Abstract ]]>
Winteraceae has long been considered a family with early diversification among angiosperms, with characters such as: flowers with many spirally arranged parts and apocarpic ovary formed by plicated carpels with sessile stigma. In Drimys, the presence or absence of conspicuous glands on the connective of the stamens have been used as a taxonomic character, and it is considered a synapomorphy for the clade including Drimys angustifolia, D. brasiliensis, D. granadensis and D. roraimensis (Northeastern clade); however, the anatomy of stamens and carpels has only been studied in detail for D. winteri (Southwestern clade). In this research, the presence and the structure of glands on the connective of stamens was studied in seven species of the genus from herbarium specimens, and a detailed study of the anatomy and development of stamens and carpels was carried out by scanning electron and optic microscopy in Drimys granadensis. We found similarities between D. granadensis and D. winteri for the following characters: Basic type anther wall formation, secretory tapetum that collapses at maturity, intermediate type microsporogenesis with formation of a transient cell plate in telophase I, ascidiated carpel due to the formation of an adaxial lip during development, stigma closed by interdigitation of epidermal cells. We also determined that the large glands on anther mature connective are originated by an overgrowth of subepidermal oil cells; this character is a Northeastern Drimys clade synapomorphy, while it was absent in both Drimys of Southwestern clade (which includes D. andina, D. confertifolia and D. winteri), and the rest of the Winteraceae. We are proposing the hypothesis that the highly variable enviromental conditions in the tropics where Drimys Northeastern clade is distributed, with a wide range of pollinators, would be associated with the emergence of glandular conspicuously stamens; while, as a prediction to be confirmed, temperated Southwestern clade species, without conspicuous glands, should have a smaller range of visitors and/or pollinators, or even be anemophilous species as Drimys confertifolia. Rev. Biol. Trop. 62 (3): 1147-1159. Epub 2014 September 01.
La familia Winteraceae ha sido tradicionalmente considerada como de diversificación temprana entre las angiospermas por varios caracteres, entre ellos: flores con muchas partes distribuidas en espiral y ovario apocarpico formado por carpelos de tipo plicado con estigma sésil. En el género Drimys, la presencia o ausencia de glándulas conspicuas sobre el conectivo de los estambres ha sido usado como un carácter taxonómico, y su presencia se considera como una sinapomorfía del clado formado por Drimys angustifolia, D. brasiliensis, D. granadensis and D. roraimensis (clado nororiental); sin embargo, la anatomía de estambres o carpelos ha sido solamente estudiada en detalle en D. winteri (clado suroccidental). En esta investigación, la presencia y estructura de las glándulas del conectivo fue estudiada en las siete especies del género Drimys a partir de ejemplares de herbario, además, se realizó un estudio detallado de la anatomía y desarrollo de estambres y carpelos de Drimys granadensis empleando microscopía óptica y microscopía de barrido; y se compararon con los resultados previos en Drimys winteri. Se encontraron similitudes en los siguientes caracteres: formación de la pared de la antera de tipo básico, tapetum secretor que colapsa en la madurez, microsporogénesis de tipo intermedio con formación de una placa celular transitoria en telofase I, carpelo ascidiado debido a la formación de un labio adaxial durante el desarrollo, estigma cerrado por interdigitación de células epidérmicas. Se determinó que las glándulas de gran tamaño sobre el conectivo de la antera madura se originaron por sobrecrecimiento de células oleíferas subepidérmicas, siendo una sinapomorfía del clado nororiental, que esta ausente tanto en el clado suroccidental de Drimys (D. andina, D. confertifolia y D. winteri), como en el resto de la familia. Se propone la hipótesis de que las condiciones altamente variables en las zonas tropicales donde se distribuye el clado nororiental de Drimys, con una amplia gama de polinizadores, estarían asociadas al surgimiento de estambres conspicuamente glandulares; en tanto que proponemos como predicción que las especies circunscritas a la zona templada del Sur de Suramérica (Clado suroccidental), sin glándulas conspicuas, deberían presentar una menor variedad de visitantes y/o polinizadores, o incluso ser especies anemófilas como Drimys confertifolia.
