Drimys granadensis is a widespread species in montane forests of South and Central America. In this research, the structure, ontogeny, phyllotaxis and vascularization of the flowers and inflorescences of this species was studied in a population from the Eastern hills of Sabana de Bogota, Colombia. The methods used applied both optical microscopy, with astra blue-fuchsin staining, and scanning electron microscopy, using critical point dryed and gold-paladium metallized samples. Besides, results were compared with those of Drimys winteri, a widely studied species distributed in Chile and Argentina. Additionally, we studied the detail of the floral anatomy to determine the bracteal or calicine identity of the caliptra. I confirmed the proliferative status of the monothelic inflorescence, discarding alternative explanations of the terminal flower identity. I found that uniflorescences have an acropetal development until the terminal meristem becomes the terminal flower, then this flower develops rapidly resulting in a determined uniflorescence. I found pseudosyphonosthelic vascularization in peduncles and pedicels. Besides, I discovered some evidence in the vascular and anatomical structures, to consider the caliptra as the fusion product of various structures and therefore of calicine origin. The caliptra showed a whorled phyllotaxis, but the petals, stamens and carpels presented a spiral condition; phyllotaxis change was explained by the long time lapse between the initiation of the calyx and the corolla. I found great similarities among the inflorescences of D. granadensis and D. winteri; they were different in the proliferation start time, and in the frequent presence of nomophylls in D. granadensis, in contrast to the presence of reduced bracts and bracteoles in D. winteri inflorescences.
Drimys granadensis es una especie de amplia distribución en los bosques montanos de Sur y Centro América. En esta investigación se estudiaron, mediante microscopía óptica y electrónica de barrido, la estructura, ontogenia, filotaxis y vascularización de sus flores e inflorescencias, y fueron comparadas con las de Drimys winteri, especie distribuida en Chile y Argentina. Adicionalmente, se buscó evidencia para determinar la identidad bracteal o calicina de la caliptra de sus flores. Se confirmó la condición monotélica proliferante de la inflorescencia, descartando explicaciones alternativas de identidad de la flor terminal. Las uniflorescencias presentan un desarrollo acrópeto, hasta que el meristemo terminal se transforma en flor terminal, entonces esta flor se desarrolla rápidamente dando lugar a una uniflorescencia determinada. La vascularización es pseudosifonostélica para pedúnculos y pedicelos. Se encontró evidencia en la vascularización y estructura anatómica para considerar la caliptra como el producto de fusión de varias estructuras y, por tanto, de origen calicino. La caliptra presentó una filotaxis verticilada, pero los pétalos, estambres y carpelos presentaron una filotaxis espiralada; el cambio se explicó por el tiempo prolongado entre la iniciación de cáliz y corola. Las inflorescencias de D. granadensis y D. winteri son muy similares; siendo diferente el tiempo de inicio de la proliferación y la frecuente presencia de nomófilos en las inflorescencias de D. granadensis, en contraste con la presencia de brácteas y bracteolas reducidas en D. winteri.
Winteraceae ha sido considerada durante mucho tiempo como una familia de diversificación temprana en las angiospermas (Takhtajan, 1980; Cronquist, 1981) conformada por cinco géneros; Takhtajania y Zygogynum s.l. con crecimiento simpodial debido a la presencia de inflorescencias terminales (Vink, 1993) y Drimys, Pseudowintera y Tasmannia con crecimiento monopodial, debido a la proliferación del eje inflorescencial en los dos primeros géneros (Weberling, 1988); o a la presencia de inflorescencias caulifloras en Tasmannia (Sampson, 1963; Vink, 1970).
Históricamente se han utilizado caracteres asociados a la inflorescencia, tales como posición (axilar o “terminal”) y número de flores de la inflorescencia parcial, en la taxonomía del género Drimys (Linnaeus f., 1781; Miers, 1858); sin embargo Smith (1943b), en su revisión del género, señaló que estos caracteres son inconstantes y deben ser utilizados con precaución. Trabajos posteriores han estudiado varios aspectos de las inflorescencias de Drimys winteri J. R. Forst. & G. Forst.: vascularización (Nast, 1944), estructura Weberling, 1988), ontogenia de flores e inflorescencias (Tucker, 1959; Vink, 1970; Doust, 2001).
