The subaquatic vegetation of Los Petenes, Campeche, Mexico, stands out due to its considerable floristic diversity, composed of a great variety of sea grasses and several species of the genus Caulerpa sp. This is a genus of ecological relevance, with the invasive species in the Mediterranean, with negative impact on several native sub-aquatic plants; nevertheless, little is known about the demography and population dynamics of Caulerpa species and their contribution to food webs. Thus the main objective of this study was to describe the demographics of Caulerpa paspaloides var. wudermanni, using the number of stolons, complete and incomplete fronds, the diameter of the stolons and the biomass. The information was used to determine the growth rate (λ) of this species. The study was conducted in the Biosphere Reserve of Los Petenes, which is located in the Northwest of the state of Campeche. The submerged aquatic vegetation (SAV) in the Petenes Biosphere consists of monospecific and mixed populations of seagrass species (Thalassia testudinum, Halodule wrightii and Syringodium filiforme). Although chlorophytes, brown algae and red algae, are fundamental elements in the specific composition of the SAV in Petenes, several species of Caulerpa are prominent because of their coverage and abundance. In May and June of 2010, significant differences in the quantity of stolons, their diameter, incomplete and complete fronds, and the size of the stolons and rhizomes, were observed. In 2010, the finite population growth rate (λ) was 2.38±0.1571 for individuals and 1.20±0.1356 for the population, and in 2011 the values of λ were 1.80±0.3608 and 1.35±0.1571, respectively. From these results it can be concluded that the population is growing; however, growth is controlled by biotic and abiotic factors. Despite there was no apparent threat, we suggest continuing the demographic studies of C. paspaloides var. wurdemannii, as well as of other species of the same genus, not only to detect invasion or explosive growth, but also their presence indicated low oxygen levels and high sulphates. Rev. Biol. Trop. 62 (2): 729-741. Epub 2014 June 01.
Key words: population ecology, chlorophytes, Caulerpa paspaloides var. wudermannii, Petenes, finite rate of population growth.
Resumen
La vegetación subacuática de Los Petenes, Campeche, México, se destaca por su gran diversidad florística, compuesto por una gran variedad de pastos marinos y varias especies del género Caulerpa sp. Caulerpa es un género de relevancia ecológica, con especies como la Caulerpa taxifolia, que es invasiva en el Mediterráneo, con un impacto negativo en varias plantas sub-acuáticas nativas, pero poco se sabe acerca de la demografía y la dinámica poblacional de las especies de Caulerpa y su contribución a las redes alimenticias. El objetivo general es conocer la demografía de Caulerpa sp., por medio del número de estolones, frondas completas e incompletas, el diámetro de los estolones y la biomasa. El estudio se realizó en la Reserva de la Biosfera de Los Petenes, en Campeche, México. La Vegetación Acuática Sumergida (VAS) en la Biosfera de los Petenes está constituida por poblaciones tanto monoespecíficas como mixtas de las especies de pastos marinos Thalassia testudinum, Halodule wrightii y Syringodium filiforme. Aunque las especies de algas clorófitas, feofitas y rodófitas son elementos fundamentales de la VAS, destacan por su cobertura y abundancia las especies de Caulerpa. En mayo y junio del 2010, hubo diferencias significativas de la cantidad de estolones, su diámetro, frondas completas e incompletas y el tamaño de los estolones como el de los ejes erectos. En el 2010 el valor de la tasa finita de crecimiento poblacional (l) fue de 2.38±0.15 con el método de las marcas y con el de la biomasa 1.20±0.13 y en el 2011 los valores fueron de 1.80±0.36 con las marcas y de 1.35±0.15 con la biomasa. Los resultados indican que la población está creciendo, pero es controlada por factores bióticos y abióticos. A pesar de que no se detecta la especie como una amenaza aparente, sugerimos que se continúen estos estudios demográficos sobre C. paspaloides var. wurdemannii e incluso de otras especies del mismo género. No solo para detectar una invasión o un crecimiento explosivo, sino porque la presencia de estas especies no indican condiciones bajas en oxígeno y altas en sulfatos. ]]>
Palabras clave: ecología de poblaciones, clorofitas, Caulerpa paspaloides var. wudermannii, Petenes, tasa finita de crecimiento. El género Caulerpa J. V. Lamouroux, se desarrolla en la zona pantropical, tiene como peculiaridad una gran plasticidad morfológica externa y simplicidad estructural interna. El inventario de las especies que se desarrollan en ambas costas de México ha venido realizándose durante las últimas décadas, y destacan los estudios efectuados por Pedroche, Silva, Aguilar-Rosas, Dreckmann & Aguilar-Rosas (2005) quienes estudiaron el género Caulerpa en el Pacífico y Ortega, Godínez-Ortega, & Garduño (2001) en el Caribe, en Isla Alacranes y en Isla Mujeres. Garduño-Solórzano, M., Godínez, J. L., & Ortega, M. M. (2005) ubican a este género como el segundo en mayor riqueza específica en las costas mexicanas del Golfo de México y el Caribe.
