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Abstract

In environments with thermal and pluvial seasonality such as those of the Middle Paraná River floodplain (Province of Santa Fe, Argentina), most amphibian species reproduce during the warm season and drastically diminish their activity during winter. Even though, a few ]]> Hypsiboas pulchellus that has its reproductive peak during the autumn-winter period (and the consequent energy demand). The objective of this study was to analyze and compare the feeding and development of fat bodies during the low temperature season for H. pulchellus and Dendropsophus nanus. We analyzed entire gastrointestinal tract contents of both ]]> H. pulchellus=110 specimens; D. nanus=114 specimens) and applied an index (IRI%) that combines prey abundance, volume and frequency to describe frogs diets; we used fat bodies weights as indicators of stored energy reserves. We compared diet between species with a niche overlap index (Ojk: 0-1) and used null models to ascribe statistical significance to evaluate overlap; and we analyzed variation in empty guts proportions through months and between species. Also, using ANCOVAs we explored differences in fat bodies, number and volume ]]> H. pulchellus diet during the cold season were Araneae (IRI%=34.96), Chironomidae (IRI%=33.08), Tipulidae (IRI%=11.44) and Gryllidae (IRI%=7.31); while for D. nanus, Chironomidae  (IRI%=48.14), Tipulidae (IRI%=18.41), Psychodidae (IRI%=7.44) and Araneae  (IRI%=7.34). Diet overlap between species was elevated (Ojk=0.78) and higher than  expected by chance (mean simulated indices: Ojk=0.04; p[observed≥expected]<0.01; ]]> H. pulchellus there was a monthly variation in number of prey per gut, while in D. nanus there was a difference in fat bodies development between sexes. Fat bodies development, number of prey per gut and preys volume also varied between species. Despite diet similarity between H. pulchellus and D. nanus, each species showed a different strategy to accumulate energy and support their activity ]]> H. pulchellus (<10% in any analyzed month) together with the poor development of their fat bodies, allows us to point out that, to sustain the breeding elevated energy demands, this species continues with a high feeding rate even at the low temperatures of cold season. On the other hand, the rate of gastrointestinal emptiness of D. nanus was higher than that of H. pulchellus (May=17.24%, July=22.22% and ]]> D. nanus would depend more on their stored reserves to sustain the energy demands of being active during the low temperatures season and hence would reach the reproductive season in spring-summer in good body condition.

Key words: Hypsiboas pulchellus, Dendropsophus nanus, diet, fat bodies, cold season, energy source.

Resumen

Existe  escasa ]]> Hypsiboas pulchellus (Hp), y uno que lo hace en primavera-verano, Dendropsophus nanus (Dn). Para ello se analizó la alimentación  de  ambas especies y  se  utilizó  el  peso  de  los  cuerpos  grasos  (CG)  como indicador  del  desarrollo  de  las  reservas  energéticas.  Si bien se encontró una elevada similitud en la  dieta entre las especies, esto no implicó la ausencia de diferencias en las estrategias de obtención energética entre ellas. El bajo índice de vacuidad gastrointestinal de Hp, acompañado de CG poco ]]>

Palabras clave: Hypsiboas pulchellus,  Dendropsophus nanus, dieta, cuerpos grasos, estación de bajas temperaturas, fuente de energía.

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En las regiones de climas con estacionalidad térmica y pluviométrica, la mayoría de las especies de los ensambles locales de anfibios se alimentan y reproducen en la estación cálida y lluviosa (Sánchez et al. 2007, López et al. 2011). Sin embargo, en ]]> et al. 2011). Las bajas temperaturas inducen a bajas tasas metabólicas, y los cuerpos grasos son la principal fuente de energía acumulada para sobrevivir durante varios  meses  (Prado  &  Hadad  2005,  Wells 2007). No obstante, en los ambientes subtropicales del río Paraná Medio muchos anfibios poseen un período de ]]> et al. 2007), el cual abarca no solo la fase reproductiva (casi exclusivamente durante la estación cálida) sino que se extiende durante gran parte del año, incluso pueden permanecer en actividad una vez pasado el otoño (López et al. 2011).

