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Revista de Biología Tropical

On-line version ISSN 0034-7744Print version ISSN 0034-7744

Rev. biol. trop vol.65 n.3 San José Jul./Sep. 2017

http://dx.doi.org/10.15517/rbt.v65i3.29443 

Artículos

Micorriza arbuscular, Mucoromycotina y hongos septados oscuros en helechos y licófitas con distribución en México: una revisión global

Arbuscular mycorrhizal, Mucoromycotina and dark septate fungi in ferns and lycophytes with distribution in Mexico: a global review

Luis Alberto Lara-Pérez1  * 

Ramón Zulueta-Rodríguez2 

Antonio Andrade-Torres1 

1Instituto de Biotecnología y Ecología Aplicada, Universidad Veracruzana, Av. de las Culturas Veracruzanas No. 101, Campus para la Cultura, las Artes y el Deporte, col. Emiliano Zapata, C. P. 91090, Xalapa, Veracruz, México; CA-UVER-173; ingluislara@gmail.com, aandradet@gmail.com

2Laboratorio de Organismos Benéficos, Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad Veracruzana, Campus Xalapa. Circuito Universitario Gonzalo Aguirre Beltrán s/n, Zona Universitaria, C. P. 91090, Xalapa, Veracruz, México; rzulueta36@hotmail.com

Resumen

Los helechos y licófitas son un grupo de plantas vasculares de interés para entender la evolución de las interacciones micorrízicas y su preservación es de relevancia por sus múltiples interacciones ecológicas. El registro de los diferentes grupos taxonómicos de hongos asociados a helechos y licófitas se encuentra fragmentado y el criterio para su diagnóstico inconsistente, lo que dificulta el entendimiento y la determinación del estatus micorrízico. El objetivo del presente trabajo fue conocer el porcentaje de especies de helechos y licófitas que tiene distribución en México de las que se tiene información sobre hongos endomicorrízicos. Se integró un listado de la presencia de hongos micorrízicos arbusculares (HMA), Mucoromycotina y hongos septados oscuros (HSO) asociados a helechos y licófitas, a través de una búsqueda exhaustiva de información. En este trabajo se consideró una especie micorrízica arbuscular, por los arbúsculos, para diferenciarla de la colonización por hifas, vesículas u ovillos. El estudio generó un listado de ocurrencia de interacciones endomicorrízicas en 27 familias, 61 géneros y 137 especies de helechos y licófitas, que representa el 13.37 % de las especies, 91 % de los géneros y 77 % de las familias registradas para México. El 78.1 % de las especies presentó colonización por hongos, el 56.2 % fueron por HMA, el 8.9 % solo presentó colonización por hifas, vesículas o coils, el 21.8 % fue por HSO y el 1. 4 % por hongos Mucoromycotina. Del total de especies, la mayor presencia de colonización se presentó en especies terrestres 76.59 %, saxícolas 33.33 %, acuáticas 20 % y epífitas con 6.25 %. Las familias de helechos y licófitas con mayor número de especies colonizadas fueron: Pteridaceae, Polypodiaceae, Aspleniaceae y Dryopteridaceae. El presente trabajo muestra que la asociación de HMA y HSO es la más ampliamente distribuida en las familias y especies de helechos y licófitas. Surge la necesidad de incluir a los helechos y licófitas en los estudios de interacciones endomicorrízicas ya que únicamente 28 especies (20 %) fueron estudiadas en ecosistemas de México. La mayoría de los estudios se enfocan en la fase esporofítica (80 %). Sin embargo, para entender el papel que juegan las micorrizas en el establecimiento de helechos y licófitas se requiere incluir a la fase gametofítica, así como estudios de ecología, biología molecular, así como trabajos experimentales de fisiología. La información presentada es de relevancia para implementar estrategias alternativas de conservación, debido a que muchas especies de helechos y licófitas requieren de la asociación micorrízica para su crecimiento y supervivencia.

Palabras clave: micorriza arbuscular; hongos septados oscuros; Murocomycota; Licófitas; Monilofitas; helechos

Abstract

Ferns and lycophytes are a group of vascular plants of interest to understand the evolution of mycorrhizal interactions; their preservation is of relevance for their multiple ecological relations. The record of different taxonomic groups of fungi associated with ferns and lycophytes is fragmentary, and the criteria for it identification is inconsistent, which hinders the understanding and determination of mycorrhizal status. The aim of this study was to determine the percentage of the species of ferns and lycophytes with distribution in Mexico, and with information of fungal interactions. A checklist of the presence of arbuscular mycorrhizal fungi (AMF), Mucoromycotina and dark septate fungi (DSF) associated with ferns and lycophytes was integrated through an exhaustive global literature search. In this study, mycorrhizal species was considered by the presence of arbuscules to differentiate with hyphal, vesicular and coils colonization. The study gathered a checklist of mycorrhizal occurrences of 27 families, 61 genus and 137 species of ferns and lycophytes, which covers 13.4 % of the species, 91 % of the genus and 77 % of the families distributed in Mexico. The 78.1 % of the species showed colonization, 56.2 % by AMF, 29.9 % by DSF and 0.72 % by Mucoromycotina fungi. From the total of the species, the higher presences of colonization were in terrestrial, epiphytic, saxicolous, and aquatic plants with 76.6 %, 33.3 %, 20 %, and 6.3 %, respectively. The families of ferns and lycophytes with the higher number of species colonized were Pteridaceae, Polypodiaceae, Aspleniaceae and Dryopteridaceae. The present study showed the widespread associations of AMF and DSF in ferns and lycophytes of Mexico. It is urgently needed to include ferns and lycophytes in studies focused on endomycorhizal interactions, since only 28 species (28 %) were studied in Mexican ecosystems. The majority of studies were focused on sporophytic face (80 %). Nonetheless, to understand the role that plays the mycorrhiza in the establishment of ferns and lycophytes, it is necessary to include the gametophytic face in ecological, molecular and physiological experimental studies. This information is important to implement conservation strategies, because a considerable number of ferns and lycophytes species, depend on these mycorrhizal associations for their growth and survival. Rev. Biol. Trop. 65 (3): 1062-1081. Epub 2017 September 01.

