Evaluación de fenoles y limonoides en hojas de Cedrela odorata (Meliaceae) de una plantación experimental establecida en Tezonapa Veracruz, México
Evaluation of phenols and limonoids in leaves of Cedrela odorata (Meliaceae) from an experimental plantation established in Tezonapa veracruz, Mexico
Samantha del Rocío Mariscal-Lucero1*, Martha Rosales-Castro1, Vicente Sánchez-Monsalvo2* ]]>
3*
Abstract
Cedrela odorata (Meliaceae) is a native timber tree to Tropical America, known for its high-quality wood, unfortunately, plantations of this species are severely attacked by Hypsipyla grandella. The attraction or repellency of this pest is related to secondary metabolites such as phenols and ]]>
C. odorata leaves from a plantation established in Tezonapa Veracruz, Mexico. For this, a total of 66 tree leaves samples, from seven sites, were analyzed. Phenols and limonoids concentration showed significant differences not only among different provenances, but also among individual trees of the same site (Tukey, p≤0.05). Phenols concentration was variable and in the range from 49 to ]]>
Cedrela odorata (Meliaceae) es una especie forestal maderable nativa de América Tropical, conocida por la alta calidad de su madera. Plantaciones de esta especie son atacadas severamente por Hypsipyla grandella; la atracción o repelencia de la plaga está relacionada con metabolitos ]]>
C. odorata (Meliaceae) de una plantación establecida en Tezonapa Veracruz México, se analizaron 66 individuos de siete procedencias. La concentración de fenoles y limonoides ]]>
]]>
Palabras clave: Cedrela odorata, hojas, fenoles, limonoides, HPLC, GC-MS. ]]>
Los metabolitos secundarios que producen las plantas tienen funciones ecológicas específicas, juegan un papel esencial en la protección frente a predadores, actuando como repelentes, proporcionando a la planta sabores amargos, haciéndolas indigestas o venenosas. También intervienen en los mecanismos de defensa de las plantas frente a patógenos, actuando como pesticidas naturales (Avalos, & Pérez-Urria, 2009). Los fenoles y limonoides pertenecen a estos tipos de compuestos. Los fenoles constituyen un amplio grupo de ]]>
Cedrela odorata L. (Meliaceae), es una especie forestal maderable comúnmente conocida como “Cedro rojo” (Spanish Cedar en inglés), nativo de América Tropical, con una amplia distribución desde los 26°N en México a 28°S en el Norte de Argentina (De la Torre, ]]>
El factor limitante más importante para el establecimiento exitoso de las plantaciones de C. odorata es el ataque de las ]]>
Hypsipyla grandella (Lepidoptera: Pyralidae) (Barboza, Hilje, Durón, Cartín, & Calvo, 2009). A pesar de que H. grandella ha sido estudiada (Cornelius & Watt, 2003; Hilje, & Cornelius, 2001; Pérez-Salicrup, & Esquivel, 2008; Soto, Hilje, Mora, & Carballo, 2011), aún no se ha desarrollado un sistema de manejo ]]>
C. odorata han sido evaluados con diferente finalidad, entre ellas, la búsqueda de nuevos limonoides antialimentarios, la implicación ecológica en la atracción de H. grandella, evaluación de ]]>
C. ]]>
. Esto es importante ya que se ha observado variabilidad en la concentración de metabolitos secundarios en plantas de diferentes procedencias y que la producción no siempre depende de condiciones climáticas del entorno (Sidhu, Kumar, & Behi, 2003). Además, la concentración de los metabolitos secundarios en las plantas es un factor clave de sus mecanismos de defensa y, en particular la acumulación de fenoles en alguna parte de la planta representa una barrera anti-alimentaria ]]>
Por lo tanto, el objetivo de este trabajo fue evaluar la concentración de fenoles totales, flavonoides, proantocianidinas y limonoides, en extractos de hojas de C. odorata de una plantación ]]>
]]>
Materiales y Metodos
Sitio de estudio: El estudio se llevó a cabo en una plantación de un año de edad. Los árboles fueron propagados por injerto y plantados en el Campo Experimental “El Palmar” (18º31’2”04” N - 96º47’55”99” ]]>
]]>
Recolecta de material biológico: Para este estudio se recolectaron hojas de 66 individuos de C. odorata procedentes de siete localidades: Papantla, Veracruz; Tuxtepec, Oaxaca; Teapa, Tabasco; Los Tuxtlas, Veracruz; Cárdenas, Tabasco; Calakmul, Campeche y una de la frontera ]]>