Pese a esto, los estudios sobre ]]> et al. 2007, 2009) y solo algunos pocos han tenido en cuenta la estación fría (Maneyro & da Rosa 2004, Guimarães et al. 2011). Esta situación ha derivado en escasa información sobre lo que ocurre con la alimentación de aquellas  especies  activas  ]]>

Los  anfibios  activos  durante  el  periodo otoño-invierno son sometidos a presiones selectivas  dadas  por  las  bajas  temperaturas, por ejemplo, afectando la disponibilidad y ]]> et al. 2007, López et al. 2011), existen algunas que  pueden  reproducirse  durante  la  estación de bajas temperaturas (Sánchez et al. 2007). Estas especies deberían contar con una estrategia de obtención de ]]> Hypsiboas pulchellus y Dendropsophus nanus, en ambientes de la planicie de inundación del río ]]>

Materiales y métodos

Área de estudio y captura de los ejemplares: Los muestreos se llevaron a cabo en la isla Sirgadero y ]]> et al. 1981). Las medias de temperaturas del área de estudio registradas en un período de 8 años (2004-2012) fueron ]]>

En el lapso comprendido entre mayo ]]> H. pulchellus (103 machos  y 7 hembras) y 114 especímenes adultos de D. nanus (55 machos y 59 hembras). La captura de los anfibios se realizó mensualmente en la reserva universitaria y en cinco cuerpos de agua de la isla Sirgadero. A mediados de cada mes se visitó un sitio de muestreo por día, hasta completar los seis ambientes seleccionados. Cada mes, en cada ambiente, se ]]> et al. 2006). Los ejemplares se encuentran depositados en la colección de referencia del Laboratorio de Herpetología del Instituto ]]>

Metodología de laboratorio: Se midió la longitud hocico-cloaca de cada ejemplar con un calibre digital de precisión 0.01mm y se registró su peso en una balanza digital de precisión 0.00001g.
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Los cuerpos grasos son órganos especiales donde se acumulan sustancias de reserva (lípidos) y se encuentran ubicados en el extremo anterior  de  las  gónadas  (Duellman  & Trueb 1986).  El  peso  de  los  cuerpos  grasos  varía de acuerdo con la temperatura y el alimento disponible (Jørgensen 1986), por lo tanto es un buen indicador del estado nutricional del organismo (Jørgensen 1992). Tras la ]]> et al. 2005).

Para el ]]> et al. ]]> 2, donde V=volumen de  la  presa;  π=3.14159;  L=longitud  máxima de la presa; y A=ancho máximo de la presa. Se consideró la longitud y el ancho máximo del cuerpo de la presa descartando apéndices como antenas, patas, ovipositores u ornamentaciones del cuerpo tales como espinas o artejos, entre otros (Parmelee 1999). Siguiendo el criterio de Cuevas & Martori (2007), en caso de  presas  desarticuladas,  el  tamaño  original de la presa fue estimado por comparación con presas de referencia. ]]>
La contribución de cada categoría de alimento a la dieta de las especies se calculó usando tres medidas: número, volumen y frecuencia de  ocurrencia  para  cada  ítem  presa, las cuales fueron combinadas utilizando el Índice de Importancia Relativa de Pinkas et al. (1971): IRI=% FO (%N+%V), donde %FO es la frecuencia de ocurrencia porcentual de la categoría de alimento en los tractos digestivos analizados, %N es el porcentaje numérico de la categoría de alimento y %V el porcentaje volumétrico de la misma. Ya que el resultado del  IRI  son  valores  sin  un  límite  superior, para facilitar la interpretación y la realización de comparaciones se efectuó una jerarquización mediante su transformación a porcentajes (IRI%) (Cuevas & Martori 2007).

Debido a la diferencia en el número de ejemplares de cada especie, para poder comparar la diversidad de presas consumidas se realizó un análisis de rarefacción con el pro- grama EcoSim 7.72 (Gotelli & Graves 1996, Gotelli  &  Entsminger  2004).  En  el  análisis, se calculó  la diversidad de Shannon-Weaver (1949) en base al logaritmo neperiano (ln). Con el programa MVSP (Versión 3.13c) se determinó la equitatividad de las presas consumidas utilizando el índice de Pielou (1966), el cual se calculó como la proporción de la diversidad observada en relación a la máxima diversidad esperada. Además, para evaluar la similitud de las dietas entre las dos especies se utilizó el índice simétrico de solapamiento propuesto por Pianka (1973):


