

Materiales y métodos

Descripción del roble andino: Quercus humboldtii (Fagaceae) es un árbol de copa globosa, entre 15 y 30 m de altura (^{Mahecha et al., 2010}). Es una especie monoica, sus flores amarrillas, pequeñas y en racimo son polinizadas por el viento e insectos (^{Palacio & Fernández, 2006}). El fruto es una bellota (fruto seco, tipo nuez, característico de las especies de Quercus) recalcitrante marrón. Su dispersión primaria es por gravedad y, posteriormente pueden ser redistribuidas o predadas, por ardillas (Sciurus granatensis Humboldt), tinajos (Cuniculus taczanowskii Stolzmann y C. paca Linnaeus), armadillos (Dasyprocta punctata Gray), saínos (Tayassu tajacu Linnaeus), zarigüeyas (Didelphys marsupialis Linnaeus) y aves medianas (^{Guerrero-Rodríguez et al., 2010}). Su fenología varía según la localidad y puede presentar vecería (masting), con máximos periódicos separados hasta tres años (^{Gómez & Toro, 2007}). La producción y caída de hojas se da durante todo el año, y la producción de flores y frutos es bimodal (^{Burgos, 2015}). La producción de bellotas se suele dar desde mediados de la temporada seca y durante toda la temporada lluviosa (^{Pérez et al., 2013}). El desarrollo de la bellota comprende entre cuatro a siete meses (^{Gómez & Toro, 2007}). Éstas no tienen dormancia y germinan de dos a cuatro meses después de caer (^{Sepúlveda et al., 2014}). Un árbol sano puede llegar a producir entre 5 kg a 8 kg de bellotas (150 a 500 bellotas/kg; ^{Nieto & Rodríguez, 2004}), con tasas de germinación en campo que alcanzan el 20 %, y el 80 % en vivero (^{Fernández, 2014}; ^{Moreno & Cuartas, 2014}).

Área de estudio: Este estudio comprende dos relictos de robledal uno afectado por incendios recurrentes y el otro no. Están ubicados sobre la vertiente occidental de la cordillera Oriental, al sur del Corredor de Robles Guantiva-La Rusia-Iguaque (^{Armenteras et al., 2003}; ^{Solano et al., 2005}) en la Provincia del Alto Ricaurte-Boyacá (Fig. 1). Altitudinalmente la Provincia comprende entre 2 200 y 3 890 m de elevación. Climatológicamente presenta un gradiente de temperatura que disminuye con la elevación, así como de precipitación, que se incrementa de sureste a noroeste. Presenta una temperatura media de 16.3 ºC a 2 200 m de elevación y de 5 ºC a 3 800 m. Por su parte la precipitación media anual al sureste del macizo alcanza los 683 mm, alrededor del municipio de Villa de Leyva es de 953 mm y al noreste de 1 853 mm. Las lluvias tienen una distribución bimodal, con máximos entre marzo-abril y octubre-noviembre. El primer periodo de lluvias es el más intenso, con 201 mm en promedio, y el más seco ocurre en los meses de diciembre a febrero, con un promedio mensual de 40 mm (^{Villarreal et al., 2017}).

Fig. 1 Ubicación del robledal no incendiado (RnQ), punto negro y el robledal incendiado (RQ), punto rojo, en la provincia del Alto Ricaurte y del Macizo de Iguaque, departamento de Boyacá, Colombia. Cartografía realizada por: P.J. Isaacs-Cubides. / Fig. 1. Location of the not set on fire oak forest (RnQ), black spot and the set on fire oak forest (RQ), red spot, in Alto Ricaurte province and Macizo de Iguaque, Boyacá department, Colombia. Cartography made by P. J. Isaacs-Cubides. 

El robledal incendiado (RQ) es un relicto bosque que hace parte de la Reserva de la Sociedad Civil Robledales, situada en la vereda Sabana Alta del municipio de Villa de Leyva (5º40’21.08” N & 73º29’22” W). Colinda al Oriente con el SFFI y su extensión es de 5 ha, distribuidas en un rango altitudinal entre 2 422 y 2 500 m. de elevación. Este relicto es alargado y estrecho, se encuentra rodeado por una matriz de herbazales arbustivos y pasturas, los cuales lo separan entre 0.3 km a 1 km de otros robledales de forma y tamaño similar. Este robledal, así como la vegetación aledaña, han presentado una frecuencia de tres incendios en los últimos 30 años, los cuales ocurrieron en 1990, 1994 y 2015 (^{Aguilar-Garavito et al., 2020}).

