Efectos de la estructura del paisaje y de la vegetación en la diversidad de murciélagos filostómidos (Chiroptera: Phyllostomidae) de Oaxaca, México
Effects of landscape and vegetation structure on the diversity of phyllostomid bats (Chiroptera: Phyllostomidae) in Oaxaca, México
José Luis García-García1* & Antonio Santos-Moreno1
*Dirección para correspondencia: Abstract The tropical forest fragmentation is known to affect the spatial structure of the landscape and habitat. These alterations can modify the attributes of bat assemblages, however, this phenomenon has been little studied and understood. In this work we evaluated the structure of landscape (i.e. composition and configuration) and vegetation, and its relationship with assemblage- and population-level characteristics of phyllostomid bats in a tropical rainforest of Southeastern Mexico. For this, we previously selected 12 sites located in continuous and fragmented forests, where bats were captured using mist nets during a two years sampling effort (144 nights). Bats relative abundance, species richness (diversity of order 0, 0D), Shannon diversity index (1D) and Simpson index (2D) were evaluated in all sites, and their relationship with seven measures of landscape structure and seven measures of vegetation structure was described using a Hierarchical Partitioning Analysis. A total of 1 840 individuals of 29 species of phyllostomid bats were captured in this period. Differences in the assemblages were manifested only in the relative abundance and not in the richness of the species. The assemblages of fragmented forest exhibited greater variation in species composition and a greater abundance of frugivorous and nectarivorous bats in comparison with the assemblages of continuous forest. The landscape configuration was related to the assemblage- and population-level attributes, contrasting with previous studies where the composition was a key element. At habitat level, tree density and canopy cover determined the abundance of bats. Nectarivorous and frugivorous bats were mostly found in disturbed vegetation landscapes, primarily due to landscape configuration (e.g. edge density). This phenomenon could be a response to the availability of food in primary and intermediate successional stages, which are characterized by an abun-dance of food value.
La fragmentación de bisques tropicales altera la estructura especial del paisaje y del habitat . Estas alteraciones pueden modificar los atributos de las agregaciones de murciélagos, sin embargo este fenómeno ha sido poco estudiado y comprendido. Se evaluó la estructura del paisaje (i.e. composición y configuración) y vegetación, y sus relaciones con características a nivel de agregación (ensamble) y población de murciélagos filostómidos en una selva tropical del sureste de México. Se encontró que las modificaciones en las agregaciones solo se manifiestan en la abundancia relativa y no en la riqueza de especies. La configuración del paisaje fue un elemento relacionado con los atributos a nivel de ensamble y de población, contrastando con estudios previos donde la composición fue un elemento clave. A nivel de hábitat se encontró que la densidad arbórea y cobertura del dosel determinan la abundancia de murciélagos. Los murciélagos nectarívoros y frugívoros prefieren paisajes con vegetación alterada y están relacionados principalmente con la configuración del paisaje. Este fenómeno podría ser una respuesta a la disponibilidad de alimento en ambientes sucesionales primarios e intermedios, que se caracterizan por una alta proliferación de plantas con potencial alimenticio.
Palabras clave: México, murciélagos neotropicales, configuración del paisaje, los chimalapas, escalas espaciales.
