Introducción
El grupo de los cucumáridos está conformado por pepinos de mar dendroquirótidos que se caracterizan por poseer 10 tentáculos y el cuerpo más o menos cilíndrico o fusiforme, a veces muy curvado, sin suela ventral claramente definida y con las aberturas oral y anal en posiciones terminal o dorsal. Los pies ambulacrales se suelen restringir a los radios o ambulacros, aunque pueden estar dispersos y extendidos sobre los interradios y también en la superficie dorsal, la cual nunca está ornamentada por papilas. Presenta un anillo calcáreo sin prolongaciones posteriores o con prolongaciones cortas no divididas, y ámpulas tentaculares rudimentarias. Las espículas de la pared del cuerpo se caracterizan por tener formas de botones, placas perforadas y canastas (estas últimas exclusivamente en la subfamilia Colochirinae) (Caso, 1961; Pawson, 1982; Borrero-Pérez, Benavides-Serrato, & Díaz-Sánchez, 2012; Smirnov, 2012).
Los cucumáridos son un grupo cosmopolita que habita en sedimentos rocoso-arenosos, desde la zona intermareal hasta la zona hadal. El primer registro de un cucumárido para el Pacífico mexicano fue realizado por Semper (1868) durante la descripción de Cucumaria californica Semper, 1868 con ejemplares procedentes de la costa de Mazatlán, Sinaloa. Poco más de 70 años después, Deichmann (1941) reportó tres especies de cucumáridos para el Pacífico mexicano: Leptopentacta novaDeichmann, 1941 para la bahía de Santa María, Baja California Sur, Leptopentacta panamicaDeichmann, 1941 para la bahía de Tangolunda, Oaxaca, y Thyonella mexicana (Deichmann, 1941) para la bahía de San Gabriel, isla Espíritu Santo, Baja California.
En su tesis doctoral, Caso (1961) reportó tres especies pertenecientes a la familia Cucumariidae para México, dos para el Pacífico (C. californica y Trachythyone peruana (Semper, 1868)). Posteriormente, Caso (1984) describió a Parathyonacta bonifaznunoiCaso, 1984 y erigió al género monoespecífico Parathyonacta basándose en la morfología interna y externa, así como la forma y combinación de las espículas y comparándola con Thyonella mexicana descrita por Deichmann (1941). En el trabajo de Solís-Marín, Arriaga-Ochoa, Laguarda-Figueras, Frontana-Uribe, y Durán-González (2009) los autores sinonimizaron formalmente a P. bonifaznunoi con T. mexicana. Panning (1962) describió a Pseudocnus californicus (Semper, 1868) con material procedente de la bahía de los Ángeles, Baja California dentro del área correspondiente al golfo de California. Bergen (1996) reportó tres especies de cucumáridos para la costa occidental de Baja California, México, particularmente, denota la existencia de Cucumaria piperata (Stimpson, 1864) en isla San Benito, Baja California. Solís-Marín y Laguarda-Figueras (1999) describieron a Cucumaria flamma, a partir de organismos procedentes de playa Pedregosa en Zihuatanejo, Guerrero.
Una de las recopilaciones más amplias de los registros de equinodermos para el litoral del Pacífico mexicano fue el trabajo de Honey-Escandón, Solís-Marín, y Laguarda-Figueras (2008) en el que reportan siete especies de la familia Cucumariidae: Cucumaria craxDeichmann, 1941, C. flamma, L. nova, P. californicus, T. peruana, Neocucumis veleronis (Deichmann, 1941) y Abyssocucumis abyssorum (Théel, 1886); estas últimas dos especies fueron transferidas a la familia Thyonidiidae Heding & Panning, 1954 por Smirnov (2012). Solís-Marín et al. (2009) reportaron a C. crax, C. flamma, P. californicus, T. mexicana y T. peruana para la región del golfo de California.
Ocho años más tarde, Solís-Marín, Caballero-Ochoa, Frontana-Uribe, Laguarda-Figueras, y Durán-González (2017) reportaron para el litoral mexicano un total de 13 especies de pepinos de mar de la familia Cucumariidae, ocho de ellas para el Pacífico. En el trabajo más reciente en el que se incluye un listado de equinodermos para la costa del estado de Michoacán, Nava et al. (2019) reportaron cinco especies de cucumáridos.