Palabras clave: microesporogenesis, carpelo ascidiado, células oleíferas idioblásticas, tapetum secretor. Las Winteraceae han sido consideradas durante mucho tiempo como una familia de diversificación temprana en las angiospermas (Takhtajan, 1980; Cronquist, 1981), por diversas características, entre ellas: presentar flores con numerosas partes dispuestas en varios verticilos o en espiral, ovario frecuentemente apocárpico formado por carpelos con estigma sésil y de tipo generalmente plicado. ]]>
Diversos autores han propuesto que los estambres laminares y con tres haces vasculares son plesiomórficos en angiospermas (Canright, 1952; Eames, 1961; Takhtajan, 1991); a partir de ellos se habría originado el estambre diferenciado en filamento y antera. Siguiendo esta hipótesis, Bailey & Nast (1943) y Sampson (1987), reconocen que los estambres en Winteraceae presentan un solo haz vascular, pero indican la presencia ocasional de haces laterales vestigiales, lo cual evidenciaría una reducción a partir de un estambre con tres haces. Al interior de las Winteraceae algunos caracteres asociados a la distribución, estructura y desarrollo de estambres y polen resultan de importancia taxonómica a nivel de géneros; por ejemplo, la posición de las anteras (apical o subapical) y su orientación (transversal o lateral) (Bailey & Nast, 1943; Endress & Hufford, 1989; Endress, Igersheim, Sampson, & Schatz, 2000). En el género Drimys la presencia o no de glándulas conspicuas en el conectivo del estambre es utilizada como caracter taxonómico (Smith, 1943), en tanto que el conectivo glandular es considerado como una sinapomorfía para el clado conformado por Drimys angustifolia Miers, D. brasiliensis Miers, D. granadensis L.f. y D. roraimensis (A.C.Sm.) Ehrend. & Gottsb. (Clado nororiental sensu Marquínez, Lohmann, Faria-Salatino, Salatino, & González, 2009b; Marquínez, 2009).
En algunas Winteraceae la microsporogénesis es de tipo simultáneo: Drimys (Schnarf, 1931), Pseudowintera (Bhandari, 1963; Bhandari, 1971); sin embargo, en otras se presenta un tipo intermedio entre simultáneo y sucesivo, caracterizado por la aparición de una placa celular transitoria después de la primera división meiótica: Tasmannia (Prakash, Lim, & Sampson, 1992), Zygogynum (Swamy, 1952), Belliolum (Cairney, 1984), Exospermum (Smissen, 1993), Drimys winteri J.R. Forst. & G. Forst. (Bhandari & Venkataram, 1968), Pseudowintera, (Sampson, 1963; Sampson, 1970; Furness, Rudall, & Sampson, 2002).
El desarrollo de la antera ha sido explorado en especies de los géneros Tasmannia (Prakash et al., 1992), Takhtajania (Tobe & Sampson, 2000) y Zygogynum (Swamy, 1952). En el género Drimys, el desarrollo de la pared de los estambres ha sido estudiada únicamente en la especie D. winteri (Bandhari & Venkataraman, 1968).
El polen maduro en Winteraceae puede estar conformando por mónadas o tétradas (van der Ham & van Heuven, 2002; Sampson, 2007), puede presentar o no papilas y/o annulus, su exina puede ser reticulada o microreticulada y su mitosis puede ser sincrónica o asincrónica en cada uno de los granos de polen que conforman la tétrada (Bailey & Nast, 1943; Fiser & Walker, 1967; Praglowski, 1979; Sampson, 1974; Sampson, 1981; Sampson, 2000a; Sampson, 2000b; van der Ham & van Heuven, 2002).
