Bioacústica del canto de advertencia de Ceratophrys cranwelli (Anura: Ceratophrydae)
Bioacoustic of the advertisement call of Ceratophrys cranwelli (Anura: Ceratophrydae)
Julián Alonso Valetti1*, Nancy Edith Salas1 & Adolfo Ludovico Martino1
*Dirrección para correspondencia:
Abstract
The advertisement call plays an important role in the life history of anuran amphibians, mainly during the breeding season. Call features represent an important character to discriminate species, and sound emissions are very effective to assure or reinforce genetic incompatibility, especially in the case of sibling species. Since frogs are ectotherms, acoustic properties of their calls will vary with temperature. In this study, we described the advertisement call of C. cranwelli, quantifying the temperature effect on its components. The acoustic emissions were recorded during 2007 using a DAT record Sony™ TCD-100 with stereo microphone ECM-MS907 Sony™ and tape TDK™ DAT-RGX 60. As males emit their calls floating in temporary ponds, water temperatures were registered after recording the advertisement calls with a digital thermometer TES 1 300±0.1°C. Altogether, 54 calls from 18 males were analyzed. The temporal variables of each advertisement call were measured using oscillograms and sonograms and the analyses of dominant frequency were performed using a spectrogram. Multiple correlation analysis was used to identify the temperature-dependent acoustic variables and the temperature effect on these variables was quantified using linear regression models. The advertisement call of C. cranwelli consists of a single pulse group. Call duration, Pulse duration and Pulse interval decreased with the temperature, whereas the Pulse rate increased with temperature. The temperature-dependent variables were standardized at 25°C according to the linear regression model obtained. The acoustic variables that were correlated with the temperature are the variables which emissions depend on laryngeal muscles and the temperature constraints the contractile properties of muscles. Our results indicated that temperature explains an important fraction of the variability in some acoustic variables (79% in the Pulse rate), and demonstrated the importance of considering the effect of temperature in acoustic components. The results suggest that acoustic variables show geographic variation to compare data with previous works. Key words: Ceratophrys cranwelli, bioacoustics, temperature effects, ethology. Resumen
El canto de advertencia en anuros es especie-específico, pero como los anfibios son organismos ectotermos, las variables acústicas pueden estar afectadas por la temperatura. Se describe el canto de advertencia de Ceratophrys cranwelli cuantificando el efecto de la temperatura sobre sus componentes. Los cantos se grabaron in situ y se registró la temperatura del sitio de canto. Un total de 54 cantos de 18 individuos fueron digitalizados y analizados. Las variables temporales de cada canto de advertencia fueron medidas a partir de los oscilogramas y sonogramas, mientras que el análisis de frecuencia se realizó a través del espectrograma. Mediante análisis de correlación múltiple se identificaron las variables acústicas temperatura-dependientes y el efecto de la temperatura fue cuantificado mediante los modelos de regresión lineal obtenidos. C. cranwelli posee un canto de advertencia simple pulsado. Las variables Duración del canto, Duración del pulso e Intervalo entre pulso decrecen con la temperatura, en tanto que la Tasa de pulsos está directamente correlacionada con la temperatura. Las variables temperatura-dependientes fueron estandarizadas a 25ºC según el modelo de regresión lineal obtenido para ser comparadas con datos publicados. Se demuestra la importante variabilidad que produce la temperatura en algunas propiedades del canto de C. cranwelli. Palabras clave: Ceratophrys cranwelli, bioacústica, efecto de temperatura, etología.