En Winteraceae la flor esta conformada por una caliptra externa conformada por la unión congénita de un verticilo de estructuras foliáceas, las cuales han sido interpretadas como de origen calicino (Smith, 1943a; Smith,1943b; Nast, 1944; Bailey & Nast, 1945; Hiepko, 1965; Tucker & Gifford, 1966; Sampson, Williams, & Woodland, 1988; Vink, 1993; Endress, 1996; Doust, 2000; Endress, Igersheim, Sampson, & Schatz, 2000; Doust & Drinnan, 2004); o de origen de bracteal (Endress et al., 2000; Doust & Drinnan, 2004); seguida de pétalos (o tépalos), estambres y carpelos siguiendo una filotaxis verticilada. La interpretación que se haga de la caliptra afecta las hipótesis de homología relacionadas con las brácteas inflorescenciales y con el perianto de la flor en Winteraceae y en relación con su familia hermana, las Canellaceae. ]]>
Marquínez, Lohmann, Faria-Salatino, Salatino, & González (2009), basados en análisis de secuencias nucleares (ITS) y de cloroplasto (rpS16 y psbA-trnH) propusieron la existencia de dos clados en Drimys; uno de distribución suroccidental (>30º de latitud sur) conformado por Drimys ]]>
Phil., D. winteri y D. Andina (Reiche) Rodr. & Quez. y el otro nororiental (entre 30º latitud sur - 23º latitud norte) constituido por D. angustifolia Miers, D. brasiliensis Miers, D. granadensis L.f. y D. roraimensis (A.C.Sm.) Ehrend. & Gottsb. Dado que los estudios previos de estructura, ontogenia y ]]>
D. winteri J.R. Forst. & G. Forst. (Chile y Argentina), correspondiente al clado suroccidental, este trabajo pretende estudiar estos mismos aspectos en D. granadensis, especie de amplia distribución (Bosques montanos centroamericanos y bos ques andinos de Colombia, Ecuador y Perú) en el clado nororiental, para poder establecer similitudes y diferencias; busca además evidencias que permitan definir la naturaleza bracteal o ]]>
Materiales y Métodos
Inflorescencias de D. granadensis en diferentes estado de desarrollo pertenecientes a una ]]>
Marquínez 001-004, COL), fueron colectados y fijados en FAA (10:5:85, formol: acido acético glacial: EtOH 70%) por 24 horas, luego transferidas a EtOH 70% y tratadas con los protocolos convencionales modificados de Johansen (1940) así: Deshidratación en series de EtOH (70 al 100%) y de EtOH 100%-histoclear (90:10, 70:30, 50:50, 30:70, 10:90, 100) cada una por ]]>
Para microscopía electrónica de barrido, las muestras fijadas en FAA y EtOH 70% fueron disectadas, secadas por su punto crítico en un equipo Bal-tec CPB030, metalizadas con oro-paladio en un metalizador ]]>
La estructura general de la inflorescencia fue revisada en cerca de 406 ejemplares de D. ]]>
y 129 de D. winteri, provenientes de 20 herbarios (Marquínez, 2009). Con el fin de unificar terminología, en esta investigación los términos inflorescencia y uniflorescencia son utilizados en el sentido de Doust (2001; Fig. 1A); por lo tanto, inflorescencia es equivalente a rama inflorescencial (sensu Tucker, 1959) y uniflorescencia equivale a inflorescencia sensu ]]>
Nast (1944) y Tucker (1959) o a paracladio sensu Weberling (1988).
Resultados
Estructura y filotaxis de la ]]>
La inflorescencia de D. granadensis (Fig. 1B) presenta un eje principal proliferante, esto es, un eje principal que no finaliza en una flor terminal, sino que reanuda el crecimiento vegetativo; por tanto las uniflorescencias siempre son laterales y con una conformación umbelada con un número variable de entre 2-13 flores.
