Intraclutch egg size variation in birds depends on many ecological factors and on the evolutive history of each species. In wading birds, a trend to ]]>
Butorides virescens,Bubulcus ibis, Ardea alba, Nycticorax nycticorax, Nyctanassa violacea and four Egretta species, taken in the field between 1998 and 2006. Results showed that ]]>
E. thula and fluctuating around null in Bubulcus. Size only predicted laying or hatching order for the last egg, in nests with more than two eggs, with 72.4% of confidence.
Resumen ]]>
Las variaciones intranidada de la talla de los huevos de las aves responden a numerosos factores ecológicos y de la historia evolutiva de las especies. En las zancudas aunque se ha descrito una disminución de la talla con el orden de puesta, los trabajos comparativos entre especies son escasos. En este trabajo se describen los patrones de variación del tamaño de los huevos de nueve especies de garzas (Aves: Ardeidae) nidificantes en la ciénaga de Birama, Cuba. Los ]]>
Butorides virescens,Bubulcus ibis, Ardea alba, Nycticorax nycticorax, Nyctanassa violacea y cuatro especies de Egretta, tomados en la ciénaga de Birama, Cuba, ]]>
Bubulcus. El último huevo fue entre un 0.2 y un 15% ]]>
E. thula y prácticamente fluctuante alrededor de cero en Bubulcus. En general, la talla del huevo solo puede predecir el orden de puesta para el último huevo en nidadas mayores de dos con un 72.4% de ]]>
Palabras clave: tamaño del huevo, variación intra-nidada, reproducción, zancudas coloniales, ardéidos, reducción de nidada.
El significado de la variación de tallas en los huevos de las aves ha sido sometido a una considerable discusión a lo largo de la historia (Slagsvold et al., 1984; Arnoldt, 1999; Jover et al., 1993). El tamaño de los huevos de las aves forma parte importante de las estrategias reproductivas y tiene un papel central dentro de las historias de vida (Lack, 1968). En especial, se relaciona directamente con los patrones de asincronía de puesta/eclosión, y de reducción de nidada, cuyo significado evolutivo para las aves altriciales ha sido fuertemente debatido y para la cual se han propuesto 17 ]]>
Las garzas (Aves: Ardeidae) siguen una estrategia de reducción facultativa de nidada (Mock, & Parker, 1986; Jover et al. 1993) en la cual el tamaño relativo ]]>
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La importancia del tamaño del huevo en la biología reproductiva de las garzas, en general, todavía se desconoce y merece mayor atención. En varios trabajos se han descrito algunos de los patrones de variación en algunas especies. Por ejemplo, Telfair (1983) describe para los huevos de garzas ganaderas algunos patrones generales de la variación entre dimensiones o según el orden de puesta. Custer y Frederick (1990) establecen, por primera vez, las diferencias intra-nidadas en 145 nidos de tres especies de garzas, y describen que el orden de ]]>
Ardea purpurea. En otros trabajos se brindan las descripciones generales de las dimensiones de los huevos (Dusi, 1966; Dickerman, & Gavino, 1969; Hammatt, 1981; Telfair, 1983; Frederick, & Collopy, 1988; Baichich, & Harrison, 1997), pero aún son escasos los trabajos integradores o comparativos en este grupo de aves. ]]>
El significado preciso de los patrones de variación intra-nidada de la masa o la talla de los huevos, a pesar de haber sido sometido a varios análisis exhaustivos (Salgsvold et al., 1984; Viñuela, 1997) aún permanece difuso. El tamaño de los huevos varía mucho más que su composición proteica o lipídica en la mayoría de las especies, aportando hasta el 60% de la variabilidad del contenido energético (Viñuela, 1997) y ]]>
El conocimiento de los aspectos reproductivos de las aves acuáticas coloniales es abundante y profundo, pero con una fuerte asimetría geográfica Norte-Sur. En el área del Caribe, a pesar de su importancia regional para la conservación de este grupo, son notablemente escasos trabajos profundos sobre este tema. En humedales cubanos se han realizado algunos aportes en relación a las ]]>
Butorides virescens (Denis et al. 1999), Bubulcus ibis (Denis et al., 2003), Egretta ]]>
rufescens (Denis, & Ponce, 2006) y sobre la estructura y composición de algunas colonias (Denis, 2001; Denis et al., 2002; Denis, 2006). También se han realizado varios trabajos acerca de los huevos en estas especies (Denis, & Ponce, 2007; Denis, & Rodríguez, 2007).