El género ha cobrado relevancia sobre todo por la especie Caulerpa taxifolia, la cual se ha considerado especie invasora en zonas templadas como el mar Mediterráneo (Phillips & Price 2002), el sur de Australia (Wrigth 2005) y en EUA, California (Williams & Grosholz 2002), y cuyo crecimiento ha llevado a la disminución o desaparición de la vegetación acuática sumergida nativa, fundamentalmente la de pastos marinos.
La Vegetación Acuática Sumergida (VAS) en Los Petenes, Campeche, México, está constituida por poblaciones tanto mono específicas como mixtas de las especies de pastos marinos Thalassia testudinum (Banks ex Konig), Halodule wrightii (Ascherson) y Syringodium filiforme (Kutz) (Gallegos 2010). De las especies de algas clorófitas, feófitas y rodófitas, destacan por su cobertura y abundancia las especies de Caulerpa, son un elemento fundamental en la composición específica de la VAS en Los Petenes (Gallegos, 2010). Para la Bahía de Campeche, Pacheco et al. (2009) registraron la presencia de las especies Caulerpa ashmeadii Harvey, Caulerpa cupressoides (Vahl) C. Agardh var. flabellata Børgesen, Caulerpa mexicana Sonder ex Kützing, Caulerpa paspaloides (Bory de Saint-Vincent) Greville, Caulerpa prolifera (Forsskål) J.V. Lamouroux, Caulerpa racemosa (Forsskal) J. Agardh.
Dreckmann (1998) registró que también están presentes en la costa de Campeche, Caulerpa cupressoides var. mamillosa (Montagne) Weber-van Bosse, Caulerpa fastigiata var. confervoides P. et H. Crouan ex Weber-van Bosse, Caulerpa mexicana, Caulerpa peltata Lamouroux, Caulerpa prolifera, Caulerpa prolifera var. obovata J. Agardh, Caulerpa prolifera var. zosterifolia Børgesen, Caulerpa racemosa var. occidentalis (J. Agardh) Børgesen, Caulerpa sertularoides var. brevipes (J. Agardh) Svedelius, y Caulerpa sertularoides var. corymbosa W. R. Taylor. ]]>
Esta enorme riqueza florística le confiere a la zona de Los Petenes un gran valor ecológico, en donde es importante entender la dinámica poblacional de las especies presentes y el aporte de éstas a las cadenas tróficas. Recientemente, se ha empezado a reconocer el valor de los servicios ecológicos que los pastos marinos proporcionan al ecosistema (Costanza et al. 1997), pero la demografía de las especies de algas que forman parte de las comunidades de pastos marinos, ha sido poco estudiada y se ha enfocado a las especies consideradas invasoras. Wrigth (2005) identificó diferencias entre las poblaciones nativas e invasoras de Caulerpa taxifolia, Scrosati (2001) observó que la población de Caulerpa sertularioides disminuyó en cobertura y densidad un mes antes de que ocurrieran los fenómenos del Niño y La Niña, y sugiere que el conocer la dinámica poblacional de C. sertularioides, ayudaría a entender mejor fenómenos naturales que afectan las zonas costeras, en este caso de Baja california.
El objetivo de este estudio es describir la demografía de Caulerpa paspaloides var. wudermannii en Campeche, México, durante dos años e identificar las temporadas de establecimiento y reproducción, y explorar el potencial invasivo de la especie.
Materiales y métodos
El área de estudio se localiza en la Reserva de la Biosfera de Los Petenes, en el noroeste del estado de Campeche, (19°58’19”N - 90°29’40”W), tiene un clima cálido seco, con temperatura promedio de 26°C y precipitación anual de 819mm (CONABIO 2009). Se puede observar que el promedio anual de temperatura se incrementó casi medio grado del 2006 al 2011 y la precipitación disminuyó ligeramente (Fig. 1).