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En algunos casos la uniflorescencia puede tener una o dos flores a diferente nivel por debajo de la umbela (botrioide). En cualquier caso, la base del pedicelo es articulada y se encuentra acompañada generalmente por brácteas que se desprenden rápidamente, o por nomófilos persistentes (Fig. 1B); la flor terminal de cada uniflorescencia carece de bráctea (Fig. 2 A, Fig. 2 B). En los ]]>
D. granadensis revisados ocasionalmente se observa una clara alternancia de fases de desarrollo vegetativas y reproductivas, con flores e inflorescencias axilares a brácteas y bracteolas; sin embargo, lo más frecuente es que las uniflorescencias y flores estén localizadas en la axila de nomófilos.
La ]]>
Fig. 2B); no obstante, los entrenudos se acortan y el ángulo formado entre flores consecutivas varía a tal grado que puede llegar a tener una disposición decusada (Fig. 2A). Esto contrasta fuertemente con la regularidad filotáctica en el ángulo de dispersión de 138.46˚ de las hojas y yemas alternos en los ]]>
Ontogenia de inflorescencias y flores: El meristema apical de las ramas floríferas de D. granadensis (Fig. 3A) es aplanado. Los primordios foliares se ]]>
Fig. 3B) como un área lenticular de células meristemáticas separadas del parénquima vacuolado cercano por un arco de varias capas célulares en división activa llamada la “zona escutelar” (“shell zone” sensu Tucker, 1959). La zona escutelar tiene un mayor número de capas en el lado que da hacia ]]>
Fig. 3B) y las divisiones iniciales son periclinales con referencia a la superficie de la yema axilar correspondiente. Las capas más externas de la zona escutelar conforman una túnica de dos capas (Fig. 3B, Fig. 3C), en tanto que el cuerpo principal da lugar al corpus; la división de la segunda capa de la túnica y del
corpus da lugar a un crecimiento convexo de la yema uniflorescencial (Fig. 3C).
La yema uniflorescencial incrementa en tamaño y adquiere una configuración globosa (Fig. 3D), hasta la conformación de las primeras dos bractéolas, las ]]>
Fig. 3E, Fig. 3F); posteriormente se forman la tercera y cuarta bractéolas en posición medial (Fig. 3G, Fig. 3H); durante la transición de dosa cuatro bractéolas, la túnica y el corpus dan lugar a la ]]>
Fig. 3G). Las brácteas crecen rápidamente en tanto que, en posición axilar y dirección acropétala se originan los primordios florales axilares (Fig. 3I, 4A); sin embargo, cuando el meristema apical de la uniflorescencia se diferencia en flor terminal ]]>
Fig. 4B), las flores laterales interrumpen su desarrollo hasta que la flor terminal ha conformado totalmente la caliptra y ha iniciado la formación de pétalos; por ello, la flor terminal se ve rápidamente como la más desarrollada de la uniflorescencia (Fig. 4B). En las uniflorescencias jóvenes, la detención del crecimiento debida a la flor terminal ocurre principalmente en aquellas flores localizadas en la parte umbelada de la inflorescencia; las flores formadas por debajo de la umbela no ]]>
Fig. 2A; la flor f presenta mayor desarrollo que la a, terminal).