cuadro 1 se ]]>
Obtención de extractos: Se obtuvieron extractos metanólicos para la evaluación de fenoles y extractos acetónicos para evaluar limonoides, ya que de acuerdo a Harborne (1973) son los solventes indicados para estos compuestos. ]]>
Para la obtención de extractos metanólicos a 20g de hojas secas molidas se le adicionaron 50mL de metanol acuoso al 70% (v/v), se dejaron macerar durante 48hr en la oscuridad y se filtraron sobre papel filtro para recuperar el extracto, al material remanente se le agregaron 25mL del solvente fresco y se dejó macerar por 24hr en la oscuridad, después se filtró y se desechó el residuo. Los extractos obtenidos de la primera y segunda maceración se ]]>
De forma independiente, para los extractos acetónicos a 20g de hojas secas molidas se le adicionaron 100mL de acetona al 99%, se dejaron macerar durante 24hr, ]]>
Purificación de extractos: ]]>
El EAC se disolvió en 2mL de acetona y se colocó en una columna cromatográfica empacada con gel de sílice suspendido en diclorometano. La muestra se eluyó con diclorometano y se obtuvo la fracción uno del extracto acetónico (EAF1).
]]>
Evaluación de compuestos fenólicos: La evaluación de fenoles totales se realizó mediante el método de Folin-Ciocalteu descrito por Waterman y Mole (1994), con algunas modificaciones descritas por Rosales-Castro et al. (2012). Se utilizó una curva estándar de ácido gálico y los resultados se expresaron como equivalentes de ácido gálico por gramo de extracto seco (EAG/g e).
]]>
El contenido de flavonoides se determinó mediante el método descrito por Heimler, Vignolini, Dini y Romani (2005). Se utilizó una curva estándar de catequina, y los resultados se expresaron como equivalentes de catequina por gramo de extracto seco (EC/g e).
La determinación de ]]>
Las determinaciones de los compuestos fenólicos se realizaron por triplicado.
]]>
Evaluación de limonoides: La evaluación de limonoides se realizó siguiendo la metodología establecida por Dai, Yaylayan, Raghavan, y Pare (1999), con una solución de vainillina (0.02mg/mL). Se realizó una curva de calibración con limonina y los resultados se expresaron como equivalentes de limonina por gramo de extracto seco (EL/g e). En este caso solo se analizaron 22 individuos, realizando las determinaciones por triplicado. ]]>
Evaluación cromatográfica: Para la obtención de los perfiles cromatográficos de fenoles se utilizó HPLC, en un cromatógrafo marca Perkin Elmer, serie 200 con detector UV de arreglo de diodos (UV-DAD), columna C18, 5µm de poro, 4.6mm por 250mm. Los extractos EMFO se disolvieron en metanol grado HPLC y se inyectaron 20µL de muestra. Como sistema de elución se utilizó como fase A agua acidificada con ácido ]]>
Para la evaluación cromatográfica de los extractos acetónicos, los extractos ]]>
Los resultados de la evaluación de compuestos fenólicos y limonoides se ]]>
En el perfil cromatográfico de EMFO se realizó una matriz de presencia-ausencia de compuestos en los diferentes tiempos de retención observados en los cromatogramas de cada muestra en particular. A esta matriz se le efectuó un análisis de conglomerados mediante el índice de Jaccard utilizando el programa PAST versión 1.34 (Hammer, Harper, & Ryan, 2001).
Las concentraciones de proantocianidinas (Fig. 2A) presentaron diferencias significativas entre individuos y procedencias (Tukey, p≤0.05). La mayor concentración es 104mg EC/g e del individuo de Calakmul C8-1, seguido por el C1-19 de Frontera México-Guatemala con un valor de 72mg EC/g e, las menores concentraciones se presentaron con los valores de 6 y 4mg EC/g e de los individuos C68-9 y C54-20 de la procedencia de Tuxtepec.
El análisis de correlación (Pearson, p≤0.05) entre la concentración de fenoles totales y flavonoides mostró una correlación significativa y positiva entre estas dos variables (r2=0.88). Asimismo, se observó una correlación significativa (Pearson, p≤0.05) entre fenoles totales, flavonoides y proantocianidinas (r2=0.7), por lo que a mayor concentración de fenoles totales hubo una mayor concentración de flavonoides y proantocianidinas en los individuos evaluados.
