Introducción

El planeta está experimentando una extinción masiva de la vida silvestre (^{Brondizio et al., 2019}; ^{Cowie et al., 2022}) como consecuencia de la pérdida de hábitat, sobreexplotación, contaminación, invasión de especies y cambio climático (^{Jaureguiberry et al., 2022}). Según proyecciones se estima que en los próximos 150 años más de la mitad de la diversidad biológica desaparecerá (^{Costello et al., 2013}). Por esta razón, es de vital importancia determinar el estado de conservación de especies que tienen un alto riesgo de extinción.

La distribución geográfica de las especies es una característica fundamental que influye en su riesgo de extinción (^{Harris & Pimm, 2008}). Las especies con una distribución geográfica restringida son vulnerables a perdida de hábitat, amenazas impredecibles o de gran alcance (^{Jetz et al., 2007}; ^{Medina et al., 2016}), incluso si sus poblaciones se encuentran estables (^{Mace et al., 2008}). Adicionalmente, las especies de rangos restringidos por lo general poseen densidades bajas y se encuentran vulnerables a problemas de estocasticidad demográfica y endogamia lo que reduce la probabilidad de persistencia de la especie (^{Bechsgaard et al., 2013}). En este contexto, determinar el rango geográfico de una especie es importante para la predicción de su riesgo de extinción (^{Böhm et al., 2016}; ^{Harris & Pimm, 2008}; ^{Jones et al., 2003}) en especial en taxones endémicos (^{Medina et al., 2016}). El tamaño del área de distribución es información útil para determinar el estado de conservación de las especies (^{Harris & Pimm, 2008}), siendo parte de los criterios en la evaluación y categorización del estado de conservación de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (^{IUCN, 2023}).

En las últimas décadas, se han desarrollado técnicas como los modelos de distribución de especies (MDEs) para predecir la distribución geográfica de las especies (^{Araújo et al., 2019}; ^{Elith et al., 2011}). Los cálculos de estos modelos están basados en algoritmos estadísticos que involucran estimaciones de rango cuantitativas, producto de la correlación de datos de presencia y variables ambientales apoyadas en la teoría de nicho (^{El-Gabbas & Dormann, 2018}; ^{Medina et al., 2016}). Los MDEs han sido ampliamente utilizados para determinar la distribución de especies amenazadas en lugares poco explorados (^{Manchego et al., 2017}; ^{Ortega-Andrade et al., 2015}; ^{Peralvo et al., 2007}), logrando resultados robustos a partir de escasos registros de presencia (^{Hernandez et al., 2006}; ^{Ortega-Andrade et al., 2013}; ^{Pearson et al., 2007}). Además, han ayudado en la evaluación del estado de conservación (^{Ortega-Andrade et al., 2013}; ^{Ortega-Andrade et al., 2015}), al descubrimiento de especies nuevas (^{Raxworthy et al., 2003}) y a la detección de poblaciones de especies consideradas crípticas o raras (^{Raxworthy et al., 2003}; ^{Rebelo & Jones, 2010}; ^{Udyawer et al., 2020}). De igual manera, los MDEs han demostrado ser procedimientos sistemáticos con resultados más representativos que las tradicionales técnicas usadas por la UICN para calcular la extensión de la ocurrencia (EOO, por sus siglas en inglés) (^{De Castro-Pena et al., 2014}; ^{Marcer et al., 2013}; ^{Syfert et al., 2014}).

El uso de MDEs es limitado particularmente para los ecosistemas de bosques tropicales estacionalmente secos (BTES). Dentro de este bioma, la región tumbesina destaca como una de las áreas menos estudiadas (^{Escribano-Avila et al., 2017}; ^{Espinosa et al., 2012}) a pesar de ser reconocida mundialmente por sus niveles de endemismo (^{Escribano-Avila et al., 2017}), así como por sus amenazas (^{Armijos-Ojeda et al., 2021}; ^{Best & Kessler, 1995}; ^{García-Olaechea et al., 2021}; ^{Venegas, 2005}). Los BTES están sujetos a una larga historia de actividades antropogénicas, como la deforestación, la expansión de la frontera agrícola, el pastoreo de ganado, los incendios forestales, entre otras (^{Best & Kessler, 1995}; ^{Dodson & Gentry, 1991}; ^{Espinosa et al., 2012}; ^{Ferrer-Paris et al., 2019}; ^{Jara-Guerrero et al., 2019}). Tales actividades han generado homogenización y fragmentación de los ecosistemas tumbesinos llevando a que grandes extensiones de bosques queden reducidas a parches aislados (^{Aguirre & Kvist, 2005}; ^{Best & Kessler, 1995}; ^{Tapia-Armijos et al., 2015}) que ocupan menos del 30 % de la cobertura original (^{Escribano-Avila et al. 2017}; ^{Portillo-Quintero & Sánchez-Azofeifa, 2010}). Esta alta fragmentación de los bosques tumbesinos los deja altamente expuestos a otras amenazas, como el cambio climático, el cual tiende a alterar los rangos de distribución de algunas de las especies de la región (^{Manchego et al., 2017}; ^{Orihuela-Torres et al., 2020}).

