Geobatrachus walkeri is a frog that belongs to a monotypic genus and is endemic to the Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia. The species inhabits different microhabitats between 2 000 to 3 500m altitude, including the leaf litter of a pine plantation. To understand its reproductive ecology, we ]]>
Key words: reproductive activity, Sierra Nevada de Santa Marta, tropical seasonality, mountain leaf litter frog, gonad histology. ]]>
Resumen
Geobatrachus walkeri es una rana que pertenece a un género monotípico y es endémica de la Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia. La especie habita en ]]>
Palabras clave: actividad reproductiva, Sierra Nevada de Santa Marta, estacionalidad tropical, rana de hojarasca de montaña, histología gonadal. ]]>
Los anuros tienen diferentes formas de independencia del agua y de acuerdo con ellas se ha determinado la existencia de varias estrategias o modos reproductivos (Bolaños, 2003; Duellman & Trueb, 1994). Con relación al tiempo de actividad reproductiva se han descrito asimismo diferentes patrones reproductivos: explosivos, prolongados y permanentes (Duell-man & Trueb, 1994; Pough et al., 2004). Tanto los modos reproductivos como ]]>
En las especies de desarrollo directo de Terrarana se esperaría que la reproducción ]]>
Pristimantis croceoinguinis, P. lanthanites, P. variabilis, Crump, 1974;
Craugastor bransfordii, Donnelly, 1999; E. eugeniae Guayasamin, Bonaccorso, Menéndez, & Bustamante, 2004; Eleutherodactylus johnstonei, Ortega, Serrano & Ramírez-Pinilla, 2005); sin embargo, para algunas de ellas la producción de posturas y aparición de juveniles ocurre principalmente en los meses más secos (p. ej. Strabomantis biporcatus, Craugastor mimus, C. talamancae, C. fitzingeri, ]]>
E. coqui, Towsend Stuart, 1994), o en los meses de la estación de lluvias (p. ej. E. johnstonei, Bourne, 1997; Ovaska, 1991; E. cuneatus Fong, Hero, Viña Bignotte-Giró, 2010). Algunas especies pueden tener una actividad reproductiva marcadamente estacional relacionada con pequeños cambios en la temperatura (p. ej. E. cooki ]]>
Haddadus binotatus Canedo & Rickli, 2006).
Geobatrachus walkeri es una especie que pertenece a un género monotípico y endémico de ]]>
Pristimantis en su forma de vida, morfología y porque presenta desarrollo directo, forma parte del clado Terrarana y dentro de él ha sido ubicado provisionalmente dentro de la familia Strabomantidae y subfamilia Strabomantinae (Hedges, Duellman & Heinicke, 2008). Inicialmente su distribución se restringía al sector de San Lorenzo en hábitats de bosque subtropical y tropical húmedo montano, y en plantaciones de pino de esta zona (Ardila-Robayo, 1979; Ramírez-Pinilla, ]]>
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Respecto de su historia natural se han realizado estudios comparativos de uso de microhábitat y abundancia de esta especie entre el bosque nativo y las plantaciones de pino en el sector de San Lorenzo (Martínez-Baños, Pacheco-Florez & Ramírez-Pinilla, 2011). De manera interesante, los autores determinaron que la mayor abundancia de individuos se encontraba en las plantaciones de pino y durante la época de lluvia, ocupando específicamente la hojarasca de pino en donde registraron posturas. Adicionalmente registraron machos ]]>
En este estudio se continúa con el trabajo iniciado sobre la biología de esta interesante especie con la descripción de aspectos de su ecología reproductiva, específicamente con los objetivos de identificar ]]>
G. walkeri (explosivo, prolongado o permanente), establecer la influencia de diferentes variables ambientales sobre este patrón y describir características importantes asociadas a los aspectos reproductivos.
Materiales y Métodos ]]>
El área de estudio se localiza en el sector de San Lorenzo, en el flanco noroccidental de la Sierra Nevada de Santa Marta, departamento del Magdalena, Colombia (11° 6´N - 74° 3´W). Específicamente se estudió la población que se distribuye entre los 2 300 y 2 500 m de altitud y cuyas características de hábitat y microhábitat fueron descritas en el estudio de Martínez-Baños et al. (2011). La precipitación ]]>
Fig. 1).