A pesar de que existen diversos trabajos en donde se registran listados de especies de holoturoideos, el esfuerzo de muestreo dirigido exclusivamente hacia la familia Cucumariidae no ha sido suficiente y por consiguiente los estudios taxonómicos existentes de esta familia son insuficientes. La justificación de este trabajo se centra en generar un mayor conocimiento del grupo para el Pacífico mexicano, dando a conocer nuevos registros de especies pertenecientes a la familia Cucumariidae que fueron localizados durante el análisis de los reportes previos y del material depositado en la Colección Nacional de Equinodermos del Instituto de Ciencias del Mar y Limnología de la Universidad Nacional Autónoma de México.
Materiales y métodos
Los especímenes depositados en la Colección Nacional de Equinodermos “Dra. María Elena Caso Muñoz”, del Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México (ICML-UNAM), preservados en etanol al 70 % fueron taxonómicamente revisados. Para la corroboración de los ejemplares a nivel de especie, se compararon los caracteres morfológicos externos e internos con ayuda de un microscopio estereoscópico Olympus SZX7. Como caracter taxonómico principal se consideró la forma y combinación de las espículas de diversas regiones del cuerpo. Para observar las espículas al microscopio óptico Nikon ECLIPSE 55i, se realizó un corte de tejido (aprox. de 5 mm2) de la pared del cuerpo de la superficie dorsal y ventral, así como de algunas regiones como los pies ambulacrales, el introverso, los tentáculos y de la región anal. La extracción de la muestra se realizó con unas tijeras o bisturí, la manipulación del tejido se llevó a cabo con una pinza de punta fina; el tejido se colocó sobre un portaobjetos, y se le añadió una o dos gotas de hipoclorito de sodio (cloro comercial) en el que se diluyó el tejido. Cuando las espículas se precipitaron sobre el portaobjetos se procedió a observar la preparación en el microscopio óptico (10X y 20X). Para la toma de fotografías de microscopía electrónica de barrido (MEB) se siguió la metodología propuesta por Solís-Marín et al. (2009). Para observar la muestra y tomar fotografías de MEB se utilizó un microscopio S-2460N Hitachi en el Laboratorio Nacional de la Biodiversidad I del Instituto de Biología (IB), UNAM. Una vez obtenidas las fotografías de MEB, se editaron usando el programa Adobe Photoshop CS6 portable.
A partir de la revisión de literatura y de los especímenes depositados en el ICML-UNAM se generó el listado taxonómico actualizado para la familia Cucumariidae en el Pacífico mexicano. La organización general de la sinopsis taxonómica está basada en los criterios de clasificación de Pawson & Fell (1965), Smirnov (2012) y Miller et al. (2017).
Abreviaturas: CAS-IZ: California Academy of Science-Invertebrate Zoology, San Francisco, California, Estados Unidos. LACM: Los Angeles County Museum, Los Angeles, California, Estados Unidos. MCZ: Museum of Comparative Zoology, Boston, Massachusstes, Estados Unidos. USNM: National Museum of Natural History, Smithsonian Institution, Washington, D.C., Estados Unidos. ZMH: Zoologisches Museum Hamburg, Alemania.
Resultados
Como resultado de la revisión de literatura se encontró un total de 12 especies de cucumáridos para el Pacífico mexicano (Tabla 1). Adicionalmente, en el presente trabajo se revisaron 68 especímenes depositados en la colección ICML-UNAM que corresponden a cuatro especies pertenecientes a la familia Cucumariidae, incluidas en dos subfamilias y cuatro géneros: Leptopentacta ninaDeichmann, 1941, Pseudocnus curatus (Cowles, 1907), Pseudocnus dubiosus (Semper, 1868) y Pseudocnus lubricus (Clark, 1901); estas especies corresponden a nuevos registros para el Pacífico mexicano y son mencionadas a continuación.