El robledal no incendiado (RnQ) pertenece a la Reserva de la Sociedad Civil Iguakan, ubicándose en la vereda Saavedra de Roncancio, del municipio de Gachantivá (5º42’34.48” N & 73º29’21” W), a 7 km de RQ. Presenta una extensión de 15 ha, que abarcan un rango altitudinal entre 2 440 y 2 530 m. de elevación. El robledal está inmerso en una matriz agropecuaria y no se evidenciaron incendios en las imágenes de sensores remotos (^{Aguilar-Garavito et al., 2020}) ni en los reportes Oficiales de Incendio (^{UNGRD, 2023}).

La selección de estos bosques se realizó a partir de la cartografía de incendios de Iguaque (^{Aguilar-Garavito et al., 2020}) y se tuvieron en cuenta criterios como la facilidad de acceso, un régimen similar de uso histórico (excepto los incendios) y similitud tanto en rango altitudinal como en la relación perímetro-área del parche (0.22 RQ y 0.20 RnQ).

Colecta de Datos: El estudio lo realizamos desde junio del 2018 (fecha en que las bellotas aun no caían en RQ) hasta julio del 2019. La producción de bellotas la evaluamos de acuerdo con los métodos (ajustados) de ^{González y Parrado (2010}), ^{Stevenson et al., (2005}) y ^{Stevenson y Vargas (2008}). Para esto, en cada robledal seleccionamos diez árboles, separados entre sí por una distancia mínima de 100 m. Bajo sus copas distribuimos en triángulo equilátero tres trampas de semilla circulares (1.5 m² de diámetro y 1.5 m de alto). Las trampas estaban compuestas por una malla de nylon de 1 × 1 mm de ojo y 0.8 m de profundidad. Dicha malla era sostenida por un aro metálico y tres tubos de PVC, los cuales clavamos, dejando una altura de 1.5 m desde el suelo hasta el aro.

Características de los árboles productores de bellotas: Medimos el diámetro a la altura del pecho (DAP) de cada árbol estudiado, su altura total, el área proyectada de su copa y su distancia hasta el borde del fragmento de bosque. Adicionalmente, en los árboles del robledal incendiado, contamos el número de cicatrices generadas por fuego sobre el tronco y medimos su área. Para esto, asumimos que las cicatrices tenían forma triangular (SF2), por lo que medimos su base y altura para determinar el área del triángulo de la cicatriz. Estas variables dan una aproximación de la frecuencia y severidad de los incendios sobre los árboles (^{Dickinson & Johnson, 2001}; ^{USDI National Park Service, 2003})

Colecta y procesamiento de bellotas: Mensualmente, recogimos y contamos todas las bellotas encontradas en cada trampa, las cuales, transportamos al laboratorio en bolsas de papel debidamente etiquetadas. Allí, clasificamos las bellotas viables o abortos (^{Ramos-Palacios et al., 2014}) de acuerdo con su coloración, tamaño y diferenciación de estructuras (^{Pardo & Chiquillo, 2002}; ^{Zabala, 2004}). También las pesamos (balanza digital 0.1 g de precisión) y medimos cada bellota en su diámetro polar y ecuatorial (calibrador digital 0.01 mm de precisión). Determinamos la producción de bellotas por árbol, considerando la superficie de las trampas. Durante el estudio no se reportaron daños en las trampas. La pérdida de bellotas por rebote la estimamos lanzando 100 bellotas en cinco repeticiones desde una altura de 10 m hacia una trampa idéntica a las utilizadas durante el estudio.

Germinación de bellotas: Determinamos la tasa de germinación de las bellotas viables. Trasladamos las muestras al vivero utilizando bolsas plásticas selladas y etiquetadas. Refrigeramos las muestras a 4 ºC para disminuir la pérdida de viabilidad por desecación (^{Gómez & Toro, 2007}). Como máximo transcurrieron dos días desde la recolección en las trampas hasta la siembra en vivero. Inmediatamente allí, pusimos a germinar las bellotas siguiendo las recomendaciones de ^{Gómez y Toro (2007}). En el invernadero, distribuimos y sembramos las bellotas al azar. Utilizamos bandejas plásticas de germinación (30 cm de profundidad) y un sustrato estéril (tierra negra cernida, cascarilla de arroz y hojarasca del robledal en proporción volumétrica 60/30/10). Etiquetamos la procedencia de las muestras en cada bellota sembrada. Ubicamos las bandejas en el centro del invernadero y semanalmente las rotamos entre sí cambiando el sitio de cada bandeja. Con esto buscábamos garantizar que cada bandeja estuviera expuesta a las mismas condiciones de invernadero durante el mismo tiempo. Aplicamos riego diario (07:00 y 17:00 h) manualmente. Semanalmente registramos la germinación de las bellotas y el incremento en altura y diámetro de las plántulas hasta que tuvieron más de cuatro pares de hojas verdaderas y 8 cm de altura. El proceso se completó en nueve semanas (SF1).