Un grupo que se encuentra particularmente en riesgo y carece de información precisa sobre la distribución geográfica y estado de conservación debido a sus hábitos nocturnos y comportamiento elusivo, son los murciélagos. Según ^{Frick et al. (2019)}, del total de especies de murciélagos evaluadas por la UICN, el 80 % requiere atención de investigación o conservación. Estas tendencias son igual de preocupantes en la región tumbesina debido a que las listas rojas de Ecuador y Perú reportan el 95 y 63 % de las especies de murciélagos amenazados están total o parcialmente en la vertiente occidental de cada país, respectivamente (^{SERFOR, 2018}; ^{Tirira, 2011}). El disturbio antropogénico amenaza la mayoría de estas especies, las cuales se encuentran vulnerables debido al bajo tamaño de sus poblaciones (^{Valle et al., 2021}). Aunque existen considerables esfuerzos realizados en comprender la ecología e historia natural de este grupo (e.g., ^{Albuja & Mena-Valenzuela, 2004}; ^{Brito et al., 2018}; ^{Carrera et al., 2010}; ^{Molina-Moreira & Alava, 2019}; ^{Pacheco et al., 2007}; ^{Ramírez-Paz & Salas, 2019}; ^{Salas, 2008}; ^{Valle et al., 2021}), no se sabe con precisión la distribución de las especies de murciélagos amenazados a través de la región.

Un creciente número de estudios que evalúan las áreas de distribución de especies de murciélagos que habitan total o parcialmente la región tumbesina (^{Burneo & Tirira, 2014}; ^{Moscoso & Tirira, 2012}; ^{Pinto et al., 2013}; ^{Salas et al., 2014}) se han desarrollado en las últimas décadas, siendo especies amenazadas las que mayor interés han ganado entre investigadores (^{Loaiza et al., 2019}; ^{Loaiza & Pacheco, 2017}; ^{Nárvaez et al., 2012}; ^{Peralvo et al., 2007}; ^{Ramírez-Fráncel et al., 2020}; ^{Ruelas & Pacheco, 2018}; ^{Tirira et al., 2011}; ^{Tirira et al., 2012}a; ^{Tirira et al., 2012}b). No obstante, parte de estos estudios ha restringido tanto el uso de registros como las áreas de proyección a nivel de país o a una fracción del rango de distribución global. En el presente estudio, inferimos a través de MDEs la distribución de ocho especies de murciélagos considerados amenazados a nivel nacional y/o global y representativos de la región tumbesina. Para capturar con detalle los requisitos ambientales, utilizamos registros de presencias del rango global de cada especie. Este conocimiento es clave para identificar con precisión el rango de distribución de las diferentes especies, evaluar su riesgo de extinción y planificar estrategias de conservación en lugares concretos donde no han sido registradas previamente. Nuestros objetivos específicos fueron: (i) evaluar la similitud geográfica y espacial entre los MDEs y los últimos mapas de distribución reportados por la UICN; (ii) inferir el estado de endemismo de las especies de murciélagos amenazados más representativos de la región tumbesina; y (iii) determinar la importancia que tiene esta región para la conservación de cada una de las especies estudiadas.

Materiales y métodos

Área de estudio: La región tumbesina comprende una estrecha área entre el océano Pacífico y las estribaciones occidentales de los Andes. Se extiende desde el sur de la provincia de Esmeraldas, en Ecuador, hasta el departamento La Libertad, en Perú (^{Best & Kessler, 1995}). Esta región abarca cinco hábitats, entre los cuales se incluyen matorral espinoso árido, bosque seco, bosque semi-siempreverde, bosque siempreverde y bosque nuboso húmedo comprendidos en altitudes que van desde el nivel del mar hasta los 3 000 m (^{Best & Kessler, 1995}). Debido a que no existe un mapa claramente definido para la región tumbesina hemos usado el mapa de la región Pacífico Ecuatorial. Esta región coincide en gran medida con los límites que han sido propuestos para la región tumbesina (^{Peralvo et al., 2007}) (Fig. 1).

Fig. 1 Ecorregiones de la región tumbesina (^{Olson et al., 2001}). / Fig. 1. Ecoregions of the Tumbesian region (^{Olson et al., 2001}). 

La región tumbesina posee una extensión aproximada de 135 000 km² representados en un 64 % por el ecosistema de bosque estacionalmente seco (^{Aguirre et al., 2006}; ^{Dinerstein et al., 1995}). La región forma parte del hotspot de biodiversidad Tumbes-Choco-Magdalena (^{Mittermeier et al., 2011}) y es considerada como prioridad de conservación desde hace más de 20 años (^{Best & Kessler, 1995}; ^{Dinerstein et al., 1995}; ^{Dodson & Gentry, 1991}; ^{Escribano-Avila et al., 2017}; ^{Espinosa et al., 2012}).

El clima en esta región es estacional y bien marcado en términos de precipitación (^{Peralvo et al., 2007}). Los patrones climáticos están influenciados significativamente por las corrientes marinas, la topografía, la posición geográfica y los movimientos de vientos alisios, cuya interacción genera desde bosques tropicales a desiertos en distancias relativamente cortas (^{Albuja & Mena-Valenzuela, 2004}; ^{Best & Kessler, 1995}). Por ejemplo, el régimen pluviométrico para la ciudad de Guayaquil en Ecuador es de 1 000 mm anuales, con un periodo de lluvias entre los meses de diciembre hasta abril (^{Peralvo et al., 2007}), mientras que en Piura, Perú, aproximadamente a 340 km al sur, se registra una precipitación anual de 42 mm (^{Tapley & Waylen, 1990}). Adicionalmente, El Niño/Southern Oscillation (ENSO), que consiste en el desplazamiento de la corriente fría de Humboldt por una corriente cálida, es un fenómeno de importancia en la zona ya que produce un incremento dramático en las precipitaciones (^{Peralvo et al., 2007}).