Clase Holothuroidea Selenka, 1867 |
Subclase Actinopoda Ludwig, 1891 |
Orden Dendrochirotida Grube, 1840 |
Suborden Cucumariina Smirnov, 2012 |
Familia Cucumariidae Ludwig, 1894 |
Subfamilia Colochirinae Panning, 1949 |
Género Leptopentacta Clark, 1938 |
Leptopentacta ninaDeichmann, 1941N.R. |
Leptopentacta novaDeichmann, 1941 |
Leptopentacta panamicaDeichmann, 1941 |
Género Thyonella Verrill, 1872 |
Thyonella mexicana (Deichmann, 1941) |
Subfamilia Cucumariinae Ludwig, 1894 |
Género Cucumaria de Blainville, 1830 |
Cucumaria californicaSemper, 1868 |
Cucumaria craxDeichmann, 1941 |
Cucumaria flammaSolís-Marín & Laguarda-Figueras, 1999 |
Cucumaria piperata (Stimpson, 1864) |
Género PseudocnusPanning, 1949 |
Pseudocnus californicus (Semper, 1868) |
Pseudocnus curatus (Cowles, 1907) N.R. |
Pseudocnus dubiosus (Semper, 1868) N.R. |
Pseudocnus lubricus (Clark, 1901) N.R. |
Sistemática
Leptopentacta ninaDeichmann, 1941
Leptopentacta ninaDeichmann, 1941: 97-98; Alvarado, Solís-Marín, & Ahearn, 2010: 50 (lista); Alvarado et al., 2017: 281 (lista).
Diagnosis (modificada de Deichmann, 1941): Cuerpo con forma de trapecio alargado, con el extremo anterior cuadrado y el posterior afilado (Fig. 1A). Con 10 tentáculos. Piel rígida y áspera, con surcos en toda la pared del cuerpo. Zona anal con estructuras en forma de dientes anales. Anillo calcáreo simple con 10 piezas. Bivium y trivium bien diferenciados, con papilas (bivium) y ventosas (trivium). Árboles respiratorios presentes. Espículas de la pared del cuerpo tipo canasta y botones abollonados (Fig. 1B, Fig. 1C). En el introverso y tentáculos presentan barrotes perforados, curvados (Fig. 1D).
Referencia de identificación: Deichmann, 1941: 97-98, lám. 15, Figs. 1-12.
Material examinado: 26 especímenes. ICML-UNAM 2379, siete especímenes, a 93 m de punta Piaxtla, Sinaloa, México, 23°40’13.22’’ N & 106°51’27.58’’ W; ICML-UNAM 3320, nueve especímenes, a 37 m de punta Piaxtla, Sinaloa, México, 23°40’53.67’’ N & 106°49’47.47’’ W, 50 m; ICML-UNAM 3640, dos especímenes, estero Tastiola, golfo de California, México; ICML-UNAM 3641, un espécimen, Rocas Consag, golfo de California, México, 31°07’00.12’’ N & 114°29’59.87’’ W; ICML-UNAM 3643, un espécimen, punta Arbolada, golfo de California, México; ICML-UNAM 3932, un espécimen, bahía Petatlán, Guerrero, México, 17°34’00.12’’ N & 101°30’00’’ W; ICML-UNAM 4469, cuatro especímenes, punta Arboleda, golfo de California, México; ICML-UNAM 5435, un espécimen, punta Mita, Nayarit, México.
Material tipo: Holotipo LACM 28.
Localidad tipo: Cabo San Francisco, Ecuador, Estación 850-38 (Deichmann, 1941).
Distribución geográfica: Cabo San Francisco, Ecuador (Deichmann, 1941).
Distribución batimétrica: 4.5 m (Deichmann, 1941).
Comentarios: Se amplía su límite de distribución batimétrica en su límite más profundo (50 m), y su distribución latitudinal a su límite más norteño (Rocas Consag, golfo de California).
Pseudocnus curatus (Cowles, 1907)
Cucumaria curataCowles, 1907: 8; Panning, 1949: 416; Lambert, 1995: 438; Bergen, 1996: 21; Arndt, Marquez, Lambert, & Smith, 1996: 434-435.