En cuanto a los carpelos, existen dos formas de desarrollo: ascidiada o plicada. La condición plicada es considerada como ancestral en angiospermas en trabajos clásicos, dando lugar a diferentes tendencias de especialización (Bailey & Swamy, 1951). Sin embargo, los análisis moleculares recientes y la revisión de evolución de caracteres en contextos filogenéticos aportan evidencia de que la condición ascidiada es plesiomórfica (Doyle & Endress, 2000; Soltis, Soltis, Endress, & Chase, 2005; Endress & Doyle, 2009). La teoría del origen plicado de los carpelos se basó en el estudio de este carácter en Winteraceae, que además es la única familia en Eumagnoliales que presenta las dos formas de carpelos, ascidiado y plicado (Igersheim & Endress, 1997; Soltis et al., 2005). ]]>
La noción de carpelos abiertos en el momento de la antesis para las Winteraceae y Degeneriaceae fue sugerida por Bailey & Swamy (1951). No obstante, Igersheim & Endress (1997), Endress & Igersheim (2000) y Endress & Doyle (2009) demostraron que los carpelos de Winteraceae (y de su grupo hermano, las Canellaceae) se encuentran completamente cerrados de manera posgénita por fusión temprana de las epidermis inmaduras. Sin embargo, otras características permiten diferenciar estas dos familias hermanas: (1) el ovario paracárpico en Canellaceae y apocárpico o eusincárpico en Winteraceae (una condición paracárpica atípica ocurre en Takhtajania perrieri; Endress et al., 2000); (2) el cierre del carpelo por secreción en Canellaceae pero no en Winteraceae (Igersheim & Endress, 1997); (3) presencia de estilo y de estigma lobado en Canellaceae y sésil en Winteraceae con una cresta corta o una doble cresta larga (Igersheim & Endress, 1997); (4) en Canellaceae estigma papilado unicelular y fuertemente secretor; y unicelular-papilado o multicelular-multiseriado-papilado y débil o fuertemente secretor en Winteraceae (Igersheim & Endress, 1997).
Los óvulos de Winteraceae y Canellaceae también difieren en la presencia de un micrópilo formado por los dos integumentos en Canellaceae versus un micrópilo formado únicamente por el integumento interno en Winteraceae (con pocas excepciones; Igersheim & Endress, 1997); y en la forma anular del integumento interno en Canellaceae versus semianular en Winteraceae (Imaichi, Kato, & Okada, 1995; Igersheim & Endress, 1997; Endress, 2011).
Marquínez et al. (2009b), basado en análisis de secuencias nucleares (ITS) y de cloroplasto (rpS16 y psbA-trnH), propusieron la existencia de dos clados en Drimys; uno de distribución suroccidental (>30º de latitud sur) conformado por D. confertifolia Phil., D. Winteri y D. Andina (Reiche) Rodr. & Quez. y el otro nororiental (entre 30º latitud sur y 23º latitud norte) constituido por D. angustifolia, D. brasiliensis, D. granadensis y D. roraimensis. Dado que los estudios previos de anatomía y desarrollo de estambres y carpelos se han centrado en la especie D. winteri (Chile y Argentina), correspondiente al clado suroccidental, este trabajo pretende estudiar estos mismos aspectos en D. granadensis, especie de amplia distribución (Bosques montanos centroamericanos y bosques andinos de Colombia, Ecuador y Perú) en el clado nororiental, para poder establecer similitudes y diferencias.