Key words: arbuscular mycorrhizal fungi; dark septate fungi; Mucoromycotina; Lycophyta; Monilophyta; ferns

Los helechos y licófitas son dos linajes de plantas vasculares evolutivamente divergentes que comparten características en su ciclo de vida con dos fases (gameto y esporofítica), y que tienen la capacidad de propagarse por esporas (Raghavan, 1992; Smith et al., 2006). Debido a estas características, se les agrupó con el nombre de Pteridophytas, helechos y plantas afines (Boullard, 1979; Tryon & Tryon, 1982; Mickel, & Smith, 2004), y recientemente como pteridobiontes (Tejero-Díez, Torres-Díaz, Mickel, Mehltreter, & Krömer, 2009).

Se calcula que la riqueza de helechos y licófitas en el mundo es superior a las 12 000 especies, con un mayor número de especies en los trópicos (Moran, 2008). Las distintas formas de vida de este grupo de plantas pueden prosperar en ambientes terrestres, saxícolas, epífitos y acuáticos, por lo que difieren en sus estrategias de adquisición de nutrimentos, y tienen un amplio rango de hábitats que van desde bosques secos a los bosques templados (Mickel & Smith, 2004).

Los helechos y licófitas juegan un papel importante en los diferentes ecosistemas, donde mantienen interacciones ecológicas con distintos organismos como hongos, lombrices, y artrópodos (Mehltreter, 2010). Una de las interacciones simbióticas más extendida en la mayoría de especies en este grupo de plantas es la denominada micorriza (hongo-raíz) (Brundrett, 2002). En la actualidad, se reconocen cuatro tipos de micorriza con base en su estructura y función: micorriza arbuscular, ectomicorriza, micorriza orquideoide y micorriza ericoide (van der Heijden, Martin, Selosse, & Sanders, 2015). No obstante, en las plantas se pueden encontrar otras asociaciones con un grupo de hongos misceláneos como los hongos septados oscuros (HSO) y con miembros de los Mucoromycotina, que en algunas ocasiones, ambos son capaces de establecer interacciones mutualistas (Jumpponen, 2001; Bidartondo et al., 2011; Newsham, 2011; Field et al., 2015).

Los hongos micorrízicos arbusculares (HMA) son un grupo monofilético del phylum de los Glomeromycota con cerca de 270 taxa capaces de formar simbiosis mutualista con 72 % de las plantas del mundo (Brundrett, 2009; Schüßler & Walker, 2010). Las hifas extraradicales de los HMA funcionan como extensiones de la raíz que mejoran la absorción de nutrimentos y agua, y el hongo a cambio, recibe fotosintatos de su hospedero (Smith & Read, 2008). Debido a la mejora nutricional, la planta tiene mayor tolerancia a estrés hídrico y patógenos, e influyen en la diversidad y en la adecuación de las especies vegetales (Smith & Read, 2008). Además, permite el movimiento de nutrimentos carbonados interplanta debido a las conexiones hifales, y juega un papel importante en el ciclado de carbono, nitrógeno y fósforo (Kottke et al., 2008; Field et al., 2015; van der Heijden et al., 2015).

La micorriza arbuscular es una de las interacciones más antiguas que ha prevalecido desde hace unos 450 millones de años (Redecker, Kodner, & Graham, 2000; Bonfante & Selosse, 2010). Por lo que se sugiere, que fue la condición simbiótica ancestral que permitió que las plantas colonizaran el medio terrestre (Pirozynski & Malloch, 1975; Bonfante & Genre, 2008). Sin embargo, nuevas evidencias paleobotánicas y moleculares sugieren que los hongos pertenecientes a Mucoromycotina, debido a que son una rama más basal que los Glomeromycota, fueron los que facilitaron la colonización del medio terrestre por las plantas (James et al., 2006; Bidartondo et al., 2011; Strullu-Derrien et al., 2014).

En la actualidad, la principal interacción micorrízica que presentan los gametofitos y esporofitos de helechos y licófitas es con los HMA que forma la micorriza arbuscular (MA) (Boullard, 1979; Newman & Reddell, 1987; Wang & Qiu, 2006). La colonización de la MA se caracteriza por formar hifas en ovillos (coils) y estructuras de almacenamiento denominadas vesículas y una interface especializada para el intercambio de nutrimentos llamada arbúsculo (Smith & Read, 2008). La presencia de los HMA en helechos y licófitas es funcional al incrementar la biomasa foliar (Cooper, 1976; Turnau, Anielska, & Jurkiewicz, 2005). En ambientes naturales la micorriza provee una ventaja ecológica a helechos que crecen en sustratos pobres en nutrimientos (Kessler, Jonas, Strasberg, & Lehnert, 2010), y recientemente, se demostró la primera evidencia directa del intercambio de carbono por nutrimentos durante la simbiosis micorrízica en Ophioglossum vulgatum L. (Field et al., 2015).

Algunas familias como Dryopteridaceae, Equisetaceae, Hymenophyllaceae, Lycopodiaceae y Polypodiaceae (grammítidos) forman asociaciones con HSO que se distinguen por ser dematiáceos a hialinos, con hifas septadas, presencia ocasional de microesclerocios y células moniliformes (Fernández, Messuti, & Fontenla, 2008; Lehnert et al., 2009; Kessler et al., 2009). La presencia de los HSO en las diferentes familias de helechos y licófitas podría sugerir que estos hongos tienen un papel ecológico importante para el crecimiento y desarrollo de las especies.

El estudio de los hongos Mucoromycotina está iniciado y por ahora se han registrado en las familias Lycopodiaceae y Ophioglosaceae (Rimington, Pressel, Duckett, & Bidartondo, 2015). Estos hongos están presentes por hifas intracelulares, ovillos de vida corta y vesículas difíciles de distinguir de los Glomeromycota cuando se analiza con microscopio compuesto (Bidartondo et al., 2011; Rimington et al., 2015).

