Colonización y estructura de la comunidad de hongos micorrízicos arbusculares en Alsophila firma (Cyatheaceae) en bosque mesófilo de montaña en Veracruz, México
Colonization and structure of arbuscular mycorrhizal fungi community in Alsophila firma (Cyatheaceae) from a tropical montane cloud forest in Veracruz, México
Luis Alberto Lara-Pérez1*, Juan Carlos Noa-Carrazana1, Ángel de ]]>
2*, Sergio Hernández-González3*, Iván Oros-Ortega1 & Antonio Andrade Torres1
Abstract
Alsophila ]]>
is a tree fern that is distributed mainly in tropical montane cloud forest (TMCF) and is considered as a threatened species. Arbuscular mycorrrhizal fungi (AMF) have been proposed as an alternative in rescue programs of endangered species. However, our knowledge about diversity of AMF and mycorrhizal status of the species of TMCF is limited. In Mexico TMCF shows different degrees of conservation because of fragmentation and land use change. In this study, we evaluated the level of colonization, richness and abundances ]]>
A. firma per site, with at least 100m away from each other; a total of 100cm of roots were analysed per site. Root samples showed AMF and occasionally dark septate fungi (DSF) colonizations. For the overall study, 19 species of AMF were recorded: Gigaspora (7), Acaulospora (4), ]]>
Glomus (4), Funneliformis (2), Sclerocystis (1) and Scutellospora (1). The dominant species in the three sites were Funneliformis geosporum and Acaulospora scrobiculata. The highest diversity (H’) and evenness ]]>
A. firma is a mycorrhizal species that exhibits high levels of colonization even in disturbed sites. We suggest that F. geosporum and A. scrobiculata may have the potential to inoculate the gametophyte and young sporophyte of A. firma
, to support restoration programs, because of their abundances and high tolerance to disturbed sites.
Key words: tree fern, Glomeromycota, number of spores, diversity index, mycorrhizal colonization, disturbed, secondary and conserved vegetation.
Resumen
Alsophila firma es un helecho ]]>
A. firma por cada sitio, con al menos 100m de distancia entre individuos. Se analizaron en total 100cm de raíz por cada sitio. Las muestras de raíz presentaron colonización principalmente de HMA y ocasionalmente por hongos septados oscuros (HSO). Se encontraron 19 ]]>
Gigaspora (7), Acaulospora (4), Glomus (4), Funneliformis (2),
Sclerocystis (1) y Scutellospora (1). Las especies dominantes en los tres sitios fueron Funneliformis geosporum y Acaulospora scrobiculata. La mayor diversidad (H’) y equitatividad (J’) (p<0.05) se presentaron en el sitio conservado (H’=1.7; J’ 0.66) con respecto al sitio en recuperación (H’=1.5, J’ 0.61) y alterado (H’=0.74, J’=0.41). Los niveles de colonización micorrízica total de raíz fueron estadísticamente mayores (p<0.05) en el sitio conservado. ]]>
A. firma es una especie ]]>
F. geosporum y A. scrobiculata por su alta tolerancia a sitios alterados pueden tener potencial para inocular gametofitos y esporofitos de A. firma para incrementar la supervivencia en programas de restauración.
Palabras clave: helecho arborescente, Glomeromycota, número de esporas, índice de diversidad, colonización micorrízica, vegetación alterada, secundaria y conservada.
En México hay 21 especies de helechos arborescentes en nueve géneros y seis familias (Mickel ]]>
Alsophila firma, Cyathea divergens var. tuerckheimii,
C. fulva y Sphaeropteris horrida (Bravo & López, 1999; Eleutério, & Pérez-Salicrup, 2006, 2009). Los individuos elegidos para la venta informal son helechos de gran talla, que incluyen hasta 107 helechos arborescentes adultos por año, para cubrir las exigencias del mercado (Eleutério & Pérez-Salicrup, 2006).