Especies objetivo y registros de presencia: Nos enfocamos en especies de murciélagos presentes en la región tumbesina con alguna categoría de amenaza: Vulnerable (VU), En Peligro (EN) o En Peligro Crítico (CR), ya sea a nivel nacional (Ecuador, Perú o ambos) (SERFOR, 2018; ^{Tirira, 2011}) o global (^{IUCN, 2023}). Se analizaron ocho de estas especies basándonos en el cumplimiento de los siguientes criterios: (1) la especie se resuelve taxonómicamente, evitando registros que sean confundidos con otra especie (^{Cayuela et al., 2009}; ^{Marcer et al., 2013}) o entre especies similares (^{Guisan et al., 2007}); (2) la especie posee más de cinco registros independientes (≥ 10 km de distancia) dentro de su distribución global para la obtención de modelos confiables (^{Boria et al., 2014}; ^{Pearson et al., 2007}); y (3) al menos un 20 % de la distribución global de la especie (reportada por mapas de la UICN 2014-2016) está incluida en la región tumbesina. En el caso de que una especie de murciélago no haya cumplido con el primer criterio, no se evaluaron los criterios posteriores, es decir, los registros de presencia no fueron descargados, ni tampoco fue calculada su área de distribución dentro de la región tumbesina.

Los registros de especies se obtuvieron en agosto de 2019 del Museo de Zoología de la Pontificia Universidad Católica del Ecuador (QCAZ), Museo de la Escuela Politécnica Nacional (EPN), Instituto Nacional de Biodiversidad (INABIO) de Ecuador y Museo de Zoología de la Universidad Técnica Particular de Loja (MUTPL). También se recopiló información de bases de datos globales como Vertnet (http://www.vertnet.org/index.html) y Global Biodiversity Information Facility (GBIF; www.gbif.org) que correspondan a especímenes registrados como preservados. Incluimos además los registros de especies recolectadas en la Expedición Sowell en Ecuador 2001-2004 (^{Carrera et al., 2010}), datos no publicados por algunos expertos y registros obtenidos de una revisión bibliográfica usando como palabras clave los nombres científicos de cada una de las especies. La recopilación de datos incluye registros de presencia que abarcan un periodo de tiempo desde 1912 hasta el 2019.

Los datos de coordenadas espaciales procedentes de las diferentes fuentes de información fueron homogenizados según el datum World Geodetic System (WGS84). Como parte del filtrado espacial, se eliminaron los registros que quedaban fuera del rango actualmente conocido para cada especie según las distribuciones informadas por el Handbook of the Mammals of the World (^{Wilson & Mittermeier, 2019}) a través del software ArcMap versión 10.5. Finalmente, para disminuir problemas de sesgo de muestreo y garantizar la independencia entre registros, se excluyeron datos duplicados (registros que contenían las mismas coordenadas espaciales) y aquellos que se encontraban a menos de 10 km de distancia uno de otro (^{Boria et al., 2014}; ^{Pearson et al., 2007}). Este procedimiento de filtrado se realizó a través del paquete NicheToolBox (^{Osorio-Olvera et al., 2016}) implementado en R (^{R Core Team, 2020}). La base de datos completa está disponible en Dryad (^{Avila et al., 2024}).

Datos climáticos y área de accesibilidad: Los datos climáticos comprendieron un total de ocho variables de precipitación y 11 de temperatura con información mensual entre 1979 y 2013 procedentes del conjunto de datos Climatologies at high resolution for the earth’s land surface areas (CHELSA v1.2; ^{Karger et al., 2017}). Seleccionamos estas capas debido a que han mostrado un alto rendimiento en regiones con alta heterogeneidad topográfica y climática en relación a las capas de WorldClim (^{Bobrowski & Udo, 2017}). Las variables fueron descargadas en forma de archivos Geotiff de la plataforma (http://chelsa-climate.org/) con una resolución de 30 arco segundos (^{Karger et al., 2017}).

La información climática fue recortada en base en una hipótesis específica para cada especie sobre el área de accesibilidad (^{Soberón & Peterson, 2005}), interpretada como el área que ha sido accesible para la especie durante periodos de tiempo relevantes (^{Barve et al., 2011}; ^{Soberón & Peterson, 2005}). Definimos el área de accesibilidad de acuerdo al solape entre las ecorregiones terrestres (^{Olson et al., 2001}) y los registros de presencia, asumiendo que cuando una especie de murciélago se presentara en una determinada ecorregión, podría acceder y ocupar toda esa ecorregión. Adicionalmente, utilizamos con este fin un modelo digital de elevación para detectar barreras geográficas que pueden limitar la distribución de especies. Estos criterios fueron implementados en combinación debido a que aportan con información ecológica, histórica y evolutiva para la calibración del modelo (^{Ortega-Andrade et al., 2013}).