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Las transformaciones que han sufrido los ecosistemas naturales en el último siglo han sido dramáticas, en gran medida por la expansión de las poblaciones humanas en busca de nuevas zonas habitables y recursos naturales (Erlich & Wilson 1991; Vitousek et al. 1997). Estas transformaciones se han manifestado como pérdida y fragmentación de extensas regiones de vegetación nativa (Vitousek et al. 1997). La fragmentación se define como la transformación de un hábitat de gran tamaño en ]]>
Los ]]>
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Existe una respuesta diferencial de vulnerabilidad de las especies murciélagos de distintos gremios tróficos a los disturbios en el hábitat (Meyer & Kalko 2008; Meyer et al. 2008). Así, especies generalistas, como los murciélagos frugívoros de dosel (Artibeus spp.) y sotobosque (Carollia spp. y Sturnira spp.) son menos ]]>
Estudios recientes sugieren que la fragmentación altera la estructura espacial del paisaje y con ello la abundancia, distribución y la dinámica de las poblaciones animales (Wiens 1989). Así también distintos taxones responden de manera distinta a la composición y configuración del paisaje (McGarigal & McComb 1995; Villard ]]>
A nivel local se ha observado que la fragmentación de hábitat está asociada con cambios drásticos en la composición florística y ]]>
Por lo anterior, este estudio tuvo el objetivo de evaluar la relación de la estructura del paisaje (i.e. composición y configuración) y del hábitat (i.e. estructura de la vegetación) con las características a nivel de ensamble (abundancia relativa, riqueza de especies 0D, índice de diversidad de ]]>
1D y dominancia de Simpson 2D) y a nivel de población (abundancia de especie) de murciélagos filostómidos en una selva tropical del sureste de México.
Materiales y Métodos ]]>
Área de estudio: Se ubica entre las coordenadas 16º55’-16º47’ N - 94º50’-94º40’ W (Fig. 1), en altitudes menores a los 1 000m sobre el nivel del mar (msnm), en la selva tropical de Los Chimalapas, conformado por los municipios Santa María y San Miguel Chimalapa, en el estado de Oaxaca, México. Esta selva se encuentra dentro de la Región Terrestre prioritaria Selva ]]>
Guatteria anomala, Dialium guianense, Terminalia amazonia, Sloanea tuerckheimii, Brosium alicastrum, Luehea spp., Pipper spp.,
Guarea spp., Psichotria sp., Quararibea sp. y Miconia sp. (Salas-Morales et al. 2001). Datos de precipitación y temperatura de 29 años, indican que la estación seca va de diciembre a mayo, con promedios mensuales de precipitación y temperatura de 84.0mm y 23.8°C, mientras que en la estación lluviosa, de junio a noviembre, los valores son de 302.6mm y 25.5°C, respectivamente (IMTA 1999).
Selección de sitios: Se procesaron imágenes de satélite ortorectificadas del área de estudio (row 23, path 48) del Sensor Landsat 7 ETM+ de mayo de 2007 (USGS, http://glovis.usgs.gov/). Las bandas (3-5 y 8) fueron unidas, y se realizó un realce espectral a la imagen multibanda usando el Índice de Vegetación Diferencial ]]>
Se seleccionaron 33 áreas ]]>
Los dos primeros componentes del ACP explicaron el 64.8% de la variación en los datos (CP1=50.1%, CP2=14.7%). El ACP muestra que las áreas circulares potenciales pueden separarse (principalmente por el CP1) en bosques continuos con mayor proporción de cobertura de bosque (>84.96%), baja densidad de fragmentos (<1.27 fragmentos/100ha) y menor densidad de ]]>
Apéndice 1). Considerando los resultados del ACP se eligieron 12 de las 33 áreas circulares iniciales, seis con vegetación continua y seis con vegetación fragmentada. Los sitios de captura de murciélagos se ubica-ron cercanos al centro geométrico de las áreas circulares (Fig. 1).
Captura de murciélagos: El estudio fue conducido desde marzo 2010 a febrero 2012. Se cubrieron cuatro estaciones (dos temporadas secas y dos lluviosas) durante el estudio. Cada uno de los 12 sitios fue muestreado aleatoria-mente durante tres noches en cada estación. El intervalo de tiempo entre cada sesión de captura en cada sitio fue de seis meses. En total se realizaron capturas durante 144 noches (12 sitios*3 noches por ]]>
2r•hr (metros cuadrados de red-hora) (DE=1 388.18), en total se aplicó un esfuerzo de 125 049.6m2r•hr.
