Materiales yMétodos

Área de estudio: Este estudio se realizó en la región Caribe de Colombia, en el Departamento de Córdoba, situado al noroccidente del país entre los 09°26’ - 07°22’’ N & 74°47’ -76°30’ W, cuenta con una superficie de 23 980 km² que corresponde al 2.1 % del territorio de Colombia. Esta región posee un clima cálido tropical con temperatura promedio de 28 °C, una precipitación promedio anual de 1 300 mm/año en distribución unimodal, con una época seca de diciembre a marzo, y una época de lluvias de abril a noviembre. Se seleccionaron cuatro localidades en fincas ganaderas con fragmentos de bosque seco tropical asociados a potreros de producción de ganadería extensiva. En todas las localidades se identificaron cuatro tipos de hábitats que corresponden a: bosque seco tropical secundario (BS), este correspondía a parches de bosque con edades entre los 30 y 60 años sin intervención intensiva; potrero con alta cobertura de árboles (PAC), potreros con baja cobertura de árboles (PBC) y potreros sin árboles (Po). La clasificación para los tipos de hábitats se realizó con base en la clasificación de usos de suelo de ^{Murgueitio et al. (2003}), donde los PAC corresponden a potreros con más de 30 árboles ha^-1 y que tienen un dap > a 5 cm y 2 m de altura, los PBC corresponden a potreros con menos de 30 árboles ha^-1 y que tienen un dap > a 5 cm y 2 m de altura.

Muestreos de aves: Durante todo el estudio un solo observador realizó censos en transectos en los cuatro tipos hábitats presentes en el paisaje, con el fin de medir la riqueza y abundancia de las aves presentes. En cada uno de los hábitats se establecieron dos transectos de 200 m de longitud con ancho variable, estos estuvieron separados entre sí por una distancia de más de 200 m y recorridos en 25 minutos, registrando todas las aves detectadas de manera visual o auditiva (^{Buckland, Anderson, Burnham, & Laake, 2005}; ^{Ojasti, 2000}; ^{Ralph et al., 1996}). Cada uno de los hábitats estuvo representado en las cuatro localidades trabajadas, teniendo al final 32 transectos de observación en todo el periodo de muestreo. Los muestreos se realizaron durante nueve meses en el periodo comprendido desde septiembre 2011 hasta mayo 2012; en cada tipo de hábitat se realizaron muestreos mensuales con un lapso de tiempo de dos semanas entre muestreos y con una repetición por cada mes de muestreo.Cada transecto fue censado en las horas de la mañana de 06:00-09:00 y en la tarde de 15:00-18:00. Se usaron para las observaciones binoculares Brunton Echo 10x42 y cámara fotográfica de referencia Canon Powershot SX30. La identificación de las especies se realizó en campo con guías ilustradas de identificación de ^{Hilty y Brown (1986}) y ^{Restall, Rodner y Lentino, (2006}).

Se evaluó la representatividad de los muestreos mediante curvas de acumulación de especies usando el estimador de ^{Chao 1 para las especies esperadas en el estudio (Chao, 1984}; ^{Krebs, 1999}; ^{Magurran, 2004}). Con las variables medidas de riqueza y abundancia se realizaron comparaciones estadísticas entre los diferentes tipos de hábitats, usando modelos lineales generalizados y mixtos con comparaciones LSD Fisher y nivel de significancia del 95 %, para esto se comprobaron los supuestos de normalidad y heterogeneidad de varianza en los datos. Se calcularon índices de diversidad y dominancia para cada tipo de hábitat (^{Hill & Gauch, 1980}; ^{Legendre & Legendre, 1998}; ^{Oksanen, 2013}; Oksanen et al., 2009). Se realizó un análisis de correspondencia sin tendencia (DCA) con el fin de evaluar la influencia de los hábitats en la distribución de las especies según su presencia y abundancia. Este análisis permite tener una ordenación espacial de las especies en función de los hábitats estudiados. Todos los análisis de datos fueron realizados con los softwares EstimateS 9.1.0 (^{Colwell, 2013}), Infostat versión 2014 (^{Di Rienzo et al., 2014}) y Qeco (Di Rienzo, Casanoves, Pla, Vilchez, & Di Rienzo, 2010).

