Materiales y métodos

Área de estudio: El estudio se desarrolló en la Bahía de Cispatá, localizada en el Caribe continental colombiano departamento de Córdoba entre los municipios de San Antero, San Bernardo del Viento y Santa Cruz de Lorica. El área está enmarcada entre las coordenadas geográficas 09°24’0” - 09º20’0” N y 75°49’30” - 75°54’30” W. La cobertura en bosques de manglar es de 8 570.9 ha, de las cuales 4 163 ha son susceptibles de aprovechamiento forestal (CVS &amp INVEMAR., 2010). La elevación promedio del sitio es 5 m.s.n.m, y el régimen climático en la zona es unimodal - biestacional, con una estación seca bien definida entre diciembre y marzo, y una húmeda, entre abril y noviembre (CVS &amp IAvH, 2006). La temperatura media mensual oscila entre 26.7 y 28.6 °C (^{Sánchez-Páez, Ulloa-Delgado, Tavera Escobar, &amp Gil Torres, 2005}); la evaporación potencial promedio es de 1 826 mm/año, y la precipitación anual promedio es de 1 425 mm (Sánchez-Páez, Ulloa-Delgado, &amp TaveraEscobar, 2004). Se puede considerar como una de las áreas del litoral Caribe colombiano más dinámica, porque según ^{Robertson y Chaparro (1998}), en los últimos siglos el delta del río Sinú ha migrado cuatro veces y ha tomado el nombre de las áreas donde desemboca el río: Los Venados hasta 1762, Mestizos: 1762-1849, Cispatá: 1849-1938 y Tinajones: desde 1938 a la actualidad (Sánchez-Páez et al., 2005). De acuerdo con el sistema de clasificación del ^{Holdridge, Grenke, Hatheway, Liang y Tosi (1971}), el área corresponde a las zonas de vida bosque húmedo y muy húmedo tropical (bh-T y bmh-T). En el área, se distinguen otros usos del suelo asociados a los bosques de manglar, como acuacultura, helechales, bosques secos humedales halófilos, playones aluviales y fluviomarinos.

Los bosques de mangle de la Bahía de Cispatá están representados por cuatro especies: Avicennia germinans (L.) Stearn, Rhizophora mangle (L.), Laguncularia racemosa (L.) C.F. Gaertn., y Pelliciera rhizophorae Planch. &amp Triana. Las especies Avicennia germinans y Rhizophora mangle presentan los mayores Índices de Valor de Importancia (IVI) (^{Agudelo et al., 2014}), y por tanto, los árboles seleccionados para la construcción de las ecuaciones alométricas correspondieron a estas dos especies.

Selección de la muestra: Además del IVI, se revisó las tendencias de las distribuciones diamétricas para estas especies en 23 parcelas permanentes de 500 m² (20 x 25 m) establecidas en la bahía de Cispatá entre febrero y marzo de 2012 (^{Agudelo et al., 2014}). Se definieron rangos diamétricos de 10 cm a partir de 2.5 cm. A los rangos con mayor frecuencia se les asignó una mayor cantidad de árboles para la muestra y a los menos frecuentes menor número de individuos.

Trabajo de campo: Se cosecharon en total 60 árboles: 30 A. germinans y 30 de R. mangle siguiendo los protocolos existentes para ello (^{Rügnitz, Chacón, &amp Porro, 2009}; ^{Yepes et al., 2011}). La cosecha de dichos individuos estuvo amparada por la resolución No. 1.5977 del 14 de febrero 2012, emitida por la Corporación Autónoma Regional de los Valles del Sinú y del San Jorge - CVS, Autoridad Ambiental con jurisdicción en el área de estudio. A cada árbol seleccionado se le registró las coordenadas de su ubicación (se empleó un GPS map 60Scx Garmin). Se midió el diámetro normal (DAP) (diámetro a 1.30 m de altura o 30 cm por encima de la última raíz aérea cuando la hubo, y el diámetro en la base (Db). Se empleó la cinta métrica (precisión de 1.0 mm) para diámetros mayores o iguales a 10 cm, y pie de rey para los diámetros menores a 10 cm (precisión 0.1 mm). Se midió la altura de copa (Hc) y la altura total (Ht) antes del apeo (con clinómetro SUNNTO, precisión 0.5 º). En el árbol apeado, siguiendo el método de Smalian reiterado (^{Lema, 2003}), se realizaron mediciones del diámetro del fuste cada décimo de la longitud para hallar su volumen con corteza. Debido a las dificultades presentadas para pesar algunas ramas y raíces aéreas, se recurrió igualmente al método de cubicación. Cada árbol de R. mangle y A. germinans fue pesado por componentes, separando: hojas-flores-frutos, ramas, raíces aéreasfuste. Cada componente se pesó en verde (se empleó una báscula digital con capacidad máxima de 200 kg y precisión de 0.1 kg) y se tomaron 60 muestras de aproximadamente 300 g para determinaciones de contenido de humedad. Para las determinaciones de densidad de la madera, se tomaron tres muestras en forma de rodaja de cada árbol: en la base, el medio y la parte alta del fuste. Las muestras se empacaron en bolsas plásticas debidamente rotuladas.