Esta zona se distingue por la presencia de islas de vegetación arbolada conocida como Petenes, las cuales se desarrollan alrededor de cuerpos de agua, comúnmente formados por el manto freático que drena hacia el Golfo de México (Villalobos, Z. G., 2004) , así como de selva baja caducifolia y manglar. En la zona costera, bordeada por el manglar, crecen extensas comunidades de pastos marinos de las especies Thalassia testudinum, Syringodium filiforme y Halodule wrightii, y numerosas especies de algas feófitas, rodófitas, clorofitas, y dentro de estas últimas, el género Caulerpa según los registros de Francois & Correa (2000) y Pacheco, Pacheco-Ruíz, Ramos, Cetz-Navarro & Soto (2009) está representado por numerosas especies. ]]>
Debido a la presencia de lluvias marcadamente estacionales en la región, se puede distinguir con claridad una época seca, de diciembre a mayo y una época lluviosa de junio a noviembre (CONABIO 2009). El rango de oscilación de la temperatura en 2010 y 2011 fue de 21° a 30°C, siendo mayo el mes más cálido; en cuanto a la precipitación, los niveles fueron mayores de junio a septiembre 2010.
En abril 2009, se realizó una campaña de trabajo de campo a la localidad denominada Río Verde en la Reserva de la Biosfera Los Petenes, en donde se recolectaron diversas especies de Caulerpa para ser identificadas. Se encontraron siete especies las cuales fueron herborizadas e identificadas. Se eligió como objeto de estudio a C. paspaloides var. wudermanni (Webervan Bosse) ya que es la especie de la que se registró una mayor cobertura con respecto a las otras algas y una distribución más amplia en la zona de Río Verde. C. paspaloides var. wurdemannii posee un talo compuesto con un estolón anclado por rizoides transparentes, un eje erecto con varias frondas compuestas, con rámulas compuestas en cada fronda; llegan a medir de cinco a 10cm y se desarrolla en aguas tropicales del Golfo de México y del Caribe y en zonas de manglar.
En el sitio de muestreo seleccionado, se registraron las coordenadas de localización geográfica, profundidad y con una sonda multiparamétrica YSI, se registraron en el agua los valores de temperatura, salinidad, pH, Oxígeno disuelto (O2) y en el laboratorio se determinaron los nutrientes amonio (NH4), fósforo reactivo soluble (FRS). Se recolectaron muestras de sedimento para determinar nutrientes en agua intersticial, porcentaje de materia y carbono orgánico a tres diferentes estratos de profundidad, y se efectúo un análisis granulométrico para caracterizar el tipo de suelo.
Para el análisis demográfico se realizaron las siguientes actividades en mayo y junio de los años 2010 y 2011: para estimar la cobertura de C. paspaloides var. wudermannii se trazó un transecto permanente de 10m, paralelo a la costa. Se evaluó el porcentaje de la cobertura cada 50cm a ambos lados del transecto en un cuadro delimitado por un marco armado de tubo de pvc comercial (policloruro de vinilo) de 50cm2 (Fig. 2-A). En 10 puntos al azar fuera del transecto se recolectó toda la biomasa de C. paspaloides var. wudermanni en una área de 50cm2 (Fig. 2-B). El material recolectado fue empacado en bolsas de plástico y se transportó al laboratorio.
Fuera del transecto se marcaron (Fig. 2-C) las frondas de C. paspaloides var. wudermannii con alambres rojos brillosos en el eje erecto que las une al estolón (Fig. 3-F); 25 frondas en el 2010 y 50 en el 2011. Dos meses después se hizo un análisis de las frondas marcadas con los alambres y un registro de las que persistían en el sitio de estudio; posteriormente, las frondas marcadas fueron recolectadas en bolsas de plástico y se trasladaron al laboratorio para evaluar su crecimiento a partir de la marca (Fig. 3). ]]>
El material recolectado de C. paspaloides var. wudermannii en el transecto se colocó en tinas de plástico y se contó el número de estolones, número de frondas completas, número de frondas incompletas, se midió el diámetro de cada estolón o de 50 estolones, y registró la biomasa en peso seco. Los estolones son las estructuras que crecen entre dos frondas. Las frondas están unidas a los estolones por ejes erectos. Las frondas completas son las que se formaron recientemente y las incompletas representan la fase terminal de su crecimiento (Fig. 3).