Dentro de los países del trópico, México se distingue por tener una alta riqueza de helechos y licófitas (Mickel & Smith, 2004; Moran, 2008). De acuerdo con la clasificación de Smith et al. (2006) y Christenhusz, Zhang y Schneider (2011), alberga 32 familias con 902 especies de helechos y tres familias con 106 especies de licófitas, para un total de 1 008 especies, de las cuales el 10.5 % son endémicas (Mickel & Smith, 2004). La heterogeneidad de ecosistemas en México, que van desde el nivel del mar hasta la alta montaña, es un escenario ideal para responder preguntas ecológicas relacionadas con las interacciones micorrízicas en helechos y licófitas. Los estudios relativos a la interacción planta-hongo micorrizógenos incluyen especies de plantas en ecosistemas naturales y en sistemas de producción agrícola (Alarcón, Hernández-Cuevas, Ferrera-Cerrato, & Franco-Ramírez, 2012; Montaño et al., 2012) y pocos son los que incluyen a helechos y licófitas (Lara-Pérez et al., 2015), a pesar de que muchas especies dependen de la interacción micorrízica para reclutar individuos en las poblaciones naturales (Leake, 1994; Winther & Friedman, 2008; Field et al., 2015). El conocimiento de la identidad y funcionalidad de los hongos asociados a plantas de ramas basales como las Licófitas y Monilofitas es clave para entender el papel de los hongos micorrízicos en la evolución de las plantas en la tierra (Merckx & Bidartondo, 2008). Asimismo, la afinidad de los diferentes linajes de hongos en los sustratos donde se desarrollan los helechos y licófitas podría permitir tomar decisiones para un manejo adecuado para su propagación y conservación, con un impacto en la restauración de los ecosistemas. No obstante, el registro de los diferentes grupos taxonómicos de hongos asociados a helechos y licófitas, se encuentra fragmentado en diferentes temas de investigación, y para el caso de los HMA, los criterios para su diagnóstico son inconsistentes, lo que dificulta el entendimiento y la determinación del estatus micorrízico. Debido a que la riqueza de los helechos y licófitas tienen una amplia distribución, y se comparten en diferentes regiones y continentes, los objetivos del presente trabajo fueron: 1) estimar el porcentaje de helechos y licófitas registrados para México en los que se han abordado estudios de interacciones con HMA, HSO, Mucoromycotina, a través de una compilación de literatura mundial, y 2) realizar un diagnóstico del estatus micorrízico arbuscular, la presencia de HSO y Mucoromycotina en helechos y licófitas con distribución en México, y proveer un listado detallado de la ocurrencia de estas interacciones endomicorrízicas.

Materiales y métodos

Estrategia de la búsqueda de literatura

Se realizó una revisión de la literatura mundial para compilar el estado del conocimiento de hongos micorrízicos arbusculares, hongos septados oscuros y Mucoromycotina en helechos y licopodios distribuidos en México, de acuerdo con Mickel y Smith (2004). La revisión consistió en una búsqueda exhaustiva de información en tres diferentes bases de datos: ISI Web of Knowledge, Scopus y Google Scholar. Los términos utilizados fueron: arbuscular, vesicular, mycorrhiza, dark septate fungi, Mucoromycotina y endophyte en combinación con las entradas: Pteridophyta, fern, fern allie, gametophyte, sporophyte y cada uno de los géneros de helechos incluidos en Smith et al. (2006) más los géneros de licófitas incluidos en las familias Lycopodiaceae, Selaginellaceae, e Isoëtaceae (Christenhusz et al., 2011). En la revisión se tomaron en cuenta los trabajos que evaluaron la asociación de hongos micorrízicos por métodos de clareo y tinción, inoculación en condiciones controladas y detección por métodos moleculares, en la fase gametofítica y esporofítica. En la base de datos se incluyeron las siguientes clasificaciones:

a) micorrízico (cuando se registró presencia de arbúsculos), b) colonización por hifas y/o vesículas, c) ausente de colonización, d) presencia de hongos septados oscuros y e) hongos Mucoromycotina. La base de datos se empezó a generar en enero de 2012 y los últimos registros se realizaron en diciembre de 2015. Los helechos y licófitas tienen una amplia distribución biogeográfica y pueden habitar en diferentes ecosistemas, por tales razones, para determinar si una especie es consistentemente micorrízica, se consideró cada trabajo como una muestra independiente para cubrir diferentes ecosistemas, estaciones, posibles estados fenológicos y disturbios. El sustrato de los helechos se categorizó como acuático, terrestre, epífito y saxícola. Finalmente, las especies y familias se ordenaron de acuerdo a la clasificación de helechos y licófitas propuesta por Smith et al. (2006) y Christenhusz et al. (2011). Las especies de helechos y licófitas registradas para México en Mickel y Smith (2004) se reordenaron de acuerdo a Smith et al. (2006), para estimar el porcentaje de especies con las que se cuenta con información de las interacciones micorrízicas.

Resultados

De la revisión mundial total se obtuvo información de 1 208 especies, de las cuales 137 son especies de helechos y licopodios con distribución en México, resultado de 59 trabajos de investigación. De la información reunida, sobre la interacción de hongos micorrízicos con helechos y licófitas, el 20 % (28 especies) proviene de estudios realizados en México y el resto de diferentes países con los que se comparten las especies de ambos grupos. La revisión contiene 234 muestras de helechos y licófitas que incluyen 27 familias, 61 géneros y 137 especies (Cuadro 1). Del total de las muestras el 76 % presentó colonización por hongos micorrízicos, el 52.56 % se registró la presencia de arbúsculos, el 10.25 % únicamente presentó colonización en forma de hifas, vesículas, o coils, el 23.93 % estuvieron ausentes de colonización, el 20 % fue por HSO, la mitad (9.82 %) compartido con HMA y el 0.85 % por Mucoromycotina (Cuadro 1, Fig. 1A).

Cuadro 1 Listado de la presencia de hongos micorrízicos arbusculares, Mucoromycotina y hongos septados oscuros en helechos y licófitas con distribución en México 