La ]]>
Alsophila firma tiene un crecimiento muy lento de aproximadamente 17.1±0.85cm por año y alcanza la fertilidad aproximadamente a los nueve años (Mehltreter & ]]>
A. firma para la venta informal, no sólo pueden reducir drásticamente el número de adultos fértiles en BMM (Eleuté- rio & ]]>
Trichomanes capillaceum (Mehltreter, Flores- Palacios, & García-Franco, 2005; Mehltreter & García-Franco, 2008) y los microorganismos asociados en alguna etapa de su largo periodo de vida (Mehltreter, 2010). ]]>
Entender las interacciones ecológicas y factores abióticos que contribuyen a mejorar el establecimiento de los helechos arborescentes, puede proveer una base para desarrollar estrategias alternativas para contribuir a su conservación. Los hongos micorrízicos arbusculares (HMA) son uno de los componentes de la microbiota del suelo más importantes y extendidos de los ecosistemas naturales y de los sistemas de ]]>
]]>
Se estima que el 90% de las plantas del mundo complementan su nutrición a través de la micorriza (Brundrett, 2009). El estatus micorrízico de los helechos arborescentes de la familia Cyatheaceae es confuso debido a que tiene especies ausentes de colonización, pero otras han sido reportadas como micorrízicas al presentar arbúsculos, que indican una simbiosis funcional (Cooper, 1976; Gemma, Koske, & Flynn, ]]>
Alsophila firma es una especie micorrízica que presenta cambios en los niveles de colonización y diversidad de esporas de HMA en lluvias y sequías en BMM (Lara-Pérez et ]]>
A. firma
, tanto en bosques maduros como en bosques con diferente grado de conservación. De esta manera, se podrá conocer la abundancia y la riqueza de especies de HMA que permanecen al enfrentar disturbios en el ecosistema y el grado de colonización. El objetivo del presente trabajo fue evaluar el grado de colonización, riqueza y abundancia de esporas de HMA en la rizósfera de A. firma en tres fragmentos de ]]>
Materiales y Métodos
Área de estudio: Las muestras de raíz y suelo se recolectaron en tres reservas ]]>
Cuadro 1). Los sitios son fragmentos de BMM que difieren en su historia de manejo. Zongolica es un bosque maduro conservado, sin alteración por más de 100 años con acceso restringido; Huatusco es vegetación secundaria en recuperación de pastoreo de ganado vacuno por ]]>
cuadro 1.
Procedimiento de muestreo: En cada reserva se establecieron transectos a 300m al interior del bosque y a lo largo del cauce del río o arroyo donde crece A. firma. En cada transecto se eligieron cinco helechos al azar, separados entre sí por al menos 100m y se colectaron muestras de suelo y raíces en los meses de agosto-septiembre 2012. Las muestras de raí- ces y suelo se obtuvieron de los cuatro puntos cardinales ]]>
Clareo y tinción: Se realizó el clareo y tinción con la metodología de Phillips y Hay- man (1970) modificada. Se eligieron secciones de raíces de 1.5-2.5cm de largo, se aclararon con KOH al 10% (p/v) hasta por 60min en autoclave a 120°C (14-15lb/pulg2 de presión de vapor). Cuando fue ]]>
2O2 al 3% (11V) por 20min a temperatura ambiente, para terminar de blanquear las raíces. Después las muestras se enjuagaron y se acidificaron con HCl al 1% (v/v) por 1h. El teñido se realizó con azul de tripano en lactoglicerol (glicerol al 31% v/v, ácido láctico al 31% v/v y azul de tripano al 0.05% p/v) por tres minutos en autoclave a 120°C. Las raíces teñidas se almacenaron en lactoglicerol hasta su análisis.
Estimación de la colonización micorrízica: Las raíces teñidas de cada individuo se montaron por duplicado en portaobjetos con lactoglicerol, distribuyendo 10 fragmentos de aproximadamente 1cm por cada portaobjetos para analizarse en un microscopio compuesto (Leica DM1000). Por cada sitio se analizaron un total de 10 preparaciones ]]>
Extracción e identificación de esporas de HMA: Para el aislamiento de esporas se utilizaron 10g se suelo seco con la técnica de tamizado húmedo y decantación (Gerdemann & Nicolson, 1963), seguida por una centrifugación en sacarosa (Daniels & Skipper, 1982) de acuerdo con la modificación propuesta por Oehl et al. (2003). Las esporas que lucían intactas y saludables se consideraron en el conteo y se agruparon de acuerdo a sus características morfológicas. Se realizaron preparaciones permanentes con al menos 20 esporas monta- ]]>
La colonización micorrízica y la abundancia de esporas se analizaron mediante una prueba Kruskal-Wallis (p<0.05). El índice de diversidad de Shannon-Wiener (H’) se calculó de acuerdo a la fórmula: H’= −∑ (Piln[Pi]). Donde P
i es la abundancia relativa, ln es el logaritmo natural. El índice de equitatividad de Pielou (J’) se obtuvo con la ecuación: J’=H’/ log (S), donde S es el número total de especies aisladas en cada sitio. El índice de dominancia de Simpson (D) por la fórmula: D=∑Pi2.Para el análisis ]]>
Resultados
Colonización ]]>
Los HMA estuvieron presentes en 26 de 30 preparaciones de raíz de A. firma. Las estructuras de los HMA registradas fueron hifas, hifas extraradicales, arbúsculos, coils y vesículas (Fig. 1 A-F). En Banderilla dos individuos no presentaron colonización de ningún tipo. Los hongos septados oscuros (HSO) sólo estuvieron presentes en las muestras ]]>
Cuadro 2). La colonización de HSO fue por hifas hialinas finas y microesclerocios (Fig. 1 G-H).