La actividad reproductiva de G. ]]>
se determinó a través de muestreos por cuadrantes y la técnica VES (búsqueda por encuentro casual, Crump & Scott, 1994). Se realizaron ocho muestreos entre los meses de mayo 2011 a enero 2012 abarcando las estaciones de lluvia (mayo a noviembre) y sequía (diciembre y enero) y los dos tipos de hábitats allí encontrados (bosque nativo secundario y plantación de pino). Durante todo el periodo de muestreo se revisó cada uno de los 64 cuadrantes de 4x4m establecidos al azar en ambos hábitats, 32 por cada tipo de hábitat. Se ]]>
Se registraron las llamadas de cinco individuos con una grabadora de bolsillo (Panasonic RR-QR270), los cuales fueron posteriormente medidos (LRC) y liberados. Las propiedades espectrales y temporales de las llamadas fueron analizadas en tres llamadas por cada macho utilizando el software Raven (Charif, Ponirakis & Krein, 2008). Cada llamada fue descrita según parámetros temporales (duración de la llamada, ]]>
Con base en los datos totales de los animales observados en cada muestreo, se graficó el tamaño de los individuos encontrados (LRC) con respecto al tiempo de muestreo y en relación con la precipitación mensual. Para determinar si existieron diferencias significativas en la distribución temporal del número total de ranas registradas, de adultos y juveniles entre muestreos se usaron pruebas ]]>
a posteriori. A manera comparativa y complementaria se tomaron los datos originales de los muestreos realizados en 2008-2009 para la misma población y parcialmente publicados en el estudio de Martínez-Baños et al. (2011). Para ese año se hicieron muestreos según la ]]>
Con los datos de los LRC de las ranas que se encontraron activas y las horas en las que se registraron en los muestreos de 2008-2009 y 2010-2011 y se hizo una gráfica para visualizar el patrón de actividad diario en relación ]]>
P. fenestratus Menin, Waldez, & Lima, 2008; Pristimantis thectopternus Rincón-Castro & Castro Herrera, 1998) como una manera de evitar la depredación, o la competencia por los recursos, o ]]>
Durante los muestreos en 2010-2011 se recolectaron 42 ranas para verificar el tamaño de madurez sexual en ambos sexos y la condición reproductiva de los ]]>
Bajo estereoscopio se tomaron medidas de largo y ancho de los testículos en machos, y diámetro mayor de los ovarios y folículo más ]]>
Πa2b), Wiederhecker, Pinto & Colli, 2002], posteriormente se comparó el volumen entre ambos testículos mediante una prueba de t student de dos colas, para continuar los análisis utilizando indiscriminadamente o no, el testículo izquierdo o derecho. Según las ]]>
Para el análisis del estado reproductivo en los machos y etapa de desarrollo folicular en las ]]>
Espermatogonias, espermatocitos, espermátidas y espermatozoides fueron identificados para cada sección testicular de cada individuo. Los machos con espermatozoides libres en el lumen de los túbulos seminíferos fueron considerados como reproductivos. La talla ]]>
Para establecer si ]]>
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El tamaño de las gónadas (diámetro folicular en hembras y el volumen testicular en machos) puede estar influenciado por el tamaño corporal, de manera que para determinar si la relación entre el tamaño corporal (LRC) y el tamaño de las gónadas en cada sexo era significativa, se utilizó un análisis de regresión. En el caso de que esta relación fuera significativa y para determinar si había diferencias significativas en el tamaño ajustado de las gónadas entre ]]>
La asociación entre el tamaño promedio de las gónadas en ambos sexos y por ]]>
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Resultados
En total se registraron 157 ranas durante todo el muestreo: 94 juveniles y 63 adultos. Sólo se lograron observar cuatro ranas en el bosque nativo, a pesar de emplear un mismo esfuerzo de muestreo para ambas clases de ambientes (bosque ]]>
Se encontraron juveniles y adultos durante todos los meses muestreados. En las figuras 1 (A y B) se puede visualizar la información de número y ]]>
cuadro 1, se resume la variación encontrada para los dos años de muestreos entre meses y estaciones para el número y LRC de los individuos total avistados y de los adultos y juveniles separadamente, al igual que se muestran los meses en los que se encontraron ranitas recién eclosionadas (menos de 6mm de LRC). ]]>
G. walkeri consiste de neonatos que son reclutados varias veces al año, un gran número de juveniles con un amplio rango de tamaños corporales y un menor número de adultos con un rango de tamaño corporal más estrecho.