donde P_ij y P_ik representan las proporciones del recurso i utilizado por las especies j y k respectivamente; y n el número total de estados del recurso; este índice genera valores entre 0 (sin solapamiento) y 1 (con solapamiento total). El análisis se realizó con el programa EcoSim 7.72 (Gotelli & Entsminger 2004) con base en los valores del IRI% de las presas. Para determinar si el solapamiento observado difiere del esperado por azar, se realizó un análisis de randomización que ofrece el programa EcoSim (Gotelli & Entsminger 2003). Este programa realiza permutaciones de Monte Carlo para crear “pseudo-comunidades” (Pianka 1974), y compara estadísticamente los patrones en estas pseudocomunidades y la matriz real de datos. Para los análisis aquí efectuados, se realizaron 1 000 permutaciones con base en la matriz original de datos, reteniendo la amplitud del nicho (Duré & Kehr 2004).

Debido a que el peso de los ejemplares (PC) y la longitud hocico-cloaca (LHC) se encuentran altamente correlacionados (H. pulchellus: Spearman r=0.88, p=0.0001; D. nanus: Pearson r=0.92, p=0.0001), para representar el tamaño de los anuros en los análisis multivariados se utilizó solamente el PC. Se realizaron análisis de ANCOVA con el programa SPSS 11.55 (Statistical Package for Social Sciences Incorporated, Chicago IL, USA) para comparar el peso de los cuerpos grasos (CG), el volumen (Vol) y cantidad (N) de presas ingeridas entre sexos, entre meses y entre especies, usando el PC de los ejemplares como covariable. Cuando fue necesario, para cumplir los requisitos del análisis las variables fueron transformadas mediante una de las siguientes fórmulas: log(x+1) o x² -0.5. Para este análisis se consideraron todos los ejemplares que poseían al menos una presa en sus contenidos gastrointestinales. Además, para el análisis entre meses se excluyó el único ejemplar de H. pulchellus capturado en el mes de junio y los únicos dos ejemplares de D. nanus capturados en septiembre. Para H. pulchellus no se realizaron las comparaciones entre sexos debido al escaso número de hembras (n♀=7).

Resultados

El 78.64% de los machos de H. pulchellus (n=103) contenían cuerpos grasos con un peso medio de 0.0038±0.005g; mientras que las hembras (n=7) no poseían cuerpos grasos desarrollados. El peso medio de los cuerpos grasos de todos los ejemplares de D. nanus fue 0.0075±0.0041g; el de los machos (n=55) 0.0064±0.0034g y el de las hembras (n=59) 0.0085±0.0043g. Los resultados de los ANCOVAs sobre la variación de los cuerpos grasos entre sexo (solo para D. nanus), entre meses y entre especies se detallan en el cuadro 1.

En H. pulchellus, de los 110 ejemplares analizados, 104 contenían alimentos. En todos los meses, más del 90% de los ejemplares poseían contenidos en sus tractos digestivos (Fig. 1). Se contabilizaron 493 presas, las que fueron clasificadas en 40 categorías taxonómicas (Cuadro 2). Las presas más importantes en su dieta fueron Araneae (IRI%=34.96), Chironomidae (IRI%=33.08), Tipulidae (IRI%=11.44) y Gryllidae (IRI%=7.31). Los restantes ítems alimentarios fueron considerados como presas de consumo secundario debido al bajo valor alcanzado con éste índice. El número medio de presas consumidas por todos los ejemplares de H. pulchellus fue 4.74±5.42 y el volumen promedio de 75.08±68.45mm3. Las hembras de H. pulchellus poseían en sus tractos digestivos un promedio de 5.16±6.27 presas, con un volumen promedio de 79.69±111.99mm3 por gramo del ejemplar. En tanto, en los machos el promedio fue de 4.71±5.40 presas, y el volumen promedio de 74.80±65.79mm3. Se encontró una variación mensual en el número de presas consumidas, siendo julio el mes diferente (Fisher, p<0.05).


En D. nanus, de los 114 ejemplares ]]> Fig. 1). Se contabilizaron 326 presas, las que fueron clasificadas en 39 categorías taxonómicas (Cuadro 2). Las presas más importantes en su dieta fueron Chironomidae (IRI%=48.14), Tipulidae (IRI%=18.41), Psychodidae (IRI%=7.44) y Araneae (IRI%=7.34). El número medio de presas consumidas por todos los ]]> D. nanus fue 3.51±2.58, y el volumen promedio de 8.15±2.58mm³. Las hembras de D. nanus presentaron en sus tractos digestivos un promedio de 3.70±2.60 presas, con un volumen promedio de 9.95±10.47mm³. En tanto, en los machos el promedio fue de 3.27±2.58 presas, y el volumen promedio de 5.41±5.16mm³. Los resultados de los ANCO-VAs sobre la variación entre sexos de ambas especies, entre meses y entre ]]> cuadro 1.