Fase de laboratorio: En atención a las recomendaciones de ^{Picard, Saint-André y Henry (2012}), el procesamiento de las muestras se realizó en un lapso de tiempo no mayor a seis horas después de recolectadas. Se determinó el volumen de las muestras de madera a partir de mediciones de área transversal y grosor de las rodajas. Cuando las muestras de madera presentaron un diámetro mayor a 20 cm se tomó una sub-muestra del 20 % de la muestra. Las muestras de cada componente por árbol fueron secadas en hornos a una temperatura de 60 ºC para el caso de las hojas-flores-frutos, y a 105 ºC para los componentes maderables ramas, raíces y rodajas, hasta alcanzar peso constante. Posteriormente las muestras secas se pesaron en balanza digital con capacidad máxima de 4 240 g y precisión de 0.01 g.

Cálculo de biomasa por componente: La biomasa para los componentes hojas-floresfrutos, raíces aéreas y ramas de cada árbol se calculó a partir de la siguiente relación (1):

B_ti = &amp#091;PS_ti/PV_ti&amp#093; x PV_ti (1)

Donde, B_ti es la biomasa o total para el componente t del árbol i en gramos (g); PS_ti/ PV_ti es la relación peso seco - peso verde de las muestras en el componente t del árbol i; PV_ti es el peso verde del componente t en el árbol i obtenido de campo en gramos (g). Para el componente fuste, se determinó primero la densidad anhidra promedia de las tres muestras de madera de cada árbol (g/cm³). Luego, la biomasa real de cada árbol, se halló multiplicando el volumen de cubicación de cada árbol por la densidad anhidra promedia de la muestra. Finalmente, la biomasa aérea total de cada árbol correspondió a la suma de la biomasa encontrada en cada componente, es decir, la biomasa de hojas-flores-frutos, más la biomasa de ramas, y la biomasa de raíces aéreas-fuste.

Se probaron varias formas funcionales de modelos alométricos para explicar la biomasa aérea total en función de variables independientes como DAP, Ht, Db y Hc o combinaciones de éstas. Se empleó la transformación logarítmica, para convertir los modelos no lineales a modelos lineales, y posteriormente, proceder a la estimación de los parámetros mediante el método de mínimos cuadrados ordinarios por regresiones simples. La aptitud o capacidad del modelo fue determinada con pruebas matemáticas y gráficas que evaluaran el cumplimiento de los postulados que sustentan la regresión lineal. La linealidad de la función se comprobó a partir del análisis gráfico de residuales. Para detectar la existencia de auto-correlación de errores se utilizó el estadístico de DurbinWatson (^{Canavos, 1988}); así mismo, para detectar heterocedasticidad se utilizó la prueba de Goldfeld-Quandt (^{Lema, 2003}). La normalidad en los términos del error se determinó a partir de la prueba de Shapiro Wilks (^{Cochran, 2000}). Como criterios de selección estadísticos se utilizaron el coeficiente de determinación ajustado ( ^_Ra2 ), y el Cuadrado Medio del Error (CME). Para cada una de las especies objeto de estudio (R. mangle y A. germinans), y para el bosque en general se evaluaron los siguientes tres modelos:

B_i = a + b*X_i + e_i

Ln(Bi) = a + b*Xi +ei

Ln( ^_Bi ) = _{^{a + b*ln(Xi) + ei}}

La variables independientes ( ^_Xi ) utilizadas en estos modelos fueron DAP, DAP², DAP*Ht, DAP²*Ht, (DAP*Ht)², AB (área basal en m²/ ha), AB², y AB*Ht, para un total de 24 modelos; cada una de estas variables, correspondió a las medidas para cada árbol cosechado, es decir, se trabajó con un n = 30. Todos los análisis estadísticos se realizaron con la versión 2.9.0 del software R (R Development Core Team, 2010).

Estimación de biomasa aérea total y contenido de carbono: El modelo seleccionado (aquel que proporcionó mejores estadísticos), se utilizó para la estimación de la biomasa aérea de todos los individuos muestreados en cada una de las 23 parcelas permanentes establecidas. El error de muestreo asociado a estas parcelas fue del 9 % (para la variable AB) a un nivel de significancia del 95 %. El muestreo utilizado fue un diseño aleatorio, las parcelas fueron de 500 m² (20x25 m) y se subdividieron en 20 cuadrantes de 5x5 m. En cada parcela, se midió y clasificaron los árboles en fustales, cuando el diámetro normal -DAP- (medido a 1.30 m de altura sobre el nivel del suelo) fue mayor de ≥ 2.5 cm; latizales, cuando la altura estuvo entre > 1.0 m y DAP < 2.5 cm, y brinzales, es decir, plántulas ≤ 1.0 m de altura (^{Agudelo et al., 2014}).

La biomasa aérea fue estimada para todas las especies vegetales, incluyendo otras plantas de otras especies diferentes a A. germinans y R. mangle dentro de las parcelas. Teniendo en cuenta los resultados de la caracterización estructural y composición florística de parcelas permanentes en bosques de manglar de la bahía de Cispatá (Córdoba) (^{Agudelo et al., 2014}), en el área de estudio al parecer existe diferencia entre dos tipos de manglar, uno de ellos dominando por A. germinans y el otro por R. mangle. Basados en la clasificación de ^{Lugo y Snedaker (1974}), en la dominancia de cada una de las especies y en el comportamiento de las variables ambientales asociadas. Agudelo et al., (2014) clasifican estos tipos como manglares de cuenca para el caso de aquel dominado para A. germinans, y de borde y/o ribereño para el tipo de manglar dominado por R. mangle.

Los contenidos de carbono fueron estimados utilizando un factor de conversión de biomasa a carbono de 0.50, tal como lo recomiendan varios autores (^{McDicken, 1997}; ^{Fearnside, Lashof, &amp Moura-Costa, 1999}; ^{Clark et al., 2001}; ^{Chave et al., 2005}; ^{Aragão et al., 2009}).

Resultados

Para la especie R. mangle, 60 % de los árboles cosechados correspondieron al rango entre 2.5 y 12.5 cm de diámetro normal, 23 % al rango entre 12.5 y 22.5 cm, 10 % entre 22.5 y 32.5 cm, y 7 % entre 32.5 y 42.5 cm. Para la especie A. germinans 57 % de los árboles cosechados correspondieron al rango entre 2.5 y 12.5 cm de diámetro normal, 20 % al rango entre 12.5 y 22.5 cm, 13 % entre 22.5 y 32.5 cm, 3 % entre 32.5 y 42.5 cm, 3 % entre 42.5 y 52.5 cm, y 3 % entre 52.5 y 62.5 cm. Las distribuciones diamétricas de R. mangle y A. germinans siguieron la forma de J-invertida, característica de comunidades con estructura poblacional estable (Fig. 1).

Fig. 1 (A). Distribución diamétrica de R. mangle en la Bahía de Cispatá. (B). Distribución diamétrica de A. germinans en la Bahía de Cispatá. 