Evaluación de limonoides: Los resultados de la evaluación de limonoides se muestran en la figura 2B. El ANOVA presentó diferencias estadísticamente significativas (Tukey, p≤0.05). Las mayores concentraciones de limonoides se presentaron en los individuos de la procedencia de Cárdenas, con valores de 748mg EL/g e para C64-5 y 711mg EL/g e en C62-21, seguidos por el individuo de Tuxtepec C45-14 con una concentración de 702mg EL/g e. La concentración menor se observó en el individuo de Calakmul C11-1 con un valor de 227mg EL/g e. El análisis de correlación (Pearson, p≤0.05) entre la concentración de limonoides y fenoles totales no mostró una correlación significativa entre estas variables (r2=0.3).
La aplicación de las tres técnicas del análisis multivariado a las cuatro variables de estudio (fenoles totales, flavonoides, proantocianidinas y limonoides) permitió inferir el agrupamiento de los individuos analizados en tres grupos, los cuales se observan en la figura 3.
Evaluación cromatográfica: El análisis de los cromatogramas de HPLC (Fig. 4A) indicó semejanza química entre los extractos fenólicos evaluados de las diferentes procedencias, destacando la presencia de un compuesto mayoritario que eluyó a un tiempo de 20.2min (Fig. 4A compuesto 2), este compuesto se observó en todos los individuos sólo que a diferentes concentraciones. El espectro ultravioleta de este compuesto presentó absorbancias máximas de 265 y 350nm (Fig. 4B compuesto 2), señales que corresponden a un compuesto flavonoide del grupo flavonol, de tipo glicósido de kaempferol.
En los cromatogramas se identificó también la presencia de catequina, con tiempo de retención de 13.9min (Fig. 4A compuesto 1), este compuesto se identificó con base a su espectro de UV (Fig. 4B compuesto 1), así como por la comparación del tiempo de retención con el estándar de catequina.
En el análisis de conglomerados, de la matriz binaria resultante de los perfiles cromatográficos de HPLC, se presentaron tres grupos claramente diferenciados (Fig. 5).
Los resultados de CG-MS se presentan en el cuadro 2, se identificó la presencia de los compuestos mediante la comparación de los espectros de masas obtenidos, con los espectros de la base de datos del equipo de CG-MS utilizado. Se identificaron los siguientes compuestos: β-elemeno, E-cariofileno, aromadendreno, humuleno, D-germacreno, Di-α-Tocoferol y β-sitosterol.
Discusión
]]>
Los árboles de C. odorata evaluados resultaron ampliamente variables en cuanto a sus concentraciones de fenoles y limonoides observándose diferencias marcadas entre individuos y procedencias. Los individuos de la procedencia Calakmul, Campeche presentaron los valores más altos de fenoles totales, flavonoides y proantocianidinas, pero menor concentración de limonoides. Por otro lado, las concentraciones ]]>
La correlación (
r2=0.7) que se observa entre los fenoles, flavonoides y proantocianidinas se debe a que los flavonoides son un grupo importante y numeroso dentro de los compuestos fenólicos y a la vez, las proantocianidinas pertenecen al grupo de los flavonoides (flavanoles) por lo cual están relacionados de manera proporcional. Se observa que los individuos que producen mayor concentración de fenoles producen una menor concentración de limonoides, sin embargo, dicha correlación no es estadísticamente significativa ]]>
r2=0.30). Lo anterior sugiere que la composición de los metabolitos secundarios evaluados en C. odorata en el presente trabajo tienen características propias de acuerdo a la procedencia. En este sentido, se ha documentado que los fenoles están directamente involucrados en la resistencia a insectos en muchas ]]>
Sitophilus oryzae (Coleoptera: Curculionidae), en este estudio se propuso al contenido fenólico como un indicador de resistencia. Del mismo modo, Pérez-Flores, Eigenbrode y Hilje-Quiroz (2012) obtuvieron extractos fenólicos de C. odorata capaces de disminuir el crecimiento de la larva de H. grandella. Los anterior sugiere que los individuos que forman al grupo uno pueden llegar a presentar una mejor defensa frente al ataque de H. grandella. Por otro lado, algunas ]]>
C. odorata y la capacidad anti-alimentaria en Spodoptera ]]>
(Lepidoptera: Noctuidae). De esta forma, los individuos del grupo tres resultan interesantes como fuente de limonoides para investigaciones posteriores con respecto a sus propiedades insecticidas.