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Las señales sonoras constituyen un importante mecanismo de comunicación en los anfibios anuros, tanto a nivel intra como interespecífico (Duellman & Trueb 1986), cumpliendo una función estructuradora en las comunidades (Barrio 1964). El canto de advertencia actúa en la orientación de ambos sexos hacia los sitios de reproducción, en la ]]>
et al. 1993, Márquez & Bosch 1995, Schneider & Sinsch 1999, Martino & Sinsch 2002). Debido a la condición ectotérmica de ]]>
et al. 1993, Márquez & Bosch 1995, Navas 1996, Schneider & Sinsch 1999, Esteban et al. 2002, ]]>
Barrio (1980) distingue las poblaciones diploides del género Ceratophrys como C. cranwelli, especie de amplia ]]>
C. ornata (Bell 1843) se distribuyen en la región pampeana de Argentina. Barrio (1980) aporta datos bioacústicos de ambas especies de Ceratophrys y no obtuvo diferencias entre los cantos de advertencia de estas dos entidades, pero en el análisis no se consideró el efecto de la temperatura sobre sus componentes. ]]>
En el presente trabajo se describe el canto de advertencia de C. cranwelli cuantificando el efecto de la temperatura sobre las diferentes variables acústicas. Materiales y métodos
Área de estudio: El trabajo de campo se realizó al Noreste de la localidad de Alejandro Roca (33º22’ S - 63º40’ W, altitud 210m.s.n.m.), departamento Juárez Celman, Provincia de Córdoba, Argentina. El predio corresponde a una Reserva ]]>
Descripción de la especie: Es un anuro de la familia Ceratophryidae de tamaño mediano (70-130mm). Se lo conoce vulgarmente con el nombre de “escuerzo grande” y por su aspecto y tamaño es temido por los lugareños. Su cabeza es grande y chata de contorno casi circular. Sus ojos son prominentes y dorsales con pupilas lenticulares. Una ]]>
C. ornata son sus crestas triangulares en el borde superior de sus párpados. Es de color marrón claro con manchas alargadas oscuras dispuestas simétricamente en el dorso, y el vientre es blanco amarillento. Sus extremidades poseen bandas oscuras transversales. En los machos se observa el saco vocal de color negro (Barrio 1980, Cei 1980, Gallardo 1987). Di Tada (1999) expresa que esta especie se reproduce en cuerpos de agua temporarios y que posee ciclos de reproducción trianuales. Su distribución geográfica se relaciona con ]]>
C. ornata (Cei 1980, Di Tada 1999). Trabajo de campo: El día 15 de Diciembre de 2007, luego de una intensa lluvia de 90mm, los machos de C. cranwelli comenzaron su ]]>
2. Los individuos vocalizaban semi-sumergidos en el interior de la laguna de agua clara de 5 a 30cm de profundidad. El registro de las series de cantos pertenecientes a C. cranwelli se realizó desde las 22:00hr hasta las 03:00hr mediante un grabador Sony™ TCD-100 con micrófono estéreo ECM-MS907 Sony™ y cintas de registro ]]>
Trabajo de laboratorio: Los registros acústicos se procesaron mediante el uso del programa Canary 1.2 (Charif et al. 1995). Los cantos se digitalizaron a 44 100Hz y 16bits y fueron medidos mediante el uso de oscilogramas, sonogramas, y espectrogramas según Valetti et al. (2009). Los parámetros acústicos medidos fueron: (1) Duración del canto [ms], (2) Intervalo entre cantos [ms], (3) Número de pulsos por canto, ]]>
Mediante un análisis de correlación múltiple se identificaron ]]>
Resultados
El canto de advertencia de C. cranwelli está constituidos por un número variable de pulsos (Fig. 1). La intensidad del canto varía, es elevada en los pulsos del centro y baja en los pulsos de los extremos del canto. De esta manera, al observarse en el oscilograma (Fig. 1), el canto muestra una forma de “huso”. La Duración de los pulsos y los Intervalos entre pulsos no varían a lo largo del canto. El análisis del sonograma muestra que la Frecuencia fundamental corresponde a la Frecuencia dominante. Esta frecuencia tiene un valor promedio de 1 715Hz, y es seguida por un número variable de armónicos