Cada ejemplar fue identificado siguiendo las claves para murciélagos de Álvarez et al. (1994) y Medellín et al. (1997), y se clasificaron siguiendo la nomenclatura de Simmons (2005). Todos los ejemplares adultos fueron marcados con collares de nylon numerados (Gannon 1994, García-García et al. 2010), para no ser contados más de una ocasión. Los gremios tróficos fueron ]]>
Apéndice 2).
Caracterización de la estructura del paisaje: Para evaluar la respuesta de los murciélagos filostómidos a la estructura del paisaje a ]]>
Glossophaga spp. (movimiento promedio por noche<1 081m), Artibeus spp. de tamaño pequeño (antes Dermanura spp., ámbito de acción< 9ha) y Platyrrhinus helleri (movimiento promedio por ]]>
Caracterización de la estructura de la vegetación: En cada uno de los 12 sitios de ]]>
2) arbórea y ]]>
2) con la aproximación de la elipse (d1+d2/4)2*π, donde d1 es el diámetro mayor de la copa y d2 diámetro perpendicular a d1. El área basal (m2) se estimó únicamente para árboles como π*(DAP2/4). ]]>
Se midió la riqueza de especies (0D), diversidad de orden 1 (el índice de Shannon-Wiener, 1D) y diversidad de orden 2 (índice de Simpson, 2D) en cada sitio, en bosques continuos, fragmentados y en conjunto. Estas medidas fueron expresadas en términos de número efectivo de especies (Hill 1973, Jost 2006). Los cálculos se ]]>
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Se evaluó la representatividad de los inventarios en cada sitio a través de curvas de acumulación de especies basadas en muestras (Gotelli & Colwell 2001). Las curvas se obtuvieron mediante la elaboración de matrices de presencia-ausencia que se aleatorizaron 100 ocasiones para eliminar el efecto del orden específico en que ingresan los datos en la construcción de las curvas, en el programa EstimateS versión 8.2.0 (Colwell 2011). Adicionalmente se calculó el número esperado de especies que ocurren en cada sitio mediante la aplicación del ]]>
Se empleó un análisis ]]>
Se analizó la relación entre las siete variables de la estructura del paisaje y las características de las agregaciones (abundancia relativa y diversidad 0D, 1D y 2D) y a nivel poblacional (únicamente para especies presentes en más de seis sitios y representadas por más de 10 individuos). Se empleó la técnica de Partición Jerárquica (Modelo Lineal Generalizado) (Chevan ]]>
Los cálculos se realizaron con el paquete hier.part v1.0-1 (Mac Nally & Walsh 2004) en la plataforma R v2.14.0. La riqueza de especies (conteos) fue modelada usando una aproximación de errores tipo Poisson y para el resto de las variables de respuesta fueron errores tipos Gaussiano. La significancia estadística (p≤0.05) de las contribuciones ]]>
Resultados
Diversidad, abundancia y composición de agregaciones: Se capturaron 1 840 ejemplares de 29 especies de murciélagos filostómidos (Cuadro 1). En bosques continuos se capturaron 747 ejemplares de 25 especies ]]>
2r•hr) y en fragmentados 1 093 ejemplares de 25 especies (esfuerzo=55 910.4m2r•hr). Los bosques continuos (Media=1.08, DE=0.273) y fragmentados (Media=1.96, DE=0.66) difirieron significativamente en la abundancia relativa (t-Student=3.04, p=0.012), pero no en la riqueza (0D) de especies (t-Student=1.40, p=0.189). Los bosques continuos (Media=9.8, DE=1.72) presentaron valores mayores, pero no signi-ficativos de diversidad 1D (t-Student=1.79, ]]>