La colonización micorrízica inicia por la epidermis de la raíz evidenciada por la presencia de hifopodios (
Fig. 1A). El tipo de colonización en todas las muestras fue de tipo Paris (Fig. 1 D-F). El porcentaje promedio de arbúsculos y coils fue diferente (p<0.05) en todos los sitios. La colonización por hifas y colonización total de raíz fue menor (p<0.05) en Banderilla a comparación con Zongolica y Huatusco, donde no se presentaron diferencias significativas (
Cuadro 2). No se observó dife- rencia significativa en el porcentaje de vesículas e hifas septadas entre sitios. Los porcentajes mayores de colonización total se presentaron en Zongolica seguida de Huatusco y Banderilla (Cuadro 2). La colonización micorrízica en Banderilla fue menos consistente y presentó amplia variabilidad en el nivel de colonización (Cuadro 2). ]]>
Riqueza y abundancia de HMA: En total se aislaron 1 521 esporas y esporocarpos de HMA de 15 muestras de suelo de la rizósfera de A. firma en tres fragmentos de BMM en las que se encontraron 19 ]]>
Fig. 2 y Cuadro 3). Diez de los morfotipos se lograron identificar a especie y el resto sólo a género (Cuadro 3). Los géneros más abundantes fueron Gigaspora (7),
Acaulospora (4), Glomus (4), Funneliformis (2), Sclerocystis (1) y
Scutellospora (1). El número de especies de HMA aisladas por individuo variaron en los diferentes sitios. Zongolica presentó mayor número de especies por individuo en 10g de suelo seco (7-12), Huatusco presentó de 7-10 especies y Banderilla registró el menor número de especies por individuo (2-6). La riqueza total de HMA por sitio se presentó en el mismo orden de prioridad Zongolica (13), Huatusco (11), y Banderilla (6). La abundancia de esporas ]]>
Cuadro 3), presentando mayor abun- dancia Zongolica que es el sitio con bosque conservado, mientras que la menor abundancia se registró en Banderilla. Basados en la abundancia relativa las especies dominantes en los tres sitios fueron: Funneliformis geosporum y Acaulospora scrobiculata. Las especies Funneliformis geosporum, Acaulospora scrobiculata, Gigasporadecipiens, Funneliformis constrictum y Gigaspora sp. 1 estuvieron presentes en los tres sitios con baja abundancia relativa (Cuadro 3).
La diversidad (H’) de HMA en la rizósfera de A. firma fue estadísticamente diferente para cada sitio (Cuadro 4). ]]>
Cuadro 4). La distribución de las especies fue más uniforme en Zongolica (J’=0.66), en comparación con Huatusco (J’=0.61) y Banderilla (J’=0.41), donde se refleja mayor dominancia de especies (D=0.65) (Cuadro 4).