Ubicación y condiciones de vivero para la germinación: El vivero se localiza a 30 km al Suroeste (220 º) del RQ. (5º24’49.96” N & 73º42’26.46” W). Su elevación es de 2 550 m. La precipitación, temperatura, humedad relativa y evaporación promedio anual son: 1 108 mm, 15 ºC, 71 y 76 % y 1 180 mm, respectivamente. Consta de un invernadero plástico y estructura en madera (28 m² de área y 3.5 m de alto), con malla negra del 45 % en el techo, a 2.5 m del suelo.

Procesamiento y análisis de datos: Comparamos la medias y desviación estándar para el número, peso y tamaño de las bellotas viables y abortadas obtenidas de los robles afectados y no afectados por incendios. De igual forma examinamos el DAP, la altura, cobertura de la copa, el número y área de las cicatrices de los árboles seleccionados en cada robledal. Luego, empleamos el test de comparación de medias Welch (función t.test, paquete “stats” del software R; ^{R Core Team, 2023}). Previamente comprobamos la normalidad y homocedasticidad de las muestras mediante los test de Shapiro-Wilk y F de Fisher, con las funciones shapiro.test y fisher.test del paquete “stats”, software R (^{R Core Team, 2023}). Posteriormente, utilizamos la técnica de remuestreo o boostraping con un total de 10 000 remuestreos para la media, empleando la función “boot”, paquete del software R (^{R Core Team, 2023}).

Adicionalmente, analizamos el efecto de las características estructurales y la incidencia de incendios en los árboles sobre la producción de bellotas abortadas. Aplicamos modelos lineales mixtos generalizados (GLMER). Los modelos los ajustamos para incluir un efecto aleatorio por árbol. Antes de la modelización, seleccionamos la familia de distribución de probabilidad que mejor se ajustaba a la variable de respuesta (^{Rigby & Stasinopoulos, 2005}). También evaluamos los factores de inflación de la varianza (VIF), para reducir la multicolinealidad de las variables predictoras dentro de los modelos (^{Fox & Monette, 1992}).

Eliminamos gradualmente de los modelos las variables altamente correlacionadas (VIF > 2) y los volvimos a calcular hasta que su VIF fue inferior a dos (^{Zuur et al., 2010}). Posteriormente, utilizamos una regresión por pasos (^{Venables & Ripley, 2002}) para seleccionar el modelo con el criterio de información de Akaike (AIC) más bajo (^{Burnham, 2003}; ^{Burnham & Anderson 2002}; ^{Säfken et al., 2018}), se evaluó el ajuste y redimiento predictivo de los modelos con AICc más bajo. Estos procedimientos los realizamos con el software R, paquetes: ‘cAIC4’, ‘BiodiversityR’, ‘carR’, ‘funrar’, ‘ggplot2’, ‘gamlss’, ‘lm4’, ‘reshape’, ‘tidyr’, y ‘vegan’ (^{R Core Team, 2023}). Para el GLMER se utilizaron las funciones glmer (^{Bates et al., 2015}), fitDIst (^{Rigby & Stasinopoulos, 2005}), stepcAIC, (^{Burnham & Anderson, 2002}; ^{Säfken et al., 2018}) y VIF (^{Fox & Weisberg, 2019}).

Condiciones climáticas y cosecha de bellotas: Empleamos los registros de temperatura media mensual y precipitación mensual de los años 2018 y 2019 (24 observaciones) de la estación climatológica del IDEAM número 24015300 (la más cercana a los robledales de estudio). Esta estación se ubica en el municipio de Villa de Leyva, Boyacá (5º39’21” N & 73º32’38.2” W), a 2 215 m de elevación (^{IDEAM, 2023}). Comparamos la producción de bellotas con los datos de temperatura y precipitación media mensual. Con esta información calculamos el Coeficiente de Correlación de Spearman (^{Bratsas et al., 2018}; ^{R Core Team, 2023}) utilizamos las funciones cor.test y spearman, paquete “gginference” del software R. Como los datos pueden estar auto-correlacionados en el tiempo, indagamos si las series eran estacionarias (la media y varianza no cambian con el tiempo ni siguen una tendencia). Para esto, realizamos un análisis de series de tiempo incluyendo el cálculo de la Función de Auto correlación (ACF), la Función de Auto Correlación Parcial (PACF) y la prueba de estacionalidad de Dikey-Fuller (^{Said & Dickey, 1984}; ^{Banerjee et al., 1993}). De acuerdo con lo anterior, no fue necesario realizar ningún tratamiento a los datos originales y se continuó con la estimación de la Función de Correlación Cruzada (CCF). Para realizar estos análisis utilizamos las funciones adf.test, acf, pacf y Dikey-Fuller en el paquete “tseries” del software R (^{R Core Team, 2023}; ^{Trapletti et al., 2018}).

