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Abstract

The advancing agricultural frontier has led to an important loss of natural habitats, with significant consequences for biodiversity. The demography for two species of anurans, Physalaemus biligonigerus and Rhinella arenarum, both associated with agricultural systems in the central region of the Córdoba Province, were analyzed and compared in this study. Four sites were sampled: three agroecosystems with different alteration degrees (C1, C2 and SM1) and a fourth site not cultivated (SM2). The sampling was conducted during two reproductive periods, from September 2008 to April 2009 and September 2009 to April 2010. Individuals were captured using live pitfall traps for the metamorphic, juveniles and adults; and visual encounter survey, for the capture of eggs and larvae. With the abundance data, the survival for each age class was estimated using the KNM method (Kiritani Nakasuki Manly). With survival rates and fertility population, Leslie matrices were elaborated to obtain a quantitative projection of the population size. Altered environments showed lower eggs and larvae survival. Population pro-jections were favorable in the site SM2 and were less favorable and a tendency to extinction, in sites dominated by crops. This study showed that the agroecosystems of this region are possibly inhospitable environments for reproduction and survival of the species studied. The aquatic stages in the life cycle of both species would be the more affected, since water bodies deterioration is present or may occur in those areas. We can recognize species-specific effects of agricultural ecosystems; P. biligonigerus was the most affected species, possibly because of their life histories and habitat requirements. We suggested that environmental degradation caused by the cropland in the central region of Argentina would impact on the demographics of the anuran populations in the area.

Key words: population demography, Rhinella arenarum, Physalaemus biligonigerus, survival, fertility, agroecosystems.
   
Resumen

El crecimiento de la agricultura produce pérdida del hábitat natural, con consecuencias para la biodiversidad de los anfibios. Se analizó la demografía poblacional de dos especies de anfibios en agroecosistemas de la provincia de Córdoba, Rhinella arenarum y Physalaemus biligonigerus. Los muestreos se realizaron en tres agroecosistemas y en un cuarto sitio, no afectado por cultivos. Los individuos se capturaron utilizando trampas de caída viva y relevamientos visuales. Con los datos de abundancia se estimó la supervivencia para cada clase de edad y con las tasas de supervivencia y fertilidad poblacional, se construyeron matrices de Leslie para obtener una proyección cuantitativa del tamaño poblacional. Las proyecciones poblacionales fueron favorables para el sitio SM2 y desfavorables para los sitios cultivados. Los agroecosistemas son ambientes posiblemente inhóspitos para la reproducción y supervivencia de las especies estudiadas. Particularmente se ven afectados aquellos estadios acuáticos del ciclo de vida de estas especies, debido al deterioro de los cuerpos de agua en estas áreas. Se reconocieron efectos especie-específicos de los ecosistemas agrícolas, ya que P. biligonigerus resultó la especie más afectada. Se sugiere un deterioro ambiental producido por cultivos extensivos de soja, lo que impactaría la demografía de las poblaciones de anuros.

Palabras clave: demografía poblacional, Rhinella arenarum, Physalaemus biligonigeru, supervivencia, fertilidad, agroecosistemas. 

La proporción de bosques transformados en tierras agrícolas está creciendo ]]> Glycine max L.). Este progreso de la agricultura ha convertido a la región en un importante productor, procesador y exportador de granos, aceite y harina de soja (Pengue 2005, Altieri & Pengue 2006). Sin embargo, esta actividad ]]> et al. 1996, Wake 1998, Davidson et al. 2002, Stuart et al. 2004, Beebee & Griffiths 2005, Collins & Crump 2009, Peltzer et al. ]]>

En este contexto, resulta valioso el conocimiento sobre la demografía de las poblaciones de anfibios que habitan los ecosistemas agrícolas (Heyer 1974, Wilbur 1980, Guerry & Hunter 2002), ya que al estimar parámetros poblacionales, se puede establecer el estado de conservación de las especies. De esta manera, es posible determinar si las poblaciones de anfibios que habitan agroecosistemas ]]> et al. 2005, Altig et al. 2007, Peltzer et al. 2008). ]]> et al. 2009, Bionda et al. 2012), que en última instancia podrían comprometer la permanencia de las poblaciones en el tiempo. La determinación de la fecundidad y la supervivencia constituyen parámetros básicos de una población, ya que proveen información acerca de las ]]> et al. 2001), que permitiría esclarecer de qué manera ambientes como los agroecosistemas pueden afectar a las poblaciones de anfibios. En este trabajo nos proponemos analizar la demografía poblacional de dos especies de anfibios asociadas a sistemas agrícolas de la región central de la provincia de Córdoba, Rhinella arenarum Hensel 1867, y Physalaemus biligonigerus Cope 1861.