Las curvas de ]]>
Cuadro 4). La riqueza total estimada por el índice fue de 20 y se registró un total de 19 especies en todo el estudio (Cuadro 4). ]]>
Discusión
El presente trabajo indica que A. firma presenta diferentes niveles de colonización de estructuras ]]>
A. firma fue principalmente por HMA y de manera secundaria por HSO. La riqueza de esporas en la rizósfera de A. firma incluye 19 ]]>
Acaulospora scrobiculata, Funneliformis geosporum fueron las mejor representadas en los tres sitios de BMM. La mayor riqueza y abundancia ]]>
La colonización de A. ]]>
fue principalmente por HMA como se ha reportado en los trabajos de asociación micorrízica de helechos y licopodios (Wang & Qui, 2006; Kessler et al., 2009; Brundrett, 2009; Zubek et al., 2010). Aunque, la presencia de HSO ha sido reportada para varias especies de helechos, este es el primer registro para A. firma ]]>
Los estudios del ]]>
Alsophila gigantea, A. podophylla, A. conantiana y A. dregei no registraron colonización micorrízica (Zhao, 2000; ]]>
A. firma es una especie micorrízica y que el grado de colonización varía en función de la estaciónalidad (Lara-Pérez et al., 2014). En este trabajo, se demuestra que A. firma presenta colonización con ]]>
Los índices de diversidad y las curvas de acumulación de especies demuestran que la diversidad fue mayor en Zongolica, que es el sitio más conservado con respecto a Huatusco y Banderilla. Aunque el presente estudio sólo midió la riqueza y abundancia de los HMA en la rizósfera de A. firma, los resultados son similares a los reportados en estudios de análisis de secuencias, donde la riqueza de ribotipos y morfotipos de HMA es más baja en ecosistemas con mayor impacto antropogénico (Helgason et al., 1998; Oehl et al., 2003; Öpik et al., 2006). Sin embargo, en un bosque tro- pical lluvioso de Ecuador, se demostró que la riqueza de secuencias de grupos taxonómicos de HMA, no difiere en ecosistemas prístinos ]]>
A pesar de la baja ocurrencia de ]]>
Rumohra adiantiformis (Dryopteridaceae) con el HMA Glomus intraradices en condiciones controladas en sustrato suplementado con diferentes concentraciones de N y P, no se afecta la ]]>
Dos especies de HMA (Acaulospora scrobiculata,
Funneliformis geosporum) estuvieron presentes en los tres sitios con altas abundancias relativas. La presencia de las dos especies de HMA demuestra que tienen amplia distribución y tolerancia a sitios alterados o de alto impacto antrópico como el sitio de Banderilla. Acaulospora
scrobiculata tiene amplia distribución en México y está presente en cultivos agrícolas (Aguirre, Carreón, & Varela 2009; Violi et al., 2008; Guadarrama-Chávez et al., 2007), vegetación secundaría, selva baja caducifolia (Guadarrama-Chávez, Camargo-Ricalde, Hernández-Cuevas, & Castillo-Argüero 2007), áreas incendiadas (Violi et al., 2008) y suelos contaminados con petróleo (Franco-Ramírez, Ferrera-Cerrato, Varela-Fregoso, Pérez-Moreno, & ]]>
Funneliformis geosporum se encuentra en cultivos agrícolas, ecosistemas naturales en selva baja caducifolia, desiertos y dunas costeras (Sigüenza, Espejel, & Allen, 1996; Pezzani, Montana, & Guevara, 2006; Guadarrama-Chávez et al., 2007). ]]>
Debido a las altas abundancias de esporas de Acaulospora scrobiculata y Funneliformis geosporum pueden ser candidatas para incrementar el inóculo a través cultivos trampa (Brundrett et al., 1996) y probar la eficiencia, solas o en conjunto, en gametofitos y jóvenes esporofitos de A. firma.
Aunque ]]>
A. scrobiculata y F. geosporum con A. firma
, sus abundancias son considerables en los tres sitios estudiados. Además, su alta tolerancia a sitios alterados puede traer ventajas en su manipula- ción e inoculación en áreas con manejo, vegetación secundaria o alterada.