Resultados

Diversidad de aves: Se registraron para todo el estudio 6 667 individuos y 180 especies correspondientes a 48 familias. La representatividad de los muestreos según el estimador de Chao 1 para las especies esperadas en el estudio se obtuvo en un 98.1 % para el bosque secundario, 85.9 % para el potrero con alta densidad de árboles, 94.3 % para el potrero con baja densidad de árboles y 87.4 % para el potrero sin árboles. El número de especies de aves fue mayor a medida que aumentó la complejidad de la estructura de la vegetación en los hábitats estudiados, reflejándose en el mayor número de especies acumuladas en las curvas de la gráfica (Fig. 1). La especie más abundante registrada fue Columbina talpacoti con el 5.37 % del total de individuos, seguida de Brotogeris jugularis (5.14 %), Tyrannus melancholicus (4.81 %) y Bubulcus ibis (4.80 %). La familia más abundante fue Tyrannidae con 16.4 % de los individuos registrados, seguida de Psitacidae con 9.0 % y Columbidae con 8.2 %. La familia que presentó mayor número de especies reportadas fue Tyrannidae con 28 especies, seguida de Accipitridae e Icteridae con 10 especies cada una.

El hábitat en el que se registró mayor riqueza de especies fue BS con 135 especies que correspondió al 70 % de las especies registradas, seguido de PAC con 116 especies (64 %), PBC con 101 especies (56 %) y Po con 63 especies (35 %). Esta riqueza presentó diferencias significativas entre los cuatro tipos de hábitat (LSD Fisher, p= 0.002) (Fig. 2). En riqueza de especies el BS sólo presentó diferencias significativas con Po, mientras que entre los demás hábitats que presentan cobertura de árboles no hubo diferencias (Fisher, p<0.05). La mayor abundancia de aves se registró en el BS con el 38 % de los individuos, seguido de PAC con 28 %, PBC con 21 % y Po con 13 %. Se presentaron diferencias significativas en la abundancia de especies entre estos hábitats (Fisher, p= 0.0007) (Fig. 2). La abundancia del hábitat de BS fue diferente de los hábitats de PBC y Po, mientras que PAC no presentó diferencias con PBC ni con el BS.

Fig. 1 Curva de acumulación de especies de la avifauna registrada en cuatro hábitats en paisajes ganaderos del Departamento de Córdoba, Colombia. Bosque secundario (BS), potrero con alta cobertura de árboles (PAC), potrero con baja cobertura de árboles (PBC), potrero sin árboles (Po). 

Fig. 2 Comparación de la riqueza y abundancia de aves en cuatro hábitats en paisajes ganaderos del Departamento de Córdoba, Colombia. Letras iguales indican que no hay diferencias significativas. 

La diversidad de aves fue mayor en BS según el índice de Shannon, en contraste se presentó mayor dominancia de especies en los hábitats de potreros según el índice de Simpson (Cuadro 1).Estos índices miden el grado de heterogeneidad que hay en la complejidad del hábitat y repartición de los recursos: el hábitat de bosque resultó ser el que presentó mayor heterogeneidad y equilibrio en la distribución y oferta de recursos, ya que presentó a su vez una baja dominancia de especies.

Dinámica espacial y temporal: Se registró la mayor riqueza de especies en octubre y noviembre, mientras que en los otros meses se observaron riquezas muy similares. La abundancia fue mayor en abril y noviembre, y menor en septiembre (Fig. 3). En enero, febrero y marzo, hubo poca variación en la riqueza y abundancia; el pico más alto en los registros del número de individuos y número de especies se presentó en noviembre, esto se debió principalmente a la influencia de la presencia y ausencia de las aves migratorias neotropicales. El otro pico de registro de mayor abundancia y riqueza fue para abril y mayo.

Fig. 3 Dinámica temporal de la riqueza y abundancia de aves en hábitat de bosque seco tropical en el departamento de Córdoba. 

Algunas especies residentes estacionales que se registraron en noviembre también contribuyeron a que se reportara la mayor riqueza en la escala temporal estudiada. Algunas especies típicas de bosques húmedos fueron registradas, lo cual es indicador de que los bosques secos tropicales también sirven de uso transicional para especies de bosques húmedos, pues en noviembre se registraron especies únicas que no fueron observadas en ninguna otra ocasión durante el estudio y que además son muy raras en ecosistemas de bosque seco tropical.