2D de bosques fragmentados (Media=6.6, DE=2.22) y continuos (Media=7.8, DE=2.21) fueron similares (t-Student=0.92, p=0.377). El valor de completitud promedio en bosques continuos (78.4%) fue ligeramente mayor a fragmentados (77.15%). Las especies más abundantes en bosques continuos fueron Carollia sowelli (abundancia relativa 1.6, 24.9%), Artibeus ]]>
(0.8, 13.1%), Dermanura watsoni (0.7, 11.1%) y Sturnira lilium (0.4, 7.4%), en conjunto representaron el 56.5% de las capturas. Mientras que en fragmentados, S. lilium (2.1, 18%), C. sowelli (1.6, 14%), A. lituratus (1.6, 14%) y Glossophaga morenoi (1.4, 12%) representan el 58% de las capturas. ]]>
En bosques continuos se registraron cuatro especies exclusivas, A. aztecus, Glyphonycteris sylvestris, Hylonycteris underwoodi y Vampyrum spectrum, y en fragmentados también se registraron cuatro especies exclusivas, Desmodus rotundus, Lonchorhina aurita, Micronycteris schmidtorum y
Uroderma bilobatum. Ambos complejos de vegetación comparten 21 especies (Fig. 2), de los cuales S. lilium (t-Student=4.851, p<0.001) y G. soricina (t-Student=2.210, p=0.051) (marginalmente significativo) fueron más abundante en bosques fragmentados que en continuos. Caso contrario sucede con S. ludovici ]]>
Phyllostomusdiscolor (t-Student=2.178, p=0.054) (marginalmente significativo), que son más abundantes en bosques continuos.
Los especímenes capturados representa-ron seis gremios tróficos (
Cuadro 1). Los murciélagos frugívoros especialistas de Ficus (FF, S=11 especies, n=682 individuos), frugívoros especialistas de Piper (FP, S=5, n=638) y nectarívoros (Nec, S= 6, n=342) fueron los más importantes en riqueza de especies y abundancia; mientras que los omnívoros (Omn, S=2, n=54), animalívoros (Anm, S=4, n=23) y hematófagos (Hem, S=1, N=58) fueron menos ]]>
Fig. 3). Sin embargo la abundancia de todos los gremios no difiere entre ambos complejos (t-Student=0.960, p=0.359). Las diferencias de los gremios tróficos (riqueza y abundancia) entre sitios en cada complejo tampoco son significativas (p>0.05).
El AC indica que las ]]>
Fig. 4), y la segunda muestra una separación de especies por su afinidad de hábitat. También se distinguen dos grupos, el primero ]]>
Phyllostomus discolor, Artibeus phaeotis, Glossophaga commisarisi, G. leachii y Centurio senex, especies con mayor presencia y abundancia relativa en bosques continuos. El segundo grupo lo componen los sitios F3, F6 y C4, con un predominio de A. watsoni, C. perspicillata y Plathyrrhinus helleri. Las dos primeras especies ]]>
P. helleri también está presente en ambos complejos, pero es más abundante en los continuos. El resto de las agregaciones no muestran una agrupación clara.
Estructura del paisaje: A nivel de ensamble la abundancia relativa, diversidad 1D y 2D ]]>
Cuadro 2). La diversidad1D y 2D muestran una respuesta negativa a la densidad de borde y forma de los fragmentos a escala grande (4km de diámetro) e intermedia (2.5km). La abundancia relativa responde positivamente a la proximidad de los fragmentos a escala pequeña (1km). A nivel poblacional (abundancia relativa de las especies), se ]]>
Carollia (FP) responden a la cobertura de bosque (a todas las escalas), proximidad y distancia media de fragmentos, mientras que las especies del género Sturnira responden positivamente a la densidad de ]]>
Artibeus lituratus) y tamaño medio de fragmentos (Vampyrodes major). Murciélagos omnívoros muestran poco efecto de la estructura del paisaje, solo Centurio ]]>
es afectada negativamente por la densidad de borde a escala grande.