A. firma es una de las especies de ]]>
A. firma (de 5cm) en BMM indican que el borde de bosque es un hábitat apropiado para su establecimiento (Barnabe, Williams-Linera, & Palacios-Rios, 1999). Eleutério & Pérez-Salicrup ]]>
A. firma provenientes de hábitats ruderales presenta mayores tasas de supervivencia al ser trasplantado en sombra al 50% en comparación con sitio expuesto a pleno sol. El alto porcentaje de colonización de arbúsculos de HMA en individuos de A. firma
indican que es una especie susceptible a la colonización y que podría depender de manera importante de la micorríza. Con la información básica de los requerimientos abióticos de A. firma y el conocimiento de las interacciones ecológicas se contribuirá a mejorar el establecimiento de esta especie. La inoculación con HMA previa a la ]]>
Agradecimientos
El primer autor agradece al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología de México (CONACyT) por la beca otorgada (223899), para realizar estudios de Doctorado en Ciencias en INBIOTECA-UV y a Mauricio D. Valdez Baizabal por el apoyo en campo y laboratorio. A Ricardo Romero, dueño de la reserva Las Cañadas y a Antonio Velázquez y familia por el apoyo logístico en la reserva Amatitla. Se agradece el apoyo ]]>
Referencias
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Aguirre, P. S., Carreón, A. Y., & Varela, F. L. (2009). Impacto de la materia orgánica en huertos convencionales y huertos orgánicos de aguacate, sobre la biodiversidad de hongos micorrizógenos arbusculares. Biológicas, 11, 112-121. [ Links ]
Allen, E. B., Allen, M. E., Egerton-Warburton, L., Corkidi, L., & Gomez-Pompa, A. (2003). Impacts of early- and late-seral mycorrhizae during restoration in seasonal tropical forest, Mexico. Ecological Applications, 13(6), 1701-1717. [ Links ]
Arias, R. M., Heredia-Abarca, G., Sosa, V. L., & Fuentes- Ramírez, L. E. (2011). Diversity and abundance of arbuscular mycorrhizal fungi spores under different coffee production systems and in a tropical montane cloud forest patch in Veracruz, Mexico. Agroforestry Systems, 85, 179-193. [ Links ]
Bernabe, N., Williams-Linera, G., & Palacios-Rios, M. (1999). Tree ferns in the interior and at the edge of a Mexican cloud forest remnant: Spore germination and sporophyte survival and establishment. Biotropica, 31(1), 83-88. [ Links ]
Bravo, M. C., & López, G. A. M. (1999). Inventario de especies vegetales y animales de uso artesanal. Biodiveristas, 22, 9-14. [ Links ]
Brundrett, M. C. (2009). Mycorrhizal associations and other means of nutrition of vascular plants: understanding the global diversity of host plants by resolving conflicting information and developing reliable means of diagnosis. Plant and Soil, 320, 37-77. [ Links ]
Brundrett, M., Bougher, N., Dell, B., Grove, T., & Malajczuk, N. (1996). Working with mycorrhizas in forestry and agriculture. ACIAR Monograph 32. Canberra, Australia: Australian Centre for International Agricultural Research. [ Links ]
Colwell, R. (2006). EstimateS 8.0b. Statistical estimation of species richness and shared species from simples. Recuperado de http://vivceroy.eeb.uconn.edu. [ Links ]
Cooper, K. M. (1976). A field survey of mycorrhizas in New Zealand ferns. New Zealand Journal of Botany, 14, 169-181. [ Links ]
Daniels, B. A. & Skipper, H. D. (1982). Methods for the recovery and quantitative estimation of propagules from soil. In N. C. Shenck (Ed.), Methods and principles of mycorrhizal research (pp. 29-35). St. Paul, Minessotta: American Phytopathological Society. [ Links ]
Dickson, S. (2004). The Arum–Paris continuum of mycorrhizal symbioses. New Phytologist, 163, 187-200. [ Links ]
Eleutério, A. A. & Pérez-Salicrup, D. (2006). Management of tree ferns (Cyathea spp.) for handicraft production in Cuetzalan, Mexico. Economic Botany, 60(2), 182-186. [ Links ]
Eleutério, A. A. & Pérez-Salicrup, D. (2009). Transplanting tree ferns to promote their conservation in Mexico. American Fern Journal, 99(4), 279-291. [ Links ]