Los perfiles cromatográficos de los compuestos fenólicos de los individuos de
C. odorata mostraron semejanza con respecto a la presencia y/o ausencia de los compuestos de acuerdo a sus cromatogramas, el análisis de clúster indica la presencia de tres grupos: un grupo integrado por los individuos de Papantla, Tuxtepec, y Tuxtlas, separado completamente de los dos siguientes grupos: un grupo formado por los individuos de Calakmul y Frontera México-Guatemala, y el otro por los individuos de Cárdenas y Teapa. Estos grupos coinciden con el análisis de agrupamiento evaluado en el punto anterior, ]]>
C. odorata de diferentes procedencias para la búsqueda de compuestos de interés. El compuesto fenólico mayoritario ]]>
C. odorata (Pérez-Flores et al., 2012). De igual forma, en hojas de Cedrelasinensis (Meliaceae) se ha encontrado un glicósido de kaempferol con actividad antioxidante importante (Lee et al., 2006). Se identificó también el flavanol catequina, tanto por comparación del tiempo de retención con el estándar (13.9min), como por el espectro de UV (λ máx 278nm), aunque en algunos individuos está presente en una concentración muy baja. La catequina es un precursor de las proantocianidinas o taninos condensados, en los individuos de procedencias Calakmul C8-1, Frontera ]]>
C. odorata y que este flavanol se translocó de T. cilata (Meliaceae) a C. ]]>
por injerto, además señalan a este compuesto como el posible responsable de la resistencia de T. ciliataal barrenador H. grandella, sin embargo en el ]]>
C. odorata, tanto de forma monomérica identificada por HPLC, como también por la evaluación cuantitativa de proantocianidinas, las cuales están formadas por unidades de catequina y otros flavan-3-oles, (Rosales-Castro et al.(2012). Mediante CG-MS se identificaron los sesquiterpenos β-elemeno, E-cariofileno, aromadendreno, humuleno, gama ]]>
C. odorata en este estudio han sido reportados en aceite esencial de hojas y tallo para esta misma especie (Maia et al., 2000; Villanueva et al., 2009). Por el contrario, no se encontraron evidencias de la presencia de triterpenoides del tipo Mexicanoide en las muestras analizadas, tales como gedunina o azadiractina, que han sido reportadas para ]]>
Cedrela spp. (Céspedes, Calderón, Lina, & Aranda, 2000).
La variabilidad encontrada en los fenoles y limonoides en los individuos de la diferentes procedencias, coinciden con la variación encontrada en diversas características de C. ]]>
. En este sentido, Sánchez et al. (2003) encontraron variación en cuanto a parámetros de crecimiento en C. odorata de diferentes procedencias de México. Así mismo, hay evidencia en los ensayos de progenie y procedencia que indican que algunos genotipos muestran diferentes niveles de tolerancia al ataque del barrenador ]]>
C. odorata presenta mayor variabilidad genética que otras especies del género Cedrela. Muellner, Pennington, y Chase ]]>
C. odorata de acuerdo a su hábitat a lo largo del neotrópico. Por otro lado, Navarro, Ward y Hernández (2002) estudiaron plántulas de C. odorata de diferentes hábitat distribuidas por toda Costa ]]>
La producción de diferentes metabolitos secundarios en C. odorata podrían jugar un papel importante como parámetro de selección en programas de ]]>
C. odorata procedentes de Calakmul podrían ser incorporados a programas de conservación y mejoramiento genético. Por último, sugerimos la búsqueda de individuos con altas concentraciones de catequina dada a la importancia que se reporta de este flavonoide con respecto a ]]>