Resultados

Cosecha de bellotas y germinación: La pérdida de bellotas por fuera de las trampas fue del 10 %. Es decir que, de cada 100 bellotas que caían en una trampa se perdían 10 por rebote. En el robledal incendiado la cosecha total fue de 41.2 bellotas/m² (1 855 en total), de las cuales 35.5 bellotas/m² (86.1 %, 1 598 total) fueron abortos y 5.7 bellotas m² fueron viables (13.9 %, 257 total, Tabla 1). En este robledal la cosecha de bellotas abortadas inició en junio y las viables en agosto de 2018 (Fig. 2).

Fig. 2 A) Temperatura y B) precipitación en Villa de Leyva. C) Número total de bellotas viables en un robledal incendiado (RQ). D) Número total de abortos de Q. humboldtii, producidos en un robledal incendiado (RQ). E) Número total de abortos de Q. humboldtii, producidos en un robledal no incendiado (RnQ). Periodo junio 2018 y julio 2019. / Fig. 2. A) Temperature and B) precipitation in Villa de Leyva. C) Number of viable acorns in a fire oak forest (RQ). D) Number of Q. humboldtii aborted acorns, in a fire oak forest (RQ). E) Number of Q. humboldtii aborted acorns, in a non-fire oak forest (RnQ). Period June 2018 and July 2019. 

La cosecha principal de bellotas abortadas en el robledal incendiado comprendió seis meses (junio a diciembre) y tuvo su pico máximo en agosto (el 35 % de la cosecha total y el 42 % bellotas abortadas). Desde noviembre la cosecha se mantuvo por debajo de 0.6 abortos/m² por mes (28 abortos en total, 1.5 % de cosecha total y 1.8 % y de abortos) y fue decreciendo hasta llegar a 0.1 abortos/m² (cuatro abortos en total) al finalizar el estudio (Fig. 2). Las bellotas viables se cosecharon durante cinco meses (julio a diciembre), tuvieron su pico máximo en septiembre (2.6 bellotas/m², 117 bellotas viables en total; 6.3 % de cosecha total y 45.5 % de bellotas viables) y finalizó en diciembre de 2018 con 0.6 bellotas viables/m² (28 bellotas viables en total; 1.5 % de la cosecha total y 10.9 % de bellotas viables), posterior a este periodo no se obtuvieron más bellotas viables.

Por otra parte, en el robledal no incendiado, no se cosecharon bellotas viables durante el periodo de estudio. La cosecha de bellotas abortadas fue de 3.5 abortos/m² (158 abortos en total; Tabla 1). El periodo de producción en este robledal inició en julio de 2018, agosto de 2018 fue el mes de máxima cosecha (1.2 abortos/m², 56 abortos o el 34.5 % de la producción total). En los meses siguientes la cosecha fue descendiendo hasta a diciembre de 2018 donde se cosecharon 0.2 abortos/m² (siete abortos en total). En enero incrementó ligeramente la cosecha a 0.2 abortos/m², 11 abortos en total, pero decreció nuevamente en febrero de 2019 a 0.02 abortos/m² (un aborto en total). Esta cantidad mensual de bellotas se mantuvo hasta julio de 2019, cuando ocurrió un nuevo incremento (0.4 abortos/m², 19 abortos en total, Fig. 2).

Encontramos que la cosecha total y la media mensual de bellotas viables y abortadas entre los robledales incendiado y no incendiado es distinta (Tabla 1, SF3). Mientras que de los árboles del robledal incendiado se cosecharon bellotas viables (0.4 ± 0.2 bellotas/m² por árbol) y muchos más abortos (2.5 ± 1.1 abortos/m² por árbol), en el robledal no incendiado solo cosecharon abortos (0.3 ± 0.1 abortos/m² por árbol). De acuerdo con el test de Welch existen diferencias estadísticamente significativas (Welch t-test, t-5.7029, df = 188.83, P = 4.45^-08) en la cosecha de abortos de ambos robledales.