A las frondas de C. paspaloides var. wudermannii marcadas con alambres rojos brillosos en el eje erecto que las une al estolón que fueron recuperadas se les midió el tamaño antes de la marca y cuánto crecieron desde la marca (Fig. 3, variables E, D). Se contó el número de nuevas ramificaciones a partir de la marca así como el de frondas completas e incompletas (Fig. 3-F); 25 frondas en el 2010 y 50 en el 2011. Para la medición exacta, las altas de cada punto de colecta se acomodaron y pegaron en una cartulina, se fotografiaron y se analizaron las fotos con el programa Launch VisionWorksLS (Fig. 3); se midió por medio de una escala en cm, el largo de los ejes erectos (Fig. 3-A), estolones (Fig. 3-B) y rizoides (Fig. 3-C). Esta metodología se adaptó a la utilizada por Duarte et al. (1994) para calcular el Intervalo de Plastocrono, y de Mandujano et al. (2001) para el marcado de módulos y evaluación de la tasa de crecimiento.
A partir de la información recabada durante los censos realizados en la población de C. paspaloides var. wudermannii durante los meses de mayo y junio de 2010 y 2011, se comparó el registro del cambio que tuvo la población en el trascurso del año por medio de las coberturas (áreas de 50cm2) y las diferencias observadas en la arquitectura del alga en cada temporada (las algas marcadas con alambre). Los datos de biomasa en peso seco, número de estolones, frondas completas e incompletas, crecimiento en las frondas recolectadas y los diámetros de estolones y los datos obtenidos en la arquitectura fueron analizados por medio de un análisis de varianza (ANOVA, Sokal & Rohlf 1995), teniendo como factor las fechas de muestreo. Con base en las diferencias significativas entre grupos, obtenidas con las ANOVA (Tukey), se caracterizaron las temporadas de crecimiento y reproducción.
La tasa de crecimiento de la población se estimó de dos formas: primero se calculó una tasa finita de crecimiento, lambda, λ (λ=nt+1/nt) considerando el tamaño de la planta (en cm), medido de todo el eje erecto marcado (t+1) (Fig. 3-D) y antes de la marca (t) (Fig. 3-E). Donde nt es el tamaño de la fronda en el tiempo t y nt+1 es el tamaño de la fronda en el tiempo t+1. Esta lambda de la fronda se promedió para toda la población censada. La segunda estimación de la tasa finita de crecimiento se hizo utilizando la información de la biomasa observada en los puntos muestreados aleatoriamente. La fórmula usada es la misma (λ=nt+1/nt) pero en este caso nt corresponde a la biomasa producida en el punto de muestreo en el tiempo t (mayo) y nt+1 es la biomasa del alga observada en el tiempo t+1 (junio). Igualmente, esta lambda por biomasa producida se promedió para todos los puntos muestreados en la población.
Resultados ]]>
Durante 2010 y 2011 se encontraron diferencias significativas entre las medias del número de estolones contados, 56.5±9.06 (mayo-2010), 31.7±2.79 (junio-2010), 37.6±3.45 (mayo 2011) y 43.7±3.82 (junio-2011) (ANOVA, gl=3, p=0.02) (Fig. 4-A). La prueba de Tukey indica que hay dos grupos, uno compuesto de mayo-2010, mayo-2011 y junio-2011 y el otro grupo de junio-2010, mayo-2011 y junio 2011 (Tukey, p<0.01) (Fig. 4-A).
En los promedios del número de frondas incompletas también se observaron diferencias en los diferentes muestreos y años de estudio, 87.5±16.40 (mayo-2010), 141.5±15.25 (junio-2010), 128.3±14.82 (mayo-2011) y 168.6±13.04 (junio-2011) (ANOVA, gl=3, p>0.1) (Fig. 4-B). Los contrastes independientes indicaron que hay dos grupos, uno compuesto de mayo-2010, junio-2010 y mayo-2011 (Tukey, p<0.05) y el otro de junio-2010, mayo-2011 y junio 2011 (Tukey, p<0.05) (Fig. 4-A).
Las medias del número de las frondas completas fue 77.5±13.47 en mayo-2010, 95.3±8.47 en junio-2010, 50.8±19.93 en mayo-2011, y de 61.7±12.83 en junio-2011 (ANOVA, gl=3, p>0.1) (Fig. 4-C); en este caso los contrastes indicaron que hay dos grupos, uno que lo integran mayo-2010, junio-2010 y junio-2011 (Tukey, p<0.05) y el otro por mayo-2011, junio 2011 y mayo-2010 (Tukey, p<0.05) (Fig. 4-C).
