*Dirección para correspondencia:
]]> Abstract

Studies on reproductive aspects of Lycopodiaceae are not very abundant in the scientific literature, and constitute essential information to support taxonomic and systematic relationships among the group. Here we present a detailed study of the ontogeny of sporangia and sporogenesis, ]]> Diphasiastrum, Diphasium, Huperzia (a genus which is treated here including Phlegmariurus), Lycopodiella, Lycopodium and Palhinhaea. Specimens were collected in three departments from the Colombian Andes between 1 454-3 677m altitude. Ontogeny was studied in small, 1cm long pieces of strobili and axis, which were fixed in ]]> Huperzia brevifolia. Cutinisation occurs in early stages of development of sporangium cell walls, but in their final stages walls become lignified. As for the sporoderm development, the exospore is the first layer formed, composed by sporopollenin. The ]]>

Key words: cutin, lignin, lipids, Lycopodiaceae, sporogenesis, sporopollenin, starch.
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Resumen

Los estudios sobre aspectos reproductivos no son muy abundantes en la literatura científica sobre los taxones de Lycopodiaceae y constituyen información esencial para apoyar la taxonomía y relaciones ]]> Diphasiastrum, Diphasium, Huperzia (un género que se trata aquí, incluyendo Phlegmariurus), Lycopodiella, Lycopodium y Palhinhaea. Las muestras fueron ]]> Huperzia brevifolia. En las primeras etapas de desarrollo, las paredes celulares de la epidermis del esporangio se cutinizan y en las finales se lignifican. En el desarrollo del esporodermo, la primera capa que se forma es el exosporio, compuesto por esporopolenina. El endosporio es una capa interna delgada compuesta de celulosa, pectina y ]]>

Palabras clave: almidón, cutina, esporogénesis, esporopolenina, lignina, lípidos, Lycopodiaceae.
 

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Los Licófitos incluyen individuos heterospóricos, agrupados en los órdenes Isoetales y Selaginelales, e individuos homospóricos,  ]]>

La familia Lycopodiaceae es cosmopolita y reúne aproximadamente 450 especies que crecen desde el nivel del mar hasta más de 4 000m de altitud. Arana & Øllgaard (2012) mencionan 190 especies para Sudamérica, mientras que para Colombia, se reconocen 78 especies ]]> Lycopodium).

En las últimas décadas se han generado numerosos aportes y la clasificación ha variado, aunque los cambios más destacables están relacionados con la interpretación de los taxones de nivel genérico. Holub (1964, 1975, 1983, 1985, ]]> Austrolycopodium Holub, Diphasiastrum Holub, Lycopodiastrum Holub, Lycopodiella Holub, Pseudodiphasium Holub, Pseudolycopodiella Holub, Pseudolycopodium Holub, Lateristachys Holub y agregó Phlegmariurus (Herter) ]]> Diphasium C. Presl ex Rothm., Huperzia Bernh., Lycopodium L., Palhinhaea Vasc. & Franco y Phylloglossum Kunze. Tryon & Tryon (1982) aceptaron dos géneros: Lycopodium, dividido en subgéneros y Phylloglossum, que ]]> Huperzia. Øllgaard (1987, 1990, 1992) y Øllgaard & Windisch (1987) reconocieron Huperzia, Lycopodium y Lycopodiella en el Neotrópico, aunque subdivididos en grupos formales o informales más o menos coincidentes con los géneros propuestos por Holub (1964, 1975, 1983, 1985, 1991). ]]> Dendrolycopodium Haines y Spinulum Haines y más recientemente, Øllgaard (2012 a, b), con base de las propuestas de Holub (1964, 1975, 1983, 1985, 1991), Wagner & Beitel (1992, 1993) y estudios moleculares de Wikström & Kenrick (2000, 2001), aceptó las tres subfamilias y segregó 16 géneros, nueve de los cuales citó para el Nuevo Mundo: Huperzia y Phlegmariurus (Huperzioideae), Lycopodiella, Pseudolycopodiella y Palhinhaea (Lycopodielloideae), Lycopodium, Diphasiastrum, Diphasium y Austrolycopodium (Lycopodioideae), sin considerar Dendrolycopodium ni a ]]> Spinulum (Haines, 2003)

