Anatomía foliar comparada y sistemática del clado-Trichocentrum con énfasis en Cohniella (Asparagales: Orchidaceae)
Comparative foliar antomy and systematic of the Trichocentrum- clade with emphasis in Cohniella (Asparagales: Orchidaceae)
William Cetzal-Ix1*, Eliana Noguera-Savelli2*, Damelis Jáuregui3* & Germán Carnevali4*
*Dirección para correspondencia: Abstract The genera Cohniella, Lophiarella, Lophiaris, and Trichocentrum are included in the Trichocentrum-clade. These genera are distributed from Florida and Northern Mexico to Southern Brazil and Northern Argentina, growing in tropical deciduous forests or tropical rain forests and thorn scrub forests to pine-oak forest, from sea level to 1 700m. The leaf anatomical structure of 23 members of the Trichocentrum-clade was explored as a source of taxonomic and phylogenetic characters. A total of 11 species of Cohniella, three species of Lophiarella, seven species of Lophiaris, two species of Trichocentrum, and other four species were included as outgroup. Anatomical characters were studied by cross sections and paradermic observations of the middle portion of fresh leaves. Although anatomical characters were fairly homogeneous throughout the clade, twelve vegetative anatomical, phylogenetically informative characters were selected and coded for an analysis that was performed using an exhaustive search (implicit enumeration) implemented through TNT. The strict consensus of 2 692 most parsimonious trees resulted in a poorly resolved polytomy, which however recovers the Trichocentrum-clade with a monophyletic, strongly supported Cohniella nested within it with unifacial leaves and the presence of cellular inclusions in the epidermis as synapomorphies. We concluded that the anatomy characters alone are insufficient to assess the relationships amongst the genera of the Trichocentrum-clade. However, the two synapomorphies recovered for Cohniella strongly support its monophyly when these are analyzed in conjunction with other data sources (e.g., molecular and morphological characters).
El clado-Trichocentrum incluye los géneros Cohniella, Lophiarella, Lophiaris y Trichocentrum s.s. Estos géneros se distribuyen desde Florida y el Norte de México hasta el Sur de Brasil y Norte de Argentina, creciendo desde bosques caducifolios, bosques húmedos tropicales hasta matorrales espinosos y bosques de pino-encino, desde el nivel del mar hasta los 1 700m. En este estudio se exploró el valor taxonómico y filogenético de la estructura anatómica de las hojas de 23 especies del clado-Trichocentrum, repartidos en 11 especies de Cohniella, tres de Lophiarella, siete de Lophiaris y dos de Trichocentrum s.s., y de otras cuatro especies incluidas como grupo externo. Se realizaron secciones transversales y observaciones paradérmicas de la porción media de hojas frescas para el estudio de los caracteres anatómicos. Doce caracteres anatómico foliares fueron seleccionados y codificados para el análisis filogenético que se realizó mediante el uso de una búsqueda exhaustiva (enumeración implícita) con el programa TNT. El consenso estricto de 2 692 árboles más parsimoniosos dio lugar a una politomía que recupera dentro del clado-Trichocentrum a Cohniella como un clado monofilético fuertemente apoyado con sinapomorfías de las hojas unifaciales y la presencia de inclusiones celulares en la epidermis.
Oncidiinae es una subtribu neotropical de la familia Orchidaceae que incluye alrededor de 76 géneros y 1 600-1 700 especies (números modificados de Chase 2009). En esta subtribu se encuentran los géneros Cohniella Pfitzer (22 spp.), Lophiarella Szlachetko, Mytnik-Ejsmont & Romowicz (3 spp., sensu Carnevali, Cetzal-Ix, Balam, Leopardi, & Romero-González, 2013), Lophiaris Rafinesque (25 spp.) y ]]>
Trichocentrum Poepping & Endlicher (25 spp.), los cuales constituyen el clado-Trichocentrum. Actualmente, existen dos circunscripciones genéricas alternas para este clado; algunos autores reconocen un solo género usando una delimitación amplia para Trichocentrum (Williams, Chase, Fulcher & Whitten, 2001; Sosa, Chase, Salazar, Whitten, & Williams, 2001; Sandoval-Zapotitla & Terrazas, 2001; Chase, 2009; Neubig
et al., 2012), mientras otros autores dividen al clado en los cuatro géneros antes mencionados (Pupulin, 1995; Carnevali, Cetzal-Ix, Balam, & Romero-González, 2010; Cetzal-Ix & Carnevali, 2010; Szlachetko, Mytnik-Ejsmont, & Romowicz, 2006; Carnevali et al., 2013).