También, observamos que fue mayor el peso y tamaño promedio de las bellotas abortadas del robledal no incendiado (peso: 1.62 g ± 0.14, diámetro ecuatorial: 1.48 mm ± 0.1 y diámetro polar: 1.4 mm ± 0.02) que de los abortos del robledal incendiado (peso: 1.13 g ± 0.11, diámetro ecuatorial: 0.81 mm ± 0.06 y diámetro polar: 0.68 mm ± 0.07). Según el test de Welch existen diferencias en el peso fresco (Welch t-test, t-5.2968, df = 234.8, P = 2.709^-07), así como en el tamaño ecuatorial (Welch t-test, t-12.733, df = 338.79, P = 2.2^-16) y polar (Welch t-test, t-18.551, df = 357.82, P = 2.2^-16) de las bellotas abortadas entre ambos robledales.

Finalmente, todas las bellotas viables (257 bellotas en total) del robledal incendiado fueron llevadas al vivero, de las cuales tan solo germinaron 38 bellotas, es decir el 14.8 % de las bellotas viables o el 2 % de la cosecha total (Tabla 2, SF1).

Características de los árboles estudiados y la cosecha de frutos: Encontramos un mayor tamaño en los robles no quemados que en los robles quemados. El área de copa promedio y desviación estándar para la media bootstrap en los árboles no quemados (131.0 ± 14.5 m²) fueron mayores que los robles quemados (114.0 ± 9.3 m²; Fig. 3). La altura de los árboles no quemados (RnQ 23.0 ± 1.5 m, RQ 13.0 ± 1.0 m) y su diámetro (RnQ 137.0 ± 15.1 cm, RQ 106.1 ± 13.4 m) también fueron mayores que las de los árboles quemados. Finalmente, el número de cicatrices (1.1 ± 0.3) y área de cicatriz (0.1 ± 0.1 cm²) fueron parámetros exclusivos de los robles quemados.

Fig. 3 Relación entre la cosecha de bellotas y características de los árboles productores de este estudio (DAP, Altura, área de la copa, número y área de cicatrices producidas por fuego). Se presenta la media y desviación estándar para la media Bootstrap del número de frutos. / Fig. 3. Acorn harvest and characteristics of the producing trees from this study (DBH, height, treetop area, quantity and area of scars produced by fire). The average and standard deviation for the Bootstrap average of the number of fruits is presented. 

El modelo más parsimonioso (Tabla 3) para la cosecha de bellotas muestra que el número de bellotas abortadas se relaciona positivamente con los bosques incendiados, así como con los robles con una mayor área de cicatriz (mayor severidad o frecuencia de incendios) y una menor área de copa. Por el contrario, el número de abortos disminuyó en los bosques no incendiados o si los árboles tienen un mayor tamaño (SF4).

Clima y cosecha de bellotas: La cosecha de bellotas en ambos robledales ocurrió principalmente durante la segunda temporada seca y la segunda temporada lluviosa del año (entre julio y noviembre de 2018). El inicio de la cosecha de bellotas abortadas coincidió con la mitad de temporada seca, pero la cosecha de bellotas viables y el pico máximo de abortos ocurrió en el mes de agosto, es decir, durante la transición hacia la temporada de lluviosa. A partir de aquí la empezó a decrecer hasta finalizar dicha temporada (Fig. 2, Fig. 4).

En el robledal incendiado no encontramos correlación entre la cosecha media mensual de bellotas y la temperatura (rho = -0.21, P = 0.46), pero respecto a la precipitación, encontramos una correlación de Sperman moderada y negativa (rho = -0.56, P = 0.04). En el robledal no incendiado no se encontró correlación significativa entre la cosecha de bellotas y la temperatura (rho = 0.24, P = 0.40) o la precipitación (rho = -0.36, P = 0.20). Adicionalmente, la Función de Auto Correlación Cruzada (CFF, Fig. 4) mostró un patrón estacional en la cosecha de bellotas de ambos robledales, así como en los parámetros climáticos, confirmando obtenido con la correlación de Sperman.

Fig. 4 Valor de la Función de Correlación Cruzada (CCF) para comparar el número de bellotas (Frt) de un robledal incendiado (RQ) y otro no incendiado (RnQ) y parámetros climáticos (Temp: temperatura y Prec: precipitación). / Fig. 4. Value of the Cross-Correlation Function (CCF) to compare the number of acorns (Frt) of a set on fire oak forest (RQ) and a not set on fire one (RnQ) and climatic parameters (Temp: temperature and Prec: precipitation). 