Otros estudios sobre las Lycopodiaceae, diversos en temas y enfoques, incluyen los trabajos de Rolleri (1972 a, b, 1975, 1979, 1980, 1981), Rolleri & Deferrari (1986), Whittier & Webster (1986), Santa (1986), Øllgaard (1975, 1987, 1988, 1992, 1996), Murillo & Harker (1990), Tryon & Stolze (1994), Murillo & Murillo (1999), Whittier (1998, ]]> Lycopodiella y Huperzia, proponiendo grupos basados en la ornamentación, Øllgaard (1975) y Rolleri (1979) estudiaron la estructura y el modelo epidérmico de la pared del esporangio de las especies incluidas hasta ese momento en Lycopodium, resaltando la importancia de estos caracteres en la sistemática. Sersic (1983) describió la ontogenia de los esporangios y esporogénesis de Huperzia saururus (Lam.) Trevis., con datos sobre la dinámica de compuestos como almidón, lípidos, calosa, lignina y pectinas  en el proceso. Uehara & Kurita (1991) estudiaron el desarrollo y ultraestructura de la pared de las esporas de Lycopodium clavatum L. e incluyeron aspectos de ]]> Huperzia, Wellman, Gensel & Taylor (2009) estudiaron la ontogenia y ultraestructura de la pared de la espora de licófitos fósiles y la compararon con la de la especie actual Lycopodium clavatum L. Por su parte, Rincón, Gélvez, Forero, Arrieta & Hleap (2009) describieron la ]]> H. brevifolia (Grev. & Hook.) Holub y, finalmente, Devi & Singh (2011) aportaron datos adicionales sobre la morfología de los esporangios y esporas en especies de Huperzia.

Este trabajo describe la ontogenia de los esporangios y la esporogénesis en especies de seis ]]> Diphasium, Diphasiastrum, Lycopodium, Lycopodiella y Palhinhaea., pero no la segregación sugerida para Huperzia (Øllgaard 2012a, b), que se trata aquí incluyendo Phlegmariurus. Los taxones incluidos son los siguientes: Diphasium jussiaei (Desv. ex Poir.) Rothm., Diphasiastrum ]]> (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Holub, Huperzia arcuata B. Øllg., Huperzia attenuata (Spring) Trevis., H. brevifolia, Huperzia crassa (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Rothm., Huperzia reflexa (Lam.) Trevis., Huperzia firma (Mett.) Holub, Huperzia phylicifolia (Desv. ]]> Huperzia rosenstockiana (Herter) Holub, Huperzia tetragona (Hook. & Grev.) Trevis., Lycopodiella andicola B. Øllg., Lycopodium clavatum y Palhinhaea cernua Franco & Vasc. Se analiza la presencia, momento de aparición e importancia de varios compuestos, tales como almidón, cutina, lignina, esporopolenina, ]]>

Materiales y Métodos

Se seleccionaron 14 ]]> Diphasiastrum, Diphasium, Lycopodium, Lycopodiella y Palhinhaea. Las localidades de recolecta, altitud y las referencias de herbario de las especies estudiadas se incluyen en el cuadro 1. Los especímenes se determinaron utilizando claves y material bibliográfico disponible (Øllgaard, 1987, 1988, 1992; Øllgaard com. pers.), colecciones tipo y materiales de herbario. Los especímenes fueron depositados en los herbarios de la Universidad del Valle (CUVC) y de la Universidad de Antioquia (HUA).

Para estudios de ]]>

Otros 30 estróbilos o tallos portadores de esporangios se fijaron en una mezcla de formol, etanol y ácido acético (FAA) por 24-48hr a 6°C, se cortaron en fragmentos de 2cm de longitud, se deshidrataron en la serie gradual de alcoholes y xilol (Ruzin, 1999) y se incluyeron en paraplast plus (Mc Cormick®) durante 12hr a 55°C. Se obtuvieron secciones ]]>

En esporangios no fijados y en diferentes etapas de maduración, se utilizó Sudán ]]>

Para llevar a cabo las descripciones morfológicas con MEB el material se fijó en ]]>

Las secciones se examinaron con un ]]>

En el curso del estudio, realizado se comprobó que los taxones seleccionados presentan un comportamiento similar durante la ontogenia de los esporangios y esporogénesis, así como similar respuesta a las determinaciones químicas efectuadas. Por ello, para la descripción pormenorizada de los procesos se eligieron las especies que suministraron las mejores ilustraciones para cada caso. La ]]>

Resultados

Los esporangios ]]> Fig. 1 A, B, C, D, E y F). En estos últimos casos, los ejes completos actúan fisiológicamente como un estróbilo y los esporangios se encuentran en toda su extensión.