Pseudocnus curatus.- Lambert, 1997: 74-77; O’Loughlin, Mackenzie, Paulay, & Vandenspiegel, 2014: 46; Mjobo, 2016: 21, Figs. 3-4.
Diagnosis (modificada de Mjobo, 2016): Cuerpo cilíndrico (Fig. 1E). Pies ambulacrales contraídos. Con 10 tentáculos, los dos ventrales son más pequeños (Fig. 1E). Presenta una vesícula de Poli. Las espículas de la pared del cuerpo son placas abollonadas, multiperforadas de la superficie dorsal y ventral, algunas de ellas con prolongaciones anteriores (Fig. 1F), también botones multiperforados (Fig. 1G). El introverso presenta barrotes perforados, algunos triradiados y barrotes curvos con perforaciones en las puntas (Fig. 1H).
Referencias de identificación: Panning, 1949: 416; Lambert, 1995: 438; Lambert, 1997: 74-77, Figs. 36, 37.
Material examinado: Cuatro especímenes. ICML-UNAM 132, un espécimen, Acapulco, Guerrero, México, 16°51’26.38” N & 99°53´3.80” W; ICML-UNAM 5.76.25, tres especímenes, El Almacén, Zihuatanejo, Guerrero, México, 17°38’00’’ N & 101°33´00’’ W.
Material tipo: Topotipo, MCZ HOL-178.
Localidad tipo: Cypress Point, Pacific Grove, California, Estados Unidos (Cowles, 1907).
Distribución geográfica: Desde el norte de Alaska, isla Dundas, islas Gnarled de Vancouver en la región de Victoria, Canadá; costa Sur de California, Monterey, Malpaso Creek, Estados Unidos (Lambert, 1997).
Distribución batimétrica: De 0 a 20 m (Lambert, 1997).
Comentarios: Se amplía su distribución latitudinal a su límite más sureño (Acapulco, Guerrero, México).
Pseudocnus dubiosus (Semper, 1868)
Cucumaria dubiosaSemper, 1868: 238; Deichmann, 1941: 81.
Pseudocnus dubiosus dubiosa.- Panning, 1951: 73.
Pseudocnus dubiosus dubiosus.- Panning, 1962: 59-60.
Pseudocnus dubiosus.- Pawson, 1964: 457-459; O’Loughlin et al., 2014: 46; Mjobo, 2016: 32, Figs. 8-10; Alvarado et al., 2017: 281.
Non Pseudocnus dubiosusPanning, 1949: 424.
Diagnosis (modificada de Pawson, 1964): Cuerpo cilíndrico (Fig. 2A). Con 10 tentáculos, los dos ventrales son más pequeños (Fig. 2A). Anillo calcáreo simple. Dos vesículas de Poli. Pies ambulacrales restringidos a las zonas ambulacrales. Las espículas de la zona dorsal son placas abollonadas con prolongaciones anteriores, en la parte ventral hay botones abollonados (Fig. 2B); introverso con barrotes perforados, curvados y en los tentáculos presenta barrotes perforados, irregulares, algunos trirradiados (Fig. 2C).
Referencias de identificación: Semper, 1868: 238, lám. 39, Fig. 19; Deichmann, 1941: 81, lám. 11, Figs. 1-2; Panning, 1951: 73-80, Figs. 1-3; Panning, 1962: 59-60, Figs. 1-2; Pawson, 1964: 20; Mjobo, 2016: 31, Fig. 8A, C, Fig. 9A, B, Fig. 10A, B.
Material examinado: 34 especímenes. ICML-UNAM 2103, 21 especímenes, lado Sur de la isla Pájaros, Mazatlán, Sinaloa, México; ICML-UNAM 2129, un espécimen, isla del Venado lado hacia isla Pájaros, Mazatlán, Sinaloa, México; ICML-UNAM 3122, un espécimen, en el cuello entre isla Venados y la isla Lobos, Mazatlán, Sinaloa, México; ICML-UNAM 3806, siete especímenes, al S.E. de la isla de Chivos a 80 m de la isla Chivos, Mazatlán, Sinaloa, México, 23°11’6.13’’ N & 106°24’30.25’’ W; ICML-UNAM 3807, dos especímenes, parte este de isla Cardones, Mazatlán, Sinaloa, México, 23°10’44.86’’ N & 106°24’11.47’’ W; ICML-UNAM 1413, dos especímenes, Puerto Vallarta, Jalisco, México, 20°37’14.51’’ N & 105°14’2.24’’ W.
