Avifauna en sistemas silvopastoriles en el Corredor Biológico Mesoamericano, Tabasco, México
Avifauna en sistemas silvopastoriles en el Corredor Biológico Mesoamericano, Tabasco, Mexico
Noel González-Valdivia1*, Everardo Barba-Macías2*, Salvador Hernández-Daumás (qepd) & Susana Ochoa-Gaona1
Abstract
Silvopastoral systems support local ecological and economical features as they enhance conservation of floral and faunal communities. As other animal communities, avifauna may be a good representative of habitat altera- tions, both as the species and functional levels. In order to attend the initiative of Mesoamerican Biological Corridor initiative (CBM) in the state of Tabasco, we studied the diversity of birds in two silvopastoral systems: scattered trees in pastures (ADP), and trees in boundary-hedgerows (AL). For this, we applied the fixed radius counting point method in three priority sites in Tabasco´s CBM during the dry and wet season of 2011, and a total of 56, 60 and 62 points were evaluated in Huimanguillo, Tenosique and Tacotalpa, respectively. We observed 2 084 individuals of 154 species (79-89% of expected diversity) and 36 bird families. We detected 92, 87 and 85 species in Huimanguillo, Tenosique and Tacotalpa, respectively, including 35 protected species, of which 23, 19 and 16 in each locality, respectively. All sites showed high diversity (H´≥3.20), low species dominance (D≥0.08) and high equitability (J≥0.77). Species composition showed differences between sites, being most similar Tacotalpa and Tenosique. Ten species were considered characteristic for sites. Although the silvopastoral system did contain protected species, the low diversity and the early successional character of the arboreal components were not attractive to frugivorous bird species. Diversification with native trees can improve the systems to create a complementary habitat and to increase landscape connectivity. The management of silvopastoral practices on cattle dominated landscapes in Tabasco could improve its ecological quality, and thus achieve the CBM´s objectives of biodiversity conservation combined with human economic activities.
Key words: agricultural matrix, agroecosystems, connectivity, hedgerow trees, live fences, scattered trees in pastures, species diversity.
Resumen
Los sistemas silvopastoriles contienen rasgos ecológicos y económicos que contribuyen con la conservación de comunidades florísticas y faunísticas que en ellas se desarrollan. Entre otras comunidades faunísticas se encuentra la avifauna la cual es un grupo representativo de las alteraciones del habitat, tanto a nivel específico como grupo functional. Con el objetivo de atender la iniciativa de Corredor Biológico Mesoamericano en Tabasco, México, se analizó la diversidad de aves en dos sistemas silvopastoriles: árboles dispersos en potreros (ADP) y árboles en cercos o linderos (AL). Se aplicó el método de punto de conteo de radio fijo en tres sitios prioritarios del CBM de Tabasco, ubicados en los municipios: Huimanguillo, Tacotalpa y Tenosique. Los datos provienen de las estaciones seca y húmeda del 2011. Se registraron 2 084 aves de 154 especies (79-89% del esperado) y 36 familias. Se detectaron 92, 87 y 85 especies, incluyendo 35 protegidas, con 23, 19 y 16 en Huimanguillo, Tacotalpa y Tenosique, respectivamente. Todos los sitios mostraron alta diversidad (H’≥3.20), baja dominancia de especies (D≥0.08) y alta equidad (J≥0.77). La composición de especies mostró diferencias entre sitios, con mayor similitud entre Tacotalpa y Tenosique. Diez especies pueden considerarse características de los sitios. Aunque en los sistemas silvopastoriles se refugian aves protegidas, el componente arbóreo es poco diverso y corresponde a especies de sucesión secundaria temprana, lo que limita a las aves frugívoras y especialistas de bosque. Diversificar estos sistemas con árboles nativos puede mejorar estos hábitats complementarios e incrementar la conectividad del paisaje para cumplir con los objetivos del CBM en la conservación de la biodiversidad y provisión de bienes a las poblaciones humanas.
Palabras clave: agroecosistemas, árboles dispersos en potreros, árboles en linderos o cercas vivas, diversidad de especies, matriz agropecuaria.