Materiales y métodos
Para determinar la presencia o ausencia y tipo de glándulas en el conectivo del estambre, se revisaron 809 ejemplares, provenientes de 20 herbarios, de las siete especies (ocho taxones) pertenecientes al género Drimys (entre paréntesis, ejemplar representativo-herbario): D. andina (Reiche) Rodr. & Quez. (L. Jungner 622-GB, Schajovski 163-M; 992); D. angustifolia Miers (Wasum 4791-MA,NY,US; Wasum 4809-NY), Drimys brasiliensis (St. Hil.) Miers (Anderson 8146-NY,MEXU; Collares 46-NY); D. confertifolia Phil. (Aravena 30-UC; Solbrig 3816-NY,UC,US); D. granadensis L. f. (Acevedo 1382-HUA; Marquínez 001-004 - COL); D. roraimensis (A. C. Smith) Ehrend. & Gottsb. (Pruski & Huber 3634-NY,VEN; Holst 3689-MO,NY); D. winteri var. winteri J. Forst. & G. Forst. (Poelt S.N.-M; Rae & Goodall 646-UC) D. winteri var chilensis (DC) A. Gray (SN 45307-UCA# 1357032; Ornuff 9116-UC); (Cf. Marquínez, 2009). Algunas flores fueron hidratadas en agua con detergente por cinco minutos en ebullición, y luego observadas y fotografiadas bajo microscopio estereoscopio. ]]>
Adicionalmente, se recolectaron botones florales y flores de D. granadensis en diferentes estados de desarrollo pertenecientes a una población situada en Altos de Yerbabuena, cerros orientales de la Sabana de Bogotá (4º52´40” N - 74º00´04” W; 2 808 msnm; Cundinamarca, Colombia; ejemplares testigo: Marquínez 001-004, COL = Herbario Nacional Colombiano).
Para microscopía óptica de alta resolución (secciones semifinas 1-2mm), se siguieron los procedimientos indicados por Romero (2003): las muestras fueron disectadas en campo y fijadas en glutaraldehido 2.5% (preparado en solución amortiguadora de Millogin 0.2M, pH 7.4) por 48 horas; luego se lavaron en solución amortiguadora por 15 minutos y postfijaron en tetróxido de osmio 1% durante una hora bajo rotación continua a 4°C. Se lavaron con solución amortiguadora (15 minutos), se deshidrataron en series de EtOH 70%, 90%, 95%, 100%; por 5, 10, 20 y 60 minutos, respectivamente; y óxido de propileno 15 minutos; se preimbibieron en una mezcla de Epon-Araldita (Kit PolyScience) y óxido de propileno 1:1 (1 hora), y posteriormente en resina (2 horas). Se polimerizaron en resina por 48 horas a 60°C seguidas de un enfriamiento lento por 24 horas más. De los bloques se obtuvieron secciones semifinas (1-2mm) en un ultramicrótomo LBK-4802-A con cuchilla de vidrio, las cuales fueron coloreadas con azul de toluidina (0.05%) y fijadas con citoresina para observación bajo microscopio óptico.
Otras muestras de botones y flores fueron recolectadas y fijadas en FAA (10:5:85, formol: acido acético glacial: EtOH 70%) por 24 horas y luego fueron tratadas con los protocolos modificados de Johansen (1940) para microscopía óptica convencional, así: Deshidratación en series de EtOH (70 al 100%) y de EtOH 100%-histoclear (90:10, 70:30, 50:50, 30:70, 10:90, 100) cada una por 12 horas; imbibición en parafina (60°C), 3 cambios por 24 horas c/u; secciones seriadas o individuales en micrótomo de rotación y fijación en láminas con ayuda de adhesivo de Haupt; desparafinado mediante pasos de Xilol, Xilol:EtOH 100%, EtOH 100%, 95%, 70%, 50%; tinción en safranina por 18 horas, lavado en agua destilada y deshidratación en EtOH 50%, 70% y 95%; contratinción con fast-green por 12 minutos, deshidratación en EtOH 100%, EtOH 70:Xilol 30, EtOH 50:xilol 50, xilol 100%, colocación de una gota de citoresina y cubreobjetos. Para la observación de los estados de la microsporogénesis, las flores fijadas en FAA y luego en EtOH 70% fueron disectadas y las anteras removidas y disectadas sobre el portaobjetos en unas pocas gotas del reactivo de clareamiento de Herr modificado (acido láctico, hidrato de cloral, fenol, aceite de clavo, histoclear en proporciones 2:2:2:2:1 por peso; González & Rudall, 2003).