Franco-Ramírez, A., Ferrera-Cerrato, R., Varela-Fregoso, L., Pérez-Moreno, J., & Alarcón, A. (2007). Arbuscular mycorrhizal fungi in chronically petroleum contaminated soils in Mexico and the effects of petroleum hydrocarbons on spore germination. Journal of Basic Microbiology, 47, 378-383. [ Links ]
Gemma, J. N., Koske, R. E., & Flynn, T. (1992). Mycorr-hizae in Hawaiian pteridophytes: occurrence and evolutionary significance. American Journal of Botany, 79(8), 843-852. [ Links ]
Gemma, J. N., Koske, R. E., & Habte, M. (2002). Myco- rrhizal dependency of some endemic and endangered Hawaiian plant species. American Fern Journal, 89(2), 337-345. [ Links ]
Gerdemann, J. W. & Nicolson, T. H. (1963). Spores of mycorrhizal Endogone species extracted from soil by wet sieving and decanting. Transactions of the British Mycological Society, 46, 235-244. [ Links ]
Guadarrama, P., Camargo-Ricalde, S. L., Hernández-Cue- vas, L., & Castillo-Argüero, S. (2007). Los hongos micorrizógenos arbusculares de la región de Nizanda, Oaxaca, México. Boletín de la Sociedad Botánica de México, 81, 131-137. [ Links ]
Hammer, O., D. A. T. Harper & P. D. Ryan. (2001). PAST (Paleontological Statistics) version. 1.37. Recuperado de http://folk.uio.no/ohammer/past/. [ Links ]
Haug, I., Wubet, T., Weiß, M. Aguirre, N., Weber, M. Günter, S., & Kottke, I. (2010). Species-rich but distinct arbuscular mycorrhizal communities in reforestation plots on degraded pastures and in neighboring pristine tropical mountain rain forest. Tropical Ecology, 51(2), 125-148. [ Links ]
Helgason, T., Daniell, T. J., Husband, R., Fitter, A. H., & Young, J. P. 1998. Ploughing up the wood-wide web? Nature, 394, 431. [ Links ]
Jumpponen, A. & Trappe, J. M. (1998). Dark septate endophytes: a review of facultative biotrophic root- colonizing fungi. New Phytologist, 140, 295-310. [ Links ]
Kaminskyj, S. G. W. (2008). Effective and flexible methods for visualizing and quantifying endorhizal fungi. In Z. A. Siddiqui, M. S. Akhtar, & K. Futai (Eds.), Mycorrhizae: sustainable agriculture and forestry (pp. 1-18). Dordrecht, The Netherlands: Springer. [ Links ]
Kessler, M., Jonas, R. Strasberg, D., & Lehnert, M. (2010). Mycorrhizal colonizations of ferns and lycophytes on the island of La Réunion in relation to nutrient availability. Basic and Applied Ecology, 11, 329-336. [ Links ]
Kessler, M., Jonas, R., Cicuzza, D., Kluge, J., Piatek, K., Naks, P., & Lehnert, M. (2009). A survey of the mycorrhization of Southeast Asian ferns and lycophytes. Plant Biology, 12, 788-793. [ Links ]
Korall, P., Pryer, K. M., Metzgar, J. S., Schneider, H., & Conant, D. S. (2006). Tree ferns: Monophyletic groups and their relationships as revealed by four protein-coding plastid loci. Molecular Phylogenetics and Evolution, 39, 830-845. [ Links ]
Kottke, I., Beck, A., Oberwinkler, F., Homeier, J., & Neill, D. (2004). Arbuscular endomycorrhizas are dominant in the organic soil of a neotropical montane cloud forest. Journal of Tropical Ecology, 20,125-129. [ Links ]
Kottke, I., Haug, I., Setaro, S., Suárez, J. P., Weiß, M., Preußing, M., Nebel, M., & Oberwinkler, F. (2008). Guilds of mycorrhizal fungi and their relation to trees, ericads, orchids and liverworts in a neotropical mountain rain forest. Basic and Applied Ecology, 9, 13-23. [ Links ]
Kubota, M., & Hyakumachi, M. (2004). Morphology and colonization preference of arbuscular mycorrhizal fungi in Clethra barbinervis, Cucumis sativus, and Lycopersicon esculentum. Mycoscience, 45, 206-213. [ Links ]
Lara-Pérez, L. A. (2007). Efecto de los hongos micorrizógenos arbusculares en la supervivencia de gametofitos micropropagados de Cyathea fulva (Cyatheaceae). (Tesis de Licenciatura). Universidad Veracruzana, Xalapa, Veracruz. [ Links ]
Lara-Pérez, L. A., Noa-Carrazana, J. C., Hernández-González, S., Alarcón-Gutiérrez, E., Sánchez-Velásquez, L. R., Zulueta-Rodríguez, R., Lara-Capistrán, L., & Andrade-Torres, A. (2014). Diversity and colonization of arbuscular mycorrhizal fungi in the tree fern Alsophila firma in rainy and dry season. Symbiosis, 64(3), 143-150. [ Links ]