Familia/Especie Sustrato Colonización HMA HSO Referencias
Anemiaceae Anemia hirsuta (L.) Sw. S + A - 35
Anemia phyllitidis (L.) Sw. T + HVC - 1
Anemia phyllitidis T + AV + 59
Aspleniaceae Asplenium achilleifolium (M. Martens & Galeotti) Liebm. E + - + 59
Asplenium auriculatum Sw. E - - - 30
Asplenium auriculatum E + - + 59
Asplenium auritum Sw. E - - - 30
Asplenium dalhousiae Hook. T + A - 17
Asplenium fragrans Sw. E - - - 59
Asplenium harpeodes Kunze T - - - 19
Asplenium laetum Sw. T + A - 19
Asplenium miradorense Liebm. T - - - 26
Asplenium monanthes L. T - - - 35
Asplenium praemorsum Sw. E - - - 59
Asplenium rutaceum (Willd.) Mett. T - - - 19
Asplenium serra Langsd. & Fisch. T - - - 19
Asplenium serra E + - + 59
Asplenium trichomanes L. T - - - 4
Asplenium trichomanes T + A - 16
Asplenium trichomanes T + A - 17
Asplenium trichomanes S - - - 35
Blechnaceae Blechnum appendiculatum Willd. T + HVA - 3
Blechnum appendiculatum T + HV + 26
Blechnum divergens (Kunze) Mett. T + A - 19
Blechnum occidentale L. T + A - 15
Blechnum penna-marina (Poir.) Kuhn T + ND - 7
Blechnum penna-marina T + ND - 10
Blechnum penna-marina T + A + 14
Blechnum penna-marina A - - - 27
Blechnum schiedeanum (Schltdl. ex C. Presl) Hieron. T + HVA + 26
Cyatheaceae Alsophila firma (Baker) D. S. Conant T + A + 25
Alsophila firma T + HVA + 26
Cyathea bicrenata Liebm. T + HVA - 26
Cyathea divergens var. tuerckheimii (Maxon) R. M. Tryon T + HVA + 26
Cyathea fulva (M. Martens & Galeotti) Fée T + A - 24
Dennstaedtiaceae Dennstaedtia auriculata H. Navarrete & B. Øllgaard T + A - 19
Histiopteris incisa (Thunb.) J. Sm. T + ND - 10
Histiopteris incisa T + A - 58
Pteridium aquilinum (L.) Kuhn in v. d. Decken T + A - 4
Pteridium aquilinum T + ND - 10
Pteridium aquilinum T + A - 16
Pteridium aquilinum T + A - 23
Pteridium aquilinum T + VH - 34
Pteridium aquilinum T - - - 35
Pteridium aquilinum T + A - 36
Pteridium aquilinum T + HAVC - 38
Pteridium aquilinum T + CV - 57
Pteridium aquilinum var. latiusculum (Desv.) Underw. ex Heller T + VA - 28
Dicksoniaceae Dicksonia sellowiana Hook. T + A - 19
Lophosoria quadripinnata (J. F. Gmel.) C. Chr. T + ND - 8
Lophosoria quadripinnata T + A + 14
Lophosoria quadripinnata T + A - 19
Dryopteridaceae Arachniodes denticulata (Sw.) Ching T + - ? 29
Ctenitis microchlaena (Fée) Stolze T + A - 19
Elaphoglossum erinaceum (Fée) T. Moore E + - + 59
Elaphoglossum peltatum (Sw.) Urb. E - - - 30
Elaphoglossum setigerum (Sodiro) Diels E - - - 59
Elaphoglossum squarrosum (Klotzsch) T. Moore T + A - 29
Elaphoglossum squarrosum T + A - 29
Polystichum acrostichoides (Michx.) Schott T + A - 4
Polystichum acrostichoides T + ND - 53
Polystichum muricatum (L.) Fée T + A - 19
Polystichum ordinatum (Kunze) Liebm. T + H - 26
Polystichum platyphyllum (Willd.) C. Presl T + A - 29
Equisetaceae Equisetum hyemale var. affine (Engelm.) A. A. Eaton T - - - 4
Equisetum laevigatum A. Braun T + HA - 13
Equisetum laevigatum T + H - 13
Gleicheniaceae Dicranopteris flexuosa (Schrad.) Underw. T + ND - 48
Diplopterygium bancroftii (Hook.) A. R. Sm. T + AV + 59
Sticherus palmatus (W. Schaffn. ex E. Fourn.) Copel. T + HVA + 26
Sticherus underwoodianus (Maxon) Nakai T + A + 59
Hymenophyllaceae Hymenophyllum fucoides (Sw.) Sw. E + - + 29
Hymenophyllum hirsutum (L.) Sw. E + Asc - 46
Hymenophyllum microcarpum Desv. E - - - 30
Hymenophyllum polyanthos (Sw.) Sw. E + - + 29
Hymenophyllum tunbrigense (L.) Sm. S - - - 35
Trichomanes diversifrons (Bory) Mett. ex Sadeb. T + A - 19
Trichomanes pinnatum Hedw. T + A - 19
Lomariopsidaceae Nephrolepis biserrata (Sw.) Schott E + HCV - 40
Nephrolepis cordifolia (L.) C. Presl T + A - 15
Nephrolepis cordifolia T + - + 36
Nephrolepis cordifolia T + HAVC + 38
Nephrolepis exaltata (L.) Schott T + A - 15
Nephrolepis exaltata T + HA + 37
Nephrolepis exaltata T + HAVC - 38
Lycopodiaceae Huperzia crassa (Humb. &Bonpl. ex Willd.) Rothm. T + A - 55
Huperzia serrata (Thunb. ex Murray) Trevis. T - - - 58
Lycopodiella cernua (L.) Pic. Serm. T - - - 36
Lycopodiella cernua T + A - 43
Lycopodium clavatum L. T - - - 5
Lycopodium clavatum T + HAVC - 38
Lycopodium clavatum T + Asc - 47
Lycopodium clavatum T + - + 50
Lycopodium thyoides Humb. & Bonpl. T - - - 5
Lycopodium thyoides T + - + 59
Macrothelypteris Macrothelypteris torresiana (Gaudich.) Ching T + HVA - 36
Macrothelypteris torresiana T + HVAC + 39
Marattiaceae Danaea elliptica Sm. T + A - 19
Marsileaceae Marsilea vestita Hook. & Grev. A + HVA - 2
Marsilea vestita A + HVAC + 39
Marsilea polycarpa Hook. & Grev. A + - + 49
Marsilea vestita A - - - 49
Metaxyaceae Metaxya rostrata (Kunth) C. Presl T + A - 19
Ophioglossaceae Botrychium virginianum (L.) Sw. T + A - 4
Botrychium virginianum T + A - 19
Botrychium virginianum T + A - 21
Botrychium virginianum T + A - 22
Botrychium virginianum T + HV - 34
Botrychium virginianum T + A - 53
Ophioglossum reticulatum L. T + AV + 38
Ophioglossum reticulatum T + HA - 45
Ophioglossum reticulatum T - - - 58
Ophioglossum vulgatum L. T + A - 16
Ophioglossum vulgatum T + A - 43