Material tipo: Holotipo, se considera perdido (Samyn, Smirnov, & Massin, 2013). Sintipos ZMH E6581 (Mjobo, 2016).
Localidad tipo: Perú (Deichmann, 1941).
Distribución geográfica: Desde Costa Rica hasta Chile (Deichmann, 1941; Paredes, Tarazona, Canahuire, Romero, & Cornejo, 1988; Solís-Marín et al., 2013).
Distribución batimétrica: De 0 a 300 m (Pawson, 1964; Solís-Marín et al., 2013).
Comentarios: Se amplía su rango de distribución latitudinal a su punto más norteño (Sinaloa, México).
Pseudocnus lubricus (Clark, 1901)
Cucumaria lubricaClark, 1901: 334-335; Cherbonnier, 1951: 41-42.
Cucumaria fisheri astigmataWells, 1924: 114.
Pseudocnus lubricus.- Lambert, 1997: 78; O’Loughlin et al., 2014: 45; Mjobo, 2016: 24-25 Figs. 5-7.
Diagnosis (modificada de Lambert, 1997): Cuerpo cilíndrico (Fig. 2D). Con 10 tentáculos, los dos ventrales son más pequeños (Fig. 2D). Anillo calcáreo simple, sin prolongaciones posteriores. Pies ambulacrales dispuestos en la zona ambulacral e interambulacral. Espículas de la pared del cuerpo con forma de placas abollonadas con una prolongación tipo cono (Fig. 2E). En el introverso las espículas presentan forma de barrotes irregulares trirradiados. Los tentáculos presentan barrotes perforados (Fig. 2F).
Referencia de identificación: Clark, 1901: 334, Lám. 4, Figs. 21-28; Cherbonnier, 1951: 41-43, Lám. 20, Figs. 1-9; Lambert, 1997: 78, Figs. 38, 39
Material examinado: ICML-UNAM 4111, cuatro especímenes, este de la isla Chivos, Mazatlán, Sinaloa, México, 23°11’6.13’’ N & 106°24’30.25’’ W.
Material tipo: Sintipos, MCZ HOL-202.
Localidad tipo: Pudget Sound, California, Estados Unidos (Clark, 1901).
Distribución geográfica: Desde Alaska, Columbia Británica, Canadá hasta California, Estados Unidos (Lambert, 1990, Lambert, 1997).
Distribución batimétrica: De 0 a 78 m (Lambert, 1997).
Comentarios: Se amplía su distribución geográfica hasta su límite más sureño (Mazatlán, Sinaloa, México).
Discusión
En trabajos previos (Honey-Escandón et al., 2008; Solís-Marín et al., 2009; Solís-Marín et al., 2017) se habían reportado para el Pacífico mexicano nueve especies de la familia Cucumariidae. Uno de los caracteres diagnósticos de la familia Cucumariidae es la presencia de 10 tentáculos dendríticos (Ludwig, 1894), por lo anterior Smirnov (2012) transfirió a los géneros AbyssocucumisHeding, 1942 y NeocucumisDeichmann, 1944 a la familia Thyonidiidae por presentar de 15 a 25 tentáculos dendríticos, dando como resultado que las especies A. abyssorum y N. veleronis se excluyan de la familia Cucumariidae, dejando en siete el número de especies de cucumáridos reportadas para el Pacífico mexicano en trabajos previos.