Modelos de distribución de especies (MDEs): Obtuvimos las áreas de idoneidad ambiental para las especies utilizando el algoritmo MaxEnt v.3.4.1k, el cual ha sido ampliamente utilizado para desarrollar modelos predictivos (e.g., ^{Boria et al., 2014}; ^{El-Gabbas & Dormann, 2018}; ^{Pearson et al., 2007}; ^{Petatán-Ramírez et al., 2020}; ^{Rebelo & Jones, 2010}), y ha mostrado un mejor desempeño con tamaños muestrales pequeños que otros algoritmos (^{Hernandez et al., 2006}; ^{Pearson et al., 2007}). MaxEnt realiza predicciones a partir de un número incompleto de registros de presencia y variables ambientales, generando como resultado una probabilidad de presencia entre 0 y 1 en cada una de las celdas del área de proyección (^{Pearson et al., 2007}; ^{Phillips et al., 2006}). Los resultados de este análisis se interpretan como probabilidades acumulativas (^{Hernandez et al., 2006}; ^{Phillips et al., 2006}).

Para determinar las variables ambientales a usarse dentro del modelo realizamos una prueba de jackknife, la cual identifica la contribución relativa de cada variable en la predicción del modelo, por medio de la generación de modelos a priori con todas las variables (^{Royle et al., 2012}; ^{Yost et al., 2008}). Además, realizamos un análisis de correlación de Pearson con el fin de evaluar las variables que se encontraban correlacionadas (^{Hernandez et al., 2006}; ^{Ortega-Andrade et al., 2015}; ^{Udyawer et al., 2020}). Las variables no correlacionadas y que aportan más al modelo fueron seleccionadas para construir los modelos finales. Estos análisis fueron realizados en R a través de los paquetes maptools (^{Bivand & Lewin-Kon, 2017}), dismo (^{Hijmans et al., 2019}), rJava (^{Urbanek, 2018}) y ggplot2 (^{Wickham, 2016}).

Los registros de presencia fueron divididos aleatoriamente en dos subconjuntos: datos de entrenamiento del modelo (80 %) y datos de validación (20 %). Generamos 5 000 iteraciones y 10 000 puntos de fondo aleatorios (^{Ortega-Andrade et al., 2015}). Debido a la alta cantidad de elementos estocásticos y a la variabilidad que esto puede producir en los resultados, obtuvimos 10 réplicas para cada especie usando un método de bootstrapping. Seleccionamos un modelo para cada especie según los estadísticos del Área Bajo la Curva (AUC) del gráfico de características operativas del receptor (ROC) (^{Elith et al., 2011}; ^{Phillips et al., 2006}) y las tasas más bajas de errores de omisión y comisión derivadas de una matriz de confusión 2 x 2 (^{Anderson et al., 2003}) a través de la implementación de un umbral de presencia ausencia. Dado que el realizar una partición aleatoria o estratificada de registros limitados genera datos de entrenamiento y prueba pequeños, empleamos un análisis de jackknife sugerido por ^{Pearson et al. (2007)}. Esta técnica es sensible a cada registro utilizado y genera modelos poniendo a prueba una localidad por vez del conjunto de datos (N-1).

En cuanto a la selección de un umbral de presencia usamos el “10 percentile training presence” en todas las proyecciones debido a que este umbral excluye el 10 % de registros de entrenamiento con la predicción más baja (^{Anderson & Gonzalez, 2011}; ^{Boria et al., 2014}). Utilizamos este umbral dada la variación de resolución que pueden tener registros recolectados en largos periodos de tiempo (^{Rebelo & Jones, 2010}) y porque su uso ha sido recomendado para conjuntos pequeños de datos (^{Pearson et al., 2007}). Finalmente, la implementación del umbral posibilita una clara distinción entre las áreas “adecuadas” de las “inadecuadas” y permite además validar el modelo a través de las medidas estadísticas dependientes del umbral (^{Lee et al., 2012}; ^{Ortega-Andrade et al., 2013}).

Validación del modelo: Para saber cuál es el poder predictivo del modelo y la utilidad que esto pueda tener, es necesario una evaluación (^{Feng et al., 2019}). Los modelos generados con pocos registros (≤ 25) fueron validados de acuerdo con la capacidad que cada modelo tuvo para predecir la única localidad excluida del conjunto de datos. Calculamos la significancia del modelo a través de un P-value (software pValueCompute.exe), el cual identifica si el número de éxitos observados constituye evidencia contra la hipótesis nula que estipula que el patrón es completamente aleatorio (^{Pearson et al. 2007}).