Sin embargo, el ]]>
Materiales y Métodos
Los datos fueron ]]>
Fig. 1) y una colonia de la provincia de La Habana, entre los años 1998 y 2006. Las especies incluidas en el trabajo fueron Butorides virescens (Aguaitacaimán),
Bubulcus ibis (Garza Ganadera), Egretta thula (Garza de Rizos), E. caerulea (Garza Azul), E. tricolor (Garza de Vientre Blanco), E. rufescens (Garza Rojiza), Ardea alba ]]>
Nyctanassa violacea (Guanabá Real) y Nycticorax nycticorax (Guanabá de la Florida).
Los nidos eran ]]>
En total, fueron ]]>
Cuadro 1). Entre el 70 y el 90% de los nidos en cada especie completaron sus nidadas en el periodo de observación, excepto para Egretta tricolor y Nyctanassa violacea, en las cuales fue solo la mitad. Sin ]]>
Con propósitos comparativos se procesaron además las mediciones de 173 huevos de Butorides virescens, A. alba, E. tricolor y N. violacea, colectados entre 1939-1960 y depositados en las colecciones del Instituto de Ecología y Sistemática, del Ministerio de Ciencia Tecnología y Medio Ambiente de Cuba. ]]>
Se comprobó la normalidad por la prueba de Kolmogorov-Smirnov, y en los casos en que fue necesario, se eliminó el 5% de los valores extremos (para evitar el efecto de los outliers). Los patrones de talla analizados en los huevos fueron las diferencias interespecíficas, entre años, entre localidades, entre tamaños de puesta y la variación intra-nidada asociada al orden de puesta. Para las ]]>
Cuadro 2), y se empleó una prueba de Kruskal-Wallis, seguida de una prueba de comparaciones múltiples de Tukey. La misma prueba fue utilizada en las comparaciones de las dimensiones según el orden de puesta. Como existe un efecto significativo de la hembra sobre las dimensiones de los huevos, estos no son observaciones independientes dentro de un mismo nido (Viñuela, 1997) por lo que en las descripciones por especie se trabajó con las medias por nido y ]]>
En todas las pruebas de hipótesis se asumió un nivel de significación de 0.05, y como estadístico de dispersión se utilizó el error estándar. El procesamiento estadístico se realizó con el programa Statistica v 8.0 (Statsoft 2007).
Resultados
Las dimensiones absolutas de los huevos de las ocho especies de garzas estudiadas (Cuadro 3) se ]]>
Fig. 2), por lo cual se pueden observar los mismos patrones de similitud interespecífica que en esta otra variable. Cada huevo representó tan solo entre 4.9-8% del peso adulto. En B. virescens, que es la especie de menor tamaño, los huevos representaron el 5% del peso corporal, mientras que en E. alba y en
N. nycticorax, que son las mayores especies, los huevos solo representaron entre 4.9 y 5.3% respectivamente. Entre las garzas medianas, los huevos representaron entre el 6 y el 8%, siendo B. ibis la que invertía mayor biomasa en el huevo promedio.