Lehnert, M., Kottke, I., Setaro, S., Pazmino, L. F., Suarez, J. P., & Kessler, M. (2009). Mycorrhizal associations in ferns from Southern Ecuador. American Fern Journal, 99(4), 292-306. [ Links ]
Magurran, A. E. (2004). Measuring biological diversity. Oxford: Blackwell. [ Links ]
McGonigle, T. P., Miller, M. H., Evans, D. G., Fairchild, G. L., & Swan, J. A. (1990). A new method which gives an objective measure of colonization of roots of vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi. New Phytol gist, 115, 495-501. [ Links ]
Mehltreter, K. (2010). Interactions of ferns with fungi and animals. In K. Mehltreter, L. R. Walker, & J. M. Sharpe (Eds.), Fern Ecology (pp. 220-254). UK: Cambridge University Press. [ Links ]
Mehltreter, K. & García-Franco, J. G. (2008). Leaf phenology and trunk growth of the deciduous tree fern Alsophila firma in a Mexican lower montane forest. American Fern Journal, 98(1), 1-13. [ Links ]
Mehltreter, K., Flores-Palacios, A., & García-Franco, J. G. (2005). Host preferences of vascular trunk epiphytes in a cloud forest of Veracruz, Mexico. Journal of Tropical Ecology, 21, 651-660. [ Links ]
Mickel, J. T. & Smith, A. R. (2004). The pteridophytes of Mexico. Memoirs of the New York Botanical Garden, 88, 1-1054. [ Links ]
Morton, J. B. (1993). Problems and solutions for integration of glomalean taxonomy, systematic biology, and the study of endomycorrhizal phenomena. Mycorrhiza, 2, 97-109. [ Links ]
Moteetee, A., Duckett, J. G., & Russell, A. J. (1996). Mycorrhizas in the ferns of Lesotho. In J. M. Camus, M. Gibby & R. J. Johns (Eds.), Pteridology in perspective (pp. 621-631). Kew: Royal Botanic Gardens. [ Links ]
Newsham, K. K., Fitter, A. H., & Watkinson, A. R. (1995). Arbuscular mycorrhiza protect an annual grass from root pathogenic fungi in the field. Journal of Ecology, 83, 991-1000. [ Links ]
Oehl, F., Sieverding, E., Ineichen, K., Mäder, P., Boller, T., & Wiemken, A. (2003). Impact of land use intensity on the species diversity of arbuscular mycorrhizal fungi in agroecosystems of Central Europe. Applied and Environmental Microbiology, 69(5), 2816-2824. [ Links ]
Öpik, M., Moora, M., Liira, J., & Zobel, M. (2006). Com- position of root-colonizing arbuscular mycorrhizal fungal communities in different ecosystems around the globe. Journal of Ecology, 94, 778-790. [ Links ]
Öpik, M., Metsis, M., Daniell, T. J., Zobel, M., & Moora, M. (2009). Large-scale parallel 454 sequencing reveals host ecological group specificity of arbuscu- lar mycorrhizal fungi in a boreonemoral forest. New Phytologist, 184, 424-437. [ Links ]
Ormsby, A., Hodson, E., Li, Y., Basinger, J., & Kaminskyj, S. (2007). Arbuscular mycorrhizae associated with Asteraceae in the Canadian High Arctic: the value of herbarium archives. Canadian Journal of Botany, 85, 599-606. [ Links ]
Pezzani, F., Montana, C., & Guevara, R. (2006). Associations between arbuscular mycorrhizal fungi and grasses in the successional context of a two-phase mosaic in the Chihuahuan Desert. Mycorrhiza, 16(4), 285-295. [ Links ]
Phillips, J. & Hayman, D. S. (1970). Improved procedures for clearing roots and staining parasitic and vesicular- arbuscular mycorrhizal fungi for assessment of infection. Transactions of the British Mycological Society, 55, 158-161. [ Links ]
Riba, R. (1981). Flora de Veracruz; Cyatheaceae. Fasículo, 17. Xalapa, Veracruz: Instituto Nacional de Investigaciones sobre Recursos Bióticos. [ Links ]
Schenek, N. C. & Pérez, Y. (1990). Manual for the identification of VA mycorrhizal fungi. Gainesville, Florida, USA: Synergistic Publications. [ Links ]
Schwartz, M. W., Hoeksema, J. D., Gehring, C. A., Johnson, N. C., Klironomos, J. N., Abbott, L. K., & Pringle, A. (2006). The promise and the potential consequences of the global transport of mycorrhizal fungal inoculum. Ecology Letters, 9, 501-515. [ Links ]