Los integrantes del clado-Trichocentrum se ]]>
et al., 2010; Cetzal-Ix & Carnevali, 2011; Carnevali et al., 2013). Los representantes del clado-Trichocentrum se ]]>
et al., 2010; Cetzal-Ix & Carnevali, 2010; Balam, 2011). Lophiarella es el único género con distribución restringida al estar confinado al Suroeste de México y Noroeste de Mesoamérica (Carnevali et al., 2013). Las especies de estos ]]>
Los estudios de anatomía comparativa que han incluido representantes del clado-Trichocentrum han sido los de Sandoval-Zapotitla (1999), Sandoval-Zapotitla & ]]>
Trichocentrum forman un grupo (Grupo I), mientras que el resto de Oncidiinae forma otro diferente (Grupo II). En el estudio de Sandoval-Zapotitla (1999) el grupo I se divide a su vez en los subgrupos A para Lophiaris y Lophiarella, B para
Cohniella y C para Trichocentrum +Trichopilia tortilis Lindl.
También hay estudios anatómicos filogenéticos basado en caracteres anatómicos obtenidos de representantes del clado-Trichocentrum ]]>
(Stern & Carlsward, 2006; Sandoval-Zapotitla, García-Cruz, Terrazas & Villaseñor, 2010a). Stern & Carlsward (2006) analizaron las relaciones filogenéticas para 40 especies de Oncidiinae empleando ocho caracteres anatómicos vegetativos y uno morfológico; todos los miembros de Oncidiinae quedaron dentro de un clado sin resolución explicado por la presencia de una hipodermis adaxial y abaxial. Estos autores concluyeron que los caracteres anatómicos por sí solos son insuficientes para evaluar las relaciones genéricas dentro de Oncidiinae y por otra ]]>
Trichocentrum s.s. presenta características anatómicas únicas por carecer de fibras extravasculares, hipodermis y estégmatos en las hojas anfistomáticas. Por su parte, Sandoval-Zapotitla et al. (2010a) analizaron 57 representantes de Oncidiinae y 29 caracteres anatómicos foliares, junto con ocho caracteres morfológicos y dos regiones de ADN (ITS y matK); en sus árboles Oncidiinae aparece como ]]>
Trichocentrum (definido por las hojas anfistomáticas y la presencia de dos o más estratos de haces vasculares).
Algunos autores (Sibley & Ahlquist, 1987; Scotland, Olmstead & Bennett, 2003) han enfatizado ]]>
et al., 2010a; Noguera-Savelli & Jáuregui, 2011). El objetivo de este estudio fue investigar el poder de resolución ]]>
Trichocentrum y de manera particular, dentro del género Cohniella. Estudios posteriores analizarán este juego de caracteres, en combinación con otros provenientes de fuentes diferentes (e.g., morfología, ultra-estructura y secuencias de ADN) para obtener la mayor resolución posible en un análisis de evidencia total, siempre y cuando los juegos de información sean congruentes.
Materiales y Métodos
Caracterización anatómica: Los especímenes del material estudiado provinieron de plantas recolectadas en el campo y plantas cultivadas; ]]>
Cuadro 1). Muestras de cada taxón fueron depositadas en el Herbario CICY, del Centro de Investigación Científica de Yucatán, Mérida, México. ]]>
Se utilizaron hojas maduras de plantas vivas, de las cuales se tomaron fragmentos de la porción media de la hoja y se fijaron en FAA (formaldehido 5%, ácido acético 5%, agua 40% y etanol 50%) (Sass, 1958). Los fragmentos fueron seccionados transversalmente a mano. Las secciones fueron teñidas en azul de toluidina (0.5%), se montaron en glicerina (50%) y se sellaron con esmalte transparente comercial para uñas. Para el estudio epidérmico se colocaron porciones ]]>
Análisis filogenético anatómico
Grupo interno: El grupo interno incluyó representantes de los géneros del ]]>
Trichocentrum, 11 (50%) especies de Cohniella, tres (100%) de Lophiarella, siete (28%) de Lophiaris y dos (8%) de Trichocentrum (Cuadro 1).
Grupo externo: El grupo externo ]]>
et al., 2001, Chase, Hanson, Albert, Whitten & Williams, 2005, Chase, 2009, Carnevali et al., 2013) aparecen como géneros hermanos del clado-Trichocentrum, dos especies de Chelyorchis Dressler & N.H. Williams y una de Grandiphyllum Docha Neto ]]>
Cuadro 1), los cuales previamente habían sido considerados como miembros de Oncidium Sw. (e.g., Garay & Stacy, 1974). El análisis fue enraizado con Trigonidium egertonianum Bateman, un miembro de la subtribu Maxillariinae que junto con Oncidiinae está incluida en la tribu Cymbidieae (Chase, 2009).