Los promedios del diámetro de estolones (cm) fueron de 0.2721±0.001250 en mayo-2010, de 0.27±0.001 en junio-2010, de 0.21±0.007 en mayo-2011, y para junio-2011 de 0.21±0.004 (ANOVA, gl=3, p<0.001) (Fig. 4-D). Se obtuvieron dos grupos, uno que lo integran los censos de 2010 (Tukey, p<0.05) y el otro los censos de 2011 (Tukey, p<0.05) (Fig. 4-D). Por el contrario no se encontraron diferencias significativas entre los promedios de biomasa durante los dos años (g/m2) 4.24±0.66 (ANOVA, gl=3, p=0.46) (Fig. 4-E).
No se encontraron diferencias significativas entre los cuatro meses de muestreo en las medidas de la longitud de los rizoides (cm) (may-2010, jun-2010, may-2011 y jun-2011) (ANOVA, gl=3, p=.077) (Fig. 5-A), teniendo un promedio de 4.96±0.125. Sin embargo, sí se encontraron diferencias significativas en las longitudes de los estolones (cm) (ANOVA, gl=3, p>0.1) (Fig. 5-B). En la prueba de Tukey se obtuvieron dos grupos para estolones, uno que lo integran mayo-2010 y junio-2010 (Tukey, p<0.05) (Año 2010, 3.47cm±0.15) y el otro por mayo-2011 y junio 2011 (Año 2011, 4.28cm±0.17) (Tukey, p<0.05) (Fig. 5-B). En las longitudes de los ejes erectos (cm) se observan diferencias (ANOVA, gl=3, p<0.01) (Fig. 4.3). Para los ejes erectos la prueba de Tukey mostró dos grupos, el primero compuesto de los registros realizados en 2010 (12.67cm±0.51) (Tukey, p<0.05), y otro por los del 2011 (10.69cm±0.52) (Tukey, p<0.05) (Fig. 5-C). ]]>
En el año 2010 se recolectaron las frondas a los 39 días y en el 2011 se recolectaron a los 35 días. Se estimó la tasa finita de crecimiento (λ) con las frondas marcadas de 2.38±0.15 en 2010 y de 1.80±0.36 en 2011. Para la segunda estimación con los datos de biomasa se obtuvo una λ para la población de 1.20±0.13 en el 2010 y de 1.35±0.15 en el 2011. Se estimó una supervivencia de 0.2 en el 2010 y 0.36 en el 2011. En el 2010 se registró un promedio de 21 frondas incompletas y 12.5 ramificaciones por fronda, y en el 2011 un promedio de 1 fronda incompleta y 1.25 ramificaciones por fronda.
Los valores registrados de O2 disuelto en la columna de agua son altos, y cuando se revisa el porcentaje de saturación éste es mayor del 100%, el cual no es atribuible a variables fisicoquímicas sino a la actividad fotosintética de los pastos y algas. La salinidad y temperatura varían a lo largo del año alcanzándose valores de salinidad hasta de 43ups y la temperatura aumenta hasta un promedio de 26.5°C durante la época de secas, con 8mg/L de O2 y pH de 7.5. Podemos apreciar que es una zona rica en materia orgánica y carbono orgánico en el sedimento, el cual está constituido por limos (56%), arcillas (37%) y arenas (6%) fundamentalmente (Cuadro 1). El amonio en agua se encuentra en los rangos reportados como normales para zonas de pastos marinos tropicales (Duarte, 1990), al igual que los valores de fósforo los cuales son bajos. En el caso del agua intersticial de los sedimentos, los valores de amonio son muy altos y los de fósforo también se incrementan, pero de acuerdo con la literatura, ambos están dentro de los valores reportados para sedimentos en zonas tropicales (Duarte, 1990).
Discusión
En este estudio se encontró que la población de C. paspaloides var. wudermannii creció con una λ=2.35 para los individuos y λ=1.16 para la población en el 2010, y en el 2011 de λ=1.62 y λ=1.21, respectivamente. Para otras especies de Caulerpa se ha reportado crecimiento (6.17mm por día) y reclutamientos mayores en condiciones controladas, con valores de λ entre 2.5 y 2.9 (Ruesink & Collado- Vides 2006), por lo que los valores calculados de λ para C. paspaloides var. wudermannii en condiciones naturales, podemos considerarlos altos, pero menores a los reportados para otras especies de Caulerpa spp.