Los hábitats estudiados presentaron tendencias a distanciarse en cuanto a la distribución de las especies presentes, el hábitat Po presentó la mayor distancia en comparación a los hábitats con cobertura arbórea, los cuales compartieron gran proporción de las especies registradas. El análisis de correspondencia sin tendencia (DCA) muestra la distribución de todas las especies de aves entre los hábitats, este explica el 75 % de la variabilidad de los datos en sus dos primeros ejes (Fig. 4). Los círculos en el grafico corresponden a las elipses de confianza al 95 %, con lo cual se muestra la alta diferencia que hay en las especies compartidas entre Po y los hábitats con cobertura arbórea. La distribución de los hábitats en el primer eje del grafico muestra que hay una posible transición entre Po y el BS estando en las zonas intermedias los hábitats de PBC y PAC, entre los cuales se observan en el gráfico muchas unidades entremezcladas, lo que hace suponer una alta similitud entre sus ensamblajes de aves.

Discusión

Debido a las características del paisaje la familia de los Tyrannidae fue dominante, ya que son aves en su mayoría de hábitos insectívoros, muy adaptables tanto a zonas bien conservadas como a áreas abiertas intervenidas. Otros, autores como ^{Cárdenas et al., (2003}) y ^{Vilchez et al., (2008}) las han catalogado como especies características de hábitats abiertos y agropaisajes fragmentados. Esto las hace un grupo de aves muy común en los bordes de bosque, claros y potreros arbolados, por lo cual están bien representadas, y son dominantes en casi todos los hábitats disponibles de la región del Departamento de Córdoba.

Fig. 4 Análisis de correspondencia sin tendencia (DCA) para las especies de aves presentes en cuatro hábitats en paisajes ganaderos del Departamento de Córdoba, Colombia. 

En países como Costa Rica, Nicaragua y Colombia, se han reportado impactos considerables de la cobertura arbórea en paisajes fragmentados dominados por ganadería extensiva, resaltando a los sistemas silvopastoriles, ya que favorecen la riqueza y abundancia de aves en paisajes ganaderos (^{Sáenz, Villatoro, Ibrahim, Fajardo, & Pérez, 2006}). Estos mismos autores reportan en Rio la Vieja (Colombia) riquezas sin diferencias significativas entre sistemas silvopastoriles y parches de bosques secundarios. Otros estudios también han reportado que no encontraron diferencias significativas entre sistemas agroforestales y áreas de bosques, sin embargo, se debe tener en cuenta que las diferencias importantes entre los tipos de hábitats, radican más en la composición de especies presentes y las proporciones de especies que comparten. Así nuestros resultados concuerdan con los de ^{Harvey et al. (2006}b) y ^{Vilchez et al. (2008}) ya que sugieren que las diferencias más notables entre los hábitats no son el número de especies ni las abundancias presentes, sino cuáles especies están presentes en cada uso de suelo.

En Nicaragua, Vílchez et al. (2008) determinaron que la diversidad de árboles es la variable que mejor discrimina la variación de la diversidad de aves en diferentes hábitats en un paisaje fragmentado por ganadería. Por su parte, ^{Sáenz et al. (2006}) encontraron alta correlación entre la riqueza de aves, y la riqueza y cobertura de la vegetación, siendo la cobertura del dosel la variable que mejor explica la alta riqueza de aves en un paisaje fragmentado en Matiguás, Nicaragua. Se ha evidenciado que en los agropaisajes fragmentados, la cobertura y la heterogeneidad estructural de la vegetación, juegan un papel importante en la composición de aves presentes, influyendo en la supervivencia de las especies dependientes de la cobertura arbórea (^{Heikkinen, Luoto, Virkkala, & Rainio, 2004}; ^{Sekercioglu, 2002}). ^{Bishop y Myers (2005}) encontraron también que la riqueza de gremios tróficos de aves en zonas templadas, se ve muy afectada por las características de la vegetación, principalmente el porcentaje de cobertura de dosel en agropaisajes.