]]>
Caracteres anatómicos: A partir del estudio de anatomía foliar y de la literatura revisada (Abreu & Peña, 1982, Astudillo & Cabrera, 1983, Sandoval-Zapotitla & Terrazas, 2001) se seleccionaron 12 caracteres con sus respectivos estados de carácter binarios o multiestado y tratados como no ordenados (parsimonia de Fitch (Fitch, 1971)) (Cuadro 2) con los cuales se construyó una matriz para el análisis filogenético (Apéndice).
Análisis filogenético: La reconstrucción filogenética se realizó a través de una búsqueda exhaustiva con el algoritmo de enumeración implícita implementado en el programa TNT (Goloboff, Farris & Nixon, 2003), reteniendo 100 000 árboles en la memoria. Se calculó el árbol de ]]>
Para evitar ]]>
Cohniella (C), Chelyorchis (Ch), Lophiarella (La), Lophiaris (Ls), Trichocentrum (T) y Trigonidium (Tr). ]]>
Resultados
Caracterización anatómica del sistema dérmico (Cuadro 3): EPIDERMIS: En ]]>
Cohniella y del grupo externo la epidermis varía de lisa a papilosa (Fig. 1B); en las especies de Lophiarella, Lophiaris y Trichocentrum s.s. es papilosa ]]>
Fig. 1D).
NÚMERO DE PAPILAS POR CÉLULA EPIDÉRMICA: Varía de 1 a 13 por célula epidérmica. En Ch. ampliata, Cohniella, La. splendida y Ls. straminea, se observó una papila por ]]>
Fig. 1B). En las especies restantes las células pueden tener diferentes combinaciones de número de papilas por célula, por ejemplo en La. flavovirens, La. microchila y Lophiaris, el número va de 2 a 7 papilas por célula (Fig. 1D); en Trichocentrum de 2 a ]]>
G. pulvinatum de 6 a 13 papilas por célula.
FORMA DE CÉLULAS EPIDÉRMICAS: En vista paradermal las células están dispuestas en hileras y presentan 4 a 8 lados con paredes anticlinales rectas y gruesas; en las especies de Cohniella, Trichocentrum s.s.,
Ls. oerstedii y Tr. egertonianum las células epidérmicas tienen 4 a 6 lados, y las especies restantes presentan 4 a 8 lados.
INTERSECCIÓN ENTRE LAS PAREDES ANTICLINALES DE CÉLULAS EPIDÉRMICAS: En la mayoría de las especies las células epidérmicas ]]>
C. helicantha, C. lacera y Tr. egertonianum son curvadas.
CÉLULAS BULIFORMES: Únicamente presentes en G. pulvinatum y las dos especies de Chelyorchis.
PAPILAS EN CÉLULAS GUARDAS: Presentes únicamente en C. yucatanensis,Ls. ]]>
(Fig. 1K) y Ls. straminea.
ESTRIACIONES EN ESTOMAS: Presentes únicamente en C. brachyphylla.
]]>
UBICACIÓN DE ESTOMAS EN LA EPIDERMIS: Hojas anfistomáticas en Chelyorchis, hipostomáticas en el resto de las especies, excepto en G. pulvinatum, en donde son de ambos tipos.
Caracterización anatómica del sistema fundamental (Cuadro 4): TIPO DE HOJA: Se observaron dos tipos de hojas de acuerdo a la disposición del parénquima, unifaciales en especies de Cohniella y bifaciales en las especies restantes (Fig. 2).
]]>
PARÉNQUIMA: En las especies de Cohniella, La. splendida, Lophiaris (excepto en Ls. cavendishiana y Ls. lurida) y Tr. egertonianum es homogéneo con células de tamaño, disposición y morfología variables (Fig. 3A), en las ]]>
HIPODERMIS: Presente únicamente en las dos especies de Chelyorchis y en G. pulvinatum.
ENGROSAMIENTOS DE LA ]]>
C. biorbicularis, C. leptotifolia (Fig. 3C), Lophiarella, Ls. lurida y Ls. straminea; espiralados en las especies restantes (Fig. 3B, D). ]]>
PAQUETE DE FIBRAS EXTRAVASCULARES: Ausentes únicamente en Ls. cavendishiana y Trichocentrum s.s.
GRÁNULOS DE ALMIDÓN: Presentes únicamente en C. ]]>
y Trichocentrum s.s.