Para el caso del robledal incendiado, la cosecha y la temperatura no mostraron correlación durante ni en los meses anteriores o posteriores, mientras que para la precipitación mostró una correlación débil y negativa durante los meses anteriores. Por su parte el CCF para el robledal no incendiado no encontró correlación significativa entre la cosecha de bellotas y los parámetros climáticos durante el mes anterior o posterior a la fase de cosecha de bellotas.

Discusión

La cosecha de bellotas en los robles de este estudio se concentró en cuatro meses para los bellotas viables y seis meses para las bellotas abortadas. Inició durante la época de transición de la temporada seca a lluviosa, manteniéndose hasta la mitad de la temporada de lluvias. Durante la primera fase se cosecharon exclusivamente bellotas abortadas. Estos resultados coinciden con otros estudios fenológicos de Q. humboldtii (Tabla 1, Fig. 3, ^{Burgos, 2015}; ^{Fernández, 2014}; ^{Gómez & Toro, 2007}; Gonzales & Parrado, 2010; ^{Pacheco & Pinzón, 1997}; ^{Pardo & Chiquillo, 2002}; ^{Pérez et al., 2013}; ^{Ramos-Palacios et al., 2014}), así como de otros robles del género Quercus (^{López-Barrera & Manson, 2006}; ^{Nixon, 2006}). Sin embargo, en el robledal incendiado la cosecha promedio de bellotas viables por árbol es notablemente inferior (0.4 ± 0.2 bellotas/m²) a la de los robledales no afectados por fuego estudiados por ^{González y Parrado (2010}) (Cachalú, C = 1.5 ± 0.1 bellotas/m², Alto de Patios, AP = 0.6 ± 0.1 bellotas/m²), pero superior en la cosecha de abortos (RQ = 2.5 ± 1.1 bellotas/m², Cachalú C = 1.0 ± 0.1 bellotas/m², Alto de Patios AP = 0.5 ± 0.1 bellotas/m²). Adicionalmente, la tasa de germinación de las bellotas de los robledales incendiados de este estudio es inferior a las tasas reportadas en bibliografía (entre el 60 y 95 %), pero también lo es el peso y tamaño de las bellotas (Tabla 2, SF1 SF4).

La baja cosecha de bellotas viables de los robles afectados por incendios en el bosque incendiado de este estudio, comparada con la cosecha y germinación de bellotas obtenidas en otros bosques no incendiados, podría explicarse en parte por el régimen de incendios (tres en 30 años); de acuerdo con ^{Funk et al. (2016}), los fuegos de alta frecuencia e intensidad influyen negativamente en la disponibilidad de semillas. De igual forma, los incendios pueden reducir el número de robles adultos, en ese sentido una menor cantidad de árboles, repercute en que la población no pueda producir el número suficiente de flores femeninas o que la donación de polen sea de pocos individuos. Por lo anterior, podría haber una mayor proporción de flores no polinizadas, que no completan su desarrollo o que ocurra un menor éxito e intensidad en la fecundación (^{Schermer et al., 2019}a). Esto se traduce en menos bellotas viables y más abortos. Estos fenómenos también se han observado en pequeños relictos de bosques andinos fragmentados (^{Fernández & Sork, 2005}), así como en robledales de Norte América (^{Ramos-Palacios et al., 2014})

Otras explicaciones para la baja cosecha de bellotas viables, la baja tasa de germinación y la alta producción de abortos en los árboles del bosque incendiado frente a los reportes en literatura pueden ser: 1) una baja fertilidad del suelo, 2) la reducción del tamaño de la copa y del área foliar por el incendio y 3) una alta incidencia de insectos defoliadores. En efecto, ^{Gonzales & Parrado (2010}) reportan una mejor producción de bellotas en robledales cuyo suelo tenía una mayor disponibilidad de fósforo (P) y potasio (K). En ese sentido, es posible que debido a los incendios recurrentes y al uso histórico, este robledal presente déficit en la fertilidad y los árboles no dispongan de nutrientes suficientes como para producir una cosecha en calidad y cantidad. A pesar de que los incendios pueden mejorar la fertilidad a corto plazo, varios estudios (^{Gómez-Sánchez et al., 2019}; ^{Mogollón et al., 2017}; ^{Valdés et al., 2016}) han encontrado que los incendios reducen la fertilidad de los suelos e incrementan el riesgo de erosión.

De igual forma, los incendios al quemar o chamuscar las copas de los árboles reducen el área foliar y de copa, de esta manera los árboles no pueden producir el número suficiente de ramas y de follaje, lo que reduce la producción de bellotas en los años siguientes al incendio. También, una reducción en el tamaño de hojas y la copa podría afectar la capacidad fotosintética del árbol, con esto disminuye la posibilidad de transferir los recursos necesarios para un buen desarrollo de las bellotas (^{Canelo et al., 2018}; ^{Nakajima, 2015}; ^{Stephenson, 1981}).