El rendimiento de los modelos basados en muestras de mayor tamaño (> 25) fue evaluado usando el AUC del gráfico ROC calculado por MaxEnt como métrica general del modelo e independiente del umbral el AUC y los errores de comisión/omisión. El AUC genera valores continuos entre 0 y 1, de esta forma los valores < 0.5 indican un rendimiento no mejor que el azar, valores entre 0.5 y 0.7 se consideran bajos, valores entre 0.7 y 0.9 se consideran moderados, y valores mayores a 0.9 se interpretan como altos en cuanto a la discriminación del modelo (^{Phillips et al., 2006}). Seleccionamos los modelos estadísticamente significativos basándonos en los altos valores del AUC y las bajas tasas de los errores de comisión/omisión (^{Ortega-Andrade et al., 2015}). Evaluadas en un determinado umbral, las tasas de omisión proveen información valiosa sobre la capacidad discriminatoria y el sobre ajuste del modelo (^{Anderson et al., 2003}; ^{Boria et al., 2014}). Los errores de omisión (la proporción de puntos de presencia que caen fuera del área predicha como adecuada) (^{Anderson et al., 2003}; ^{Boria et al., 2014}) fueron considerados sobre los de comisión debido a que un modelo que se equivoca al omitir puntos de presencia conocidos es menos robusto que uno que predice áreas que no se sabe que están habitadas (^{Anderson et al., 2003}).

Adicionalmente, para resolver los inconvenientes relacionados con las incorrectas ponderaciones asociadas al AUC (^{Lobo et al., 2008}), calculamos la ROC Parcial (pROC) según lo propuesto por ^{Peterson et al. (2008)}. Los ratios de AUC > 1.0 indican un desempeño mejor que el azar (^{Almazán-Núñez et al., 2018}). La pROC fue estimada a través de bootstrapping usando NicheToolBox (http://shiny.conabio.gob.mx:3838/nichetoolb2/). Asignamos para el remuestreo el 50 % de los puntos del conjunto general de datos con una proporción de errores de omisión de 0.1 y 1 000 iteraciones. Los mapas y el cálculo de áreas fueron realizados en ArcMap 10.5.

Resultados

Especies evaluadas en el estudio: De las 16 especies de murciélagos presentes en la región tumbesina con categoría de amenaza, se analizaron ocho que cumplieron con los tres criterios establecidos anteriormente (Tabla 1).

Validación de los modelos de distribución de especies (MDEs): Se recopiló un total de 1 107 registros de presencia para las ocho especies de murciélagos, tras realizar el proceso de limpieza resultaron en un total de 194 registros. La especie con el menor número de datos fue R. velilla con nueve registros de presencia, mientras que E. innoxius con 38 registros presentó el mayor número de presencias. Los modelos fueron construidos utilizando entre cinco y ocho variables ambientales por especie. La variable más frecuentemente usada y con mayor contribución fue la temperatura media del trimestre más húmedo, la cual aportó entre el 48 al 61 % en la construcción de los modelos de A. schnablii, P. davisoni, L. occidentale, E. innoxius y T. ravus, mientras que para L. hesperia, P. genovensium y R. velilla fueron las variables temperatura media del trimestre más frío (68 %), precipitación del mes más lluvioso (42 %) y precipitación del mes más seco (67 %), respectivamente (SMT1).

Los MDEs realizados a través de la prueba jackknife para las especies con 25 registros o menos (L. hesperia, R. velilla y T. ravus) mostraron tasas de éxito significativamente mayores que las de fracasos y un P < 0.05 (SMT2). De la misma manera, los modelos construidos con más de 25 registros de presencia mostraron métricas de evaluación robustas (AUC > 0.90), tasas de omisión menores a 0.1 y ratios de AUC significativamente diferentes de al azar con valores entre 1.62 y 1.86 (P < 0.0001; SMT3).

Tamaño de la distribución geográfica de las especies: Para cuatro especies, E. innoxius, L. occidentale, P. genovesium y L. hesperia, los MDEs predijeron áreas menores entre un 35 y 78 % en relación con los mapas de distribución propuestos por la UICN (Tabla 2). En el caso de T. ravus el área predicha para los dos modelos de distribución refleja un tamaño de área similar, no obstante, la distribución geográfica predicha difiere de lo reportado por la UICN. En contraste, los MDEs de A. schnablii y P. davisoni predijeron áreas mayores de 26 y 46 %, respectivamente. En el caso de R. velilla el área predicha por el MDE es casi dos mil veces más que el mapa planteado por la UICN (Fig. 2), esta diferencia posiblemente se debe a que solo existen pocos registros de la especie y la metodología de la UICN propone la generación de un búfer alrededor de los puntos de presencia.

Fig. 2 Registros de presencia (puntos negros), mapas de idoneidad ambiental basados en MDEs (en rojo) y mapas de distribución reportados por la UICN (líneas inclinadas) para A. Amorphochilus schnablii; B. Eptesicus innoxius; C. Lonchophylla hesperia; D. Lophostoma occidentale; E. Platalina genovensium; F. Promops davisoni; G. Rhogeessa velilla; y H. Tomopeas ravus. / Fig. 2. Presence records (black points), environmental suitability maps based on SDMs (in red), and distribution maps reported by the IUCN (diagonal lines) of A. Amorphochilus schnablii; B. Eptesicus innoxius; C. Lonchophylla hesperia; D. Lophostoma occidentale; E. Platalina genovensium; F. Promops davisoni; G. Rhogeessa velilla; and H. Tomopeas ravus. 

Endemismo: Previas definiciones de endemismo atribuidas a la región tumbesina concuerdan con los registros de presencia y distribuciones proyectadas por los MDEs únicamente para dos especies: E. innoxius y R. velilla (Tabla 3; SMF1B, SMF1G). La distribución estimada para T. ravus muestra que esta especie no sería endémica de la región tumbesina, pero sí de la vertiente occidental del Perú (^{Pacheco, 2002}; Pacheco et al., 2009) (SMF1H).