SEMARNAT, (2002). Norma Oficial Mexicana NOM-059-ECOL-2001. Diario Oficial de la Federación, México. [ Links ]
Sigüenza, C., Espejel, I., & Allen, E. B. (1996). Seasonality of mycorrhizae in coastal sand dunes of Baja California. Mycorrhiza, 6, 151-157. [ Links ]
Smith, S. E. & Read, D. J. (1997). Mycorrhizal symbiosis. San Diego, California: Academic Press. [ Links ]
Smith, S. E. & Smith, F. A. (2011). Roles of arbuscular mycorrhizas in plant nutrition and growth: new paradigms from cellular to ecosystem scales. Annual Review of Plant Biology, 62, 227-250. [ Links ]
Smith, A. R., Pryer, K. M., Schuettpelz, E., Korall, P., Schneider, H., & Wolf, P. G. (2006). A classification for extant fern. Taxon, 55(3), 705-731. [ Links ]
Stamps, R. H. & Johnson, C. R. (1984). Vesicular-arbuscular mycorrhizal inoculation and fertilizer level affect yield, morphology, chlorophyll content, water uptake and vase life of leatherleaf fern frond. Proceedings of the Florida State Horticultural Society, 97, 264-266. [ Links ]
Treseder, M. K. (2004). A meta-analysis of mycorrhizal responses to nitrogen, phosphorus, and atmospheric CO2 in field studies. New Phytologist, 64, 347-355. [ Links ]
Urgiles, N., Lojan, P., Aguirre, N., Blaschke, H., Gunter, S., Stimm, B., & Kottke, I. (2009). Application of mycorrhizal roots improves growth of tropical tree seedlings in the nursery: a step towards reforestation with native species in the Andes of Ecuador. New Forests, 38, 229-239. [ Links ]
Van der Heijden, M. G. A., Boller, T., Wiekmen, A., & Sanders, I. R. (1998). Different arbuscular mycorrhizal fungi species are potential determinants of plant community structure. Ecology, 76(6), 2082-2091. [ Links ]
Violi, H. A., Barrientos-Priego, A. F., Wright, S. F., Escamilla-Prado, E., Morton, J. B., Menge, J. A., & Lovatt, C. J. (2008). Disturbance changes arbuscular mycorrhizal fungal phenology and soil glomalin concentrations but not fungal spore composition in montane rain forests in Veracruz and Chiapas, Mexico. Forest Ecology and Management, 254, 276-290. [ Links ]
Vovides, A. P., Luna, V., & Medina, G. (1997). Relación de algunas plantas y hongos mexicanos raros, amenazados o en peligro de extinción y sugerencias para su conservación. Acta Botánica Mexicana, 39, 1-42. [ Links ]
Wang, B. & Qiu, Y. L. (2006). Phylogenetic distribution and evolution of mycorrhizas in land plants. Mycorhriza, 16, 299-363. [ Links ]
Williams-Linera, G. (1997). Phenology of deciduous and broadleaved-evergreen tree species in a Mexican tropical lower montane forest. Global Ecology and Biogeography, 6, 115-127. [ Links ]
Wubet, T., Weiß, M., Kottke, I., Teketay, D., & Oberwinker, F. (2006). Phylogenetic analysis of nuclear small subunit rDNA sequences suggests that the endan- gered African Pencil Cedar, Juniperus procera, is associated with distinct members of Glomeraceae. Mycological Research, 110, 1059-1069. [ Links ]
Zhao, Z. W. (2000). Study on the relationships between vesicular arbuscular mycorrhiza and the systematic evolution of pteridophyte. Acta Botanica Yunnanica, 22(4), 401-404. [ Links ]
Zubek, S., Piatek, K., Naks, P., Heise, W., Wayda, M., & Mleczko, P. (2010). Fungal root endophyte colonization of fern and lycophyte species from the Celaque National Park. American Fern Journal, 100(2), 126-136. [ Links ]
1. Instituto de Biotecnología y Ecología Aplicada, Universidad Veracruzana, Av. de las Culturas Veracruzanas No. 101, Campus para la Cultura, las Artes y el Deporte, Col. Emiliano Zapata, C.P. 91090, Xalapa, Veracruz, México; ingluislara@yahoo.com.mx, jnoa@uv.mx, ivanoros1109@hotmail.com, aandradet@gmail.com 2. Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad Veracruzana, Campus Xalapa. Circuito Universitario Gonzalo Aguirre Beltrán s/n, Zona Universitaria, C.P. 91090, Xalapa, Veracruz, México; d-in-ho10@hotmail.com 3. Facultad de Estadística e Informática, Universidad Veracruzana, Xalapa. Av. Xalapa esq. Manuel Ávila Camacho s/n, C.P. 91020, Xalapa, Veracruz, México; shg5712@gmail.com