Materiales y métodos

Los sitios de muestreo se encuentran en los alrededores de la localidad de Río Cuarto (33º07’55’’18’’ S - 64º21’08’’96’’ W), provincia de ]]> et al. 2012). La fisiografía del área de estudio corresponde a llanuras suavemente onduladas. La escasa pendiente favorece el estancamiento de las aguas, sumado al aporte subterráneo que junto con las precipitaciones, ayuda a mantener cursos de agua permanentes (Bridarolli & di Tada 1996).

La selección de las especies, R. arenarum y P. biligonigerus, se basó en su representatividad en las comunidades de anfibios de la región de estudio (Bionda et al. 2011a). Ambas especies de anuros presentan una ]]> et al. 2000) o de Preocupación Menor (IUCN 2011). La recolección de los especímenes fue realizada en cuatro sitios, tres de ellos se encuentran en zonas de cultivos de soja: Sitio Cultivo 1 (C1, 33º05’54’’38’’ S - 64º26’04’’76’’ W), Sitio Cultivo 2 (C2, 33º05’54’’79’’ S - 64º25’46’’77’’ W) y Sitio Semimodificado 1 (SM1, 33º05’39’’29’’ S - 64º25’57’’72’’ W). Los tres sitios ]]>

El muestreo en cada sitio fue realizado durante dos periodos reproductivos, entre septiembre 2008 y abril 2009 y septiembre 2009 hasta abril 2010. Los muestreos fueron sistemáticos, con dos o tres visitas semanales dependiendo de las precipitaciones. Los individuos fueron capturados utilizando trampas de caída viva (Corn 1994). Estas trampas fueron ]]> et al. (2011b). Para el muestreo de larvas, se realizó una captura en cada sitio transcurridas dos semanas aproximadamente del inicio de la reproducción y la observación de oviposiciones para cada especie. Esta captura consistió de seis barridas con un copo a lo largo de una transecta desde el margen del cuerpo de agua hasta 2m dentro del mismo, con un área de muestreo de 10m². La abundancia ]]>

Durante cada muestreo realizado ]]>

Con los datos de abundancia fue estimada la supervivencia para cada clase de edad (huevos, larvas, metamórficos y juveniles) para la construcción de ]]> et al. (2007). Este método es el más apropiado si se trabaja con especies que exhiben un comportamiento multicohorte (Manly 1989, Rhodes 2004, Bécart et al. 2007). Por otra parte, las tasas de supervivencia por clase de edad fueron calculadas para cada evento reproductivo, y siendo que los adultos capturados para cada año no han nacido en ]]> killing power para cada estadio siguiendo a Begon et al. (2006). Finalmente, con la tasa de supervivencia para cada clase de edad y la fertilidad poblacional (número de huevos ]]>

Resultados

En ambos periodos de ]]> cuadro 1 se muestran los valores medios y desvíos estándar de las variables ambientales registradas en cada sitio de muestreo. En general, las temperaturas fueron más elevadas para el periodo 2009-2010, particularmente una mayor temperatura del agua fue registrada para las lagunas del C2 lo cual podría estar asociado a una menor profundidad de las mismas. Los valores de pH del ]]>

De acuerdo con los datos ]]> R. arenarum, la abundancia de esta especie difiere entre los sitios (X_{2 C1-C2}=173.22, X_{2 SM1-C1}=114.03, X_{2 SM1-C2}=169.92, X_{2 SM1-SM2}=108.40, X_{2 C1-SM2}=297, X_{2 C2-SM2}=450.45, p<0.01 y gl=14 para todos los casos). Sin embargo, para P. biligonigerus, la abundancia es similar entre los sitios alterados (X_{2 C1-C2}=18.09, X_{2 ]]> =22.77, X2 SM1-C1=9.90, p>0.05 y gl=14 para todos los casos) y difieren de la encontrada para SM2 (X2 C1-SM2=26.25, X2 C2-SM2=28.93, X2 SM1-SM2=27.58, p<0.05 y gl=14 para todos los casos).}