Los endemismos mencionados para A. schnablii (^{Loaiza, 2013}; ^{Morgan & Czaplewski, 1999}; ^{Pacheco et al., 2009}; ^{Pinto et al., 2013}; ^{Simmons, 2005}), P. genovensium (^{Loaiza, 2013}; ^{Maguiña & Amanzo, 2016}; ^{Morgan & Czaplewski, 1999}; ^{Pacheco, 2002}; ^{Pinto et al., 2013}), P. davisoni (^{Flores et al., 2015}), y L. hesperia (^{Griffiths & Gardner, 2008}; ^{Loaiza, 2013}; ^{Morgan & Czaplewski, 1999}; ^{Pinto et al., 2013}; ^{Solari et al., 2019}; ^{Tirira, 2012}) no coinciden con las áreas de distribución predichas por los MDEs (Tabla 3). Según los MDEs de A. schnablii y P. davisoni, estas dos especies comparten una distribución similar que extiende a lo largo de la vertiente del Pacífico seco desde el noroccidente de Ecuador hasta el norte de Chile (SMF1A, SMF1F). No obstante, registros de presencia de A. schnablii indica que esta especie también se encuentra en el valle seco de la cuenca alta del rio Marañón, ubicado en la parte nororiental de la Cordillera de los Andes en Perú. Por lo tanto, no consideramos a A. schnablii como endémica del desierto de Atacama (^{Morgan & Czaplewski, 1999}), de la región tumbesina (^{Loaiza, 2013}; ^{Pinto et al., 2013}) o de la vertiente occidental de Ecuador, Perú y Chile (^{Simmons, 2005}), ni tampoco a P. davisoni como endémica de las laderas occidentales andinas de Ecuador y Perú (^{Flores et al., 2015}). De igual manera, los puntos de presencia y la distribución generada para L. hesperia muestran que esta especie se distribuye al sur occidente de Ecuador, noroccidente de Perú y a lo largo del valle del río Marañón, razón por la cual no consideramos a esta especie como endémica para ninguna de las regiones propuestas (Tabla 3) (SMF1C). Finalmente, la evidencia encontrada para P. genovensium muestra que no se puede atribuir una definición de endemismo a esta especie, debido a que posee una distribución discontinua a lo largo de la vertiente del Pacífico seco de Perú y del norte de Chile, la cuenca del río Marañón y bosques secos interandinos del departamento de Huánuco en Perú (SMF1E). Por lo tanto, no consideramos a esta especie como endémica de la región tumbesina (^{Loaiza, 2013}; ^{Pinto et al., 2013}), del desierto de Atacama (^{Morgan & Czaplewski, 1999}), de la vertiente occidental del Perú y valle interandino central (^{Pacheco, 2002}), de la costa seca del Pacífico de Perú y Chile (^{Solari et al., 2019}), o de las vertientes áridas del Pacífico de los Andes en Perú y extremo noroeste de Chile (^{Maguiña & Amanzo, 2016}; ^{Solari et al., 2019}).

Distribución en la región tumbesina: El nivel de importancia que la región tumbesina tiene para la conservación es dependiente de las especies de murciélagos evaluadas. Esta región es de alta importancia para R. velilla, E. innoxius y L. hesperia cuyos MDEs reportan respectivamente el 96, 89, y 63 % del total de área ambientalmente idónea. En el caso de T. ravus, P. davisoni, A. schnablii y L. occidentale entre el 40 y 51 % de su distribución se encuentra dentro de la región tumbesina. Finalmente, para P. genovensium el MDE indica que únicamente el 19 % del área proyectada se encuentra en la región tumbesina (Tabla 4).

Discusión

Identificar el área de distribución de una especie es importante para comprender su estado de conservación (^{Marcer et al., 2013}; ^{Ortega-Andrade et al., 2013}; ^{Ortega-Andrade et al., 2015}; ^{Syfert et al., 2014}) y definir acciones efectivas de conservación. En los trópicos la gran diversidad y la baja abundancia de los registros de presencia dificultan conocer la distribución geográfica de las especies, siendo los MDEs una importante herramienta para predecir su distribución (^{Cayuela et al., 2009}).

Analizar las inconsistencias entre diferentes métodos de proyección de la distribución espacial de las especies (^{Marcer et al., 2013}) nos ayuda a comprender las limitaciones de cada método usado. Nosotros encontramos importantes diferencias entre los mapas de distribución reportados por la UICN y las áreas inferidas a través de MDEs. Aunque nuestros resultados no nos llevan a modificar el nivel de amenaza de las especies evaluadas según criterios geográficos de la UICN (^{IUCN, 2012}), sí cambian las áreas de distribución potencial y con ello nuestro conocimiento de dónde dirigir medidas de conservación. Según ^{De Castro-Pena et al. (2014}), la razón principal que explica las diferencias entre los métodos topológicos utilizados por la UICN y los MDEs radica en que los primeros no incluyen información bioclimática de las especies en las distribuciones estimadas; como consecuencia, estas distribuciones están conformadas tanto por áreas idóneas como no idóneas. Las distribuciones globales generadas a partir de MDEs son útiles para complementar las evaluaciones de estado de conservación de la UICN según criterios geográficos (e.g., ^{Marcer et al., 2013}; ^{Syfert et al., 2014}). Esta información es de especial interés para la conservación de especies como P. davisoni y R. velilla evaluadas por la UICN bajo la categoría de datos insuficientes (DD) (^{Solari, 2016}; ^{Solari, 2017}) o también para especies que requieren una actualización del estado de conservación (^{Ortega-Andrade et al., 2013}, ^{Ortega-Andrade, 2015}) como T. ravus categorizado globalmente como en peligro (EN) según criterios geográficos (^{Velazco, 2016}). De esta forma, la aplicación de MDEs facilita además que posibles acciones y recursos destinados a la conservación de especies raras o amenazadas no se disipen en amplias regiones y puedan ser ejecutados en lugares específicos en donde existe mayor probabilidad de presencia.