Los esporangios se originan en la axila de trofofilos o sobre la cara adaxial de esporofilos jóvenes cerca del sitio de inserción de estos al eje del estróbilo. A medida que los esporofilos maduran, los esporangios pueden mantener su posición o desplazarse y quedar ubicados cerca de la axila o en la zona medial del esporofilo. En Huperzia los ]]> Fig. 1 A y B); en Lycopodium, Diphasium y Diphasiastrum se localizan cerca del sitio de inserción de los microfilos (Fig. 1 C y D); en Lycopodiella y Palhinhaea se ubican sobre la cara adaxial de los esporofilos.

El esporangio es un eusporangio, con una cápsula y un pedicelo. La cápsula es reniforme, tiene pared múltiple y un área de dehiscencia, que es poco evidente en Lycopodiella y Palhinhaea (Fig. 1 E y F), y se une al ]]> Lycopodiella y Palhinhaea y son comparativamente más largos en Huperzia, Lycopodium, Diphasium y Diphasiastrum.

]]> Ontogenia de los esporangios: Independientemente de su relación con microfilos o ejes, los esporangios maduran basípetamente, de modo que los más jóvenes se encuentran siempre en el ápice de los tallos o estróbilos y los maduros en la base (Fig. 2 A).

]]> Los esporangios inician su desarrollo a partir de un grupo de células epidérmicas situadas en un área del eje, próxima a la zona de emisión de los esporofilos (Fig. 2 B). Este grupo de células forma, por mitosis, un agregado de células indiferenciadas con citoplasma relativamente escaso, de granulación difusa, núcleos grandes y varios nucléolos. La diferenciación de estas células ]]> Fig. 2 C). Las células del tejido esporógeno se encuentran densamente agrupadas en el esporangio, tienen contornos poligonales, núcleos grandes con varios nucléolos y citoplasma de aspecto granular y son capaces de experimentar abundantes mitosis (Fig. 2 D).
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Con el progreso de la diferenciación, el esporangio queda constituido por una pared de varios estratos celulares, incluido el tapete que se origina en el estrato más interno de esa pared y los esporocitos provenientes del tejido esporógeno (Fig. 2 E).

]]> Con la maduración posterior se desarrolla por completo el pedicelo, se diferencia la pared madura del esporangio y los esporocitos experimentan meiosis formando tétradas de esporas que luego de su separación quedan libres en la cavidad esporangial (Fig. 2 F, G y H). En los pedicelos de Lycopodiella y Palhinhaea se observaron ]]> Fig. 2 H).

Desarrollo de la pared de los ]]> En sus etapas iniciales, la pared del esporangio está constituida por un solo estrato de células aproximadamente cúbicas e isodiamétricas, con escaso citoplasma, numerosas vacuolas pequeñas, un núcleo grande eucromático en posición central y uno o dos nucléolos. Las paredes de estas células son primarias, celulósicas y dan una respuesta de color rosa claro a magenta ante la prueba con TBO (Fig. 3 A).

]]> Las células se dividen inicialmente sólo por planos anticlinales. Las posteriores divisiones en planos periclinales aumentan el número de estratos celulares de la pared. En esta etapa se aprecia una creciente abundancia de vacuolas aunque el núcleo y las paredes celulares permanecen sin cambios estructurales (Fig. 3 B).

]]> Las divisiones anticlinales y periclinales de las células de la pared del esporangio continúan hasta la formación de 3-4 estratos celulares que cubren por completo el tejido esporógeno. Las células de estos estratos tienen formas poligonales y contornos aproximadamente rectangulares, los núcleos se desplazan hacia posiciones excéntricas y numerosas vacuolas pequeñas presentes en el citoplasma, se fusionan para formar una o dos vacuolas grandes que ocupa la mayor parte del citoplasma ( Fig. 3 C y D).

El estrato celular más externo, que formará la pared madura del esporangio está formado por células epidérmicas de paredes primarias poco engrosadas, especialmente las periclinales externas y en el citoplasma se encuentran abundantes plastidios con granos de almidón incluidos (Fig. 3 D).