de mayor frecuencia y menor intensidad. El análisis de correlación múltiple muestra que cuatro variables son temperatura-dependientes (Cuadro 1). La Duración del canto, la Duración del pulso y el Intervalo entre pulsos disminuyen al aumentar la variable Temperatura, mientras que la Tasa de pulsos aumenta con el incremento de la Temperatura (Cuadro 2). En la figura 2 se pueden observar las regresiones lineales de las variables temperatura-dependientes. La temperatura explica la variabilidad en las componentes acústicas temperatura-dependientes desde el 28% en la Duración del pulso hasta el 79% en la variable Tasa de pulsos (Cuadro 2). En el cuadro 3 se muestran los valores medios y desviaciones estándar de las variables acústicas del canto de advertencia de C. cranwelli. Las variables temperatura-dependientes fueron previamente estandarizadas a 25ºC de temperatura según el modelo de regresión lineal obtenido. La Duración del canto de advertencia es de 317ms a 25ºC disminuyendo 14.2ms por cada grado centígrado de temperatura que se incrementa (Cuadro 2). El Número de pulsos por cantos es de 61 y es independiente de la temperatura. La disminución tanto de la Duración del pulso como el Intervalo entre pulsos, respecto al incremento de la Temperatura, producen una disminución de la Duración del canto, sin afectar de manera significativa el Número de pulsos por canto. Discusión
Las propiedades de los cantos de advertencia en los anfibios anuros están controladas principalmente por las contracciones musculares del tronco y de la laringe, induciendo el pasaje de aire desde los pulmones hacia los sacos vocales y atravesando el aparato laríngeo que es el lugar donde se produce el sonido (Duellman & Trueb 1986). En este sentido, en estudios previos se ha demostrado que la temperatura condiciona las propiedades contráctiles de los músculos del tronco y de la laringe involucrados en la producción del canto (Martin 1972, Manz 1975, Pough et al. 1992). Por lo tanto, como estos organismos son ectotermos, las propiedades acústicas de sus cantos son afectadas por la temperatura en la cual se producen dichas emisiones. Las variables acústicas que se correlacionaron con la temperatura del agua son aquellas variables cuyas emisiones dependen de los músculos del tronco y músculos laríngeos (Schmidt 1965, Martin & Gans 1972, Schneider 1977, Schneider 1988, Pough et al. 1992). En los hílidos, los cuales tienen cantos constituidos de una serie de pulsos repetidos, los músculos laríngeos abren y cierran la laringe en sincronía con los músculos del tronco para producir los pulsos regularmente espaciados que resultan importantes en el reconocimiento específico (Gerhardt 1991, Girgenrath & Marsh 1997). En general, la temperatura podría estar encubriendo diferencias o similitudes en propiedades acústicas entre especies cuando sus cantos de advertencias están siendo comparados a diferentes magnitudes de la misma. La familia Ceratophryidae posee tres géneros, Chacophrys, Lepidobatrachus y Ceratophrys (Pyron & Wiens 2011). El canto de advertencia de C. cranwelli responde a la estructura temporal de canto simple (“single periodic pulse train”, Littlejohn 2001), al igual que los cantos de todas las especies de la familia Ceratophryidae descritos (Barrio 1963, 1968, 1980, Lescano 2011). En el trabajo de Barrio (1980) los valores de las variables acústicas están expresados para una temperatura de 25ºC en la localidad de Bell Ville. La Duración del canto de los individuos estudiados en dicha localidad tuvo un valor promedio de 350ms con cantos desde 320 a 400m. En este trabajo la Duración media del canto de advertencia fue de 317ms, con valores entre 272 y 348ms. La cantidad de pulsos por canto varió entre 53-70 con una media de 61, en tanto que para la localidad de Bell Ville este número fue mayor (70 pulsos promedio con valores entre 63 y 80). La Tasa de pulsos por segundos fue menor en la