FORMA DE LOS CRISTALES DE OXALATO DE CALCIO EN LA EPIDERMIS: Ausentes en C. cepula, C. helicantha, C. lacera, Lophiarella, Lophiaris, Trichocentrum y las especies del ]]>
C. ascendens (Fig. 3E), C. cebolleta, C. leptotifolia, C. nuda y C. pendula; rafidios en C. brachyphylla y C. yucatanensis; ambos tipos de cristales en C. biorbicularis. ]]>
INCLUSIONES CELULARES EN EL MESOFILO: Ausentes en C. helicantha, C. lacera, C. leptotifolia, La. flavovirens, La. splendida, Lophiaris, G. pulvinatum y Tr. egertonianum; drusas en C. ascendens, C. cepula y C. nuda; rafidios en C. brachyphylla, Chelyorchis, La. microchila y
Trichocentrum; ambos tipos de cristales en C. biorbicularis y C. cebolleta (Fig. 3F).
Caracterización anatómica del sistema vascular: En todas las especies los haces ]]>
Cohniella los haces vasculares principales se disponen en uno o dos arcos centrales y en el mesofilo como haces secundarios dispersos (e.g., Cohniella leptotifolia, Fig. 4A-B). El resto de las especies estudiadas presenta una hilera central de haces vasculares principales con haces secundarios intercalados o dispersos en el mesofilo.
Análisis filogenético: La matriz de datos incluyó 12 caracteres anatómicos (Apéndice). En la búsqueda heurística se encontraron 2 692 árboles más parsimoniosos de 23 pasos (L), con un índice de consistencia (CI) de 52 y un índice de retención (RI) de 84. El ]]>
Grandiphyllum+Chelyorchis (BT=89%) como el grupo hermano del clado-Trichocentrum. El clado-Trichocentrum incluye a los representantes de Cohniella, Lophiarella, Lophiaris y Trichocentrum ]]>
s.s., está sustentado por una sinapomorfía y un apoyo de 85% (Fig. 5); sus integrantes se agrupan en una politomía. Dentro de éste los representantes de Cohniella forman un clado que está sustentado por dos sinapomorfías y apoyo fuerte del BT (86%). Los representantes del clado Cohniella constituyen una politomía y dentro de la cual un par de especies muestran relaciones de taxa hermanos, C. ]]>
y C. leptotifolia (BT=85%).
Discusión
Sandoval-Zapotitla (1999) y ]]>
C. ascendens, contrario a lo encontrados en este estudio. Sandoval-Zapotitla et al. (2003) ]]>
Trichocentrum hay una ]]>
C. ascendens, C. cepula y C. ]]>
), poseen células epidérmicas carentes de papilas, lo que podría indicar que este no es un carácter que ha co-evolucionado con la forma de la hoja, y que quizás su evolución sea independiente en obediencia a factores ambientales. En este sentido, el patrón de hojas teretes con una papila por célula epidérmica fue también encontrado en algunas especies de Brassavola (Noguera-Savelli & Jáuregui, 2011), Trimezia Salisb. ex Herb. (Iridaceae, Rudall ]]>
Ch. ampliata, Dresslerella hirsutissima (C. Schweinf.) Luer (Pridgeon 1982), La. splendida, y Ls. straminea.
Por otra parte, en ]]>
Lophiarella y Lophiaris se presentan de 2-7 papilas por célula y en Trichocentrum s.s. 2-11 papilas por célula. Es de destacar que la presencia de papilas se observó tanto en hojas conduplicadas como en hojas teretes, esto semejante a lo observado por Noguera-Savelli & Jáuregui ]]>
Brassavola R. Brown, otro género de orquídeas.
Stern & Carlsward (2006) encontraron que en Oncidiinae el tipo básico de estoma fue tetracítico, sin especificar el tipo de estoma presente en cada especie; en este estudio, se observaron estomas paracíticos y tetracíticos, sin un patrón entre el tipo de estomas y ]]>
Trichocentrum incluidas en el estudio.
Sandoval-Zapotitla & Terrazas (2001) indicaron que las células buliformes en la porción ]]>
Cohniella y Lophiaris incluidas en el presente estudio (clado-Trichocentrum) y ausentes en Ch. ampliata, en
Ch. pardoi y G. pulvinatum que son miembros del grupo II.