En cuanto a las ]]>
B. virescens y E. alba, y las garzas de mediano tamaño, B. ibis, E. thula, E. caerulea y E. tricolor, presentaron huevos similares, así como las de tamaño mediano a grande (E. rufescens, ]]>
El volumen fue la medida de mayor variabilidad, de entre el 6-9%. La especie de menor variabilidad en esta medida fue E. caerulea (CV=6.2%; n=30) y la de mayor fue
N. nycticorax (CV=8.9%, n=115). Las dimensiones lineales variaron entre un 3-4%, siendo el diámetro mayor más variable en todas las especies. Al representar las diferencias en las variabilidades entre los huevos individuales y tomando los promedios por nidada, con lo cual se elimina el efecto de la variabilidad intra-nidada, se observaron notables diferencias en diámetro mayor y volumen de los huevos del
B. virescens , y en el diámetro menor de los de E. rufescens (Fig. 3).
No existió ]]>
Fig. 4). En el diámetro menor N. nycticorax mostró una clara y marcada tendencia a una disminución en las puestas mayores, mientras que en el ]]>
E. thula, los huevos tuvieron aproximadamente el mismo volumen, aunque en un nido de cuatro y otro de cinco huevos, el tamaño medio fue menor. Este mismo patrón apareció también en E. tricolor. En B. ibis, por el contrario, apareció un patrón diferente, con tendencia al aumento del tamaño del huevo en nidadas mayores, fundamentalmente por un aumento paulatino en los diámetros menores (H(4, N=474)=13.54, p=0.009), que compensó la ]]>
(4, N=476)=3.144; p=0.53). En B. virescens el diámetro menor permaneció similar entre puestas de diferentes tamaños (H(3,N=88)=0.691, p=0.80), pero el diámetro mayor disminuyó significativamente (H(3,N=88)=0.691, p=0.88). ]]>
No en todas las especies de garzas apareció en los huevos un patrón intra-nidada consistente de forma evidente con la estrategia de reducción de nidada (Cuadro 4). El efecto de la alta variabilidad entre hembras (nidos) generalmente oscurece los patrones intra-nidada de los huevos, resultando detectables estadísticamente las diferencias solo en ]]>
N. nycticorax (Diámetro mayor: H(2,38)=8.31; p=0.02; Volumen: H(2,38)=8.64; p=0.01) y de E. tricolor (Diámetro menor: H(3,86)=12.18; p<0.007; Volumen: H(3,86)=11.19; p=0.01).
El tercer huevo en todas las ]]>
(6,N=42)=14.16; p=0.03) (Fig. 6A). Al expresar en porcentaje la diferencia entre el primer y tercer huevo para eliminar el efecto del tamaño de los mismos y hacerla comparable entre especies, se observó que, excepto en B. ibis, el último huevo es, como promedio, un 8% ]]>
Fig. 6B). En la mayoría de los nidos de B. ibis el tercer huevo fue entre 0.2 y 15% menor que el primero (promedio: 6.6%), pero en seis casos fue entre un 3% y un 15% mayor, por lo cual no se alcanza significación estadística en general (t=0.68; p=0.50; gl=29). Del resto de las especies la mayor ]]>
E. tricolor, en la cual, en tres nidos el primer huevo fue 10.8% mayor que el tercero. La menor diferencia se encontró en E. thula, en la cual el primer huevo solo tuvo un 4% del volumen mayor que el tercero (Zajust.=2.66; ]]>
total=22). En las demás especies las diferencias estuvieron alrededor del 8-9%, todas con significación estadística (B. virescens: Zajust.=1.98; p=0.05; Ntotal=14; N. nycticorax: Zajust.=2.31; p=0.02; Ntotal=8; y
E. rufescens: Zajust.=1.96; p=0.05; Ntotal=6). En general, existió una relación inversa entre el volumen relativo del primer huevo y el del tercer huevo (Fig. 7) sin embargo, este resultado debe observarse ]]>
En E. alba y N. violacea solo se observó un nido con tres huevos en el que se tuvo el orden de puesta y las mediciones de todos. En el primer caso el último huevo fue un 8.76% menor, y en la segunda especie fue 5.4% mayor que le primero.