El establecimiento de mecanismos y diseño de estrategias que ayuden a la conservación de los recursos biológicos regionales se fortalece con el establecimiento del Corredor Biológico Mesoamericano (CBM), cuya meta es la conservación biológica mediante la conexión de áreas protegidas y otros remanentes de bosques (Domínguez-Cervantes, 2009). Esta conectividad se puede mejorar con acciones incluyentes y alternativas sustentables en los territorios (Independent Evaluation ]]>
En Tabasco, el bosque tropical lluvioso ocupa solamente 8% de su extensión original debido al avance de la agricultura, la ganadería y más recientemente de la industria extractiva de petróleo (Maldonado ]]>
Conectar los remanentes forestales puede ser posible mediante la promoción de los sistemas agroforestales tradicionales mejorados, para incluirlos en las estrategias de manejo del territorio (Harvey, Tucker, & Estrada, ]]>
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Los sistemas agroforestales y su aporte ecológico o económico, han sido estudiados en Mesoamérica por distintos grupos de investigadores como Guevara & Laborde (1993); Harvey & Haber (1999); Jiménez et al. ( 2007); Harvey et al., (2008); Jiménez, Velasco, Uribe & Soto (2008) y Pinto-Ruiz et al. (2010). En Tabasco, los trabajos de González et al. (2010); González et al. (2011); González et al. (2012a); González et al. (2012b); González et al. (2013) y ]]>
Dado que en términos prácticos no es posible conocer toda la diversidad biológica de un territorio, se puede recurrir a un grupo biológico representativo de la misma que funcione como indicador ]]>
El objetivo planteado fue analizar los cambios en la diversidad y composición de especies de aves que utilizan los sistemas silvo-pastoriles (ADP y AL) en tres sitios prioritarios para la conservación de la biodiversidad en Tabasco (CONABIO, 2009). La información es relevante en la definición de estrategias de implementación del CBM en Tabasco, porque considera las prácticas agroforestales ]]>
Materiales y métodos
Zona de estudio: El estudio incluyó tres sitios dentro de los municipios de Huimanguillo, Tenosique y Tacotalpa, del estado de Tabasco, ubicados donde domina el bosque tropical húmedo, y seleccionados como áreas prioritarias para la conservación (Arriaga, Aguilar, & Espinoza, 2000). Estos se seleccionaron por la presencia de los dos sistemas silvopastoriles dentro de ellas, en función del permiso de los lugareños para el ingreso a sus fincas, y por su cercanía a extensiones importantes de bosques tropicales lluviosos, que actúan como núcleos de conservación ]]>
El sitio de Huimanguillo corresponde a lomeríos bajos, de composición sedimentaria, caracterizado por un relieve ondulado de baja altitud (<50msnm) con dirección Este-Oeste, ubicado en la Provincia ]]>
Quercus oleoides en las partes altas en Huimanguillo (Secretaría de Desarrollo Social y Protección al Ambiente, 2006).
El sitio de lomeríos bajos (Huimanguillo), se incluye como posible área de conexión para la fauna terrestre de los remanentes boscosos, pero también para aves y fauna acuática por contener un sistema lagunar ]]>
Central Fournier 2ª Sección (17°53’03” N - 93°55’13” W). En Tenosique, en el territorio conectado con la Reserva El Petén, Guatemala y con la Selva Lacandona, Chiapas, México, que además se relaciona con la Reserva de ]]>
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Descripción de los sistemas silvopastoriles por zona: En Tabasco, cinco décadas de deforestación impulsada principalmente por la ganadería extensiva, que ocupa actualmente 70% del territorio, han dejado menos que 8% del bosque tropical original (Martínez, Villanueva & Casanova, 2013) y las iniciativas para repoblar con árboles el Estado se hacen urgentes si se pretende conservar y restaurar la biodiversidad local. Dos sistemas agroforestales de tipo silvopastoril fueron seleccionados ]]>
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Las variables ambientales medidas fueron: temperatura (°C) y humedad relativa (%) (Barómetro-Termo higrómetro Steiner) y altitud (m; Altímetro Casio Forester FTS-100). Las variables estructurales se basaron considerando árboles ≥5cm de dap (diámetro medido a 1.30m de altura en el fuste) a partir de lo cual se calculó: densidad de individuos (ind./ha), área basal (m2/ha), promedio del diámetro de copa y ]]>
Diseño de muestreo de aves: Mediante el apoyo de las autoridades de cada comunidad y con el permiso de los propietarios, se visitaron las fincas en las que se ubicaron los puntos de conteo. En las comunidades se ubicaron cuatro fincas o parcelas (excepto en Villa Luz, Taco-talpa con sólo dos) que ]]>
cuadro 1 resume el muestreo realizado y las características ambientales de cada SP.