Variación en los datos de biomasa aérea tomados en campo : El componente de hojasflores-frutos, fue el que presentó menor proporción respecto a la biomasa aérea total, éste varió de 2.8 a 5.6 % para la especie A. germinans, y de 2.0 a 8.4 % para R. mangle. Las proporciones más altas de este componente tendieron a presentarse en los individuos más pequeños para ambas especies. En A. germinans la proporción de biomasa de ramas presentó los menores valores en los individuos pequeños, mientras que la proporción de biomasa del fuste fue menor en los individuos de mayor tamaño. En R. mangle las proporciones de biomasa del fuste y ramas presentaron una distribución heterogénea sin ninguna tendencia clara. Para ambas especies se observó que la proporción de biomasa de ramas puede ser mayor a la proporción de biomasa del fuste en los individuos mayores. El porcentaje de biomasa de raíces aéreas en R. mangle presentó una distribución homogénea de 24.7 ± 4.0 %, con una representación de hasta 32.6 % de la biomasa aérea total. En general, la proporción de los componentes hojas, flores, frutos y ramas fue similar para las especies A. germinans y R.mangle (3.9 y 5.1 %, respectivamente). No obstante, el porcentaje del fuste en R. mangle fue significativamente menor al de A. germinans, con 43.3 y 64.4 %, respectivamente (Cuadro 1). El porcentaje faltante en R. mangle estuvo dado por la biomasa de raíces aéreas, componente que no estuvo presente en A. germinans.

Cuadro 1 Proporción de los componentes de la biomasa aérea por clase diametrica de las especies: A. germinans y R. mangle correspondientes a los datos usados para el ajuste de las ecuaciones alométricas Table 1. Proportion of the components of the biomass by diametric class of species: A. germinans and R. mangle for the data used to adjust the allometric equations  

n: número de individuos por clase diamétrica. B: biomasa aérea. n: number of individuals per diameter class. B: above ground biomass

Ecuaciones de biomasa: Los modelos i. ( ^{_Bi=a+b*Xi+ei} ) y ii. ( ^{_{Ln(Bi)=a+b*Xi+ei}} ) fueron descartados ya que no cumplieron con los supuestos de linealidad, heterocedasticidad ni normalidad para ninguna de las variables evaluadas (Cuadro 2). El modelo iii. ( ^{_{Ln(Bi=a+b*ln(Xi)+ei}} ) presentó un buen ajuste para las ocho variables estudiadas. En el cuadro 2 se observan las ecuaciones de biomasa aérea general y para las dos especies de manglar objeto de estudio que presentaron mejor ajuste. En los tres casos se escogió el modelo 1, debido a que éstos presentaron el mayor valor de ^_Ra2 y de F y el menor CME, además las pruebas de comparación entre los datos observados y estimados demostraron que no existe diferencia estadísticamente significativa entre los valores de biomasa observados y estimados a un nivel de confianza del 95 %. Adicionalmente, la prueba Goldfeld-Quandt mostró que ninguna de las ecuaciones seleccionadas presenta problemas de heterocedasticidad, y según la prueba de Durbin Watson no existe auto-correlación de errores en estos modelos. La prueba de distancia de Cook, mostró que los datos no presentan observaciones remotas para las ecuaciones seleccionadas (Di > 1).

Cuadro 2 Estadísticos de regresión para ecuaciones de biomasa aérea Table 2. Statistical regression equations for above ground biomass 

ln = logaritmo natural; B = biomasa aérea (kg); DAP = diámetro normal (cm); H = altura total (m); n = número de observaciones; Ra 2 = coeficiente de determinación ajustado; CME = cuadrado medio del error; F = valor del estadístico F = calculado.

ln = natural logarithm; B = above ground biomass (kg); DAP = average diameter (cm); H = total height (m); n = number of observations; Ra 2 = adjusted coefficient of determination; CME = mean square error; F = F-statistic calculated.