Oliveira & Sajo (1999) señalaron que la constitución del mesófilo puede asociarse a la forma de la hoja, por lo general, las hojas teretes no presentan diferenciación entre parénquima en empalizada y ]]>
Brassavola. En el presente estudio, Cohniella, que tiene las hojas teretes, presentó parénquima homogéneo; en tanto, Lophiaris, Lophiarella y Trichocentrum s.s. con hojas ]]>
La. splendida, Ls. bicallosa, Ls. carthagenensis, Ls. lanceana, Ls. oerstedii y Ls. straminea.
En algunas especies de orquídeas de la subtribu Pleurothallidinae (Pridgeon 1986, ]]>
Trichocentrum que poseen pseudobulbos reducidos y hojas carnosas, mientras que en las ]]>
Los caracteres observados en las especies del clado-Trichocentrum, indican que estas plantas poseen atributos xeromórficos, ya que la mayoría de ellas presentan papilas en la epidermis, las cuales pueden actuar en la ]]>
et al., 1991); mesofilo con células provistas de engrosamientos espiralados o reticulados que tienen por función almacenar agua y evitar el colapso de los tejidos durante los períodos de sequía, tal como se presenta en la subtribu Pleurothallidinae (Pridgeon, 1986; Scatena & Nunes, 1996; Ely, Torres, Rada & León, 2007); paquetes de fibras que le confieren a las hojas resistencia mecánica en caso de ]]>
En general, la ]]>
Trichocentrum fueron similares, sin embargo, el carácter de hoja unifacial, es exclusivo de los representantes de Cohniella, lo que permite diferenciarlo a nivel taxonómico del resto de los géneros del clado-Trichocentrum. ]]>
La relaciones filogenéticas empleando caracteres morfológicos, de anatomía foliar y secuencias moleculares para representantes del clado-Trichocentrum ha sido evaluadas por Stern & Carlsward (2006) y Sandoval-Zapotitla et al. (2010a) al incluir algunas especies en análisis filogenéticos para Oncidiinae. Nuestro estudio representa el ]]>
Trichocentrum al emplear caracteres anatómicos para 23 especies del grupo (31.08% vs. 2.25% y 3.75%, Stern & Carlsward (2006), Sandoval-Zapotitla et al. (2010a), respectivamente).
El presente análisis filogenético recuperó a las tres especies del grupo ]]>
Chelyorchis+Grandiphyllum) en un clado con fuerte apoyo del BT y apoyado por la presencia de células buliformes e hipodermis. Estas tres especies no se incluyeron en el análisis filogenético de Sandoval-Zapotitla et al. (2010a); sin embargo, fueron reconocidas en el grupo II del clado Lophiaris (sensu Chase & Palmer 1989) o Trichocentrum (sensu ]]>
et al., 2001) con base en los caracteres anteriores y otros anatómicos representados en un análisis fenético y del estudio comparativo de Sandoval-Zapotitla (1999) y Sandoval-Zapotitla & Terrazas (2001), correspondientemente.
El clado-Trichocentrum fue recuperado en el presente estudio con un soporte moderado y sustentado ]]>
Trichocentrum en Sandoval-Zapotitla & Terrazas (2001). La presencia de engrosamientos en la pared celular de células parenquimáticas también se presentó entre los integrantes del clado A en Sandoval-Zapotitla
et al. (2010a) pero resulta ser una homoplasia que también se presenta en Tolumnia Raf. (clado I) y la subtribu Zygopetalinae (Sandoval-Zapotitla et al., 2010a). Los engrosamientos en la pared celular de células parenquimáticas han sido registrados en Pleurothallidinae (Pridgeon, 1986) y Brassavola R. Brown (Noguera-Savelli & Jáuregui, 2011) donde se señala que almacenan agua para evitar el colapso de los tejidos durante los periodos de sequía. En las especies del clado-Trichocentrum ]]>
los engrosamientos en la pared celular de células parenquimáticas quizás compensan la ausencia de una hipodermis que realiza el almacenamiento adicional de agua (Madisson, 1977; Roth, 1992). La presencia de hojas anfistomáticas fue reconocida entre los integrantes del clado-Trichocentrum en el estudio de Sandoval-Zapotitla et al. (2010a). Sin embargo, este carácter también se presenta en G. pulvinatum, especie del grupo externo que posee tanto hojas ]]>
et al. (2010a).
Dentro del clado-Trichocentrum los representantes de Lophiarella, Lophiaris y Trichocentrum s.s. ]]>
et al. (2010a) estos géneros estuviron representados por La. splendida (T. splendidum) y T. pfavii, sin embargo, esta última estuvo más relacionada con C. brachyphylla (“T. cebolleta”) ]]>
Lophiarella y Lophiaris incluidas en el presente estudio aparecieron dentro del grupo I, subgrupo A del análisis fenético de Sandoval-Zapotitla (1999), mientras que las dos especies de Trichocentrum s.s. quedaron incluidas en el grupo I, subgrupo C del mismo estudio.