La observación y registro de aves fue diurna, entre las 06:00-09:30 horas. La distancia mínima entre los puntos fue de 150m, con observaciones durante diez minutos en cada ]]>
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Las especies se agruparon, siguiendo la adaptación que hace González-Valdivia et al. (2012b) con base en Robinson (2001) y Gillespie (2002), en los gremios de forrajeo: cazador acuático (CA), carroñero (Car), cazador que busca presas perforando la madera (Cro), cazador asociado a ganado vacuno (Gan), granívoro-frugívoro arbóreo (Gfa), granívoro-frugívoro terrestre (Gft), nectarívoro (N), omnívoro arbóreo ]]>
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Mediante el análisis de correlación de Pearson, se determinaron las relaciones entre la riqueza de especies, los gremios de forra- jeo y el registro de individuos respecto a las variables estructurales y ambientales de los SP estudiados (Legendre, 2007). La diversidad de aves, en los sitios y en los SP anidados en ellos, fue medida a través de índices de diversidad de Shannon-Wiener, de dominancia de Simpson y de equidad de Pielou (Magurran, 1988; Moreno, 2001).
Utilizando los registros de la detección de especies por punto de conteo como un estima- dor de las abundancias, se comparó la composición comunitaria entre unidades a través de análisis de apareamiento de medias aritméticas no ponderadas (UPGMA), tomando el índice asimétrico de Bray-Curtis como medida de distancia (Zuur, Leno, & Smith, 2007). Los cálculos multivariados de ]]>
Las especies indicadoras fueron determi- nadas siguiendo el método IndVal propuesto por Dufrene & Legendre (1997), utilizando PcOrd 4.25 (McCune & Mefford, 1999). El IndVal determina la cualidad de una especie como indicadora ]]>
Resultados
Sistemas silvopastoriles: Las condiciones microclimáticas en los que se ubican los SP estudiados variaron entre sitios. La variable que más destacó por sus extremos fue la altitud, que en promedio fue más baja en Huimangui- llo, mientras que en Tacotalpa se registran las mayores altitudes ]]>
Cuadro 1). La temperatura entre sitios fluctuó hasta en 1.5°C, con variaciones entre estaciones. La humedad relativa varió tanto entre sitios como entre estaciones del año y en ambos casos, las diferencias entre los extremos se acercaron al 10%.
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El arbolado en los ADP, muestra que Tacotalpa presentó una mayor densidad que Huimanguillo y Tenosique (Cuadro 1). En Huimanguillo estuvo dominado por Miconia argentea (Sw.) DC. (Melastomataceae, 19%), Eucalyptus sp. (Myrtaceae, 13% especie ]]>
Attalea cohune Mart. (Arecaceae, 12%) y Byrsonima crassifolia (L.) Kunth (Malpighiaceae, 12%). En Tacotalpa el arbolado estuvo representado por Tabebuia rosea (Bertol) A. DC. (18%, Bignoniaceae), Tabebuia donnell-smithii Rose (Bignoniaceae, 12%) y Lysiloma sp. ]]>
Cedrela odorata L. (Meliaceae, 28%) seguida por Guazuma ulmifolia Lam. (Malvaceae, 16%).