Ophioglossum vulgatum T + CV - 57
Osmundaceae Osmunda cinnamomea L. T + A - 4
Osmunda cinnamomea T + CVA - 9
Osmunda cinnamomea T + A - 23
Polypodiaceae Campyloneurum amphostenon (Kunze ex Klotzsch) Fée T - - - 19
Campyloneurum amphostenon E - - - 29
Campyloneurum amphostenon E - - - 59
Campyloneurum angustifolium (Sw.) Fée E + - + 59
Campyloneurum costatum (Kunze) C. Presl E + HA - 26
Campyloneurum tenuipes Maxon E + - + 59
Cochlidium serrulatum (Sw.) L. E. Bishop E + - + 29
Enterosora parietina (Klotzsch) L. E. Bishop E - - - 29
Lellingeria prionodes (Mickel & Beitel) A. R. Sm. & R. C. Moran E + - + 59
Melpomene firma (J. Sm.) A. R. Sm. & R. C. Moran E + - + 29
Melpomene flabelliformis (Poir.) A. R. Sm. & R. C. Moran S - - - 35
Melpomene moniliformis (Lag. ex Sw.) A. R. Sm. & R. C. Moran T + - + 29
Microgramma reptans (Cav.) A. R. Sm. E - - - 30
Niphidium crassifolium (L.) Lellinger E + HVA - 26
Niphidium crassifolium T + - + 59
Pecluma dispersa (A. M. Evans) M. G. Price S - - - 26
Phlebodium areolatum (Humb. & Bonpl. ex Willd.) J. Sm. T - - - 15
Phlebodium areolatum E + H - 26
Phlebodium areolatum E + H - 26
Pleopeltis crassinervata (Fée) T. Moore S + HV + 26
Pleopeltis mexicana (Fée) Mickel & Beitel S - - - 35
Pleopeltis mexicana E - - - 59
Pleopeltis polypodioides E - - - 59
Polypodium furfuraceum Schltdl. & Cham. E - - - 30
Polypodium lepidotrichum (Fée) Maxon T + HA - 26
Polypodium plebeium Schltdl. & Cham. E - - - 59
Polypodium polypodioides (L.) Watt (Pleopeltis polypodioides) S - - - 35
Polypodium subpetiolatum Hook. E - - - 59
Terpsichore semihirsuta (Klotzsch) A. R. Sm. T + - + 29
Psilotaceae Psilotum complanatum Sw. E - - - 15
Psilotum nudum (L.) P. Beauv. T + A - 15
Psilotum nudum T + C - 38
Psilotum nudum E - - - 40
Psilotum nudum T + A - 43
Psilotum nudum T + A - 54
Pteridaceae Adiantum andicola Liebm. T + HVA + 26
Adiantum capillus-veneris L. T + HV - 3
Adiantum capillus-veneris T - - - 11
Adiantum capillus-veneris S + A - 15
Adiantum capillus-veneris T + A - 16
Adiantum capillus-veneris T + A - 17
Adiantum capillus-veneris S - - - 35
Adiantum capillus-veneris T + HV - 44
Adiantum capillus-veneris T - - - 56
Adiantum concinnum Humb. & Bonpl. ex Willd. T + HV - 26
Adiantum latifolium Lam. T - - - 18
Adiantum latifolium E - - - 40
Adiantum lunulatum Burm. T + HV - 20
Adiantum lunulatum T + HAVC + 38
Adiantum poiretii Wikstr. T - - - 35
Adiantum raddianum C. Presl T + HVA + 36
Adiantum raddianum T + HAVC - 38
Adiantum raddianum T + HA - 44
Adiantum raddianum T + A - 52
Adiantum trapeziforme L. T + HV + 26
Anogramma leptophylla (L.) Link* T + A - 43
Anogramma leptophylla T + - - 6
Ceratopteris thalictroides (L.) Brongn. A - - - 15
Ceratopteris thalictroides A - - - 28
Ceratopteris thalictroides T + HVAC + 39
Cheilanthes bonariensis (Willd.) Proctor T + HVA - 3
Cheilanthes farinosa (Forssk.) Kaulf. T + A - 17
Cheilanthes farinosa T + HAV - 34
Cheilanthes feei T. Moore S + HVA - 41
Cheilanthes myriophylla Desv. T + HV - 3
Doryopteris concolor (Langsd. & Fisch.) Kuhn T - - - 35
Doryopteris concolor T + HA + 36
Dryopteris filix-mas (L.) Schott T + A - 16
Dryopteris muenchii A. R. Sm. T + A - 42
Dryopteris wallichiana (Spreng.) Hyl. T + A - 15
Pellaea ternifolia (Cav.) Link T + A - 15
Pellaea ternifolia subsp. ternifolia T + A - 15
Pityrogramma calomelanos (L.) Link T + A - 18
Pityrogramma calomelanos T + HV - 20
Pityrogramma calomelanos T + HVA - 36
Polytaenium feei (W. Schaffn. ex Fée) Maxon (Antrophyum lanceolatum) E - - - 30
Pteris biaurita L. T + VAH - 34
Pteris biaurita T + HVAC + 39
Pteris biaurita T + HA - 44
Pteris cretica L. T + A - 15
Pteris cretica T - - - 16
Pteris cretica T + A - 17
Pteris cretica T + A - 28
Pteris cretica S + A - 35
Pteris cretica T + HAVC - 38
Pteris muricata Hook. T + A - 19
Pteris podophylla Sw. T + A + 19
Pteris quadriaurita Sw. T + VAH - 34
Pteris vittata L. T + A - 15
Pteris vittata T + HV - 20
Pteris vittata T + AVC - 31
Pteris vittata T + A - 32
Pteris vittata T + AVH - 33
Pteris vittata T + VAH - 34
Pteris vittata S + A - 35
Pteris vittata T + HAV - 38
Pteris vittata T + A - 51
Pteris vittata T + CV - 57
Pteris vittata T + A - 58
Saccolomataceae Saccoloma elegans Kaulf. T + A - 19
Saccoloma inaequale (Kunze) Mett. T + A + 19
Salviniaceae Salvinia auriculata Aubl. A + - + 12
Salvinia minima Baker A + - + 12
Azolla filiculoides Lam. A - - - 15
Schizaeaceae Schizaea elegans (Vahl) Sw. T + A - 19
Selaginellaceae Selaginella apoda (L.) Spring T + A - 23
Selaginella finitima Mickel & Beitel T + HV + 26
Selaginella martensii Spring T + H - 26
Familia/Especie Sustrato Colonización HMA HSO Referencias
Thelypteridaceae Thelypteris caucaensis (Hieron.) Alston T + A - 19
Thelypteris interrupta (Willd.) K. Iwats. T - - - 15
Thelypteris rudis (Kunze) Proctor T + A - 19
Woodsiaceae Cystopteris fragilis (L.) Bernh. T - - - 4
Cystopteris fragilis T - - - 19
Cystopteris fragilis S + A - 35
Diplazium expansum Willd. T + A - 19
Diplazium hians Kunze ex Klotzsch T + A - 19