El desarrollo de las flores laterales de D. granadensis comienza ]]>
Figs. 3I, 4A); cuando el primordio floral es de aproximadamente 260µm de diámetro se forman dos primordios laterales (Fig. 4C, Fig. 4D, Fig. 4E, Fig. 4F) que son empujados hacia ]]>
Fig. 4B), el cual crece hasta cubrir el ápice floral indiferenciado; cuando el primordio floral supera los 430µm de diámetro, los primeros pétalos se inician en posición lateral (Fig. 4F) y continúan su iniciación en sentido acrópeto y disposición helicoidal; seguido de los estambres y carpelos. ]]>
El meristema apical vegetativo de la uniflorescencia (Fig. 3I) se convierte en el primordio aproximadamente globoso y ebracteado de la flor terminal; cuando el diámetro de este primordio es de aproximadamente 200µm se forma un meristema anular periférico que da lugar a la caliptra que bordea el ápice floral (Fig. 4B,
Fig. 4C, Fig. 4D, Fig. 4E, Fig. 4F, Fig. 4G); la caliptra crece hasta cubrir totalmente el ápice floral que permanece indiferenciado (Fig. 4H); cuando el primordio alcanza un diámetro mayor a 450µm comienza la diferenciación en sentido acrópeto y disposición ]]>
Fig. 4I) seguido por los estambres y carpelos (Fig. 4J, Fig. 4K).
Vascularización de la inflorescencia: En los pedúnculos y pedicelos de
D. granadensis, el desarrollo temprano de cámbium interfascicular produce rápidamente un cilindro ininterrumpido de células derivadas que determina la conformación de una pseudosifonostela (sensu Sauquet et al., 2003; Figs. 5A); hacia el interior de dicho anillo, de manera discontinua, se dispone el protoxilema ya diferenciado. En cada uno de los nudos de las uniflorescencias, la pseudosifonostela se fracciona dando lugar a tres trazas nodales y tres ]]>
Fig. 5B, Fig. 5C, Fig. 5D, Fig. 5 E, Fig. 5F); estas trazas foliares se intercalan con dos trazas que divergen para vascularizar el pedicelo de la flor correspondiente (
Fig. 5C, Fig. 5D, Fig. 5 E, Fig. 5F, Fig. 5G), en forma de arco; posteriormente las dos trazas se fusionan formando de nuevo una seudosifonostela en el pedicelo de cada flor lateral (Fig. 5D,
Fig. 5 E, Fig. 5F, Fig. 5G). La flor terminal carece de bracteola y no existe ningún vestigio vascular de ésta (Fig. 5F, Fig. 5G, Fig. ]]>
, Fig. 5I, Fig. 5J); el pedicelo de la flor terminal es irrigado por un número variable de trazas remanentes (entre dos y cuatro; cf. Fig. 5G, con tres trazas remanentes) que quedan luego de la conformación de las flores subterminales y que reconstituyen la pseudosifonostela en su pedicelo (Fig. 5J). ]]>
Vascularización y simetría floral: La caliptra de las flores laterales de D. granadensis se origina de un primordio disimétrico elipsoidal con dos lóbulos laterales (Fig. 4B, Fig. 4C,
Fig. 4D); alcanzando siempre un nivel más alto en los lados, seguido de la zona adaxial (Fig. 4 A, Fig. B); en las flores laterales los primeros haces de la caliptra se desprenden de la pseudosifonostela (Fig. 6A, Fig. B, Fig. C) proveniente del pedicelo en posición abaxial; ]]>
Fig. 6D) y finalmente otros haces llegan a la región adaxial de la caliptra (Fig. 6E, Fig. 6EF, Fig. 6E G). En total, cinco a siete haces vasculares divergen de la pseudosifonostela a diferentes niveles; éstos a su vez se dividen sucesivamente en dos o tres haces cada ]]>
Fig. 6G). La vascularización confiere a la caliptra de la flor lateral una simetría monosimétrica (Fig. 6A, Fig. 6B, Fig. 6C, Fig. 6D, Fig. 6E, ]]>
Fig. 6F, Fig. 6G).
En las flores terminales, la caliptra se forma como un anillo a partir de un primordio redondeado (Fig. 4G, Fig. 4H); está vascularizada por seis a siete haces ]]>
Fig. 6H, Fig. 6I, Fig. 6J, Fig. 6K, Fig. 6L, Fig. 6M, Fig. 6N, Fig. 6O, Fig. 6P,
Fig. 6Q) y que se ramifican en 17-23 haces hacia la parte media de la flor. La vascularización confiere a la caliptra una simetría monosimétrica, aunque menos marcada que en las flores laterales.