Todos los micropreparados fueron observados con un microscopio Nikon Eclipse E-200; para las observaciones bajo estereoscopio se empleó un equipo Nikon SMZ 800; en ambos se tomaron las fotos con una cámara Nikon 950 Coolpix incorporada a los equipos ópticos. Para microscopía electrónica de barrido, las muestras fijadas en FAA y EtOH 70% fueron disectadas, secadas por su punto crítico en un equipo Bal-tec CPB030, metalizadas con oro-paladio en un metalizador Fisons-Polaron, modelo SC-500 y examinadas y fotografiadas en un microscopio electrónico de barrido Quanta 200 FEI del Laboratorio de Microscopía Electrónica, Centro de Equipos Interfacultades de la Universidad Nacional de Colombia (CEIF).
Resultados ]]>
Morfoanatomía de estambres y desarrollo de células secretoras y oleíferas: En el género Drimys los estambres son libres y las anteras son tetrasporangiadas; las tecas están en posición subapical y orientadas lateralmente respecto al conectivo. En Drimys angustifolia, D. brasiliensis, D. granadensis y D. roraimensis, se observan externamente grandes células oleíferas idioblásticas en posición apical sobre el conectivo (Fig. 1A, Fig. 1B); en tanto que en D. andina, D. confertifolia, y D. winteri no se presentan estas células oleíferas, o si se presentan, son pequeñas e inconspicuas (Fig. 1C, Fig. 1D).
En D. granadensis el inicio de diferenciación de células secretoras en el conectivo ocurre en anteras muy jóvenes (Fig. 1E); en estambres de flores en preantesis se observan una a dos capas de células secretoras en la cara adaxial (Fig. 1F, Fig. 1I) y tres a cinco capas en la cara abaxial del conectivo (Fig. 1F, Fig. 1H); en las flores maduras, las células oleíferas aumentan su tamaño y se hacen prominentes sobre la superficie (Fig. 1J).
El filamento presenta también externamente dos capas de células secretoras (Fig. 1G; epidérmica y subepidérmica); presentándose grandes células oleíferas idioblásticas subepidérmicas; hacia el interior del estambre el único haz vascular permanece simple, u ocasionalmente se bifurca hacia las dos tecas.
La antera está conformada por un conectivo y dos tecas (Fig. 1F, Fig. 1K), cada una con dos sacos polínicos. Las paredes de los sacos polínicos presentan exotecio, estratos intermedios y tapetum secretor que colapsa en la madurez (Fig. 1F, Fig. 1K), así como un endotecio bien desarrollado con engrosamientos en forma de ‘U’ (Fig. 1K, Fig. 1L); estos engrosamientos pueden también estar esporádicamente presentes en células del exotecio; la dehiscencia de cada teca ocurre por un único estomio longitudinal (Fig. 1K).
Desarrollo de la pared de la antera y microesporogénesis en D. granadensis: la formación de la pared de la antera es de tipo básico (sensu Dahlgren, 1991), puesto que la capa hipodérmica arquesporial se divide dando lugar a la capa parietal primaria y a una capa esporógena, y la capa parietal primaria se divide sucesivamente dando lugar primero a dos (Fig. 2A, Fig. 2B) y luego a cuatro capas celulares (Fig. 2C) las cuales al madurar dan lugar al endotecio, a las dos capas o estratos intermedios y al tapetum secretor con células multinucleadas (Fig. 2D), que colapsa en la madurez (Fig. 2E). ]]>
Las células madres de los granos de polen presentan núcleo prominente y citoplasma denso y están rodeadas por una pared lisa, de grosor variable, conformada principalmente por calosa (Fig. 2F); entran en primera división meiótica (Fig. 2G), y durante la telofase conforman una placa celular evanescente (transitoria), que luego desaparece (Fig. 2H). Posteriormente, ocurre la segunda división reduccional (Fig. 2I, Fig. 2J), que culmina con la conformación de las paredes celulares que dan lugar a cuatro células por invaginación centrípeta (Fig. 2K). Las microsporas permanecen en tétradas permanentes, la exina e intina maduran (Fig. 2L) y cada una de las microsporas se divide para dar lugar a un núcleo vegetativo, grande y difuso, y un núcleo generativo pequeño y denso (Fig. 2L, Fig. M). En el momento de la antesis los granos de polen son binucleados, presentan una papila por protrusión de la intina y conforman tétradas usualmente tetrahédricas (Fig. 2M), aunque a veces se presentan tétradas decusadas (Fig. 2L). Las tétradas son acalamitadas puesto que cada grano de polen posee su propia ectexina, aún cuando esta pueda estar poco desarrollada en la parte septal; la exina de cada grano es independiente en el centro de la tétrada (Fig. 2M). El polen es semitectado y columelado, con las ornamentaciones de tipo reticulado. Entre las columelas es posible observar la presencia de cemento polínico.