Al comparar las dimensiones de los ]]>
Fig. 8), no se detectan diferencias significativas en E. tricolor (Diámetro mayor t=-1.004; ]]>
E. alba (t=1.16; p=0.25; n1=11 y n2=74). En las demás especies se detectaron diferencias significativas que deben reflejar variaciones geográficas o temporales.
El orden de puesta observado y el orden predicho por la talla del huevo, considerando todas las especies, tuvieron una asociación significativa (X2=84.6, p<0.001). En el grupo, en general, la talla puede predecir el orden sólo con un 58.9% y 52.6% de confianza para el primer y segundo huevo (prácticamente al azar) y con un 72.4% para el tercero.
Discusión
En general, el tamaño de los huevos fue similar a lo reportado en otras localidades para cada especie. Las dimensiones de los huevos de B. virescens son muy similares a las mencionadas para San Blas, México, (37.5 x 29.2mm; n=232) (Dickerman, & Gavino, 1969), para New York (38.8 x 29.6mm; n=74) (Meyerriecks, 1962), y para California (39.0 x 29.5mm; n=17) (Huey, 1926). En N. violacea las dimensiones de los huevos son ]]>
B. ibis seleccionados aleatoriamente en Texas.
Dentro de los patrones de ]]>
No existen diferencias interespecíficas marcadas en la variabilidad de las dimensiones de los huevos, que se mantuvo entre 6 y 9% en el volumen, ligeramente superior al reportado por Viñuela (1997) para Milvus migrans (4.4-5.0%). En limícolas se ha reportado que el tamaño de los huevos tiene coeficientes de variación muy bajos, entre el ]]>
B. ]]>
, E. rufescens y E. caerulea. La menor variabilidad del diámetro menor está relacionada a la constricción que sobre este impone la capacidad del oviducto y ]]>
Las diferencias en orden de puesta y entre nidos se ha estimado que explican entre el 69-79% de la variación total en el volumen de los huevos en N. nycticorax
, E. thula y E. alba (Custer, & Frederick, 1990). La existencia de un patrón de asimetría direccional consistente intra-nidada debe incrementar el coeficiente de variación cuando se utilizan las dimensiones individuales de los huevos por encima de cuando se ]]>
B. virescens, lo cual indica un mayor efecto de la hembra sobre la variabilidad de este carácter.
Se ha mencionado repetidamente que ]]>
B. ibis ha sido descrito que los ]]>
]]>
En relación a la estrategia reduccionista de nidada, el mantenimiento del patrón de jerarquía de tallas entre hermanos, que permite la mortalidad diferencial, parece depender de varios factores sinérgicos, algunos de los cuales actúan directamente sobre el tamaño relativo del último huevo (Parsons, 1970; Nisbet, 1978). Este menor tamaño relativo puede depender del agotamiento de las reservas (Ryden, 1978; Pierotti, & Bellrose, 1986; Sydeman, & Emslier, 1992), aunque varias hipótesis alternativas han sido ]]>
A partir de la consistencia en el patrón observado de disminución de la talla en la ]]>
E. thula, E. alba y N. ]]>
. Sin embargo, sus resultados no fueron muy consistentes en todos los casos. Los huevos en nidadas de dos no fueron diferentes entre ellos en relación al orden de puesta, y en nidadas de tres huevos solo el último fue significativamente menor. Resultados similares fueron encontrados en la ciénaga de Birama en estas mismas especies. En E. thula solo el tercer huevo tuvo un volumen ]]>
E. tricolor, mientras que en B. ibis y B. virescens no fue detectable a través de la alta variabilidad de las medidas.
Los patrones de variación en la talla de los huevos en este grupo de especies distan de estar ]]>
Agradecimientos
Buena parte del trabajo de campo fue posible gracias al apoyo de la Empresa Nacional para la Protección de la Flora y la Fauna, y en especial a los trabajadores del Refugio de Fauna Delta del Cauto. Se agradece a Idea Wild por proveer equipamiento e instrumentos de medición ]]>
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