Al momento de revisar los especímenes identificados bajo el nombre de T. peruana depositados en la Colección Nacional de Equinodermos, UNAM (ICML-UNAM 5.22.1; ICML-UNAM 2379, ICML-UNAM 3320, ICML-UNAM 3640, ICML-UNAM 3641, ICML-UNAM 3643, ICML-UNAM 3932, ICML-UNAM 4469 y ICML-UNAM 5435), se constató que la configuración espicular (botones lisos y abollonados ligeramente irregulares, canastas), así como la morfología externa e interna, correspondía más bien a L. nina (Fig. 1A, B, C, D), esta especie había sido reportada por Deichmann (1941) exclusivamente para aguas ecuatorianas, sin embargo, con los registros del presente trabajo, se amplía su distribución latitudinal más al norte (Rocas Consag, golfo de California, México), constituyendo este el primero registro de la especie para el Pacífico mexicano. Considerando que los registros de los especímenes identificados como T. peruana para México realizados por Caso (1986) y Solís-Marín et al. (2009) corresponden a ejemplares mal identificados, y si consideramos que son los únicos ejemplares que validan su distribución en dichas latitudes, se concluye que T. peruana no se distribuye dentro de los límites del Pacífico mexicano. Es probable que L. nina haya sido confundida con T. peruana por todos estos años dada su apariencia externa, ambas especies poseen los pies ambulacrales (no retráctiles) restringidos a las zonas ambulacrales, pero al revisar la configuración espicular de ambas se revela la verdadera identidad taxonómica.
Pseudocnus dubiosus fue descrita con ejemplares provenientes de Perú. Los caracteres principales que la diferencian del resto de sus congéneres es la presencia de placas abollonadas en la pared del cuerpo, las cuales son multiperforadas (Fig. 2B), con una prolongación posterior a veces presente, y por poseer barrotes triradiados en los tentáculos (Fig. 2C). El holotipo está perdido (Samyn et al., 2013), sin embargo, Mjobo (2016) presenta fotografías de microscopía electrónica de las espículas de la pared del cuerpo procedentes de los sintipos resguardados en el ZMH, lo anterior nos ayudó a confirmar la identidad taxonómica de los ejemplares del Pacífico mexicano. La distribución geográfica de esta especie según Deichmann (1941) y Panning (1962) va desde aguas de centro y Sudamérica, hasta las islas Maldivas. Los ejemplares adjudicados a esta especie provenientes de las islas Maldivas por Deichmann (1941) y Lambert (2009) (como Pseudocnus dubiosus leoninus (Semper, 1868)), probablemente correspondan a Pentactella leonina (Semper, 1868), ya que esta última posee placas abollonadas con prolongaciones anteriores parecidas a las presentes en P. dubiosus lo que quizá confundió a los autores. La presencia de P. dubiosus en Perú y Costa Rica se puede constatar por los trabajos publicados (e.g. Prieto-Rios, 2010). De acuerdo con los especímenes revisados en este trabajo, se amplía la distribución latitudinal de esta especie a su límite más norteño (Mazatlán, Sinaloa, México).
Como se puede constatar en lo antes expuesto, han existido muchos problemas para identificar a las especies de la familia Cucumariidae a través del tiempo y en áreas de Pacífico Americano, es por ello que a continuación se mencionan los principales caracteres taxonómicos para identificar correctamente a una especie de esta familia: presencia de 10 tentáculos dendríticos; anillo calcáreo simple; presencia de botones abollonados en la pared del cuerpo, y algunas especies presentan también canastas; los tentáculos e introverso presentan barrotes perforados (algunos triradiados).
El Pacífico mexicano cuenta actualmente con 12 especies de la familia Cucumariidae. Este grupo taxonómico ha sido generalmente poco estudiado en todo el mundo, quizá lo anterior se deba a sus hábitos y comportamientos crípticos. En la actualidad, los límites morfológicos entre especies no se encuentran bien definidos. La morfología externa de los organismos, al momento de recolectarlos, enmascara la diversidad del grupo.
El listado de cucumáridos de México aún no se concluye, existen zonas marinas aún no exploradas (someras y profundas). La importancia de este trabajo radica en dar conocer la diversidad de la familia Cucumariidae del Pacífico mexicano.
Declaración de ética: los autores declaran que todos están de acuerdo con esta publicación y que han hecho aportes que justifican su autoría; que no hay conflicto de interés de ningún tipo; y que han cumplido con todos los requisitos y procedimientos éticos y legales pertinentes. Todas las fuentes de financiamiento se detallan plena y claramente en la sección de agradecimientos. El respectivo documento legal firmado se encuentra en los archivos de la revista.