Discusión
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En Drimys las inflorescencias han sido tradicionalmente consideradas como monotélicas proliferantes (Weberling, 1988) o monotélicas truncadas (Weberling, 1992). La condición proliferante o truncada implica que el eje principal del sistema inflorescencial culmina en un meristema que luego de la floración retoma el crecimiento vegetativo. Las fases vegetativa y reproductiva son muy claras en D. winteri, donde las inflorescencias y flores se presentan ]]>
D. granadensis las flores e inflorescencias frecuentemente se presentan axilares a nomófilos y la activación del meristemo terminal de la inflorescencia ocurre cuando aún se están desarrollando las flores.
La condición ]]>
sensu troll; cf. Weberling, 1992); este último concepto explicaría la presencia de flores individuales por debajo de la umbela terminal, en una zona donde los entrenudos no se han acortado.
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En estudios ontogénicos, Doust (2001) determina que en D. winteri los primeros primordios florales se presentan en posición lateral al meristemo terminal indiferenciado y subopuestas una a la otra; la iniciación de brácteas y primordios florales se da en dirección acrópeta antes de que el meristema uniflorescencial eventualmente se transforme en flor terminal; cuando ocurre este evento, la flor terminal se desarrolla rápidamente. Por tanto, ]]>
D. granadensis el desarrollo sigue el mismo modelo.
La presencia en D. granadensis de uniflorescencias con flores terminales diferentes a las laterales (por ser ebracteadas y más simétricas), sumado a su desarrollo acrópeto podría tener una explicación alternativa ]]>
Drimys, varios criterios señalados por Sokoloff et al. (2006) apuntan a que se presenta una verdadera flor terminal: (1) aunque su origen es tardío (desarrollo acrópeto), sufreantesis antes que las flores laterales superiores, (2) carece de bractea (varias brácteas ]]>
D. granadensis.
La distribución de los haces vasculares a lo largo de los pedúnculos y pedicelos de Winteraceae fue interpretado inicialmente como una eustela (Nast 1944); sin embargo nuestro trabajo indica que los pedúnculos y pedicelos de D. granadensis presentan ]]>
Takhtajania (Keating, 2000) y Canellaceae (Wilson, 1965; Wilson, 1966), con lo cual se propone como una posible sinapomorfía para el orden Canellales.
Se han propuesto dos hipótesis acerca de la identidad de la caliptra en Winteraceae: bracteal o calicina; adicionalmente, e independiente de su origen, ]]>
Existen dos aproximaciones para intentar resolver el problema de la naturaleza de la caliptra en Winteraceae; (1) indirectamente buscando estructuras similares a la ]]>
En cuanto a la comparación con grupos filogenéticos próximos, en Eumagnoliales se presenta fusión de sépalos únicamente en Aristolochiaceae (González & Stevenson, 2000a); en Zygogynum ]]>
p.p., Canella y Cinnamosma se presenta fusión de pétalos (Wilson, 1966; Doust, 2000); por el contrario, brácteas simples que conforman caliptras se presentan en grupos menos relacionados filogenéticamente, como algunas Annonaceae que presentan una yema floral encerrada por algún tiempo por la bráctea precedente sobre el pedicelo (Endress, 1977) o en Galbulimima (Himantandraceae) con dos caliptras (una externa y otra interna) ]]>
Eupomatia (Eupomatiaceae) con caliptra bracteal amplexicaule (Endress, 2003; Kim et al., 2002). No existen caliptras formadas por varias brácteas en Eumagnoliales, pero sí en Sarcandra y Chloranthus (Chloranthaceae; von Balthazar & Endress, 1999). En conclusión, la filogenia no aporta evidencia conclusiva sobre el ]]>
En relación con el desarrollo y anatomía de la caliptra, mientras que en Eupomatia la caliptra bracteal está precedida por brácteas amplexicaules con las que existe una continuidad filotáctica y la vascularización indica que la caliptra es un órgano ]]>