En el cuadro 2 se muestran las ]]> R. arenarum, puede notarse que los ambientes alterados presentan una baja supervivencia para los huevos, principalmente los sitios C1 y SM1, y que el sitio C2 además muestra la menor supervivencia para el estadio larval (Cuadro 2, A). Los estadios que más podrían comprometer a las ]]> Cuadro 2, B). En P. biligonigerus, se puede destacar la baja supervivencia que presentan los huevos en los sitios C2 y SM1 (Cuadro 2, A). La mortalidad actuó con mayor fuerza en el estadio de huevos, lo que indica que este estadio es el que más podría comprometer a las poblaciones; donde C2 registró la mortalidad ]]> Cuadro 2, B). Por otra parte, el sitio SM1 registró una mortalidad alta para el estadio de los metamórficos. Cabe aclarar que para esta especie ha resultado muy difícil la captura de larvas, sólo en el sitio C2 fue capturado un número significativo de las mismas, valores que pueden ser observados en los vectores etarios de la figura 1, sin embargo, por contar con este único registro entre los cuatro sitios de muestreo, no se calculó para este estadio la tasa de ]]>

En la figura 1 se muestran las proyecciones poblacionales obtenidas para 30 generaciones y los vectores etarios utilizados para el inicio de dichas simulaciones. El vector etario fue construido con el promedio de las abundancias obtenidas para cada clase de edad durante los dos años de ]]> R. arenarum muestra proyecciones descendentes en sus tamaños poblacionales en los sitios de cultivos más alterados (C1 y C2) y parece mantener su tamaño poblacional a lo largo de las generaciones en el sitio SM1. Por su parte, P. biligonigerus, indicó proyecciones desfavorables para todos los sitios alterados. Particularmente, para los sitios C2 y SM1, el modelo ]]>

Discusión

La dinámica ]]> et al. 2006, Wang et al. 2009). Varias características de los agroecosistemas pueden constituir factores de mortalidad que ]]> et al. 2006, Bionda et al. 2011a), en este sentido, la presencia de ganado puede afectar de manera negativa a las distintas poblaciones (Knutson et al. 2004, Schmutzer et al. 2008, Burton et al. 2009, Bionda et al. 2011a), aunque estos efectos ]]> et al. 2004, Peltzer et al. 2007, Attademo et al. 2011, Whitfield 2011). Asimismo, una mala calidad de los cuerpos de agua, un hidroperiodo reducido ]]> et al. 2008, Bionda et al. 2011b) o una menor disponibilidad y tipo de alimento (Bionda et al. 2012), también constituyen factores en los agroecosistemas que contribuyen a disminuir la sobrevivencia poblacional. A pesar de todas estas evidencias, cabría plantearse si estos factores podrían comprometer a las poblaciones en el tiempo.
]]>
En este estudio, la predicción en la evolución de las distintas poblaciones teniendo en cuenta los valores de fertilidad y tasas de supervivencia, ha indicado una proyección favorable en el tiempo para el sitio menos alterado y desfavorables para las poblaciones de los ambientes dominados por cultivos. Particularmente para el C2, fue observada una baja supervivencia en huevos y larvas, y proyecciones poblacionales descendentes o próximas a la extinción según la especie. La baja supervivencia en el C2 de huevos y larvas, ]]> et al. 2006). Esta inestabilidad en las condiciones podrían ser razones suficientes para la baja supervivencia y proyecciones poblacionales desfavorables registradas ]]>