Los resultados de MDEs aplicados a especies raras en regiones poco exploradas facilitan la identificación de áreas climáticamente idóneas que podrían estar siendo usadas por las especies, lo cual conduce al descubrimiento de nuevas poblaciones (e.g., ^{Raxworthy et al., 2003}; ^{Rebelo & Jones, 2010}; ^{Udyawer et al., 2020}). Nuestros análisis muestran la posible distribución de algunas especies a áreas donde no existen registros de presencia. En el caso de A. schnablii, se encontró que esta especie podría distribuirse al noroccidente de Ecuador en las provincias de Manabí y Esmeraldas y en las costas de Perú en los departamentos La Libertad y Ancash. De igual manera, L. hesperia podría estar ocupando áreas en las estribaciones orientales al sur de Ecuador en las provincias de Morona Santiago y Zamora Chinchipe, y en Perú en una pequeña franja de las costas centrales en los departamentos de Ica y Lima. El MDE de L. occidentale indica que esta especie probablemente se distribuye al sur de Panamá en las provincias de Darién y Emberá-Wounaan, mientras que para P. genovensium se proyectan áreas en las estribaciones occidentales de la cuenca del río Jubones en Ecuador y alrededores de los ríos Apurímac y Mantaro en las laderas orientales de Perú. Aparecen áreas ambientalmente idóneas para P. davisoni en las costas de Perú en los departamentos de La Libertad y Ancash, en el valle del Marañón y al norte de Chile en la región de Iquique y Antofagasta. Finalmente, la distribución proyectada para T. ravus muestra que esta especie probablemente se encuentre en la provincia de Loja al sur de Ecuador y en la parte norte de Chile en la región de Arica y Parinacota. Es importante comprobar la precisión de los MDEs con investigación más profunda en campo, i.e., comprobar si las nuevas regiones predichas revelan localidades actualmente no conocidas o si estas se deben a inexactitudes y errores en la proyección (^{Araújo et al., 2019}; ^{Brummitt et al., 2015}). Si bien los MDEs predicen las áreas ambientalmente idóneas, es posible que estas áreas no necesariamente estén ocupadas en su totalidad por las especies (^{Barve et al., 2011}). Interacciones interespecíficas, depredación, mutualismo y otros factores de naturaleza biótica pueden restringir la distribución de las especies a un área menor (^{Barve et al., 2011}). Aunque los factores bióticos no fueron considerados en la construcción de los MDEs, es importante realizar estudios sobre la biología y ecología de las especies para poder incluir esta información en futuros modelos predictivos.

Estudios previos han utilizado MDEs para identificar el área de distribución de las especies L. hesperia (^{Tirira et al., 2011}), A. schnablii (^{Tirira et al., 2012}a), T. ravus (^{Loaiza & Pacheco, 2017}), P. genovensium (^{Ruelas & Pacheco, 2018}) y E. innoxius (^{Loaiza et al., 2019}), aunque, en parte las distribuciones coinciden con nuestros resultados, estos trabajos no dan detalle del área donde fueron calibrados los modelos. Si bien, estos estudios han sido esenciales para la construcción de MDEs a escala global, consideramos que un factor incluido en este estudio, “el área de accesibilidad” (^{Soberón & Peterson, 2005}), representa el área adecuada para calibrar y evaluar los MDEs (^{Barve et al., 2011}). Informar sobre la definición de este componente ha sido sugerido como un detalle de gran importancia para la replicación de trabajos que utilizan MDEs (^{Feng et al., 2019}), especialmente aquellos que utilizan un enfoque conservador (^{Marcer et al., 2013}; ^{Medina et al., 2016}; ^{Ortega-Andrade et al., 2013}). No limitar espacialmente las áreas de proyección puede inflar las distribuciones finales (^{Medina et al., 2016}), lo cual es considerado un efecto indeseable si la especie está realmente amenazada (^{Syfert et al., 2014}). Por otro lado, en el caso de especies que se distribuyen más allá de los márgenes políticos de un país, restringir las áreas de proyección o los registros de presencia a estas escalas geográficas limitaría el poder predictivo del modelo (^{Barve et al., 2011}; ^{El-Gabbas & Dormann, 2018}) y como consecuencia el rango completo de las especies no es reflejado.