Ontogenia del gineceo y estructura de los óvulos en D. granadensis: Pétalos, estambres y carpelos se presentan en número indefinido y disposición helicoidal en los primordios florales (Fig. 3A). Los carpelos (tres a nueve) se forman por divisiones en los flancos del ápice floral y se aprecian como primordios más o menos redondeados; cada primordio se desarrolla inicialmente por crecimiento marginal y en la zona abaxial (Fig. 3A), pero pronto empieza a ser evidente el desarrollo de un ‘labio adaxial’ (‘adaxial lip’; sensu Tucker, 1959; Fig. 3B, Fig. 3C) el cual conforma, junto con las zonas marginales y abaxial, un anillo continuo que crece dando lugar a la porción ascidiada del carpelo (Fig. 3D y Fig. 3E en sección transversal, Fig. 3G y Fig. 3H en sección longitudinal). La vascularización de los carpelos depende de los haces vasculares remanentes luego de la irrigación de la caliptra, los pétalos y los estambres. En la base de cada carpelo el único haz que llega desde el receptáculo se divide en tres trazas procambiales, dos ventrales y una dorsal (Fig. 3D, Fig. 3E).
El carpelo maduro presenta células taníferas en la epidermis externa (Fig. 3G y Fig. 3H); el parénquima cortical presenta células taníferas y oleíferas. La placentación en forma de ‘U’ se da alrededor de la zona interna cercana al estigma. En la región estigmática la fusión de los márgenes del carpelo se da por interdigitación de las células epidérmicas. Las células epidérmicas externas del estigma son papiladas, mucho mayores que las epidérmicas presentes en el resto del carpelo y su naturaleza es glandular.
Cada carpelo presenta de 8-12 óvulos. Los óvulos conforman primero el integumento anular externo (Fig. 3F) y luego el integumento semianular interno, el cual está interrumpido por el lado cóncavo del funículo; el micrópilo parece estar conformado tan solo por el integumento interno cuando el saco embrionario esta maduro (Fig. 3K, Fig. 3L). En cuanto al desarrollo del megasporangio, una sola célula arquesporial inicial se diferencia en la nucela y se divide transversalmente para dar lugar a la célula parietal primaria y la célula madre de la megáspora. La célula parietal se divide periclinal y anticlinalmente para dar lugar a dos o tres capas de tejido parietal de tal manera que el óvulo es de tipo crasinucelar (Fig. 3F, Fig. 3I). La división de la célula madre de la megáspora es lineal, generando tres megasporas degeneradas en dirección al micrópilo. El saco embrionario es de tipo Polygonum, ovocélula y dos sinérgidas en el extremo micropilar (Aparato ovocelular, flecha; Fig. 3J), una célula madre del endosperma diploide en posición central y tres antípodas en el extremo calazal (Fig. 3L). Los óvulos maduros anátropos carecen de hipostasa u obturador; se presentan células taníferas en la capa más interna del integumento interno alrededor del micrópilo y en la capa más externa del integumento externo (Fig. 3K, Fig. 3L).