En los AL, Tacotalpa supera en densidad arbórea a Tenosique y Huimanguillo, en este mismo orden ]]>
Cuadro 1). En esta última zona, el arbolado tuvo como especies frecuentes a Miconia argentea (29%), Jatropha curcas L. (Euphorbiaceae, 14%) y Cupania dentata DC. (Sapindaceae, 13%). En Tacotalpa la especie más frecuente fue Gliricidia sepium (Jacq.) Kunth ex. Walp. (Fabaceae, 88%) en un arreglo que semeja un monocultivo arbóreo ]]>
Cedrela odorata que apenas superó el 3% en abundancia relativa. En Tenosique hubo dos especies co-dominantes Guazuma ulmifolia y Cupania dentata DC. (Sapindaceae), ambas con 17%.
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El área basal del arbolado disperso en potreros de Huimanguillo promedió 12m2/ha, en Tacotalpa 4.2m2/ha, y en Tenosique 5.6m2/ ha. En los linderos, el arbolado resultó con mayores valores para el área basal y el más alto se observó en Huimanguillo (24.7m2/ha), seguido por Tenosique (23.2m2/ha), mientras Tacotalpa observó el menor promedio con 9m2/ha (Cuadro 1). Tanto la ]]>
Cuadro 1).
Diversidad de la avifauna asociada a los tres sitios prioritarios: Se registraron 2 084 individuos de 154 especies incluidas en 36 familias ]]>
Cuadro 2).
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La diversidad por sitio mostró valores similares en el índice Shannon-Wiener (Cuadro 2). Las especies de las comunidades estudia- das mostraron una distribución equitativa en sus abundancias, por lo que la dominancia de especies fue uniformemente baja (Simpson, D<0.06), mientras que la equidad tiende a ser alta (Pielou, J>0.76). No obstante, la composi- ción de las comunidades de aves ]]>
Fig. 1).
Análisis de la detección de aves en escala temporal por sitio prioritario: No se encontraron diferencias significativas en la detección de especies, ni entre sitios (ANOVA F2=0.973, p=0.385) ni entre estaciones del año (ANOVA F1=2.82, p=0.065), con la menor detección de especies por punto registrada en Tacotalpa durante la estación lluviosa. La cantidad de individuos registrados entre sitios y ]]>
2=5.62, p=0.018) como entre estaciones (ANOVA F1=10.91, p=0.001).
Cuando se evalúa el registro de la avifauna en los SP por estación y sitio, los resultados muestran que durante la época seca se registran hasta cinco especies por punto en todas las localidades. Durante la época lluviosa el mayor registro de especies por punto de conteo lo ]]>
Cuadro 3). Por otro lado, considerando la cantidad total de registros obtenidos en todo el periodo, se observa que en Huimanguillo y Tacotalpa se contabilizaron en promedio siete individuos por punto de conteo, similar al promedio en Tenosique con ocho individuos. El patrón observado es que en Tenosique se incrementa la detección en la estación lluviosa, mientras que en Tacotalpa disminuye, quedando Huimanguillo con resultados mixtos ]]>
Relaciones entre avifauna y las características estructurales y ambientales: La densidad de árboles (ind/ha) mostró una correlación inversa con la cantidad de registros de individuos de aves detectados ]]>
La riqueza de especies de aves por sistema silvopastoril no tuvo relaciones significativas con ninguna variable ambiental ni estructural (p>0.05). No obstante, desde un ]]>
Apéndice).
De los 16 gremios forrajeros de ]]>
La humedad relativa en la temporada de lluvias mostró una relación directa con tres gremios forrajeros, Gft (Pearson, r=0.19, p=0.028), Cro (r=0.18, p=0.031) y Tg (r=0.38, p<0.001). La avifauna del gremio Tg se ]]>
Se encontró que el 38% de los grupos funcionales (6 de 16) presentaron alguna correlación con la altitud, mientras que al analizar las especies individuales sólo el 15% de las aves (22 de 154) mostró correlación con esa misma variable. La agrupación ]]>
Especies indicadoras y protegidas por sitio: Diez especies pueden ser consideradas como características (indicadoras) y distintivas para los sitios que se analizaron en Tabasco (IndVal>0.7, p>0.05). Estas fueron: ]]>
Patagioenas flavirostris Wagler (Columbidae), Dendrocygna autumnalis Linnaeus (Anatidae), Sturnella magna Linnaeus (Icteridae) y Tyrannus melancholicus Cabanis (Tyrannidae) fueron propias de los lomeríos bajos de Hui- manguillo. Setophaga fusca Muller (Parulidae) define los sitios de Tacotalpa, mientras, Contopus ]]>
Sclater, Myiozetetes similis Spix (Tyrannidae), Piranga rubra Linnaeus (Cardinalidae), Setophaga ruticilla Linnaeus (Parulidae) y Saltator atriceps Lesson (Incertae sedis), caracterizaron a Tenosique así como a la avifauna de una parte de la Sierra de Tacotalpa.