* = Especies asociadas a hogos Mucoromycotina; Asco = Ascomycota; ND = Criterio de diagnóstico no determinado; T = Terrestre; S = Saxícola; E = Epífita; A = Acuática.

Andrade et al., 2000, Bajwa et al., 2001, Bautista-Cruz et al. 2014, Berch & Kendrick 1982, Berliner & Torrey 1989, Bidartondo et al., 2011, Carrillo, Godoy, & Peredo, 1992, Castillo, Borie, Godoy, Rubio, & Sieverding, 2006, Cooke & Lefor 1998, Cooper 1976, de la Rosa-Mera et al., 2012, de Marins et al., 2009, Dhillion, 1993, Fernández, Messuti, & Fontenla, 2013, Gemma et al., 1992, Hepden, 1960, Iqbal, Yousaf, & Younus, 1981, Kessler et al., 2009, Kessler et al., 2014, Khade & Rodrigues, 2002, Kovács, Kottke, & Oberwinkler, 2003, Kovács, Balazs, & Penzes, 2007, Laferrière & Koske, 1981, Lara-Pérez et al., 2014, Lara-Pérez, 2007, Lara-Pérez, 2015, Laursen, Treu, Seppelt, & Stephenson, 1997, Lee, Eom, Lee, & Lee, 2001, Lehnert et al., 2009, Lesica & Antibus, 1990, Leung, Ye, & Wong, 2007, Liu, Zhu, Chen, Christie, & Li, 2005, Martínez, Chiocchio, Em, Rodríguez, & Godeas 2012, Mishra, Sharma, & Gatphoh, 1980, Moteetee, Duckett, & Russell, 1996, Muthukumar, Sathiyaraj, Priyadharsini, Uma, & Sathiyadash, 2014, Muthukumar & Prabha 2012, Muthukumar & Prabha 2013, Muthuraja, Muthukumar, Sathiyadash, Uma, & Priyadharsini, 2014, Nadarajah & Nawawi, 1993, Palmieri & Swatzell, 2004, Reyes-Jaramillo et al., 2008, Rimington et al., 2015, Santhoshkumar & Nagarajan 2014, Schmid & Oberwinkler, 1996, Schmid, Oberwinkler, & Gómez, 1995, Schmid & Oberwinkler, 1993, Schneider, Oliveira, Guilherme, Stürmer, & Soares, 2012, Seerangan & Thangavelu, 2014, Treu, Laursen, Stephenson, Landolt, & Densmore, 1996, Trotta et al., 2006, Turnau et al., 2005, West, Brandt, Holstien, Hill, & Hill, 2009, Winther & Friedman, 2009, Winther & Friedman 2008, Yi, Fu, Cao, & Ding, 1994, Zhang, Guo, & Liu, 2004, Zhao, 2000, Zubek et al., 2010.

Fig. 1 Percentage of arbuscular mycorrhizal, Mucoromyconina and dark septate fungi colonization ferns and lycophytes with distribution in Mexico compiled from literature review. A. Samples. B. Species. 

De las 137 especies, el 68.61 % corresponden a especies terrestres, el 23.35 % a epífitas, 4.37 % a saxícolas y el 3.64 % a acuáticas. El 78.1 % de las especies presentó colonización por hongos, el 56.2 % fueron por micorriza arbuscular, 8.9 % solo presentó colonización por hifas y/o vesículas, el 21.89 % no presentaron colonización, mientras que el 29.9 % fue por HSO y el 1.4 % por Mucoromycotina (Fig. 1B). Comparando por el tipo de sustrato, el número de muestras que presentaron mayor colonización por micorriza arbuscular fueron las especies terrestres 64.5 %, saxícolas 50 %, acuáticas 20 % y epífitas 5.41 %. La colonización por HSO se presentó en mayor porcentaje en las especies acuáticas 40 %, seguida de las epífitas 29.7 %, las terrestres 18 % y las saxícolas 7.14 % (Fig. 2A). En el número de especies registradas, la mayor colonización se observó en especies terrestres 76.59 %, saxícolas 33.33 %, acuáticas 20 % y epífitas 6.25 %. Mientras que la colonización por HSO fue mayor en especies acuáticas con 80 %, epífitas 37.5 %, terrestres 25.5 % y saxícolas 16.6 % (Fig. 2B).

Fig. 2 Percentage arbuscular mycorrhizal and dark septate fungi colonization in terrestrial, epiphytic, saxicolous, and aquatic ferns and lycophytes with distribution in Mexico compiled from literature review. A. Samples. B. Species. 

Las especies con mayor número de muestras fueron Pteris vittata L. con 12 registros, Pteridium aquilinum (L.) Kuhn in v. d. Decken con nueve, Adiantum capillus-veneris L. con ocho, Botrychium virginianum (L.) Sw. con seis, Pteris cretica L. y Psilotum nudum (L.) P. Beauv. con cinco registros (Cuadro 1). El resto está representado con uno a cuatro registros (Cuadro 1). Las familias de helechos y licófitas con mayor número de especies fueron Pteridaceae con 28, que corresponde al 12 % de las especies que contiene la familia en México, Polypodiaceae con 22 especies (17 %), seguida de Aspleniaceae con 13 (14 %) y Dryopteridaceae con 10 (7.1 %) (Cuadro 2). Para las familias Dicksoniaceae, Metaxyaceae, Psilotaceae y Saccolomataceae se obtuvo información para el 100 % de las especies con distribución en México, si bien cabe mencionar que estas familias solo están representadas por una o dos especies (Cuadro 2). Sin embargo, para las familias Cibotiaceae, Culcitaceae, Isoëtaceae, Lindsaeaceae, Lygodiaceae, Oleandraceae, Onocleaceae, Plagiogyriaceae y Tectariaceae no se encontró ningún registro sobre las interacciones endomicorrízicas (Cuadro 2).