Con la maduración del esporangio, el estrato celular externo, que formará la pared madura, desarrolla engrosamientos en todas sus paredes celulares. Las pruebas citoquímicas sobre la composición aún indican que las células tienen pared primaria compuesta por celulosa, polisacáridos carboxilados y ácidos pécticos y las respuestas ante el TBO son similares a las ]]> Fig. 3 E). En el citoplasma de estas células hay abundantes plastidios y una vacuola que ocupa la mayor parte del volumen celular. Los dos estratos celulares internos son similares al externo, pero carecen de engrosamientos en la pared primaria. El estrato celular más interno está formado por células con paredes primarias de contornos rectangulares con ]]> Fig. 3 E). Este estrato celular se diferenciará para formar el tapete.

Coincidiendo con la maduración de las tétradas, las células epidérmicas que forman la pared externa del esporangio desarrolla engrosamientos secundarios, más marcados en la pared ]]> Fig. 3 F), estos engrosamientos son menos desarrollados en Lycopodiella y Palhinhaea. Las células del estrato que se encuentra inmediatamente por debajo también suelen engrosarse de manera similar. Para este momento, las células del tapete se han desarrollado por completo, son algo globosas y tienen contornos ]]> Fig. 3 F). En la cavidad esporangial adyacentes al tapete se distinguen orbículas de esporopolenina evidenciadas por TBO.

Una vez que las esporas han madurado, el tapete y demás estratos celulares que forman la ]]> Fig. 3 G). Finalmente, cuando las esporas son liberadas, sólo persisten las células epidérmicas de la pared madura del esporangio (Fig. 3 H).

Composición química y ]]> Las paredes anticlinales externas de las células epidérmicas de la pared madura del esporangio, en vista superficial, emiten fluorescencia en el rango de longitud de onda azul que se atribuye a la presencia de cutina casi pura (Fig. 4 A). Estas paredes no se tiñen con fluoroglucinol ácido, pero si lo hacen las paredes periclinales internas y las anticlinales ( Fig. 4 B y C), así como los engrosamientos escalariformes de las células de trasfusión de los pedicelos que sostienen los esporangios de Lycopodiella y Palhinhaea, indicando la presencia de lignina (Fig. 4 D). Las paredes periclinales externas también dan respuesta positiva con coloración anaranjada ante el Sudan III (Fig. 4 E). Los lípidos presentes en las paredes celulares de los ]]> Fig. 4 F). La lignina también es detectada con TBO en los engrosamientos escalariformes de las células de trasfusión de Lycopodiella y Palhinhaea dando ]]> Fig. 4 G y H).

Desarrollo de las esporas y maduración del esporodermo: El tejido esporógeno a través de repetidas mitosis, origina los esporocitos que una vez formados empiezan a separarse en el interior de la cavidad esporangial. Los esporocitos inmaduros o recién diferenciados del tejido ]]> Fig. 5 A). Estas células madurarán para formar esporocitos premeióticos.

Los esporocitos premeióticos ]]> Fig. 5 B).

Al inicio de la meiosis, durante la ]]> bouquet de cromosomas, mientras que en el citoplasma se aprecia una granulación fina y difusa. En esta etapa el tapete forma uno o, más raramente, dos estratos de células de contorno rectangular, núcleo grande eucromático en posición central y citoplasma de aspecto vacuolado (Fig. 5 C y D).
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La meiosis de los esporocitos es simultánea. La primera división genera una célula 2-nucleada, sin pared entre los dos núcleos hijos. Al final de la profase I e inicio de la telofase I, la granulación citoplasmática se aprecia más hacia la periferia de la célula y al finalizar la división la granulación es homogénea en el citoplasma (Fig. 5 E).

Durante la meiosis II, en metafase, los cromosomas forman dos masas densamente empaquetadas que se disponen perpendiculares una con la otra, y el comportamiento de los gránulos citoplasmáticos es similar al descrito anteriormente (Fig. 5 F); luego de separarse forman un cenocito 4-nucleado en el que es posible distinguir los dominios ]]> Fig. 5 G).

El exosporio se deposita al final de la meiosis II, quedando constituidas cuatro esporas que se disponen tetraédricamente y que permanecen juntas protegidas por la cubierta de los esporocitos (Fig. 5 H). El exosporio da una respuesta ]]> Fig. 6 A, B, C, D, E y F).