Al comparar el crecimiento de C. paspaloides var. wudermannii con especies con las que comparte el hábitat en la costa de Los Petenes, como es el pasto marino T. testudinum, se reporta que en el Caribe los haces verticales de T. testudinum tienen una expectativa de vida de séis a nueve años, y bajas tasas de mortalidad de 0.75 unidades logarítmicas por año (Gallegos, 1995). En este estudio podemos apreciar que las frondas de C. paspaloides var. wudermannii tienen una tasa de crecimiento mayor y una longevidad menor, y una supervivencia de 0.2 en el 2010 y 0.36 en el 2011, coincidiendo con lo reportado para otras especies de Caulerpa por (Ruesink& Collado-Vides 2006). De acuerdo con Gallegos et al. (1995) las poblaciones de T. testudinum en el Caribe tienen una tasa de crecimiento y fragmentación menores, y mayor cobertura y longevidad. ]]>
El no encontrar diferencias significativas en la biomasa C. paspaloides var. wudermannii, podría indicar que no existe un aumento o dominancia de la población en el área de estudio, como se ha visto empíricamente. En las investigaciones de Wrigth (2005), Scrosati (2001), Ruesink & Collado-Vides (2006), encontraron una correlación positiva con el aumento en la biomasa de las poblaciones de Caulerpa y el aumento del número y tamaño de sus estructuras. Esto puede indicarnos que las respuestas en el desarrollo de C. paspaloides var. wudermannii se dan de una forma diferente en la zona de Los Petenes, Campeche que en el Mediterráneo.
Ceccherelli & Cinelli (2002), en un estudio de largo plazo, no encontraron diferencias significativas entre la densidad del pasto marino Cymodocea nodosa y C. taxifolia en la costa sur de la isla de Elba, en Italia, y propusieron que ambas especies alcanzaron un equilibrio. Este hecho puede ser comparable en la relación que se presenta entre las poblaciones de C. paspaloides var. wudermannii y los pastos marinos de la zona de Campeche, los cuales son regulados por factores abióticos como las temporadas anuales de Nortes y huracanes, que afectan la cobertura de la vegetación acuática sumergida en el área.
Salazar-Vallejo (2002) señala que los huracanes afectan la cobertura de la vegetación acuática sumergida, principalmente la de las algas, ocasionando su disminución o desaparición, aunque en dos meses pueden recuperar hasta el 90% de la cobertura original, siendo las algas clorofitas las primeras en restablecerse; en contraste con las poblaciones de pastos marinos, los cuales no son afectados de la misma forma por los huracanes. Esto se debe a que las poblaciones de T. testudinum responden a la dinámica sedimentaria, variando la tasa de crecimiento de los haces verticales, lo que refleja, por un lado, la estacionalidad de los pastos marinos y su capacidad de respuesta a perturbaciones producidas por huracanes y tormentas tropicales (Gallegos et al. 1995). Los pastos marinos tienen la capacidad de colonizar las zonas en donde disminuye o desaparecen las poblaciones de Caulerpa taxifolia, tal como observó Thomas (2003) en la Bahía Moreton, Australia.
Los factores bióticos como la herbívora, también puede jugar un papel importante en el control de la invasión y crecimiento explosivo de C. paspaloides var. wudermannii. Sin embargo, las algas han desarrollado diferentes adaptaciones para contrarrestarla, como son la formación de carbonato de calcio o la producción de sustancias tóxicas como la caulerpina (Doty 1966). Sin embargo, muchos herbívoros también han desarrollado mecanismos para superar las defensas del alga, y consumirla sin ningún problema (Padilla 1989). Aunque aún no hay suficiente evidencia de las propiedades benéficas o dañinas de la caulerpina (Cengiz, Cavas, Yurdakoc, & Pohnert 2011), se puede sugerir que las especies de la fauna marina en la zona costera de Campeche, poseen estos mecanismos y son capaces de consumir C. paspaloides var. wudermannii. En el Mediterráneo de acuerdo a Boudouresque, Lemée, Mari, & Meinesz (1996), la especie Paracentrotus lividus es capaz de detectar las toxinas de las algas, y prefiere morir de inanición que alimentarse de C. taxifolia.