Estructura de la vegetación: La estructura de la vegetación de bosques continuos se caracterizó por mayor densidad arbórea y arbustiva (información disponible bajo petición al primer autor), mayor cobertura arbórea y altura de dosel (arbórea). Los ]]>
Cuadro 3). Glosshopaga morenoi y G. soricina (Nec) muestran efecto negativo de la densidad arbórea y positivo de la cobertura arbustiva, respectivamente. La densidad (negativo) y altura ]]>
Carollia sowelli y Sturnira lilium (FP), respectivamente. S. ludovici es afectada positivamente por la cobertura arbustiva. Los murciélagos FF son afectados por la densidad arbustiva (Artibeus watsoni y Vampyrodes major) y área basal (Plathyrrhinus ]]>
), mientras que las especies omnívoras no muestran un efecto de la estructura de la vegetación.
Discusión
Contrario a lo ]]>
Sturnira lilium y Artibeus lituratus (Fleming & Heithaus 1986; Fleming 1988; García et al. 2000; Faria 2006; Willig et al. 2007), así como la presencia de nectarívoros tolerantes a áreas perturbadas como Glossophaga morenoi y G. soricina (Arita & Santos-del-Prado 1999; Estrada & Coates-Estrada 2002; Clarke ]]>
Entre las especies registradas solo en bosques continuos se encontró a Vampyrum spectrum, un murciélago carnívoro exclusivo de bosques tropicales en buen estado de conservación (López et al. 1998; Vehrencamp et al. 1977), así como
Glyphonycteris sylvestris, Hylonycteris underwoodi y Artibeus aztecus, murciélagos localmente poco abundantes con preferencias por ambientes conservados (Estrada & Coates-Estrada 1993; Arita & Santos-del-Prado 1999; Clarke et al. 2005a; Castro-Luna et al. 2007; Willig et al. 2007). En bosques fragmentados, Desmodus rotundus y Lonchorhina aurita fueron especies exclusivas con alta abundancia relativa, la primera asociada ]]>
El AC muestra mayor variación en composición de las agregaciones de bosques fragmentados, formándose un gradiente de composición, ]]>
La estructura del paisaje y sus relaciones con las características a nivel de ensamble y población muestran efecto de la escala espacial, con mayor poder de predicción en la escala media y grande. Estos resultados refuerzan las evidencias de una respuesta diferencial en murciélagos a distintas escalas de paisaje (Gorresen & Willig 2004; Meyer & Kalko 2008; Klingbeil & Willig 2009). La ]]>
1D de las agregaciones. Este patrón se ha observado en ambientes fragmentados, donde la sensibilidad al borde de las especies está asociado fuertemente con la presencia y abundancia en los fragmentos de vegetación (Meyer et al. 2008). También se observó un efecto significativo sobre la abundancia y diversidad 2D en las agregaciones ]]>
Los murciélagos nectarívoros presentan mayor abundancia en bosques fragmentados y están afectados por la configuración y composición de éste. Esta observación es ilustrada por dos tendencias, la primera es observada con
G. soricina y G. morenoi que muestran mayor preferencia por ambientes fragmentados donde la proximidad y tamaño de los fragmentos son menores y la distancia entre fragmentos es alta. La otra tendencia es una respuesta negativa a paisajes con mayor cobertura de bosque, pero positiva a paisajes con fragmentos irregulares (basados en un forma cuadrangular teórica y con mayor área interior) y mayor distancia entre fragmentos, como en G. ]]>
i y Choeroniscus godmani. El efecto conjunto de variables de composición (cobertura de bosque) y configuración (proximidad) del paisaje en murciélagos nectarívoros ha sido observado previamente en otros paisajes fragmentados (Gorresen & Willig 2004; Klingbeil & Willig 2009). La tendencia de los glosofaginos (i.e. Glossophaga spp.) a forrajear en ambientes perturbados es favorecida por la alta ]]>
Se ha documentado que los murciélagos frugívoros de sotobosque de los géneros Carollia y Sturnira son comunes en zonas abiertas y ]]>
Carollia muestran efectos diversos a la cobertura de bosque, pero preferencia por paisajes con alta proximidad y distancia entre fragmentos. Por otra parte, los murciélagos del género Sturnira son más afines a paisajes con alta densidad de borde y fragmentos de forma irregular. ]]>