Es conocido que los árboles proveen alimento para las aves de bosque y otros animales, por lo tanto, es de esperarse encontrar mayor diversidad de aves en los sistemas con mayor complejidad en la estructura de la vegetación (^{Harvey, Guindon, Haber, DeRosier, & Murray, 2008}). ^{Cárdenas et al. (2003}) encontraron que en potreros de alta cobertura de árboles y bosques ribereños, hubo más diversidad según el índice de Shannon, comparados con fragmentos de bosque seco y potreros de baja cobertura en paisajes fragmentados en Cañas-Costa Rica. Este estudio sugiere que los fragmentos de hábitats boscosos son importantes dentro del paisaje, debido a que pueden conservan comunidades de aves propias de bosques, las cuales no se mantendrían en los hábitats abiertos. Sin embargo, también es importante tener en cuenta los hábitats abiertos con árboles, como parte de las estrategias de conservación (Cárdenas et al., 2003; Harvey et al., 2006b; Harvey, González, & Somarriba, 2006a; ^{Vilchez et al., 2014}) ya que estos contribuyen a la conservación por medio de la conectividad estructural que generan en el paisaje, lo cual permite la movilidad de algunas especies tolerantes a los hábitats intervenidos o que dependen del bosque (^{Chacón & Harvey, 2008}; ^{Vergara, 2015}).

La dinámica temporal del ensamblaje de aves en los hábitats estudiados estuvo muy influenciada por especies migratorias, ya que entre los meses de octubre y noviembre se registra la mayor llegada de migratorias neotropicales a Colombia, que corresponde a la migración de otoño (^{Bayly, Cárdenas-Ortiz, Rubio, & Gómez, 2014}). En los meses de abril y mayo se da la migración de primavera época en la cual se presentó el otro pico de mayor registro de individuos y especies en este estudio. Esta migración ocurre con el paso de muchos individuos que vienen del sur del continente y que utilizan los parches de bosque en el Caribe colombiano como sitio de descanso en su viaje migratorio, lo que se refleja en el alto número de individuos registrados en abril. El tránsito de las aves migratorias también es una razón de peso para resaltar el valor de conservación que juegan los agropaisajes para la biodiversidad neotropical, ya que son muchas las especies de aves migratorias que dependen de la cobertura arbórea, donde los sistemas silvopastoriles pueden servir como sitio de descanso y de recarga energética, para estas especies en su viaje de migración (DíazBohórquez, Bayly, Botero, & Gómez, 2014; ^{Vergara, 2009}, 2015).

Durante los meses de noviembre a marzo, la especie más abundante fue Setophaga petechia, esta es una especie migratoria neotropical que permanece en el norte de Suramérica entre los meses que coinciden con la época seca en el Departamento de Córdoba (BirdLife International, 2006). En Colombia S. petechia es abundante durante toda la temporada de migración, y hay registros de que algunos pocos individuos ingresan al país a mediados de agosto. Las mayores oleadas migratorias se destacan a lo largo de la costa del Caribe, en las cuales llegan varias especies, estableciéndose principalmente en los bosques secos y húmedos en tierras bajas (American Ornithologists’ Union, 1998; ^{Díaz-Bohórquez et al., 2014}; ^{Gómez et al., 2011}; ^{Hilty & Brown, 1986}; ^{Restall et al., 2006}; ^{Stiles, 2004}).

El análisis global de la distribución de especies y la composición dentro de un mosaico de paisaje, permite entender el aporte y el papel que juegan cada uno de los hábitats disponibles en la distribución de las especies y la capacidad de estos para refugiarlas y garantizar su conservación en paisajes intervenidos. El mosaico del paisaje del Departamento Córdoba está dominado por potreros con diferentes densidades de árboles dispersos, pero en su mayoría son áreas de ganadería extensiva desprovistos de árboles, y se mantiene la cobertura solo en algunas cercas vivas y fragmentos de bosque secundario. Estos fragmentos de bosque se pueden convertir en muchos casos en un refugio importante para las especies dependientes de bosque que aún habitan en el paisaje, lo que representa una gran opción, que puede permitir su mayor supervivencia, ya que muchas son poco tolerantes a las áreas abiertas intervenidas (^{Mendoza, Jimenez, Lozano-Zambrano, Renjifo, & Caicedo-Rosales, 2008}). Muchas de las especies dependientes de la cobertura forestal y que también se encuentran en áreas abiertas, son de los animales que más aportan servicios ecosistémicos importantes para los sistemas productivos, por lo cual, se convierten en especies claves desde el punto de vista funcional en estos hábitats (^{Petit & Petit, 2003}).