El único clado recuperado dentro del clado-Trichocentrum en el presente análisis estuvo compuesto por las 11 especies de Cohniella de hojas teretes, tuvo como sinapomorfías una hoja unifacial y presencia de inclusiones celulares en la epidermis, y su soporte de BT fue fuerte. En ]]>
et al. (2010a) este clado estuvo representado por C.brachyphylla (“T. cebolleta”) y en Sandoval-Zapotitla (1999) por C. ascendens (“O. ascendens") y C. brachyphylla (“O. cebolleta"), las cuales quedaron agrupadas en el subgrupo C del grupo I con base a la ]]>
Cohniella pueden ser de tipo drusas o rafidios. En Oncidiinae únicamente se han descrito inclusiones celulares de tipo drusas en 10 especies de Oncidium y ]]>
Rhynchostele Rchb. f. por Sandoval-Zapotitla, Terrazas & Villaseñor (2010b).
Los resultados de este estudio, basados solamente en 12 caracteres anatómicos, sugieren que estos caracteres no apoyan las relaciones genéricas dentro del clado-Trichocentrum, en ]]>
Trichocentrum son monofiléticos. Sin embargo, la particular morfología del género Cohniella correlaciona claramente con varios caracteres anatómicos (hojas unifaciales y presencia de inclusiones celulares en la epidermis), cuyo análisis filogenético si permite recobrar al ]]>
Agradecimientos
El primer autor agradece al CONACYT por la beca 162579 otorgada para estudios doctorales. La segunda autora ]]>
Referencias
Abreu, C. & Peña, C. (1982). Estudio anatómico de hoja y tallo de orquídeas que habitan en ambiente de bosque seco. (Tesis de licenciatura). Universidad Católica Andrés Bello, Caracas D.F., Venezuela. [ Links ]
Astudillo, M. A. & Cabrera, P. G. (1983). Estudio anatómico de los órganos vegetativos de especies de orquídeas pertenecientes al género Oncidium. (Tesis de licenciatura). Universidad Católica Andrés Bello, Caracas D.F., Venezuela. [ Links ]
Balam, R. (2011). Sistemática de Lophiaris Raf. (Orchidaceae). (Tesis de Doctorado). Centro de Investigación Científica de Yucatán, Mérida, México. [ Links ]
Carnevali, G., Cetzal-Ix, W., Balam, R. & Romero-González, G. A. (2010). A synopsis of Cohniella (Orchidaceae, Oncidiinae). Brittonia, 62(2), 153-177. [ Links ]
Carnevali, G., Cetzal-Ix, W., Balam, R., Leopardi, C. & Romero-González, G. A. (2013). A combined evidence phylogenetic re-circumscription and a revision of Lophiarella (Orchidaceae: Oncidiinae). Systematic Botany, 38(1), 46-63. [ Links ]
Cetzal-Ix, W. & Carnevali, G. (2010). A revision of Cohniella Pfitzer (Orchidaceae) in Mexico. The Journal of the Torrey Botanical Society, 137(2-3), 180-213. [ Links ]
Cetzal-Ix, W. & Carnevali, G. (2011). A new species of Cohniella (Orchidaceae: Cymbideae, Oncidiinae) from Amazonian Venezuela. Novon: A Journal for Botanical Nomenclature, 21(2), 178-181. [ Links ]
Chase, M. W. (2009). Subtribe Oncidiinae. In A. M. Pridgeon, P. J. Cribb, M. W. Chase & T. N. Rassmussen (Eds.), Genera Orchidacearum. 5. Epidendroideae. Part II. (p. 211-220). Oxford, Reino Unido: Oxford University. [ Links ]
Chase, M. W. & Palmer, J. D. (1989). Chloroplast DNA systematics of liliod monocots: resources, feasibility, and an example from the Orchidaceae. American Journal of Botany, 76(12), 1720-1730. [ Links ]
Chase, M. W., Hanson, L., Albert, V. A., Whitten, W. M. & Williams, N. H. (2005). Life history evolution and genome size in Subtribe Oncidiinae (Orchidaceae). Annals of Botany, 95(1), 191-199. [ Links ]
Ely, F., Torres, F., Rada, F. & León, Y. (2007). Estudio morfo-anatómico de dos orquídeas de una selva nublada tropical. Interciencia, 32(6), 410-418. [ Links ]