Del total de individuos observados en 2010-2011 (157), 69 se encontraron activos forrajeando, caminando entre la hojarasca o cantando, mientras que los restantes 88 individuos fueron encontrados inactivos inmersos dentro de la hojarasca mientras se revisaban los cuadrantes. Sumando los datos de ranas que se encontraron realizando alguna actividad que las hizo evidentes a los observadores para 2008-2009, se puede ver que la distribución ]]>
Fig. 2). Las ranas de todos los tamaños estuvieron activas durante todo el espectro de actividad de la población. Sin embargo, y a pesar del número de individuos avistados y el tiempo de trabajo de campo invertido en los dos estudios, no se ]]>
G. walkeri tiene un repertorio vocal simple constituido por un solo tipo de llamada, con una ]]>
Fig. 3).
Las condiciones del ambiente de los ]]>
cuadro 2. Las tres variables están relacionadas con el régimen de precipitación del área (Regresión múltiple R=0.52, F=57.01, p<0.001) de manera que los valores promedio más bajos de humedad relativa y cobertura vegetal se observan durante los meses más secos, mientras que la relación es inversa con respecto de la temperatura, la cual es menor durante los meses de la ]]>
De la muestra de 42 ranas recolectadas 13 se identificaron como machos (12 adultos y un subadulto), 29 como hembras (28 adultas y una juvenil). El tamaño mínimo de madurez sexual fue 17.8mm LRC para las hembras y 18.1mm LRC en los machos. El tamaño promedio de los machos adultos fue de 20.5±0.75mm y el de las hembras de ]]>
Todas las hembras adultas recolectadas fueron reproductivas (estado 3), por lo tanto el estado reproductivo de las hembras no cambió significativamente entre ]]>
2=0.17, p=0.38); el diámetro promedio de los folículos yemados más avanzados en cada hembra fue de 1.81mm±0.42mm y tampoco se correlacionó con el LRC de la hembra (r2=0.25, p=0.2). El diámetro folicular no cambió significativamente entre los meses de lluvias y secos (H=0.71, p=0.4), ni se relacionó con la precipitación mensual (r2=-0.24, p=0.22); sin embargo, los folículos más grandes que están cerca del tamaño de ovulación se observaron en octubre y enero (Fig. 4).
Los testículos de G. walkeri son pequeños (aproximadamente de 3.5x1.5mm de diámetro ]]>
2=-0.43, p=0.038). Todos los machos adultos examinados tenían espermatozoides libres en el lumen de los túbulos seminíferos. A pesar de que las observaciones de machos cantando durante todos los mues-treos y los histológicos demuestran que los machos fueron reproductivos durante todos los muestreos, las proporciones relativas de cada tipo de cistos del proceso de la espermatogénesis y la cantidad de espermatozoides ]]>
Fig. 5). A pesar de que el número de machos estudiados a nivel histológico por mes es bajo, se observa un alto grado de ]]>
Discusión ]]>
En el presente estudio se confirma la observación previa de que la plantación de pino existente en la zona de estudio ofrece a G. walkeri microhábitats propicios para su establecimiento exitoso, siendo la hojarasca de pino utilizada ampliamente por esta especie tanto durante su actividad diaria como para refugiarse. Aunque el esfuerzo y ]]>
Encontramos animales ]]>
Estos resultados ]]>
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Watling and Donelly (2002) en Costa Rica encontraron también un incremento en la abundancia de ranas de hojarasca durante la estación seca debido al incremento en el número de juveniles durante esta época. Con base en sus resultados y la revisión de los patrones de abundancia de ranas de hojarasca en el Neotrópico estos autores sugieren que los patrones de abundancia entre Centro América y Sur Amé-rica difieren de manera que los juveniles son reclutados predominantemente en la estación seca en Centro América, ]]>
G. walkeri aunque hay un pico claro de aparición en los muestreos de juveniles de menor tamaño corporal en enero, un mes de mínima precipitación, se encuentran también posturas al inicio de la estación de lluvias (abril y mayo, Ardila-Robayo, 1979), durante la estación de ]]>
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Para especies del clado Terrarana, como en G. walkeri, se ha encontrado también que es común encontrar una gran cantidad de juveniles con relación a la proporción de adultos (p. ej. Pristimantis douglasi, P. merostictus, P. miyatai, Arroyo, Serrano-Cardozo & Ramírez-Pinilla, 2008; Craugastor bransfordii Donnelly, 1999; ]]>
Eleutherodactylus johnstonei, Ovaska, 1991), por lo que se sugiere que con-forman poblaciones estables (Stearns, 1976). Para el caso de G. walkeri se encontraron juveniles de todas las tallas en los diferentes meses muestreados lo que indicaría que representan varias cohortes de juveniles que crecen simultáneamente y fueron reclutados durante los varios eventos que se observan en el año. ]]>
G. walkeri tiene actividad diurna y nocturna con un pico de actividad entre las 20 y 21h para todas las clases de edad. Este patrón de actividad durante todo el día con picos de actividad nocturnos no es común en anuros, que suelen ser asociados con actividad nocturna (Duellman & Trueb, 1994); sin embargo, otras especies de ranas de hojarasca y del clado Terrarana tienen este mismo patrón (e.j.