* Modelos seleccionados/Selected model

Biomasa aérea total y contenido de carbono: La biomasa aérea se estimó a partir de la ecuación general seleccionada Ln( ^{_{Bi=a+b*ln(Xi)+ei}} ), ya que ésta no presentó diferencias estadísticamente significativas entre los valores de biomasa observados para cada una de las especies y los estimados a un nivel de confianza del 95 %. Del mismo modo se asumió que esta ecuación es un buen estimador de la biomasa aérea para las especies Pelliciera rhizophorae Planch. &amp Triana y Laguncularia racemosa (L.) C.F. Gaertn., las cuales no fueron incluidas en la construcción de las ecuaciones debido al bajo índice de valor de importancia (IVI) que presentaron estas especies para la zona de estudio, de 5 % y 35 %, respectivamente. Para conocer si la especie dominante influía sobre los valores de biomasa aérea, se realizó un análisis de varianza (ANAVA) entre los grupos identificados. Éste mostró que no existe diferencia significativa entre los grupos con un nivel de confianza del 95 %, indicando que la biomasa área de los bosques de manglar de la bahía de Cispatá no se ve afectada por la especie dominante. De esta manera, la biomasa aérea total de los bosques de manglar en el DMI es de 129.69 ± 20.24 Mg/ha (Cuadro 3). Teniendo en cuenta que el DMI presenta un área de 8 570.9 ha en manglar, se estimó que la biomasa aérea total de este ecosistema en el área de estudio, es de 1 111 591.87 Mg. Por su parte, el contenido total de carbono almacenado en la biomasa aérea es de 64.85±10.12 MgC/ha, lo que corresponde a 555 795.93 Mg.

Cuadro 3 Carbono y biomasa aérea reportados para diferentes bosques de manglar Table 3. Carbon and above ground biomass reported for different mangrove forests 

Discusión

Numerosos estudios que han usado modelos de regresión para determinar la biomasa aérea de especies de manglar reportan que el DAP solo, o asociado con la altura (Ht), son las variables más importantes y relevantes en esta estimación (^{Fromard et al., 1998}; ^{Soares &amp Schaeffer-Novelli, 2005}). En el presente estudio se encontró que el modelo logarítmico con el diámetro normal (DAP) como variable dependiente, estima eficientemente la biomasa total de los bosques de manglar de la bahía de Cispatá. Este modelo utilizado en bosques tropicales naturales, presenta muchas ventajas dada la facilidad de aplicación. En relación con los valores de biomasa aérea obtenidos, algunos estudios han sugerido que hay diferencias específicas entre las especies en la proporción de los componentes de la biomasa, especialmente en las especies que difieren en la arquitectura (^{Alongi, 2009}). En este estudio, la variación encontrada en la proporción de los componentes de biomasa aérea de R. mangle y A. germinans, especialmente en el componente fuste, se debió en efecto a la diferencia en la arquitectura de estas especies. Específicamente, la especie del género Rhizophora tuvo una proporción considerable de carbono en las raíces aéreas.

Según algunos estudios, la biomasa aérea puede oscilar entre 100 y 200 Mg/ha a nivel pantropical (^{Lacher, 1977}), rango en el cual se encuentra el valor estimado en el presente estudio (129.63 Mg/ha). No obstante, también es posible encontrar valores más altos o más bajos, como los que se presentan en el continente Africano, donde la biomasa aérea de los manglares puede variar entre 72 Mg/ha y 207 Mg/ha (^{Fatoyinbo, Simard, Washington-Allen, &amp Shugart, 2008}; Fatoyinbo &amp Simard, 2013), o en manglares de Indonesia y Malasia, que presentan biomasa aérea de más de 300 Mg/ ha (^{Ong, Gong, &amp Wong, 1981}; ^{Komiyama, Moriya, Prawiroatmodjo, Toma, &amp Ogino, 1988}). En América, se han reportado valores de biomasa aérea de 315.0 Mg/ha para los bosques maduros de la Guyana Francesa (^{Fromard et al., 1998}) y de 5.3 Mg/ha para los bosques enanos de la península de Yucatán, México (^{Adame et al., 2013}). En general, se cree que la productividad forestal es más alta cerca del Ecuador, y que disminuye con el aumento de la latitud. En una revisión de 43 trabajos sobre la estructura, biomasa y la hojarasca de los bosques de manglar de todo el mundo (^{Saenger &amp Snedaker, 1993}), se concluyó que las alturas de los árboles de mangle, la biomasa aérea y la hojarasca, siguen este patrón de distribución.