A medida que las esporas maduran, en la superficie interna del exosporio se deposita una capa fina de material fibroso que se colorea de color rosa intenso a rosa-púrpura con TBO. Esta capa es más engrosada en la ]]> Fig. 6 B, C, D, E y F). El exosporio se engrosa formando los patrones de ornamentación característicos.

En Lycopodiella y Palhinhaea se observó que en la superficie externa del exosporio se deposita ]]> Fig. 6 E).

Al término de la esporogénesis, las esporas maduras permanecen en el interior de los esporangios y en estos solo persisten las células ]]> Fig. 6 G). Observadas con microscopio de fluorescencia con filtro ultravioleta, las paredes externas de las esporas maduras de Lycopodiaceae emiten autofluorescencia en la longitud de onda correspondiente al amarillo, coincidiendo con la autofluorescencia de la esporopolenina en esas condiciones (Fig. 6 H).

Almidón en el tejido esporógeno, esporocitos y esporas: El almidón se sintetiza desde etapas tempranas de la esporogénesis; en el citoplasma de las células del tejido esporógeno, forma pequeños granos esféricos, escasos y oscuros por efecto de la coloración con solución de Lugol (Fig. 7 A), los cuales aumentan en cantidad en los esporocitos inmaduros y premeióticos (Fig. 7 B y C). Al finalizar la meiosis, los granos ]]> Fig. 7 D). Conforme las esporas maduran, el almidón es consumido (Fig. 7 E y F).

Lípidos en el tejido esporógeno, esporocitos y esporas: Los lípidos se ]]> Fig. 8 A). A medida que los esporocitos maduran y se tornan premeióticos, los lípidos son más abundantes y forman una capa casi continua sobre la superficie interna de la cubierta de los esporocitos (Fig. 8 B y C). ]]> Fig. 8 D).

Los lípidos están presentes en el citoplasma de las esporas inmaduras, formando grandes masas globulares (Fig. 8 E); a medida que estas maduran, las reservas ]]> Fig. 8 F).

Mucopolisacáridos en el tejido esporógeno, esporocitos y esporas: Los mucopolisacáridos se acumulan entre las paredes de las células que forman el tejido esporógeno desde etapas ]]> Fig. 9 A). A medida que el tejido esporógeno se diferencia en esporocitos, los mucopolisacáridos son especialmente abundantes en la cavidad esporangial y disminuyen progresivamente con la maduración de las tétradas (Fig. 9 B y C). También la cubierta de los esporocitos presenta abundantes mucopolisacáridos durante todo el proceso de esporogénesis (Fig. 9 D, E y F).

Las células epidérmicas que formarán la pared definitiva del esporangio en etapas inmaduras presentan abundantes mucopolisacáridos en sus paredes celulares (Fig. 9 G). A medida que las paredes anticlinales y la periclinal interna maduran y se lignifican, los mucopolisacáridos gradualmente desaparecen (Fig. ]]> ). Las pruebas químicas efectuadas y los compuestos determinados se resumen en el cuadro 2.

Discusión

Según Rolleri ]]>

La pared del esporangio en Lycopodiaceae está formada por el estrato interno que formará el tapete, los estratos intermedios que degeneran con la madurez y el estrato celular externo. Este último es de especial interés ya que presenta engrosamientos en forma de “U” (Rolleri, 1972 a; Øllgaard, 1975; Sersic, 1983; Rincón et al., 2009). Aquí se observó que estos engrosamientos se ]]> Huperzia y Lycopodium, en tanto que son débiles o están ausentes en Lycopodiella (s. l.). Las observaciones de esta investigación indican que independientemente de su grado de desarrollo, los engrosamientos de lignina están siempre presentes en las células epidérmicas que forman la pared madura de los esporangios de todos los taxones analizados. Se ha señalado que en helechos leptosporangiados y algunos licófitos heterosporados, estos engrosamientos diferenciales de lignina facilitan la liberación de las esporas actuando a manera de catapulta”, dispersándolas a ]]>

El tapete es una estructura ]]> L. clavatum y H. brevifolia contribuye a la formación de la pared de las esporas utilizando como vehículo de transporte el fluido presente en la cavidad esporangial. La presencia de orbículas en la cavidad del esporangio en las especies estudiadas podría dar apoyo a esta ]]> D. thyoides se ha podido observar la secreción activa de orbículas a través del fluido de la cavidad esporangial en dirección de las tétradas en desarrollo, lo que confirmaría esa función secretora del tapete (Rincón et al. com. pers.)