Otro factor biótico que podría afectar a C. paspaloides var. wudermannii es la competencia con otras especies de algas y con los pastos marinos, en este caso T. testudinum, tal y como reportan Martínez-Daranas, Cano, Mallo & Clero (2009) y Williams (2007). Ceccherelli & Cinelli (1997) confirman este tipo de interacción negativa sobre la cobertura de C. nodosa por parte de C. taxifolia, en lo que se refiere a la obtención exitosa de los nutrientes y a su administración efectiva cuando hay carencia o disminución de los mismos, como sería durante la temporada de invierno en que C. taxifolia es más eficiente que C. nodosa. Holmer, Marbá, Lamote, & Duarte (2009) confirman la misma interacción negativa entre Caulerpa sp. y Posidonia oceanica, ya que observaron que los sedimentos se deterioraron debido al desarrollo de Caulerpa sp. que afectó negativamente la colonización y cobertura posterior de P. oceanica. ]]>
Los factores abióticos que permiten el establecimiento y abundancia del género Caulerpa, son la presencia de sedimentos suspendidos en el agua, déficit de oxígeno y altas temperaturas (Thomas 2003). En este caso, la zona de estudio tiene temperaturas cálidas (promedio de 26°C), importantes aportes de sedimentos suspendidos que son arrastrados por los ríos y escurrimientos, indicándonos que son condiciones en las cuales C. paspaloides var. wudermannii se desarrolla. En este estudio, el no presentar un aumento de cobertura de un año para otro y no presentar grandes biomasas como las reportadas por Wright (2005), nos indican que las poblaciones de C. paspaloides var. wudermannii se mantienen estables. Esto es de esperarse ya que Pacheco et al. (2009) indican que las zonas de manglar en Los Petenes, Campeche, presentan menor perturbación antropogénica, en comparación con las localizadas en la zona de muelle y en la termoeléctrica cercanas al Puerto de Campeche. Dumay, Fernandez & Pergent (2002), sugieren que el incremento en la contaminación generada por las actividades antropogénicas, ocasiona la reducción de los pastos marinos como P. oceanica y el aumento de las especies de C. taxifolia y Caulerpa racemosa.
Encontramos grandes cantidades de amonio en la zona de estudio, que consideramos es producido por la degradación natural de los organismos, ya que el amonio que es consecuencia de la contaminación humana tiene sulfatos disueltos. También Holmer et al. (2009) registraron la misma condición en la zona del mar Mediterráneo que está muy influida por la acción del hombre y produce la disminución de las praderas de P. oceanica y el surgimiento de nuevas especies invasoras de Caulerpa. Con respecto a los nutrientes, sugerimos que las poblaciones de T. testudinum y C. paspaloides var. wudermanni se encuentran en equilibrio y que los cambios anuales en el crecimiento de la especie están regulados principalmente por las condiciones climáticas prevalecientes en la zona de estudio, como son los Nortes y huracanes. Además hay que considerar que en Los Petenes se reportan condiciones de poca perturbación antropogénica como indican Pacheco et al. (2009). Sería interesante realizar la demografía de C. paspaloides var. wudermanni en lugares con gran perturbación antropogénica. Glardon, Walters, Olsen, Stam & Quintana Ascencio (2005) proponen que las zonas con mayor población humana, con latitudes bajas y con influencia a la costa, son más susceptibles a tener invasiones de Caulerpa.
En el ciclo de vida de Caulerpa paspaloides var. wudermannii, la abundancia de frondas incompletas en mayo y junio indica, que los individuos se encuentran en estado reproductivo terminal (Phillips 2009). O’Neal & Prince (1982) reportan que en el caso de C. paspaloides en los meses de temperaturas bajas disminuye el crecimiento y aumenta la expansión y fragmentación, y en los meses de temperaturas altas disminuye la fragmentación y aumenta el crecimiento, tal y como también reportan Scrosati (2001) y Thomas (2003). Con respecto a la supervivencia de las frondas en Caulerpa prolifera, Terrados & Ross (1992) reportan que ésta es mayor en los meses cálidos (siete días) y menor durante los meses fríos (cuatro-séis días), lo cual encontraron que es similar a lo reportado en otros experimentos para diferentes especies de Caulerpa, en lo que respecta al crecimiento de las frondas y la tolerancia a la temperatura. Glardon et al. (2008), West & West (2007) y Glasby & Gibson (2007) reportan que las especies de Caulerpa pueden vivir a temperaturas no menores de 15°C y no mayores de 30°C, aunque para el caso particular de C. taxifolia, se ha registrado que sobreviven a temperaturas no menores de 10°C.
Otra de las partes importantes para el establecimiento y crecimiento de Caulerpa son los estolones, ya que son capaces de producir nuevas frondas y rizoides, aunque son difíciles de observar pues se encuentran enterrados en el sustrato. Los estolones que sobreviven en invierno tienden a establecerse y restaurar la colonia (Glardon et al. 2005). Además del estolón, los rizoides se consideran importantes ya que facilitan la colonización, incluso si es un fragmento pequeño del estolón (Khou et al. 2007).