Otras investigaciones han documentado que las diferencias en los valores de biomasa aérea de los bosques de manglar están relacionadas con factores ecológicos que limitan el desarrollo de los manglares (^{Fromard et al., 1998}). Por ejemplo, los bajos valores de biomasa aérea que se presentan en los manglares enanos del México, se deben a la existencia de condiciones micro-climáticas extremas donde éstos se localizan, como son la alta salinidad que limita el crecimiento de los manglares. Por otro lado, el alto valor de biomasa aérea reportada para los manglares maduros de la Guyana Francesa o los de Indonesia, indica que éstos no presentan ningún factor ecológico que pueda limitar su desarrollo (Fromard et al., 1998).

El contenido de carbono almacenado en la biomasa aérea que se ha reportado para los diferentes bosques de manglar en el trópico muestra marcadas diferencias. Las mayores cantidades de carbono (c.a 197.6 Mg/ha) han sido reportadas para los manglares oceánicos del Indo-Pacífico (^{Donato et al., 2011}), mientras que los menores valores (2.5 Mg/ ha), se reportan para los manglares enanos en la península de Yucatán en México (^{Adame et al., 2013}). Las grandes variaciones en el contenido de carbono de los manglares se deben a las diferencias estructurales y florísticas entre los bosques (Adame et al., 2013), de manera análoga a lo que sucede con la biomasa aérea. Por ejemplo, los manglares enanos son bosques dominados por R. mangle, y aunque presentan una gran densidad de individuos, su bajo porte (altura menor a 1.5 m) genera que éstos sean los bosques con menor contenido de carbono. Por otro lado, los manglares oceánicos del Indo-Pacífico presentan gran variación en composición y altura, incluyendo bosques con altura inferior a 4 m, hasta zonas con mangles de alturas superiores a 15 m. Sin embargo, aproximadamente la mitad de los sitios muestreados para la estimación de biomasa correspondían a bosques altos (altura mayor de 15 m) (Donato et al., 2011). Adicionalmente, las estimaciones de biomasa aérea y carbono en el Indo-Pacífico se realizaron a partir ecuaciones alométricas publicadas, lo cual puede llevar a sobre o subestimaciones. En el caso del presente estudio, el contenido de carbono encontrado para los bosques de manglar del DMI Cispatá en la biomasa aérea (64.85 ± 10.12 Mg C/ha), estuvo entre los valores promedio reportados para los bosques de manglar a nivel mundial, y fue similar a los valores reportados para los bosques altos dominados por R. mangle en la península de Yucatán, México (69.6 Mg/ha) (Adame et al., 2013).

La comprensión de la variación espacial en el almacenamiento de carbono en los hábitats naturales es fundamental para los esfuerzos de mitigación del cambio climático como la Reducción de Emisiones por Deforestación y Degradación (REDD+) (^{Sierra et al., 2007}; ^{Köhl, Lister, Scott, Baldauf, &amp Plugge, 2011}; ^{Hutchison, Manica1, Swetnam, Balmford, &amp Spalding, 2013}). Sin embargo, la distribución del “Blue Carbon” o carbono azul como es conocido el carbono que se almacena en marismas, pastos marinos y manglares, sigue siendo poco conocida, en comparación con los grandes avances que se ha tenido en las últimas décadas en los ecosistemas forestales terrestres (Hutchison et al., 2013). De acuerdo con el mapa global sobre el potencial de almacenamiento de carbono en la biomasa aérea de los manglares (Hutchison et al., 2013), Colombia es uno de los 10 países que más potencial de almacenamiento de carbono tiene en sus manglares, dado que su biomasa aérea promedio es de 253.2 Mg/ha. El promedio obtenido para los manglares del DIM de Cispatá, corresponde al 51 % de dicho valor. Estos resultados sugieren que Colombia tiene alto potencial para participar en la conservación de estos ecosistemas, y reportar grandes beneficios por unidad de área. Adicionalmente, y acorde con las recomendaciones de Hutchison et al., (2013), la aplicación efectiva de políticas de manejo y conservación de bosques a nivel nacional, podría hacer una importante contribución a los flujos globales de carbono, y a la contribución nacional del sector AFOLU (Agriculture, Forestry and Other Land Use por sus siglas en inglés) en el futuro acuerdo Post-Kioto previsto para 2015.