Sykes (1908) ]]> Lycopodiella s.l. y sugirió su función de transfusión por proximidad con el haz vascular de los esporofilos. Gensel (1992) asignó también esa función al tejido vascular de los pedicelos esporangiales del género fósil Asteroxilon Kidst. & W.H. Lang. Las células similares halladas en especies de Lycopodiella y Palhinhaea tendrían la misma función. Análisis recientes de los estróbilos de P. cernua con MEB y MET confirman la conexión directa entre estas células de trasfusión y el haz vascular de los esporofilos, así como, su naturaleza parenquimática y que permanecen vivas hasta la liberación de las sporas (Rincón et al. en prep.).
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La diferenciación y proliferación celulares que conducen a la formación de esporocitos premeióticos a partir de las células del tejido esporógeno han sido escasamente analizadas en Lycopodiaceae (Rolleri, 1972 a; Sersic, 1983; Rincón et al., 2009), por lo que los aportes de esta investigación constituyen un avance en el conocimiento de esos mecanismos en estos taxones. Los esporocitos presentan una capa o cubierta superficial (sporocyte coat, ]]> H. brevifolia la cubierta de los esporocitos se pierde en algún momento de la meiosis I y se vuelve a formar durante la meiosis II. Sin embargo, la evidencia surgida de esta nueva investigación indica ]]> H. saururus y ]]> L. clavatum.

La meiosis experimentada por los esporocitos en Lycopodiaceae es simultánea y termina con la formación de una célula tetranucleada que posteriormente se separa en cuatro células que forman la tétrada de esporas. Este comportamiento es similar a lo observado en otras especies de Lycopodiaceae (Sersic, 1983; Rincón et al., 2009), ]]>
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Durante la profase I se observó el desarrollo del bouquet de cromosomas, una condición común a todos los grupos de organismos vivos, incluidos plantas, animales y hongos (Harper, Golubovskaya & Cande, 2004; Ronceret & Pawlowski, 2010). Este arreglo temporal de los cromosomas tiene lugar sólo en la meiosis y consiste en la unión de todos los cromosomas en un punto de la membrana nuclear ]]> bouquet de cromosomas se ha relacionado con el apareamiento correcto de los mismos (Ronceret, Sheehan, & Pawlowski, 2008) y con su desplazamiento rápido durante el zigóteno (Ronceret & Pawlowski, 2010). Dado que en Lycopodiaceae la formación del bouquet de cromosomas coincide con otros organismos tanto en las características como en el momento del proceso en el cual se ]]>

Actualmente, son escasos los trabajos que describen el desarrollo y depósito de las capas que constituyen el esporodermo de las esporas de Lycopodiaceae (Lugardon, 1990; Tryon & Lugardon, 1991; Uehara & Kurita, 1991; Wellman et al., 2009). Estos autores concuerdan en que primero se deposita el exosporio, luego el endosporio y por último el perisporio, si ]]>

La estructura del esporodermo maduro de las especies de Lycopodiaceae es similar a la descrita para L. clavatum por Uehara & Kurita (1991), excepto por la presencia ]]> Lycopodiella y Palhinhaea, algo que remite al llamado paraexosporio en el fósil homosporado Leclercquia complexa Banks, aunque su origen y composición serían diferentes (Lugardon, 1990; Wellman et al., 2009). Tryon & Tryon (1982) sugieren la presencia de perisporio en las esporas de L. clavatum del Neotrópico, en tanto que las observaciones de Uehara & Kurita (1991) a partir de material del Japón ]]>

Las esporas de Huperzia son foveoladas o fosuladas, mientras que las de Lycopodiella y Palhinhaea ]]> ruguladas o rugadas y las de Lycopodium, Diphasiastrum y Diphasium tiene ornamentación reticulada. Estos patrones de ornamentación observados concuerdan con las descripciones previas hechas por Wilce (1972), Øllgaard (1987), Tryon & Lugardon (1991), y Solé de Porta & Murillo-Pulido (2005). Sin embargo, los tipos de ornamentación observados en la familia (Lellinger & Taylor, 1997) no coinciden con la marcada fragmentación genérica propuesta más recientemente (Øllgaard, 20012 a, b), pero sí podrían ser ]]>