Fitch, W. M. (1971). Toward defining the course of evolution: minimum change for a specific tree topology. Systematic Biology, 20(4), 406-416. [ Links ]
Garay, L. A. & Stacy, J .E. (1974). Synopsis of the genus Oncidium. Bradea, 1(40), 398-428. [ Links ]
Goloboff, P., Farris, J. & Nixon, K. (2003). T.N.T.: Tree Analysis Using New Technology. Program and documentation. Distribuido por los autores. Buenos Aires, Argentina. [ Links ]
Jáuregui-Zuñiga, D. & Moreno, A. (2004). La biomineralización del oxalato de calcio en plantas: retos y potencial. REB, 23(1), 18-23. [ Links ]
Kress, W. J., Prince, L. M. & Williams, K. J. (2002). The phylogeny and a new classification of the gingers (Zingiberaceae): evidence from molecular data. American Journal of Botany, 89(10), 1682-1696. [ Links ]
Lindorf, H., de Parisca, L. & Rodríguez, P. (1991). Botánica: clasificación, estructura, reproducción. Caracas, D.F.: Ediciones de la Biblioteca, Universidad Central de Venezuela. [ Links ]
Madisson, M. (1977). Vascular epiphytes: their systematic occurrence and salient features. Selbyana, 2(1), 1-13. [ Links ]
Neubig, K. M., Whitten, W. M., Williams, N. H., Blanco, M. A., Endara, L., Burleigh, J. G., Silvera, K., Cushman, J. C. & Chase, M. W. (2012). Generic recircumscriptions of Oncidiinae (Orchidaceae: Cymbidieae) based on maximum likelihood analysis of combined DNA datasets. Botanical Journal of the Linnean Society, 168(2), 117-228. [ Links ]
Nixon, K.C. (1999-2002). Winclada ver 1.0000. Ithaca, New York: published by the author. [ Links ]
Noguera-Savelli, E. & Jáuregui, D. (2011). Anatomía foliar comparada y relaciones filogenéticas de 11 especies de Laeliinae con énfasis en Brassavola (Orchidaceae). Revista de Biología Tropical, 59(3), 1047-1059. [ Links ]
Oliveira, V. C. & Sajo, M. G. (1999). Anatomía foliar de especies epífitas de Orchidaceae. Revista Brasileira de Botânica, 22(3), 365-374. [ Links ]
Pridgeon, A. M. (1982). Diagnostic anatomical characters in the Pleurothallidinae (Orchidaceae). American Journal of Botany, 69(6), 921-938. [ Links ]
Pridgeon, A. M. (1986). Anatomical adaptations in Orchidaceae. Lindleyana, 1(2), 90-101. [ Links ]
Pupulin, F. (1995). A revision of the genus Trichocentrum (Orchidaceae: Oncidiinae). Lindleyana, 10(3), 183-210. [ Links ]
Pupulin, F. & Carnevali, G. (2005). Cohniella Pfitz. In F. Pupulin (Ed.), Vanishing Beauty: Native Costa Rican Orchids Vol. I. (pp. 141-147). San José, Costa Rica: University of Costa Rica Press. [ Links ]
Roth, I. (1992). Leaf structure: coastal vegetation and mangroves of Venezuela. Berlín, Alemania: Gebr. Borntraeger. [ Links ]
Rudall, P. (1993). Leaf anatomy and systematics of Mariceae (Iridaceae). Kew Bulletin, 48(1), 151-160. [ Links ]
Sandoval-Zapotitla, E. (1999). Anatomía foliar y análisis numérico del clado Lophiaris y géneros relacionados (Orchidaceae: Oncidiinae). (Tesis inédita de Maestría). Universidad Nacional Autónoma de México, D.F., México. [ Links ]
Sandoval-Zapotitla, E., García-Cruz, J., Terrazas, T. & Villaseñor, J. L. (2010a). Relaciones filogenéticas de la subtribu Oncidiinae (Orchidaceae) inferidas a partir de caracteres estructurales y secuencias de ADN (ITS y matK): un enfoque combinado. Revista Mexicana de Biodiversidad, 81(2), 263-279. [ Links ]
Sandoval-Zapotitla, E. & Terrazas, T. (2001). Leaf anatomy of 16 taxa of the Trichocentrum clade (Orchidaceae: Oncidiinae). Lindleyana, 16(2), 81-93. [ Links ]
Sandoval-Zapotitla, E., Terrazas, T. & Villaseñor, J. L. (2010b). Diversidad de inclusiones minerales en la subtribu Oncidiinae (Orchidaceae). Revista de Biología Tropical, 58(2), 733-755. [ Links ]