Fueron registradas ]]>
Botaurus lentiginosus Rackett (Ardeidae), Aramus guarauna Linnaeus (Aramidae), Aratinga ]]>
Sclater, Pionus senilis Spix (Psittacidae), Pseudoscops clamator (Strigidae), Ramphastos sulfuratus Lesson (Ramphastidae) y Myadestes unicolor Sclater (Turdidae); b) en peligro de extinción: Cairina moschata Linnaeus (Anatidae) Amazona farinosa Boddaert y Amazona oratrix Ridgway (Psittacidae); y c) en la categoría de ]]>
Busarellus nigricollis Latham, Chondrohierax uncinatus Temminck, Ictinia plumbea Gmelin (Accipitridae), Falco femoralis Temminck (Falconidae), Patagioenas nigrirostris Sclater (Columbidae), Amazona albifrons Sparrman (Psittacidae), Pteroglossus torquatus ]]>
Automolus ochrolaemus Tschudi (Furnariidae), Polioptila plumbea Gmelin (Polioptilidae), Catharus mexicanus Bonaparte (Turdidae), Euphonia gouldi Sclater (Thraupidae), Icterus spurius Linnaeus y Psarocolius montezuma Lesson (Icteridae). Por otra parte, un total de 24 especies enlistadas en el convenio CITES (PNUMA-CMCM, 2011) fueron registradas ]]>
Apéndice). De ellas, un total de 17 especies fueron registradas en los SP de Huimanguillo, mientras 12 especies se presentaron en Tacotalpa y en Tenosique, respectivamente. Entre las especies protegidas por la norma mexicana y aquellas enlistadas por el CITES, se suman en total 35 especies en peligro, que utilizan los SP en Tabasco, con 23 presentes en ]]>
Apéndice).
Diversidad por sistema silvopastoril: La riqueza de aves en los sistemas de ADP ]]>
La diversidad alcanza valores altos ]]>
Cuadro 2).
El análisis de clasificación permitió distinguir tres grupos en ]]>
Análisis de la detección de aves en escala temporal por sistema silvopastoril: ]]>
Cuadro 3). El número de individuos registrados por punto de conteo durante la época seca promedió entre siete y 10. El mismo dato en la estación lluviosa obtuvo un registro medio de cinco a 11 por punto. ]]>
Especies indicadoras y protegidas por sistema silvopastoril: Se encontraron especies protegidas en todos los SP establecidos en los distintos sitios. En los sistemas de ADP se tiene un registro de 11, 17 y 18 especies listadas en la NOM-059-Semarnat y por el CITES para Tenosique, Tacotalpa y Huimanguillo respectivamente (
Apéndice). Por otro lado, los sistemas de AL albergaron nueve especies en Tenosique, 12 en Tacotalpa y 15 especies protegidas en Huimanguillo (Cuadro 3).