En Lycopodiaceae el almidón se acumula inicialmente en el citoplasma de las células del tejido esporógeno, y luego en los esporocitos y tétradas de esporas inmaduras. El aumento en la concentración de ]]> H. saururus, hipótesis que no se contradice con lo observado en las especies ]]>

En los helechos se ha determinado que los triacilgliceroles pueden llegar a constituir entre el 25-79% del peso seco de las esporas (Gullvag, 1969; Gemmrich, 1977; Randi & Felippe, 1988; Raghavan, 1989; Ballesteros & Walters, 2007; Ballesteros 2011; Gabriel, Galán & Prada, 2011). Sersic (1983), Lugardon (1990), Uehara & Kurita (1991) y Rincón et ]]>

]]> A la fecha no hemos encontrado trabajos que determinen con exactitud la composición del fluido presente en la cavidad esporangial de los pteridófitos, y es desconocida la complejidad y la función de los mucopolisacáridos cuya presencia se determina durante el proceso de esporogénesis en las Lycopodiaceae. Estos mucopolisacáridos también fueron localizados en los canales mucilaginosos de los esporofilos y trofofilos de Lycopodium, ]]> y Palhinhaea.

Bruce (1976 b) indica que los mucopolisacáridos presentes en los canales de mucilago podrían relacionarse con la protección del esporofito contra la desecación y con la acumulación de metabolitos, como una forma de evitar el ataque de herbívoros o, incluso, con el fin de ayudar a la liberación de las esporas al causar la ]]>

Finalmente, además de los aportes realizados sobre aspectos anatómicos y funcionales, la conclusión amplia de este trabajo permite establecer que hay pocas variaciones apreciables en la ontogenia de los esporangios y la esporogénesis de Lycopodiaceae. Los eventos descritos no son estrictamente específicos o genéricos, sino rasgos de ]]>

Agradecimientos

Los autores agradecen a las ]]>

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Referencias

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*Correspondencia: Edgar Javier Rincón Baron: Grupo de Estudios Botánicos y Docentes del Instituto de Biología, Universidad de Antioquia, calle 67 No. 53 -108, Medellín, Colombia; Grupo Ecología y Diversidad Vegetal, Departamento de Biología, Calle 13 Nº 100-00, Universidad del Valle, Sede Meléndez, Cali, Colombia; ejrbaron@gmail.com
Cristina Hilda Rolleri: Laboratorio de Estudios de Anatomía Vegetal Evolutiva y Sistemática (LEAVES), Facultad de Ciencias Naturales y Museo, Universidad Nacional de La Plata, 64 Nº 3 e/119 y 120 La Plata B1904 DZB, Buenos Aires, Argentina; tinar.cris@gmail.com
Fernando Alzate Guarin: rupo de Estudios Botánicos y Docentes del Instituto de Biología, Universidad de Antioquia, calle 67 No. 53 -108, Medellín, Colombia; alzatef@gmail.com
Jacinta Mireya Dorado Gálvez: Departamento de Biología. Carrera 2 Nº 1A-25, Urbanización Caldas, Universidad del Cauca, Popayán, Colombia; jacintadorado@gmail.com
1. Grupo de Estudios Botánicos y Docentes del Instituto de Biología, Universidad de Antioquia, calle 67 No. 53 -108, Medellín, Colombia; ejrbaron@gmail.com, alzatef@gmail.com
2. Grupo Ecología y Diversidad Vegetal, Departamento de Biología, Calle 13 Nº 100-00, Universidad del Valle, Sede Meléndez, Cali, Colombia.
3. Laboratorio de Estudios de Anatomía Vegetal Evolutiva y Sistemática (LEAVES), Facultad de Ciencias Naturales y Museo, Universidad Nacional de La Plata, 64 Nº 3 e/119 y 120 La Plata B1904 DZB, Buenos Aires, Argentina; tinar.cris@gmail.com
4. Departamento de Biología. Carrera 2 Nº 1A-25, Urbanización Caldas, Universidad del Cauca, Popayán, Colombia; jacintadorado@gmail.com

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]]> Recibido 14-V-2013. Corregido 20-IX-2013. Aceptado 24-X-2013.