H. grandella.
Agradecimientos
]]>
Este proyecto fue financiado por el Fondo Sectorial CONACYT-CONAFOR, proyecto 2010-C01-134514. El primer autor agradece al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) y al Instituto Politécnico Nacional (IPN) por el apoyo para realizar estudios de Doctorado en Ciencias en Biotecnología. Agradecemos al Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP) por las facilidades prestadas para la realización de este trabajo, así como también a la Universidad Estatal de ]]>
Referencias
Andersen, O. M., & Markham, K. R. (Eds.) (2006). Flavonoids chemistry, biochemistry and applications. Boca Raton: CRC Press. [ Links ]
Asekun, O. T., & Ekundayo, O. (1999). Constituents of the leaf essential oil of Cedrela odorata L. from Nigeria. Flavour and Fragrance Journal, 14, 390-392. [ Links ]
Avalos, G. A., & Pérez-Urria, C. E. (2009). Metabolismo secundario de plantas. Reduca (Biología), 2(3), 119-145. [ Links ]
Barboza, J., Hilje, L., Durón, J., Cartín, V., & Calvo, M. A. (2010). Actividad fagodisuasiva y sistémica de una formulación derivada de un extracto de ruda (Ruta chalepensis, Rutaceae) sobre larvas de Hypsipyla grandella (Lepidoptera: Pyralidae). Revista de Biología Tropical, 58,15-29. [ Links ]
Campos, M. G., & Markham, K. R. (2007). Structure information from HPLC and on-line measured absorption spectra-flavone, flavonols andphenolic acids. Portugal: Coimbra University Press. [ Links ]
Céspedes, L. C., Calderón, S. J., Lina, L., & Aranda, E. (2000). Growth inhibitory effects on fall armyworm Spodopetera frugiperda of some limonoids isolated from Cedrela spp. (Meliaceae). Journal of Agricultural and Food Chemistry, 48, 1903-1908. [ Links ]
Champagne, D. E., Koul, O., Isman, M. B., Scudder, G. G., & Towers, G. H. (1992). Biological activity of limonoids from the Rutales. Phytochemistry, 31, 377-394. [ Links ]
Cornelius, J. P., & Watt, A. D. (2003). Genetic variation in a Hypsipyla-attacked clonal trial of Cedrela odorata under two pruning regimes. Forest Ecology and Management, 183, 341-349. [ Links ]
Da Silva, M. F. G. F., Agostinho, S. M., de Paula, J. R., Neto, J. O., Castro-Gamboa, I., Rodrigues, F. E., Fernandes, J. B., & Vieira, P. C. (1999). Chemistry of Toona ciliata and Cedrela odorata graft (Meliaceae): chemosystematic and ecological significance. Pure Applied Chemistry, 71(6), 1083-1087. [ Links ]
Dai, J., Yaylayan, V. A., Raghavan, G. V., & Parè, J. R. (1999). Extraction and colorimetric determination of azadirachtin-related limonoids in neem seed kernel. Journal of Agricultural and Food Chemistry, 47(9), 3738-3742. [ Links ]
De la Torre, A., López, C., Yglesias, E., & Cornelius, J. P. (2008). Genetic (AFLP) diversity of nine Cedrela odorata populations in Madre de Dios, southern Peruvian Amazon. Forest Ecology and Management, 255, 334-339. [ Links ]
De Paula, J., Vieira, I. J., Da Silva, M. F. G. F., Fo, E. R., Fernandes, J. B., Vieira, P. C., Pinheiro, A. L., & Vilela, E. F. (1997). Sesquiterpenes, triterpenoids, limonoids and flavonoids of Cedrela odorata graft and speculations on the induced resistance against Hypsipyla grandella. Phytochemistry, 44, 1449-1454. [ Links ]
González-Coloma, A., Reina, M., Sáenz, C., Lacret, R., Ruiz-Mesia, L., Arán, V. J., Sanz, J., & Martínez-Díaz, R. A. (2012). Antileishmanial, antitrypanosomal, and cytotoxic screening of ethnopharmacologically selected Peruvian plants. Parasitology Research, 110, 1381-1392. [ Links ]
Hammer, Ø., Harper, D.A.T., & Ryan, P. D. (2001). PAST: Paleontological statistics software package for education and data analysis. Palaeontologia Electronica 4(1). Recuperado de http://palaeo-electronica.org/2001_1/past/issue1_01.htm Links ]"> Harborne, J. B. (1973). Phytochemical methods, London: Chapman and Hall. [ Links ]