Los endemismos propuestos previamente para varias especies evaluadas presentan definiciones que difieren de los resultados obtenidos a través de MDEs. La escasez de información de presencia de las especies dificulta identificar con precisión las áreas en donde se distribuyen (^{El-Gabbas & Dormann, 2018}; ^{Ramírez-Chaves et al., 2020}), promoviendo a su vez definiciones prematuras y no justificadas de posibles endemismos. Nuestros análisis muestran las probables distribuciones de las especies y delimitan la región del endemismo de cada una. Es importante destacar que, a excepción del mapa de distribución propuesto para L. hesperia (^{Griffiths & Gardner, 2008}), los reportes de ampliación de extensión de ocurrencia de P. davisoni y T. ravus (^{Flores et al., 2015}; ^{Zamora et al., 2014}; ^{Zeballos et al., 2019}) y un MDE desarrollado para esta última especie (^{Loaiza & Pacheco, 2017}), el objetivo de los estudios citados en la Tabla 3 no fue evaluar la distribución de las especies. No obstante, una gran parte de estos trabajos usan las definiciones de endemismo para referirse a sus distribuciones. Aunque las áreas inferidas a partir de MDEs pudieran no ser definitivas para algunas especies dada la escasez de información, nuestros resultados demuestran que una evaluación de la distribución completa usando todos los registros de presencia disponibles es necesaria para determinar su área de endemismo.

En base a las áreas de distribución inferidas a partir de MDEs, consideramos que, la región tumbesina es de especial interés para la conservación de R. velilla y E. innoxius, ya que los rangos de distribución de estas especies se encuentran restringidos casi en su totalidad a esta área. Además, a pesar de que las especies T. ravus, P. davisoni, A. schnablii, L. occidentale y L. hesperia se distribuyen en otros biomas, la región tumbesina sigue siendo un área de alta prioridad de conservación para estas especies ya que el 40-60 % de su distribución se incluye en la región. Considerando que aproximadamente un 30 % de especies de vertebrados endémicos de la región tumbesina se encuentran amenazados como consecuencia de la perturbación antropogénica (^{Escribano-Avila et al., 2017}), la creación de nuevas áreas protegidas o la conexión entre las pocas que existen resulta urgente para garantizar la perpetuidad de las especies que dependen de los ecosistemas de esta región. Si bien, una gran responsabilidad en la conservación de ecosistemas y especies de la región es asumida por parte de ONGs, es esencial un mayor involucramiento de la sociedad civil de cada país (incluidas universidades y centros de investigación), los gobiernos de Ecuador y Perú y la comunidad internacional (^{Armijos-Ojeda et al., 2021}). Un aporte es justamente proporcionar información sobre la distribución, ecología y estado de conservación de especies que habitan esta región.

Además del tamaño del rango de distribución y número de biomas que ocupa una especie, el tamaño poblacional, tolerancia a la perturbación, nivel trófico, especialización y otros factores influyen en su estado de conservación y riesgo de extinción. Por ejemplo, especies endémicas como A. fraterculus considerada generalista y una de las más dominantes de la región tumbesina (^{Carrera et al., 2010}; ^{Pacheco et al., 2007}; ^{Pinto et al., 2013}; ^{Valle et al., 2021}), tiene un área de distribución inferior a la mayoría de las especies evaluadas según un MDE desarrollado por ^{Pinto et al. (2013)}. No obstante, esto no necesariamente indica que la especie posea un alto riesgo de extinción debido a sus hábitos generalistas y tamaño poblacional alto. En contraste, especies con un mayor rango de distribución como P. genovensium, la cual posee hábitos especialistas (^{Maguiña & Amanzo, 2016}; ^{Sahley, 1996}; ^{Solari et al., 2019}), o L. occidentale, dependiente de ambientes no perturbados (^{Burneo et al., 2015}; ^{Valle et al., 2021}), podrían encontrarse en mayor riesgo que especies endémicas como E. innoxius, conocida por tener cierta tolerancia a hábitats perturbados (^{Linares & Zavala, 2018}; ^{Loaiza et al., 2019}). Por lo tanto, se espera que la perturbación de hábitat afecte en mayor medida a especies de murciélagos con rangos restringidos y especialistas. Como ya se ha realizado en otros grupos de micromamíferos (^{Formoso et al., 2015}; ^{Tarquino-Carbonell et al., 2020}), se necesita confirmar como bajo efectos de deforestación o cambio climático, especies de murciélagos generalistas ampliamente distribuidas se encuentran en menor riesgo de extinción en relación a especies especialistas y de rango restringido.

Los MDEs desarrollados para las ocho especies de murciélagos estudiadas no cambiaron el estado de conservación de las especies según lo propuesto por la UICN, sin embargo, han permitido tener una información más clara de áreas ambientalmente idóneas para la distribución de estas especies. Las áreas de distribución predichas permitieron inferir que únicamente dos (E. innoxius y R. velilla) de las siete especies propuestas como endémicas tienen distribuciones restringidas a la región tumbesina y pueden ser consideradas endémicas de esta región.

La región tumbesina es un área de gran importancia para la conservación de al menos siete de las ocho especies evaluadas, en particular para las especies endémicas E. innoxius y R. velilla. Dados los altos niveles de perturbación y las escasas áreas de protección que posee esta región, es necesario y urgente ejecutar estrategias para monitorear las poblaciones de murciélagos amenazados y garantizar su conservación y manejo.

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