Adicionalmente, el elevado número de abortos en los árboles del bosque incendiado pudo verse influenciado por un posible incremento poblacional de insectos defoliadores que se beneficiaron por el incendio de 2015. Si bien es natural que el roble andino produzca una buena proporción de abortos (^{Gonzáles & Parrado, 2010}; ^{Pérez et al., 2013}), como lo hacen otras especies de Quercus (^{Diaz et al., 2003}; ^{Stephenson, 1981}), se ha encontrado en robledales con incidencia antrópica, que las hojas son atacadas durante la fenofase reproductiva por la larva de un lepidóptero de la familia Geometridae, género Alsophyla (^{Fernández, 2014}; ^{Paz, 2004};), lo que generaría una menor capacidad foliar para la asimilación de nutrientes y como consecuencia la producción de abortos (^{Canelo et al., 2018}; ^{Nakajima, 2015}; ^{Tiberi et al., 2016};). Esto guardaría relación con los estudios que han demostrado un incremento de plagas en bosques afectados por incendios (^{Botella-Martínez & Fernández-Manso, 2017}; ^{Catry et al., 2014}; ^{Catry et al., 2017}; ^{Metz et al., 2017}).

El menor tamaño y peso de las bellotas viables y su baja germinación también puede deberse a que estas semillas tengan una menor reserva de almidones (^{Rubio-Licona et al., 2011}). La producción de bellotas grandes puede ser costosa en términos de agua o nutrientes, y debido al estrés que genera el fuego, los árboles quemados pueden estar produciendo semillas más pequeñas mientras se sobreponen a esas condiciones, tal y como lo menciona ^{Bartlow et al., (2018}) en su investigación. De igual forma, varios estudios han obtenido una mayor tasa de germinación cuando las semillas son de mayor tamaño (^{Hernández, 2006}; ^{Huerta-Paniagua & Rodríguez-Trejo, 2011}; ^{Pandey et al., 2017}; ^{Rodríguez-Trejo & Pompa-García, 2016}).

Por otra parte, los robles del bosque incendiado presentaron un mayor número de bellotas viables y abortadas que los árboles en el bosque no incendiado. Esto puede deberse a la mayor incidencia de la radiación solar que se puede presentar después del incendio y de esta manera estimular la producción de bellotas; tal como ha ocurrido en otros estudios en robledales afectados por tala (^{Guariguata & Saenz, 2002}), uso agropecuario y fragmentación (^{Barragán et al., 2018}; ^{González & Parrado, 2010}; ^{Fernández, 2014}) e incendios (^{Jones et al., 2015}).

También la baja cosecha de bellotas de los árboles no incendiados puede deberse a características reproductivas naturales de Q. humboldtii y no al régimen de fuego, a variables estructurales o del clima. Dado que los árboles de este robledal presentaron mejores áreas de copa que los del robledal incendiado y ninguna evidencia de fuego (Fig. 3), es factible que durante los meses estudiados la población podría haberse encontrado en una fase no reproductiva de bellotas viables y que en los años anteriores haya tenido una alta producción. Esto lo suponemos por que observamos en campo plántulas de seis meses, uno y dos años de edad en el sotobosque. Adicionalmente, ^{Sesquilé (2019}) reporto una densidad de 1 plántula/m² en dicho robledal.

Este ciclo de producción y no producción de bellotas es factible que ocurra en los bosques de roble andino, ya que otros árboles del género Quercus presentan el fenómeno de vecería o masting. En donde la producción de bellotas varía considerablemente de un año a otro con pulsos de producción (año de masting) entre dos a seis años (^{Sork, 1993}). La vecería ha sido reportada en robledales templados (^{Carbonero & Fernández-Rebollo, 2014}; ^{Crawley & Long, 1995}; ^{Jensen, 1982}; ^{Torres et al., 2004}; ^{Yu et al., 2003}) y tropicales (^{Guariguata & Saenz, 2002}) y en el roble andino se ha propuesto por observaciones anecdóticas (^{Gómez & Toro, 2007}).