Harborne, J. B. (2001). Twenty-five years of chemical ecology. Natural Product Reports, 18, 361-379. [ Links ]
Heimler, D., Vignolini, P., Dini, M., & Romani, A. (2005). Rapid test to assess the antioxidant activity of Phaseolus vulgaris L. dry beans. Journal of Agricultural and Food Chemistry, 53, 3053-3056. [ Links ]
Hilje, L., & Cornelius, J. (2001). ¿Es inmanejable Hypsipyla grandella como plaga forestal? Manejo Integrado de Plagas, 61, 1-4. [ Links ]
Kipassa, N. T., Iwagawa, T., Okamura, H., Doe, M., Morimoto, Y., & Nakatani, M. (2008). Limonoids from the stem bark of Cedrela odorata. Phytochemistry, 69, 1782-1787. [ Links ]
Larrea, R. G., De los Santos Posadas, H. M., & Hernández, J. I. V. (2008). Crecimiento y rendimiento maderable de Cedrela odorata L. y Tabebuia donnell-smithii Rose en San José Chacalapa, Pochutla, Oaxaca. Madera y Bosques, 14(2), 65-82. [ Links ]
Lee, I. S., Wei, C., Thuong, P. T., Song, K. S., Seong, Y. H., & Bae, K. H. (2006). Antioxidant constituents from the leaves of Cedrela sinensis A. Juss. Korean Journal of Medicinal Crop Science, 14(5), 267-272. [ Links ]
Macías-Sámano, J. E. (2001). Interacciones químicas entre Hypsipyla grandella y sus plantas hospedantes. Manejo Integrado de Plagas, 60, 15-21. [ Links ]
Maia, B. H., Paula, J. R. D., Sant’Ana, J., Silva, M. F. G. F., Fernandes, J. B., Vieira, P. C., Costa, M. S. S., Oashi, O. S., & Silva, J. N. M. (2000). Essential oils of Toona and Cedrela species (Meliaceae): taxonomic and ecological implications. Journal of the Brazilian Chemical Society, 11(6), 629-639. [ Links ]
Martins, A. P., Salgueiro, L. R., da Cunha, A. P., Vila, R., Cañigueral, S., Tomi, F., & Casanova, J. (2003). Chemical composition of the bark oil of Cedrela odorata from S. Tome and Principe. Journal of Essential Oil Research, 15, 422-424. [ Links ]
Millán-Orozco, L., Corredoira, E., & San José, M. D. C. (2011). In vitro rhizogenesis: histoanatomy of Cedrela odorata (Meliaceae) microcuttings. Revista de Biología Tropical, 59, 447-453. [ Links ]
Muellner, A. N., Pennington, T. D., & Chase, M. W. (2009). Molecular phylogenetics of Neotropical Cedreleae (mahogany family, Meliaceae) based on nuclear and plastid DNA sequences reveal multiple origins of “Cedrela odorata”. Molecular Phylogenetics and Evolution, 52, 461-469. [ Links ]
Navarro, C., Ward, S., & Hernández, M. (2002). The tree Cedrela odorata (Meliaceae): a morphologically subdivided species in Costa Rica. Revista de Biologia Tropical, 50, 21-30. [ Links ]
Newton, A. C., Cornelius, J. P., Mesen, J. F., & Leakey, R. R. B. (1995). Genetic variation in apical dominance of Cedrela odorata seedlings in response to decapitation. Silvae Genetica, 44(2), 146-149. [ Links ]
Newton, A. C., Leakey, R. R. B., & Mesean, J. F. (1993). Genetic variation in mahoganies: Its importance, utilization and conservation. Biodiversity and Conservation, 2(2), 114-126. [ Links ]
Newton, A. C., Watt, A. D., Lopez, F., Cornelius, J. P., Mesén, J. F., & Corea, E. A. (1999). Genetic variation in host susceptibility to attack by the mahogany shoot borer, Hypsipyla grandella (Zeller). Agricultural and Forest Entomology, 1(1), 11-18. [ Links ]
Omar, S., Zhang, J., MacKinnon, S. A., Leaman, D., Durst, T., Philogene, B. J. R., Arnason, J. T., Sánchez-Vindas, P. E., Poveda, L., Tamez, P. A., & Pezzuto, J. M. (2003). Traditionally-used antimalarials from the Meliaceae. Current Topics in Medicinal Chemistry, 3, 133-139. [ Links ]
Patiño, V. F. (1997). Genetic resources of Swietenia macrophylla and Cedrela odorata in the neotropics: Priorities for coordinates actions. Forest Genetic Resources, 25, 20-32. [ Links ]
Pereyra, E. M. J., Inga, G. G. J., Santos, M. M., & Arisméndiz, R. (2014). Potencialidad de Cedrela odorata (Meliaceae) para estudios dendrocronológicos en la selva central del Perú. Revista de Biología Tropical, 62, 783-793. [ Links ]