S. lilium y C. perspicillata (Gorresen & Willig 2004).
Los murciélagos FF de talla pequeña (Artibeus watsoni, A. phaeotis y Platyrrhinus helleri) ]]>
A. lituratus y Vampyrodes major son afectados por ]]>
Destaca la ]]>
Las características de la ]]>
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La abundancia de murciélagos filostómidos a nivel de ensamble es afectada por la densidad arbórea y cobertura del dosel. Esta respuesta se expresa en un aumento de la abundancia de murciélagos en función del aumento de la cobertura del dosel y disminución de la densidad arbórea. Previamente se ha enconrado que la cobertura de dosel es un elemento determinante en la abundancia y actividad de murciélagos (Ford et al. 2005; Castro-Luna et al. 2007) y se ha ]]>
A nivel poblacional se encontraron dos respuestas a la estructura de la vegetación, que determinan la abundancia de las especies de murciélagos. Primero, algunas especies de nectarívoros y FP prefieren hábitats de vegetación perturbada con baja densidad arbórea (
G. morenoi y C sowelli) y arbustiva (A. watsoni), baja altura de dosel (S. lilium), pero con alta cobertura arbustiva (G. soricina). Segundo, especies que prefieren hábitats de bosques cerrados (frugívoros especialistas de Ficus), es decir, con alta cobertura (S. ludovici) y baja densidad arbustiva (V. major) ]]>
P. helleri). La distribución de especies, podría ser el resultado de una combinación de factores, como las características de forrajeo, condiciones microambientales, abundancia y calidad de recursos y la distribución espacial (estratificación espacial) (Kalko & Handley 2001; Bernard 2001; Vargas-Contreras et al. 2009; João et al. 2010; Rex 2011). Se ha documentado que murciélagos nectarívoros y frugívoros ]]>
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Destaca la importancia de la configuración del paisaje en las características a nivel de ensamble y población. Contraponiéndose a lo encontrado previamente en murciélagos filostómidos y en otros grupos de animales donde la composición del paisaje es determinante (McGarigal & McCom 1995; Trzcinski et al. 1999; Gorresen & Willig 2004; Heikkinen et al. 2004; Klingbeil & Willig 2009). Se ha documentado que alteraciones en la configuración del paisaje pueden alterar las habilidades de dispersión y disminuir las ]]>
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Se resalta la alta diversidad y abundancia de murciélagos filostómidos registrados, solo comparable con lo descrito en algunas regiones del sureste de México (Medellín et al. 2000; Estrada & Coates-Estrada 2002; Montiel et al. 2006; Castro-Luna et al. 2007; García-García & Santos-Moreno 2008). En conjunto estas regiones representan el último reservorio de la distribución más norteña de muchos ]]>
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Agradecimientos
El Consejo Nacional de Ciencia y Tecno-logía de México otorgo una beca de estudios (No. 228955) de posgrado al primer autor. Esta investigación tuvo apoyo económico de la Secretaría de Investigación ]]>
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*Correspondencia: José Luis García-García: Laboratorio de Ecología Animal, Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional Unidad Oaxaca, Instituto Politécnico Nacional. Hornos No. 1003, Col. Noche Buena, Santa Cruz Xoxocotlán C.P. 71230. Oaxaca, México; jgarciag0800@ipn.mx Antonio Santos-Moreno: Laboratorio de Ecología Animal, Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional Unidad Oaxaca, Instituto Politécnico Nacional. Hornos No. 1003, Col. Noche Buena, Santa Cruz Xoxocotlán C.P. 71230. Oaxaca, México; asantom90@hotmail.com 1. Laboratorio de Ecología Animal, Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional Unidad Oaxaca, Instituto Politécnico Nacional. Hornos No. 1003, Col. Noche Buena, Santa Cruz Xoxocotlán C.P. 71230. Oaxaca, México; jgarciag0800@ipn.mx, asantom90@hotmail.com
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