población estudiada comparada con la de Bell Ville (191.8, con valores entre 171-200, y 198, con valores entre 190-210, respectivamente). La Frecuencia dominante también resulta algo diferente entre las dos poblaciones. La media fue de 1 715Hz, con valores en un ámbito de 1 593-2 076, en tanto que Barrio (1980) reporta valores en un ámbito de 1 250-1 500 Hz. Si bien los cantos de advertencia en los anuros son especie-específicos (Gerhardt & Davis 1988), determinadas propiedades del canto pueden variar con la temperatura, como se ha demostrado en este trabajo, y con la presencia de diferentes condiciones ecológicas en los ambientes (Gerhardt 1991). La variación geográfica en las propiedades acústicas de los anuros puede ser debida a distinta presiones selectivas (Castellano et al. 2003), esto sumado a los procesos estocásticos como la deriva génica (Smith & Hunter 2005). La variación geográfica del canto ha sido demostrada en numerosas especies de anuros. Particularmente en el área central de Argentina, Bionda et al. (2006) y Baraquet et al. (2007) encontraron variaciones geográficas en el canto de advertencia de Physalaemus biligonigerus y Hypsiboas pulchellus, respectivamente. Barrio (1980) encontró diferencias acústicas entre dos poblaciones distantes en aproximadamente 400km (Sumampa, Provincia de Santiago del Estero y Bell Ville, Provincia de Córdoba). Dado que la localidad del presente trabajo se encuentra a 125 y 440km respecto de las poblaciones Bell Ville y Sumampa, las diferencias respecto al trabajo de Barrio (1980) podrían deberse a variaciones geográficas. Los resultados demuestran la importancia de la temperatura en la variabilidad de ciertas propiedades del canto en C. cranwelli, siendo la Tasa de pulsos una de las variables más importantes en la discriminación de los machos conespecíficos por parte de las hembras cuando están en simpatría con otras especies relacionadas (Sinsch 1990, Martino & Sinsch 2002, Holloway et al. 2006). Por lo tanto, resulta importante realizar un análisis bioacústico entre el par de especies C. cranwelli/C. ornata en un amplio rango de temperaturas y distintas localidades para evaluar si existen diferencias en los cantos de advertencia de estas dos especies. Agradecimientos ]]>
La secretaría de Medio ambiente y recursos naturales de la municipalidad de Alejandro Roca, Córdoba, permitió realizar los trabajos de campo en la reserva natural municipal “Juan Carlos Fano”. Nuestros estudios fueron autorizados por la Secretaría Ambiente de la provincia de Córdoba, Argentina. La Secretaría de Ciencia y Técnica (SECyT-UNRC) subsidió en parte esta investigación (PPI 18/ C350). Al valioso aporte de los cuatro revisores anónimos que permitieron mejorar la versión final del manuscrito.
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*Correspondencia:
Julián Alonso Valetti. Ecología, Departamento de Ciencias Naturales, Facultad de Ciencias Exactas, Físico-Químicas y Naturales, Universidad Nacional de Río Cuarto, Ruta Nacional N° 8-km 601, (X5804BYA) Río Cuarto, Argentina; jvaletti@exa.unrc.edu.ar.
Nancy Edith Salas . Ecología, Departamento de Ciencias Naturales, Facultad de Ciencias Exactas, Físico-Químicas y Naturales, Universidad Nacional de Río Cuarto, Ruta Nacional N° 8-km 601, (X5804BYA) Río Cuarto, Argentina; nsalas@exa.unrc.edu.ar. ]]>
Adolfo Ludovico Martino. Ecología, Departamento de Ciencias Naturales, Facultad de Ciencias Exactas, Físico-Químicas y Naturales, Universidad Nacional de Río Cuarto, Ruta Nacional N° 8-km 601, (X5804BYA) Río Cuarto, Argentina; amartino@exa.unrc.edu.ar.
1 Ecología, Departamento de Ciencias Naturales, Facultad de Ciencias Exactas, Físico-Químicas y Naturales, Universidad Nacional de Río Cuarto, Ruta Nacional N° 8-km 601, (X5804BYA) Río Cuarto, Argentina; jvaletti@exa.unrc.edu.ar, nsalas@exa.unrc.edu.ar, amartino@exa.unrc.edu.ar
Recibido 10-I-2012. Corregido 18-VII-2012. Aceptado 20-VIII-2012.