Por otra parte, de acuerdo a los ]]> R. arenarum y P. biligonigerus, es posible reconocer que los efectos de este tipo de ambientes alterados, son especie-específicos. Coincidiendo de este modo con lo mencionado por Burton et al. (2009) y Lajmanovich et al. (2010) que demostraron las respuestas diferenciales de las especies y el riesgo ecológico interespecífico en los agroecosistemas. Al ]]> P. biligonigerus. Si bien R. arenarum presentó bajas supervivencias, particularmente en los sitios más alterados, esta especie mostró un mayor reclutamiento y proyecciones más favorables que P. biligonigerus. Es probable que algunas características de la biología y los requerimientos de hábitat de P. biligonigerus la conviertan en ]]> P. biligonigerus puede ser considerada una especie de importantes requerimientos hacia hábitats con disponibilidad de agua. En contrapartida, las especies de anfibios de hábitos más terrestres como R. arenarum, son más generalistas en sus requerimientos de hábitats, y por ello, más independientes de las variables ambientales (Keller et al. ]]> R. arenarum (huevos en cordones gelatinosos depositados dentro del agua) es más dependiente del agua que el de P. biligonigerus (huevos en nidos de espuma depositados sobre la superficie del agua), sus requerimientos de hábitats más generalistas puede llevar a una mayor supervivencia de los estadios postmetamórficos resultando en un mayor reclutamiento, comparado a P. biligonigerus. En este ]]> P. biligonigerus registra una elevada reproducción en todos los ambientes analizados, particularmente un importante número de puestas de huevos fueron observadas en el C2, lo cual podría indicar una mayor capacidad reproductiva para explotar ambientes perturbados, luego se observa un ]]> P. biligonigerus mostró proyecciones desfavorables, y una tendencia a la extinción de las poblaciones en la mayor parte de los sitios analizados. P. biligonigerus presenta un comportamiento explosivo, con una elevada actividad reproductiva en un corto tiempo, luego de registrarse precipitaciones importantes (Martino 1999, Bionda 2011, Bionda et al. 2011a). Para Heyer (1974) las especies que se reproducen en ambientesvariables maximizan su esfuerzo reproductivo. Otros trabajos realizados con P. albonotatus, especie ecológicamente similar a P. biligonigerus, indica a P. albonotatus como una especie invasora de habitats agrícolas debido a la abundancia registrada (Peltzer et ]]> 2006, Lajmanovich et al. 2010). En el mismo sentido, un estudio realizado durante cuatro años sobre las comunidades de anfibios del departamento de Río Cuarto (Córdoba), demostró que P. biligonigerus fue la especie más abundante en los agroecosistemas, pero su abundancia varió de manera considerable entre años de muestreo, indicando una dinámica poco estable en dichos sitios (Bionda 2011).
]]>
Mediante este estudio se ha advertido que los agroecosistemas por sus características representan hábitats inhóspitos para las poblaciones de R. arenarum y P. biligonigerus, las cuales constituyen especies representativas de la herpetofauna regional por su abundancia y distribución. El hecho de que los estadios acuáticos ]]> P. biligonigerus resultó la especie más vulnerable, posiblemente por sus características de historias de vida y requerimientos de hábitats. Finalmente, el deterioro ambiental producido por los cultivos extensivos de soja en la región central de la Argentina, impactaría en la demografía de ]]>

Agradecimientos

Este trabajo fue financiado por el Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y ]]>

Referencias


*Correspondencia para:
Clarisa Bionda. Ecología, Departamento de Ciencias Naturales, Facultad de Ciencias Exactas, Físico-Químicas y Naturales, UNRC, ruta 36km 601, Río Cuarto, Córdoba, Argentina; Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET), Argentina; cbionda@exa.unrc.edu.ar
Rafael Lajmanovich. Ecotoxicología, Escuela Superior de Sanidad “Dr. Ramón Carrillo”, Facultad de Bioquímica y Ciencias Biológicas, Paraje “El Pozo” s/n, Santa Fe, Argentina; Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET), Argentina; lajmanovich@hotmail.com
Nancy Salas. Ecología, Departamento de Ciencias Naturales, Facultad de Ciencias Exactas, Físico-Químicas y Naturales, UNRC, ruta 36km 601, Río Cuarto, Córdoba, Argentina; nsalas@exa.unrc.edu.ar
Adolfo Martino. Ecología, Departamento de Ciencias Naturales, Facultad de Ciencias Exactas, Físico-Químicas y Naturales, UNRC, ruta 36km 601, Río Cuarto, Córdoba, Argentina; amartino@exa.unrc.edu.ar
Ismael di Tada. Ecología, Departamento de Ciencias Naturales, Facultad de Ciencias Exactas, Físico-Químicas y Naturales, UNRC, ruta 36km 601, Río Cuarto, Córdoba, Argentina; iditada@gmail.com ]]> 1. Ecología, Departamento de Ciencias Naturales, Facultad de Ciencias Exactas, Físico-Químicas y Naturales, UNRC, ruta 36km 601, Río Cuarto, Córdoba, Argentina; cbionda@exa.unrc.edu.ar, nsalas@exa.unrc.edu.ar, amartino@exa.unrc.edu.ar, iditada@gmail.com
2. Ecotoxicología, Escuela Superior de Sanidad “Dr. Ramón Carrillo”, Facultad de Bioquímica y Ciencias Biológicas, Paraje “El Pozo” s/n, Santa Fe, Argentina; lajmanovich@hotmail.com
3. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET), Argentina

Recibido 22-III-2012. Corregido 10-X-2012. Aceptado 12-XI-2012.