La diversidad de contenidos gastrointestinales esperada según la curva de rarefacción para 93 ejemplares fue 2.53 en H. pulchellus y 2.91 en D. nanus. La ]]> H. pulchellus fue de 0.69 y la riqueza de 40 categorías presa. En cambio, la equitatividad en D. nanus fue de 0.79 y la riqueza de 49 categorías presa. El solapamiento del nicho trófico observado entre H. pulchellus y D. nanus  fue  elevado  (Ojk=0.78)  y  superior  al esperado por azar (media de los índices simulados: Ojk=0.04; p[observed≥expected]<0.01; p[observed≤expected]=1).

Discusión

En la planicie aluvial del río Paraná Medio, tanto H. pulchellus como D. nanus se ]]> et al. 2008). En H. pulchellus, se concuerda con lo obtenido por Maneyro & da Rosa (2004) quienes mencionan a las arañas y dípteros, como las presas más importantes en la dieta de esta especie durante la temporada fría en Uruguay.

]]> Por otro lado, al comparar la dieta de estas especies entre la temporada fría aquí analizada y las temporadas cálidas respecto a otros trabajos, se observó que los dípteros siguen siendo el ítem presa más importante (Basso1990, Maneyro & da Rosa 2004).

Por otra parte, se ha demostrado ]]> H. pulchellus, lo que probablemente se relacione con su mayor tamaño corporal y ancho de boca (López et al. 2005, da Rosa et al. 2011) e implique una ]]>

Las bajas temperaturas de la estación de otoño-invierno no afectaría por igual a todas las especies de anuros de la planicie aluvial del Paraná, ya que, a diferencia de lo ocurrido en D. nanus, se encontró que H. pulchellus ]]> H. pulchellus se reproduce en ]]> et al. 2011), el mayor desarrollo de los cuerpos grasos en los machos se relacionaría con las actividades energéticamente demandantes que se encuentran realizando éstos  durante  la  temporada  de  apareamiento  (establecer  los  sitios  de  canto,  defender estos sitios de machos competidores, emitir el canto reproductivo para atraer a las hembras potenciales para el apareamiento) (Wells 2007, ]]> et al. 2008, Quiroga & Sanabria 2012). En una población del sur de Brasil, Solé & Pelz (2007) encontraron que la mayor parte de los machos de H. pulchellus tenían presas en el estómago mientras se encontraban en el lugar de reproducción y sugirieron que existe una gran congruencia de los hábitats de ]]> H. pulchellus de la Isla Sirgadero y Reserva Universitaria concuerda con las observaciones realizadas por estos autores. Entonces, durante la prolongada temporada de canto reproductivo de esta especie (Basso 1990, Peltzer & Lajmanovich 2007), los machos se valdrían en parte de sus reservas lipídicas y en parte de las presas ingeridas para sustentar esa actividad energéticamente demandante.
]]>
Por otra parte, el período de actividad de las especies suele ser más prolongado que el reproductivo (Vaira 2002, López et al. 2011) e implica, entre otras cuestiones, el tiempo dedicado a la recuperación y acumulación de reservas energéticas mediante la alimentación (Duellman & Trueb 1986). En este sentido, a diferencia de H. pulchellus, D. nanus posee un pico de actividad y reproducción concentrado en la primavera-verano (Basso 1990, Peltzer & Lajmanovich 2007, Sánchez et al. 2007), por lo que los ejemplares analizados para la temporada de bajas temperaturas no se encontrarían sometidos a los requerimientos energéticos de la actividad reproductiva. Esto contribuiría a explicar el mayor número de tractos digestivos vacíos hallados en los ejemplares de D. nanus ]]> et al. 1973); b) una disminución en la tasa de ingesta (Lillywhite  et  ]]> .  1973);  c)  un  movimiento más lento de las presas que podría afectar la respuesta de alimentación de los anuros depre- dadores (Ewert 1987); o d) una disminución rápida en las tasas metabólicas, por la cual los anfibios que pasan el invierno pueden sobrevivir durante muchos meses sin alimento (Koskela & Pasanen 1974, Morton 1981, López Jurado 1982).