Pérez-Flores, J., Eigenbrode, S. D., & Hilje-Quiroz, L. H. (2012). Alkaloids, Limonoids and Phenols from Meliaceae Species Decrease Survival and Performance of Hypsipyla grandella Larvae. American Journal of Plant Sciences, 3, 988-994. [ Links ]
Pérez-Salicrup, D. R., & Esquivel, R. (2008). Tree infection by Hypsipyla grandella in Swietenia macrophylla and Cedrela odorata (Meliaceae) in Mexico’s southern Yucatan Peninsula. Forest Ecology and Management, 255, 324-327. [ Links ]
Ramputh, A., Teshome, A., Bergvinson, D. J., Nozzolillo, C., & Arnason, J. T. (1999). Soluble phenolic content as an indicator of sorghum grain resistance to Sitophilus oryzae (Coleoptera: Curculionidae). Journal of Stored Products Research, 35(1), 57-64. [ Links ]
Rosales-Castro, M., González-Laredo, R. F., Rocha-Guzmán, N. E., Gallegos-Infante, J. A., Peralta-Cruz, J., & Karchesy, J. J. (2009). Evaluación química y capacidad antioxidante de extractos polifenólicos de cortezas de Pinus cooperi, P. engelmannii, P. leiophylla y P. teocote. Madera y Bosques, 15(3), 87-105. [ Links ]
Rosales-Castro, M., González-Laredo, R. F., Rocha-Guzmán, N. E., Gallegos-Infante, J. A., Rivas-Arreola, M. J., & Karchesy, J. J. (2012). Antioxidant activity of fractions from Quercus sideroxyla bark and identification of proanthocyanidins by HPLC-DAD and HPLC-MS. Holzforschung, 66(5), 577-584. [ Links ]
Sánchez, M. V., Salazar, G. J., Vargas, H. J. J., López, U. J., & Jasso, M. J. (2003). Parámetros genéticos y respuesta a la selección en características del crecimiento de Cedrela odorata L. Revista Fitotecnia Mexicana, 26(1), 19-27. [ Links ]
Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT). (2010). Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010, Protección ambiental-Especies nativas de México de flora y fauna silvestres: Categorías de riesgo y especificaciones para su inclusión, exclusión o cambio-Lista de especies en riesgo. Diario Oficial de la federación. Instituto Nacional de ecología. México. [ Links ]
Sidhu, O. P., Kumar, V., & Behl, H. M. (2004). Variability in triterpenoids (nimbin and salanin) composition of neem among different provenances of India. Industrial Crops and Products, 19(1), 69-75. [ Links ]
Silva, E. M., Souza, J. N. S., Rogez, H., Rees, J. F., & Larondelle, Y. (2007). Antioxidant activities and polyphenolic contents of fifteen selected plant species from the Amazonian region. Food Chemistry, 101, 1012-1018. [ Links ]
Soto, F., Hilje, L., Mora, G. A., & Carballo, M. (2011). Phagodeterrence by Quassia amara (Simaroubaceae) wood extract fractions on Hypsipyla grandella (Lepidoptera: Pyralidae) larvae. Revista de Biología Tropical, 59, 487-499. [ Links ]
StatSoft, Inc. (2004). STATISTICA (data analysis software system), version 7. www.statsoft.com. [ Links ]
Taylor, D. A. H. (1981). Chemotaxonomy: the occurrence of limonoids in the Meliaceae. In T. D. Pennington (Eds.), Flora Neotropica Monograph Number 28 (pp. 450-459). New York: New York Botanical Garden. [ Links ]
Villanueva, H. E., Tuten, J. A., Haber, W. A., & Setzer, W. N. (2009). Chemical composition and antimicrobial activity of the bark essential oil of Cedrela odorata from Monteverde, Costa Rica. Der Pharma Chemica, 1(2), 14-18. [ Links ]
Waterman, P. G., & Mole, S. (1994). Analysis of Phenolic Plant Metabolites. Methods in Ecology. Boston: Blackwell Scientific Publications. [ Links ]
1. Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional (CIIDIR) Unidad Durango, Instituto Politécnico Nacional, Sigma 119, Durango, México; mrosa0563@yahoo.com, sam_mar9@hotmail.com
2. Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), Campo Experimental El Palmar, Tezonapa Veracruz México; vicentesanche5@hotmail.com
3. Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), Campo Experimental San Martinito, Puebla, México; ahonorato650@gmail.com