Pristimantis douglasi Arroyo et al., 2008, P.aff. fenestratus, Waldez, Menin, & Rojas-Ahumada, 2011). Para comunidades de ranas de hojarasca de bosque, se sugiere que la actividad diurna es preponderante (Lima & Moreira, 1993); sin embargo, se ha observado que el método de muestreo con el que se ha establecido la actividad en comunidades de ranas características de este microhábitat (cuadrantes diurnos) sesga los patrones de actividad y que haciendo simultáneamente cuadrantes nocturnos y diurnos se puede ver que ]]>
G. walkeri. De otro lado, a diferencia de varias especies de Pristimantis no hay segregación entre categorías de edad en la actividad diaria, los juveniles de G. walkeri son activos simultáneamente con los adultos durante todo el rango de actividad observado en la población. Para las especies donde se ha visto esta segregación temporal parece haber también ]]>
P. aff. fenestratus Waldez et al., 2011). Para el caso de G. walkeri no observamos individuos perchando sobre la vegetación arbustiva en este ambiente de manera que adultos y juveniles no están segregados ni espacial ni temporalmente. ]]>
La actividad observada para esta población, que incluyó machos cantando, individuos caminando y forrajeando, se observó siempre entre o sobre la hojarasca de la plantación de pino pero nunca sobre la vegetación herbácea o arbustiva por encima del suelo, lo que sugiere que el microhábitat de esta población es terrestre y en este caso asociado a la hojarasca del pino o bajo las piedras en el bosque nativo. Sin embargo, de manera interesante en el ]]>
Las condiciones observadas de los micro-hábitats donde se hallaron los individuos en los dos ]]>
Todas las hembras y los machos por encima de 18mm de LRC fueron reproductivos en los meses muestreados, lo que implica que la reproducción es potencialmente continua en esta especie. Las hembras tuvieron folículos ]]>
Inferimos el tamaño de postura en G. walkeri por el ]]>
G. walkeri no encontramos esta relación (con relación al número de folículos vitelogénicos en desarrollo simultáneo), aunque es esperable dado que el número de hembras analizadas es pequeño y el rango de variación del tamaño en LRC de las hembras es estrecho. Dentro de Terrarana algunas especies han demostrado esta relación con respecto al número de huevos (p. ej. Pristimantis ]]>
Crump, 1974; C. bransfordii, Donnelly, 1999; Ischnocnema parva Martins et al., 2010; E. johnstonei Ortega et al., 2005; E. coqui, Townsend & Stewart 1994) o al tamaño de los huevos (p. ej. Brachycephalus didactylus, Almeida-Santos, Siqueira, ]]>
G. walkeri no demuestran esta relación (p. ej. Pristimantis conspicillatus, P. croceoinguinis, P. martiae, Oreobates quixensis, Crump, 1974).
De acuerdo con los resultados obtenidos en G. walkeri ]]>
Agradecimientos
Nuestro agradecimiento al señor Jorge Torregrosa por su colaboración en el área de estudio. A Víctor Hugo Serrano y Juan Pablo ]]>
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*Correspondencia: Vanesa Pacheco-Florez: Universidad del Magdalena, Santa Marta, Colombia; tatianam86@gmail.com, vanesasofi@gmail.com Martha P. Ramírez-Pinilla: Laboratorio de Biología Reproductiva de Vertebrados, Universidad Industrial de Santander, Bucaramanga, Colombia; mpramir@uis.edu.co, mpramir@gmail.com 1. Universidad del Magdalena, Santa Marta, Colombia; tatianam86@gmail.com, vanesasofi@gmail.com 2. Laboratorio de Biología Reproductiva de Vertebrados, Universidad Industrial de Santander, Bucaramanga, Colombia; mpramir@uis.edu.co, mpramir@gmail.com