D. granadensis y D. winteri es la única evidencia que apoya la idea de que la caliptra pueda derivar de un órgano único (bráctea, sépalo o pétalo); sin embargo, la confluencia de la vascularización hace pensar en la fusión de dos o tres órganos cada uno con tres trazas (Nast, 1944) y la presencia de dos primordios laterales al comienzo del ]]>
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La condición plesiomórfica para el número de sépalos es de tres en Canellales y Piperales, (Ronse de Craene, Soltis, & Soltis, 2003); ésta se presenta en Canellaceae (Hammel & Zamora, 2005), y en Aristolochiaceae (González & Stevenson, 2000b); el cáliz dímero (eventualmente tetrámero o indeterminado) resulta ser una sinapomorfía para las Winteraceae (Marquínez, 2009). Los dos sépalos que forman la caliptra de las flores laterales de las Winteraceae se originan en ]]>
Drimys, Pseudowintera, Takhtajania, Zygogynum s.l., o en posición medial en Tasmannia, siendo ésta una sinapomorfía para las especies de este último género (cf. Doust, 2000; Doust & Drinnan, 2004). La caliptra de las flores terminales de D. granadensis (esta investigación) y de D. winteri (Doust, 2001) es indeterminado en ]]>
La disposición de pétalos, estambres y carpelos en Drimys se ha descrito como espiralada (Baillon, 1868), verticilada (Smith, 1943b), irregular (Hiepko, 1965), alterada (Erbar & Leins, 1983) o más o menos ]]>
D. winteri una gran variabilidad filotáctica. En D. winteri (Doust, 2001) y D. granadensis (esta investigación), el cambio de filotaxis de una caliptra calicina aparentemente verticilada a una disposición espiralada de pétalos, estambres y carpelos durante el desarrollo floral se ha relacionado con el tiempo prolongado entre el inicio de la formación del cáliz y el inicio de ]]>
Drimys, dado que la posición de los pétalos externos es alterna en relación con los sépalos en Pseudowintera, Takhtajania, ]]>
, y Z. pancheri; mientras que es opuesta en Z. baillonii, Z. bicolor, Z. pomiferum y Z. stipitatum. La condición opuesta de los primeros sépalos respecto a los pétalos es una sinapomorfía para Z. sensu Baillon (Doust, 2000; Doust, 2001). En Canellaceae, familia hermana de Winteraceae, tanto el cáliz como la corola son verticilados, pero frecuentemente con un número diferente de partes (Hammel & Zamora, 2005), así que su relación posicional es ]]>
Cinnamosma donde es alterna (Baillon, 1868).
En conclusión, D. granadensis y D. winteri presentan una gran similaridad en la estructura, ontogenia, filotaxis y vascularización de flores e inflorescencias. Se presentan diferencias puesto que en
D. winteri las uniflorescencias y flores se presentan axilares a brácteas y la proliferación es tardía, mientras que en D. granadensis las flores e inflorescencias frecuentemente son axilares a nomófilos y la proliferación temprana; esto es, cuando las flores aún no han entrado en antesis. En D. granadensis la vascularización de los ejes de la inflorescencia y de los pedicelos es pseudosifonostélica, condición que se ]]>
Drimys es de origen calicino, con filotaxis verticilada, cambiando a filotaxis helicoidal de pétalos, estambres y carpelos. Sin embargo, la identidad de la caliptra deberá ser confirmada en un futuro con estudios de biología del desarrollo similares a los desarrollados en Eupomatia (Kim et al., 2002).
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Agradecimientos
A Favio González por sus valiosos comentarios y orientaciones en la elaboración del escrito y en la investigación, al Instituto para el Desarrollo de la Ciencias y la Tecnología “Francisco José de Caldas”, a COLCIENCIAS por el préstamo-beca mediante el Programa ]]>
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*Correspondencia: Xavier Marquínez: Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia. Bogotá, Colombia; xmarquinezc@unal.edu.co
1. Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia. Bogotá, Colombia; xmarquinezc@unal.edu.co