Discución ]]>
Aunque la presencia y localización de células oleíferas en pétalos y estambres es utilizada por diversos autores, entre ellos Smith (1943), en las claves taxonómicas del género Drimys, su significado anatómico no había sido explorado con anterioridad, ni tampoco sus posibles implicaciones ecológicas. Los resultados de este trabajo en las especies del género Drimys, junto con los resultados de Marquínez (2009) en especies de los otros géneros de la familia, permiten señalar que el conectivo externamente no glandular de los estambres es una plesiomorfía de las Winteraceae; en tanto que la presencia de células oleíferas idioblásticas que alcanzan un gran tamaño y conforman protuberancias amarillas muy conspicuas y generalmente apicales en los estambres es una sinapomorfía del “clado nororiental” (D. angustifolia, D. brasiliensis, D. granadensis y D. roraimensis), de distribución tropical, (esta investigación; Marquínez, 2009; Marquínez et al., 2009b). En D. roraimensis, la cantidad y protrusión de células oleíferas en el conectivo pudo haber sido la razón por la cual Smith (1943) lo describió equívocamente como apiculado.
Marquínez, Sarmiento, y Lara (2009a) señalaron la importancia de los exudados estaminales en la atracción de una gran variabilidad de insectos (coleópteros y dípteros), coincidiendo, a nivel de grandes grupos, pero no a nivel genérico o específico, con los encontrados por Gottsberger, Gottsberger, y Ehrendorfer (1980) en Drimys brasiliensis en Brasil y por Thien (1980) en D. granadensis en Chiapas-México.
Weberling (2007) señala, y las filogenias y análisis biogeográficos reportados por Marquínez et al. (2009b) confirman, que los ancestros de Drimys, así como el clado suroccidental, son de zona templada a subantártica; proponiendo el levantamiento de los Andes como un evento asociado al origen y especiación del clado nororiental; en este contexto, señala Weberling (2007), extendieron su área en las cadenas montañosas que cruzan los trópicos. La frecuente necesidad de invadir nuevos hábitats puede haber prevenido la evolución de relaciones fuertes con polinizadores particulares. Cada nuevo sitio tiene una fauna diferente y característica e impredecible, a veces con más moscas, a veces con más escarabajos, más mariposas o trips (Gottsberger, 1988).
Por otra parte, en el clado suroccidental, la única especie cuya biología reproductiva ha sido analizada en detalle, D. confertifolia, es endémica del Archipielago de Juan Fernández y presenta polinización anemófila (Anderson, Bernardello, Stuessy, & Crawford, 2001). Ante la sorprendente ausencia de información referente a la biología reproductiva y polinización en las otras dos especies de este último clado, D. winteri y D. andina, solo podemos sugerir como hipótesis que las condiciones altamente variables en zonas tropicales, asociadas a una amplia gama de polinizadores, estarían asociadas al surgimiento de estambres conspicuamente glandulares. Supondríamos, a manera de hipótesis, una menor variabilidad de polinizadores (o incluso especies anemófilas) en las especies circunscritas a la zona templada del Sur de Suramérica.
D. granadensis (esta investigación) y D. winteri (Bhandari y Venkataram, 1968; Tucker, 1959) coinciden en varios caracteres estudiados: formación de la pared de la antera de tipo básico, tapetum secretor que colapsa en la madurez, microsporogénesis de tipo intermedio con formación de placa celular transitoria y carpelo ascidiado debido a la presencia de un labio adaxial durante el desarrollo. En este último caracter, confirmamos la propuesta de que la diferencia fundamental entre carpelo ascidiado en el género Drimys y plicado en Tasmannia es la ausencia de un labio adaxial en su ontogenia (Tucker, 1959; Tucker & Gifford 1966a; Tucker & Gifford 1966b; Tucker & Sampson, 1979). ]]>
Agradecimientos
A Favio González por sus valiosos comentarios y orientaciones en la elaboración del escrito y la investigación; al Instituto para el Desarrollo de la Ciencias y la Tecnología “Francisco José de Caldas” (COLCIENCIAS) por el préstamo-beca mediante el Programa de apoyo a doctorados nacionales 2004 y a la Universidad Nacional de Colombia por la contrapartida. Referencias
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