]]> A diferencia de lo ocurrido con los con- tenidos gastrointestinales, se encontró que D. nanus posee sus cuerpos grasos bien desarrollados durante la temporada fría. Esto sugiere que, como la mayoría de los anfibios de climas templados (Feder & Burggren 1992), los ejemplares de D. nanus que se encuentra activos durante estos meses fríos, utilizarían sus reservas lipídicas acumuladas durante la ]]> D. nanus, de mayor tamaño que los machos, se observó una acumulación superior de reservas en forma de cuerpos grasos. Este aumento post reproductivo en el tamaño de los cuerpos grasos, así como la diferencia entre sexos en la acumulación de reservas energéticas también fueron encontradas en otras especies de anuros de climas templados (Quiroga & Sanabria 2012). La inversión energética en la producción de óvulos es muy elevada (Wells 2007), debido ]]> D. nanus necesitarían de una fuerte acumulación de reservas lipídicas para afrontar la maduración gonadal y encontrarse preparadas  para  el  evento  reproductivo  de la próxima temporada (en primavera-verano; Basso 1990, Peltzer & Lajmanovich 2007, Sánchez et al. 2007).

Los resultados del ]]> H. pulchellus continúa alimentándose  aún  con  temperaturas  bajas  (dentro del espectro de ]]> D. nanus durante esta estación de bajas temperaturas fue ostensiblemente menor que  la  de  H.  ]]> ,  pero  sus  cuerpos grasos se encontraron bien desarrollados, por lo que principalmente obtendrían la energía para pasar el otoño-invierno y llegar en buenas condiciones a la temporada reproductiva en primavera-verano con éstas acumulaciones lipídicas (Peltzer & Lajmanovich 2007, Quiroga & Sanabria 2012). Finalmente, sería inte- resante que en estudios futuros se integraran las variables energéticas y dietéticas de otras especies para comprender y predecir mejor sus estrategias y comportamiento.


Agradecimientos

El presente estudio forma parte del trabajo de la tesina de Licenciatura de Carolina E. Antoniazzi. Los autores agradecen a Romina Ghirardi y Pablo A. Scarabotti por su ]]>

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*Correspondencia: ]]> Carolina Elizabet Antoniazzi: Universidad Nacional del Litoral, Facultad de Humanidades y Ciencias, Departamento de Ciencias Naturales, Ciudad Universitaria, Paraje el Pozo S/N (3000), Santa Fe, Argentina/ Instituto Nacional de Limnología (CONICET-UNL), Ciudad Universitaria, Paraje el Pozo  S/N (3000), Santa Fe, Argentina. caroantoniazzi@gmail.com
Javier Alejandro López: Universidad Nacional del Litoral, Facultad de Humanidades y Ciencias, Departamento de Ciencias Naturales, Ciudad Universitaria, Paraje el Pozo S/N (3000), Santa Fe, Argentina/ Instituto Nacional de Limnología (CONICET-UNL), Ciudad Universitaria, Paraje el Pozo  S/N (3000), Santa Fe, Argentina. jalopez@inali.unl.edu.ar
Marta Duré: Centro de Ecología Aplicada del Litoral (CONICET), Ruta Provincial 5, Kilómetro 2,5 (291), Corrientes, Argentina. martadure@yahoo.com
Diego Alejandro Falico: Instituto Nacional de Limnología (CONICET-UNL), Ciudad Universitaria, Paraje el Pozo  S/N (3000), Santa Fe, Argentina. dialefalico@gmail.com
1. Universidad Nacional del Litoral, Facultad de Humanidades y Ciencias, Departamento de Ciencias Naturales, Ciudad Universitaria, Paraje el Pozo S/N (3000), Santa Fe, Argentina; caroantoniazzi@gmail.com
2. Instituto Nacional de Limnología (CONICET-UNL), Ciudad Universitaria, Paraje el Pozo  S/N (3000), Santa Fe, Argentina; jalopez@inali.unl.edu.ar, dialefalico@gmail.com
3. Centro de Ecología Aplicada del Litoral (CONICET), Ruta Provincial 5, Kilómetro 2,5 (291), Corrientes, Argentina; martadure@yahoo.com

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