Discusión ]]>
Las correlaciones entre la riqueza de especies con las características ambientales y estructurales en los SP incluidos en el estudio se presentan más claramente cuando se analizan con respecto a los gremios de forrajeo, siendo la altitud y humedad relativa, tanto en la estación seca como en la lluviosa, las que tuvieron mayor influencia, siendo similar a lo encontrado por Chan-Dzul (2010) y González- Valdivia et al. (2012b). ]]>
La riqueza total de aves registradas en los SP visitados representa cerca del 32% de la avifauna total reportada por Chablé-Santos et al. (2005) y es mayor del 50% al registro de especies reportado en diferentes SP de este estado (Van der Wal, Peña, Arriaga, & Hernández, 2012). El registro de aves en ADP y en AL, tanto en riqueza de especies como en el número de individuos en los SP en Tabasco coinciden con lo reportado por Cárdenas, Har- vey, ]]>
Los SP estudiados presentan ]]>
Attalea cohune, la cual favorece el anidamiento de Amazona oratrix (Psittacidae), en los potreros. ]]>
Muchas especies de árboles nativos multiusos han sido documentadas para Tabasco (Ochoa-Gaona, Pérez, & Jiménez, 2008) y (Ochoa-Gaona et al., 2012). Su inclusión dentro de los sistemas silvopastoriles puede influir en un incremento de su calidad como hábitats y atraer una avifauna más diversa. Esto lograría un efecto de diversificación de nichos, generación de refugios o de espacios de reproducción, similar al efecto en la avifauna ]]>
La riqueza de aves resultó similar a los valores reportados por Arriaga-Weiss et al. (2008) y González-Valdivia et al. (2012b) en Tabasco y Estrada et al. ]]>
El índice de Shannon-Wiener, medido dentro de cada SP y en función de los sitios ]]>
La información generada debe ser considerada con mucho cuidado para evitar generalizaciones sesgadas ya que el valor de la diversidad por sí solo no es un parámetro para decidir la calidad de los hábitats estudiados y debe asociarse con otros, por ejemplo, la ]]>
Cada SP en los sitios de estudio en Tabasco contiene una proporción de especies de aves diferente, que representó el efecto aditivo de las diferencias de ubicación geográfica ]]>
No obstante que el componente ]]>
La amplitud del ]]>
A pesar de que la densidad de árboles reportada por hectárea es alta, ]]>
Cedrela odorata, Gliricidia sepium, Lysiloma spp., Miconia argentea) no resultan atractivas para las aves especialistas de bosque, como los nectarívoros y frugívoros (Cárdenas et al. 2003), siendo estos SP catalogados como de baja calidad para la provisión de alimentos a las aves (Maridinou, Finegan, Jiménez, Delgado, & Casanoves, 2013). En Tabasco, amplias superficies del territorio presentan muy baja calidad ecológica, ya que en el mejor de los ]]>
Considerando que los SP estan permitiendo que una parte de las especies de avifauna permanezca y se disperse a través del paisaje, se puede afirmar que mejorando la diversidad y composición de especies arborea los SP, pueden servir para mejorar la conectividad entre los remanentes forestales del territorio (Ferguson, Vandermeer, Morales, & Daniel, 2003; Ferguson & Griffith, 2004). Este manejo con- siste en diseños en una ]]>
Agradecimientos
A FOMIX CONACYT-Tabasco por su apoyo mediante el proyecto “Aplicación del conocimiento agroforestal a la estrategia de implementación del Corredor Biológico Mesoamericano en Tabasco”, TAB-2007-C09-74820. A ECOSUR por su apoyo en infraestructura. A UCATSE por autorizar laboralmente la permanencia del primer autor en México. A los ejidatarios de ]]>
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]]>American Ornithologists’ Union19982000200817173-19020062222101-110199820061611-26201235143-17220031039-4039-4078-85Comisión Centroamericana de Ambiente y Desarrollo20022009571-2401-4192005261-2822010200662361-3712008CONABIO2009200111111-132008331212882-890Diario Oficial de la Federación201078200919976733345-366198821-271997619-43200091399-141620031733818-82820047272-85200128651-662200211411-41719817173-1852011301-21-26-23201090-1229201159331433-145120128383-9920122822237-269201383905-9281993107/108319-338200141-919994437-682004261-2892005111200-230200616551986-19992007162257-2292200822118-151995Independent Evaluation Group-World Bank201120073244274-28020082633333-33720108220071113-8198820082633305-30820076490-115201311420134755483-496199735265-2951999200111999198828-351985397-12897-12820002017-4220082012201220061994912805-28092010261119-31PNUMACMCM201120062003471-32009766-932001242251-6520002007161144-49Secretaría de Desarrollo Social y Protección al Ambiente2006199835214-231199946161-180200519952044177-1872012124558-57120061999111229-2352007163-179