Cuadro 2 Colonización de hongos en las familias de helechos y licófitas con distribución en México 

Familia Especies en México Especies analizadas Porcentaje
Anemiaceae 20 2 10
Aspleniaceae 89 13 14.6
Blechnaceae 19 5 26.3
Cibotiaceae 2 - -
Culcitaceae 1 - -
Cyatheaceae 14 4 28.6
Dennstaedtiaceae 22 4 18.2
Dicksoniaceae 2 2 100
Dryopteridaceae 140 10 7.1
Equisetaceae 3 2 66.7
Gleicheniaceae 7 4 57.1
Hymenophyllaceae 48 7 14.6
Isoetaceae 6 - -
Lindsaeaceae 9 - -
Lomariopsidaceae 12 3 25
Lycopodiaceae 20 5 25
Lygodiaceae 3 - -
Marattiaceae 6 1 16.7
Marsileaceae 8 2 25
Metaxyaceae 1 1 100
Oleandraceae 1 - -
Onocleaceae 1 - -
Ophioglossaceae 14 3 21.4
Osmundaceae 2 1 50
Plagiogyriaceae 1 - -
Polypodiaceae 129 22 17.1
Psilotaceae 2 2 100
Pteridaceae 218 28 12.8
Saccolomataceae 2 2 100
Salviniaceae 4 3 75
Schizaeaceae 3 1 33.3
Selaginellaceae 80 3 3.8
Tectariaceae 7 - -
Thelypteridaceae 70 4 5.7
Woodsiaceae 42 3 7.1
Total 1 008 137 -

El 61 % de los trabajos incluidos en la revisión estuvieron dirigidos a estimar la colonización micorrízica en helechos y licófitas, seguido de estudios realizados con plantas vasculares en general (18.6 %). La información restante está repartida en estudios de ecosistemas acuáticos, epífitas y en plantas que crecen en suelos contaminados con metales pesados. Los estudios se enfocaron principalmente a la fase esporofítica, ya que únicamente en ocho trabajos (13.5 %) se analizaron gametofitos. La metodología para evidenciar la colonización endomicorrízica en la mayoría de los trabajos examinados (87.8 %) fue mediante técnicas estándares de clareo y tinción de raíz y con apenas un 10 % mediante la confirmación molecular.

Discusión

La información aquí presentada sobre la colonización de hongos micorrízicos arbusculares, Mucoromycotina y hongos septados oscuros en helechos y licófitas correspondió al 77 % de las familias, 91 % de los géneros, y el 13.37 % de las especies registradas para México (Mickel & Smith, 2004). Los estudios sobre interacciones micorrízicas realizadas en México es de apenas el 2.7 % de la riqueza de helechos y licófitas, y aporta el 20 % de las especies registradas en este estudio (Reyes-Jaramillo, Camargo-Ricalde, & Aquiahuatl-Ramos, 2008; de la Rosa-Mera, Ferrera-Cerrato, Alarcón, Sánchez-Colín, & Franco-Ramírez, 2012; Bautista-Cruz, Montaño, Camargo-Ricalde, & Pacheco, 2014; Lara-Pérez et al., 2015). La riqueza de especies de helechos y licófitas de las que se carece de información respecto a las interacciones micorrízicas, es cercana a las 900 especies. A nivel mundial, la proporción de especies de helechos y licófitas, para las que falta evaluar su estatus micorrízico, está entre el 89-90 % (Kessler et al., 2009; Lehnert, Krug, & Kessler, 2016), por lo que es necesario ampliar el número de especies analizadas para tener un conocimiento más completo de sus interacciones micorrízicas.

En el presente estudio, los hongos que colonizan a helechos y licófitas son los HMA, HSO y Mucoromycotina. En total, los tres grupos de hongos colonizan el 78.1 % de las especies, no obstante, sólo el 56.2 % pueden ser consideradas especies micorrízicas arbusculares debido a la presencia de arbúsculos, interface especializada para el intercambio bidireccional de nutrimentos (van der Heijden et al., 2015). El porcentaje de especies micorrízicas obtenido en este trabajo es similar a estimaciones realizadas por Wang y Qiu (2006) y Lehnert et al. (2009), quienes reportan que el 52 y 53 % de las especies presentan colonización micorrízica arbuscular, respectivamente. Una reciente revisión mundial de las asociaciones micorrízicas en helechos y licófitas estima que la colonización por HMA en helechos y licófitas es del 54 % (Lehnert et al., 2016). En este trabajo la mayoría de los datos de colonización micorrízica vienen de una sola muestra y no es necesariamente representativa del género o de la familia de helechos o licófitas. Por lo cual, es necesario analizar más individuos de las especies, sobre todo aquellas que presentaron colonización únicamente por hifas y vesículas para poder confirmar sus estatus micorrízico (Brundrett, 2009).

La proporción de especies micorrízicas arbusculares en helechos y licófitas es mayor en las especies terrestres (76.5 %) en comparación con las saxícolas (33.3 %), acuáticas (20 %) y epífitas (6.2 %). El bajo número de especies con colonización de micorriza arbuscular en especies saxícolas, acuáticas y epífitas, posiblemente se debe a la baja riqueza y abundancia de esporas de HMA, registrada en estos sustratos (Janos & Sahley, 1995; McIlveen & Cole, 1976; de Marins, Carrenho, & Thomaz, 2009; Seerangan & Thangavelu, 2014).

De manera general, la presencia de HSO se presenta en el 30 % de helechos y licófitas; sin embargo, esta proporción sin duda variará dependiendo de los sustratos analizados (Andrade, Queiroz, Hermes, & Oliveira, 2000; Lenhert et al., 2009; Zubek et al., 2010; Kessler, Güdel, Salazar, Homeier, & Kluge, 2014). La presencia de HSO resultó ser mayor en helechos acuáticos (80 %) comparado con los epífitos (37.5 %), terrestres (25.5 %) y saxícolas (16.6 %). La proporción de especies colonizadas por HSO en vegetación acuática y subacuática es parecida al 79.16 % reportado por de Marins et al. (2009); y contrasta con Seerangan y Thangavelu (2014) quienes reportan únicamente el 8.6 % de colonización por HSO.

Algunos autores como Boullard (1979), Harley y Harley (1987), Gemma, Koske y Flynn (1992) y Muthukumar y Udaiyan (2000) han reportado la ausencia de colonización micorrízica arbuscular en helechos y licófitas acuáticas, sin embargo, Bajwa, Yaqoob y Javaid (2001) reportaron colonización micorrízica arbuscular en Marsilea vestita Hook. & Grev., que presenta variación estacional con altos porcentajes de arbúsculos en otoño. Además, se ha constatado la presencia de hifas y vesículas de hongos micorrízicos en Marsilea quadrifolia L. y Salvinia natans (L.) All. (Bagyaraj, Manjunath, & Patil, 1979; Radhika & Rodrigues, 2007).