Para Colombia, este el primer estudio en evidenciar un posible comportamiento de vecería en Q. humboldtii.^{Nixon (2006}) ha propuesto que los picos de producción de bellotas en árboles del subgrupo Erytrobalanus puede ser de dos años. Sin embargo, esto debe comprobarse en otras poblaciones de Q. humboldtii, con estudios fenológicos con datos entre cinco a diez años (^{Torres et al., 2004}). Estudios fenológicos en otros robledales del género Quercus han realizado cosecha de bellotas con resultados concluyentes durante tres años (^{Díaz-Pontones & Reyes-Jaramillo, 2009}), seis años (^{Hirayama et al., 2017}), 19 años (^{Parmenter et al., 2018}), 13 años (^{Schermer et al., 2019}b) y ocho años (^{Vergotti et al., 2019}).

Diferentes estudios en roble andino (^{Burgos, 2015}; ^{Fernández, 2014}; ^{Pacheco & Pinzón, 1997}; ^{Pérez et al., 2013}) y del género Quercus (^{Bogdziewicz et al., 2017}; ^{Bogdziewicz et al., 2019}; ^{Caignard et al., 2018}; ^{Koenig et al., 2015}; ^{Nussbaumer et al., 2018}; ^{Parmenter et al., 2018}; ^{Pearse et al., 2017}; ^{Schermer et al., 2019}b; ^{Vergotti et al., 2019}), han encontrado una relación positiva de la producción de bellotas con la temperatura o la precipitación. Sin embargo, en este estudio como en ^{González & Parrado (2010}), no fue así. Lo que nos lleva a pensar que la producción de bellotas en Q. humboldtii no solo debe relacionarse con las variables climáticas, sino también con otros aspectos biofísicos o propios de la biología y genética del roble andino; como por ejemplo: 1) los ciclos de vecería, 2) la fertilidad del suelo, 3) la fragmentación, y 4) el impacto de fuegos recurrentes, tal y como se ha atribuido en estudios de otros robledales (^{Funk et al., 2016}; ^{Gonzáles & Parrado, 2010}; ^{López-Barrera & Manson, 2006}; ^{Nixon, 2006}). En todo caso, un tamaño de muestra mayor y un periodo de estudio más amplio serían necesarios para identificar efectivamente algún tipo de correlación entre el clima y la producción de frutos.

Concluimos que la cosecha de bellotas en los robledales de este estudio confirma que la producción de bellotas suele suceder en Q. humboldtii durante cuatro a seis meses. inicia al final de la temporada seca y alcanza la mitad de la temporada lluviosa. También, que los árboles incendiados sobrevivientes pueden producir bellotas dos años y diez meses después desde el último incendio. Sin embargo, la producción de bellotas viables en los árboles quemados es muy baja y alta en la producción de abortos. De igual forma, el tamaño, peso y germinación de las bellotas viables provenientes de árboles quemados es inferior a las bellotas viables de árboles no quemados. La producción de bellotas viables depende de aspectos intrínsecos del roble andino, como lo es la vecería o masting, siendo factible que los robledales de este estudio presenten ciclos de alta, baja o nula producción de bellotas a lo largo del tiempo (de acuerdo con las observaciones empíricas y este estudio puede ser cada dos a tres años).

El reclutamiento de Q. humboldtii en el robledal incendiado de Iguaque puede verse afectado por la baja producción y germinación de las bellotas viables, generando limitación en la fuente. Esto es particularmente grave en el macizo de Iguaque dada la recurrencia de incendios en las últimas décadas. Además, los incendios suelen ocurrir entre agosto y septiembre (^{Aguilar-Garavito et al., 2020}), épocas de producción de bellotas de acuerdo con este estudio. Entonces, los incendios recurrentes además de afectar por quema directa el follaje y la producción de bellotas en el año en el que ocurre el incendio, retrasa la producción de bellotas viables. Además, la primera cosecha de bellotas viables después del incendio puede ser de baja cantidad y calidad, y las bellotas maduras presentan una baja germinación.

Recomendamos realizar estudios fenológicos de largo plazo (de cinco a 10 años), esto permitiría confirmar el patrón de vecería en Q. humboldtii y establecer los efectos de los disturbios en la producción de frutos, así como el tiempo que toman los árboles en tener nuevamente un fructificación óptimo. De igual forma, es necesario incluir variables climáticas (humedad relativa y la radiación solar), variables físico-químicas del suelo y otras relacionados con el régimen de incendios, proporción y partes del árbol quemadas y también incluir la floración, polinización y herbívora post-incendio.

Declaración de ética: los autores declaran que todos están de acuerdo con esta publicación y que han hecho aportes que justifican su autoría; que no hay conflicto de interés de ningún tipo; y que han cumplido con todos los requisitos y procedimientos éticos y legales pertinentes. Todas las fuentes de financiamiento se detallan plena y claramente en la sección de agradecimientos. El respectivo documento legal firmado se encuentra en los archivos de la revista.

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