En este estudio no se encontraron frondas enterradas, lo cual para Wrigth (2005) es evidencia de fragmentación y para Davis et al. (2009) aquellas frondas que no estén adheridas a un estolón, son evidencia de fragmentación. Puede considerarse un indicador de que la reproducción sexual es más frecuente en las poblaciones de C. paspaloides var. wudermannii en Los Petenes, Campeche, que en las poblaciones de C. taxifolia en el Mediterráneo y en Australia como lo confirma Wrigth (2005). ]]>
En la zona de estudio se aprecian dos etapas para C. paspaloides var. wudermannii; la reproductiva y la de crecimiento durante los meses de secas (diciembre y mayo), por medio del aumento de frondas incompletas en junio 2010 y 2011 (Fig. 4-C) y la de desarrollo y colonización (junio y noviembre), por medio del decaimiento de estolones en el adelanto de lluvias del 2010 (Fig. 4-A). La población de C. paspaloides var. wudermannii se encuentra creciendo y desarrollándose, a pesar de que la cobertura sugiere que es una población en equilibrio y que no se está expandiendo, esto puede sugerir que es controlada por factores abióticos (nortes, huracanes, lluvias, temperatura) y bióticos como es la dominancia de las especies de pastos marinos, con los cuales constituye una de las comunidades florísticas más importantes en la costa del Golfo de México.
Es importante continuar con este tipo de estudios, para detectar cambios en su crecimiento que indiquen una probable invasión, ya que muchos fenómenos naturales cada día se hacen más impredecibles por el calentamiento global, las perturbaciones en la zona costera son más frecuentes y el mar está en continuo cambio. Esto con el fin de conservar la biodiversidad florística que le confiere un gran valor en los servicios ecológicos que proporcionan al ecosistema, no solo en la Reserva de la Biosfera Los Petenes, Campeche, México, sino en otras Áreas Naturales del mundo.
Agradecimientos
Al Departamento de Hidrobiología de la División de Ciencias Biológicas y de la Salud de la UAM Iztapalapa por el financiamiento para la realización del trabajo, en el marco de la Investigación de los Pastos Marinos del Golfo de México. A Carlos Federico Candelaria Silva por la identificación de las especies algales recolectadas y las sugerencias dadas para este trabajo. Al Instituto de Ecología, UNAM, por financiamiento de Presupuesto Operativo de MMS. A Joanne Peel por la revisión del inglés del texto. Referencias ]]>
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*Correspondencia a: Sergio Armando Fuentes. Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México, UNAM, Código postal 70-275, 04510 Coyoacán, D.F., México; kamalh2004@gmail.com Departamento de Hidrobiología, Universidad Autónoma Metropolitana, Iztapalapa San Rafael Atlixco 186, Colonia Vicentina, Código postal 09340 Iztapalapa, D.F., México; kamalh2004@hotmail.com Margarita E. Gallegos. Departamento de Hidrobiología, Universidad Autónoma Metropolitana, Iztapalapa San Rafael Atlixco 186, Colonia Vicentina, Código postal 09340 Iztapalapa, D.F., México; gmm@xanum.uam.mx María C. Mandujano. Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México, UNAM, Código postal 70-275, 04510 Coyoacán, D.F., México; mcmandujano@gmail.com 1. Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México, UNAM, Código postal 70-275, 04510 Coyoacán, D.F., México; kamalh2004@gmail.com 2. Departamento de Hidrobiología, Universidad Autónoma Metropolitana, Iztapalapa San Rafael Atlixco 186, Colonia Vicentina, Código postal 09340 Iztapalapa, D.F., México; kamalh2004@hotmail.com 3.Departamento de Hidrobiología, Universidad Autónoma Metropolitana, Iztapalapa San Rafael Atlixco 186, Colonia Vicentina, Código postal 09340 Iztapalapa, D.F., México; gmm@xanum.uam.mx 4. Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México, UNAM, Código postal 70-275, 04510 Coyoacán, D.F., México; mcmandujano@gmail.com ]]>
Recibido 18-vi-2013. Corregido 19-Xii-2013. Aceptado 28-i-2014. ]]>199653245-2501997217165-177200247457-66201113321-326CONAGUA23/04/201997387253-2602009371163-16919981966211990199067201-2071994107211-222200282379-38720004342-5919952010204-20920057661-782005101147-11572007152255-263200932456-466200735222331-342200182344-3592009524-4419827261-67200134198970835-8422009193357-692005200223861-712009441181-8820068309-32520025022415-4281995200181721-7261992162199-21220032004397-412200757787-94200735089-1102002233307-3102005147559-569