En México, hay 12 especies de helechos acuáticos o subacuáticos de las familias Marsileaceae (ocho especies) y Salvinaceae (cuatro especies), y alta diversidad especies vegetales en manglares, popales, tulares, carrizales y especies de la vegetación flotante y sumergida (Rzedowski, 1978; Montaño et al., 2012). Sin embargo, han sido pocos los estudios ecológicos para entender la riqueza y la dinámica de los HMA y los HSO en estas comunidades vegetales.

Las familias con mayor número de especies con información de las interacciones micorrízicas fueron Pteridaceae, Polypodiaceae, Dryopteridaceae y Aspleniaceae. Este resultado es esperado, ya que las mencionadas familias aportan más del 56 % de la riqueza de helechos y licófitas de México (Mickel & Smith, 2004). Por el contrario, es posible que las familias menos representadas en estudios de interacciones micorrízicas (Cibotiaceae, Culcitaceae, Isoëtaceae, Lindsaeaceae, Lygodiaceae, Oleandraceae, Onocleaceae, Plagiogyriaceae y Tectariaceae) sea debido a la baja riqueza de especies tanto a nivel mundial como en México (Mickel & Smith, 2004; Smith et al., 2006).

En México hay 186 especies de helechos y licófitas endémicas y muchas especies más que se encuentran amenazadas, debido a la reducción de su hábitat tal y como ocurre con el bosque mesófilo de montaña (Mickel y Smith, 2004). En consecuencia, conocer el estatus micorrízico podría ser una estrategia alternativa para su propagación y conservación. Los reportes bibliográficos sobre las interacciones micorrízicas en helechos y licófitas emplearon la fase esporofítica (80 %), fase conspicua con caracteres taxonómicos de relevancia a diferencia de la gametofítica. La determinación de la presencia de hongos en la fase gametofítica es necesaria para entender el papel que juegan los diferentes grupos taxonómicos de hongos en el establecimiento de helechos y licófitas en condiciones naturales, y conocer si existe una fluctuación en la colonización micorrízica en los hábitats con marcada estacionalidad.

El gametofito es una etapa crítica y vulnerable a la depredación, desecación, y pocas oportunidades de luz en sotobosque, por lo que la micorriza puede ser una estrategia para el reclutamiento de las especies en los diferentes ecosistemas (Leake, 1994). La dependencia obligada de la micorriza arbuscular en gametofitos aclorófilos subterráneos micoheterotróficos es evidente (Winther & Friedman, 2008, 2009; Field et al. 2015). En cambio, los gametofitos cordados fotosintéticos se han considerado ausentes de colonización (Campbell, 1908; Boullard, 1979; Schmid & Oberwinkler, 1993). Para un tener un panorama completo de las interacciones gametofito-hongo en el ciclo de vida de los helechos y licófitas, hay que tener en cuenta los tipos de ambientes donde se desarrollan las especies. Estudios recientes, confirman la presencia de micorriza arbuscular en gametofitos cordados de helechos, que crecen al interior de un bosque subtropical perennifolio en Japón (Ogura-Tsujita et al., 2015). Por el contrario, gametofitos de las especies Pteris vittata y Nephrolepis exaltata, consideradas como especies pioneras, demuestran que no son susceptibles a la colonización por HMA, formando micorriza únicamente en el esporofito diploide (Lloyd, 1974; Bonfante & Selosse, 2010; Wang et al., 2012; Muthukumar & Prabha 2012). Las herramientas moleculares pueden ayudarnos en la identificación taxonómica de las especies de hongos que colonizan tanto a gametofitos como a helechos y licófitas (Pryer et al., 2004; Ogura-Tsujita et al., 2015). Para tal fin, una alternativa sería implementar estudios experimentales obteniendo gametofitos a partir de la siembra de esporas (Turnau et al., 2005; Lara-Pérez, 2007; Reyes-Jaramillo et al., 2008).

El estudio de los hongos Mucoromycotina está iniciando y por ahora se encuentra representado en las familias Lycopodiaceae y Ophioglosaceae pero, conforme avancen los estudios en este grupo de hongos, seguramente se revelarán nuevos registros en muchas otras familias de helechos y licófitas (Rimington et al., 2015). Debido a que la morfología de los Mucoromycotina es muy parecida a los Glomeromycota, sería necesario incorporar metodologías moleculares, que nos permitan diferenciar las especies de los grupos taxonómicos asociados para evitar registros erróneos (Bidartondo et al., 2011; Rimington et al., 2015). Los HSO como los Mucoromycotina podrían tener amplia relevancia ecológica, sin embargo, es necesario establecer estudios experimentales para evidenciar su funcionalidad.

Finalmente, se considera imprescindible realizar estudios comparativos de la interacción micorrízica en gametofitos y esporofitos de helechos y licófitas en los diferentes ambientes y sustratos donde se desarrollan, para entender la relevancia ecológica de los HMA en la adecuación de las especies. Para tener un mejor entendimiento de las interacciones de los hongos que colonizan a los helechos y licófitas se requiere de estudios complementarios que incluyan estudios de biología molecular, fisiología y ecología. Dentro de los países del trópico, México se distingue por tener una alta riqueza de helechos y licófitas con especies endémicas, aunadas a un mosaico ambiental muy heterogéneo, por lo que es un escenario ideal para llevar a cabo investigaciones ecológicas de los diferentes hongos que colonizan a helechos y licófitas.

Agradecimientos

El primer autor agradece al CONACYT por la beca (No. 223899) para estudios Doctorales en el Instituto de Biotecnología y Ecología Aplicada, durante la cual se realizó la primera etapa de este trabajo. Los autores agradecen a los tres revisores anónimos por sus valiosas aportaciones y sugerencias a la versión inicial del manuscrito.

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Recibido: 10 de Agosto de 2016; Revisado: 21 de Abril de 2017; Aprobado: 19 de Mayo de 2017

*Correspondence: ingluislara@gmail.com

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Universidad de Costa Rica. Escuela de Biología, 2060 San José, Costa Rica, San Pedro, San José, CR, 2060, 2511-5500 , 2511-5550