Sandoval-Zapotitla, E., Terrazas, T. & Vallejo, A. (2003). Análisis fenético de caracteres anatómicos-foliares de Trichocentrum y géneros relacionados (Orchidaceae, Oncidiinae). Lankesteriana, 7(2), 51-53. [ Links ]
Sass, J. (1958). Botanical microtechnique. Iowa, USA: Iowa State College Press. [ Links ]
Scatena, V. & Nunes, A. (1996). Anatomía de Pleurothallis rupestris Lindl. (Orchidaceae) de dos campos rupestres de Brasil. Boletim de Botânica, Universidade de São Paulo, 15, 35-43. [ Links ]
Scotland, R. W., Olmstead, R. G. & Bennett, J. R. (2003). Phylogeny reconstruction: the role of morphology. Systematic Biology, 52(4), 539-548. [ Links ]
Sibley, C. G. & Ahlquist, J. E. (1987). DNA hybridization evidence of hominid phylogeny: results from an expanded data set. Journal of Molecular Evolution, 26(1-2), 99-121. [ Links ]
Sosa, V. M., Chase, M. W., Salazar, G., Whitten, M. & Williams, N. H. (2001). Phylogenetic position of Dignathe (Orchidaceae: Oncidiinae): evidence from nuclear ITS ribosomal DNA sequences. Lindleyana, 16(2), 94-101. [ Links ]
Stern, W. L. & Carlsward, B. S. (2006). Comparative vegetative anatomy and systematics of the Oncidiinae (Maxillarieae, Orchidaceae). Botanical Journal of the Linnean Society, 152(1), 91-107. [ Links ]
Stern, W. L., Morris, M. W. & Judd, M. S. (1994). Anatomy of the thick leaves in Dendrobium section Rhyzobium (Orchidaceae). International Journal of Plant Sciences, 155(6), 716-729. [ Links ]
Szlachetko, D. L., Mytnik-Ejsmont, J. & Romowicz, A. (2006). Genera et Species Orchidalium. 14. Oncidieae. Polish Botanical Journal, 51(1), 53-55. [ Links ]
Williams, N. H. (1974). The value of plant anatomy in orchid taxonomy. In M. Ospina (Ed.), Proceedings of the seventh World Orchid Conference (pp. 281-298). Medellin, Colombia. [ Links ]
Williams, N. H., Chase, M. W., Fulcher, T. & Whitten, W. M. (2001). Molecular systematics of the Oncidiinae based on evidence from four DNA sequence regions: expanded circumscriptions of Cyrtochilum, Erycina, Otoglossum, Trichocentrum, and a new genus (Orchidaceae). Lindleyana, 16(2), 113-139. [ Links ]
*Correspondencia: William Cetzal-Ix: El Colegio de la Frontera Sur, Unidad Chetumal, Av. del Centenario, km 5.5, Chetumal, Quintana Roo 77000, México; rolito22@hotmail.com Eliana Noguera-Savelli:El Colegio de la Frontera Sur, División de Conservación de la Biodiversidad, Departamento de Ecología y Sistemática Terrestre, San Cristóbal de Las Casas 29290, Chiapas, México; eliananoguera@gmail.com Damelis Jáuregui: Instituto de Botánica Agrícola, Facultad de Agronomía. Universidad Central de Venezuela. Apartado postal 4579, Maracay 2101, Aragua, Venezuela; jaureguid@gmail.com Germán Carnevali:Herbario CICY, Centro de Investigación Científica de Yucatán, A. C. (CICY), Calle 43. No. 130. Col. Chuburná de Hidalgo, Mérida 97200, Yucatán, México; carneval@cicy.mx ]]>
1. El Colegio de la Frontera Sur, Unidad Chetumal, Av. del Centenario, km 5.5, Chetumal, Quintana Roo 77000, México; rolito22@hotmail.com 2. El Colegio de la Frontera Sur, División de Conservación de la Biodiversidad, Departamento de Ecología y Sistemática Terrestre, San Cristóbal de Las Casas 29290, Chiapas, México; eliananoguera@gmail.com 3. Instituto de Botánica Agrícola, Facultad de Agronomía. Universidad Central de Venezuela. Apartado postal 4579, Maracay 2101, Aragua, Venezuela; jaureguid@gmail.com 4. Herbario CICY, Centro de Investigación Científica de Yucatán, A. C. (CICY), Calle 43. No. 130. Col. Chuburná de Hidalgo, Mérida 97200, Yucatán, México; carneval@cicy.mx