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Abstract

Histology of reproductive cycle of tropical gar Atractosteus tropicus females (Lepisosteiformes: Lepisosteidae) in Tabasco, Mexico. In Southeast Mexico, A. tropicus is a species with great ecological, economic, cultural and aquaculture value, however wild populations have diminished due to diverse anthropological causes. The objective of this study was to characterize the reproductive cycle of A. tropicus, with a description of complete gonad structure and the changes in germinal and somatic  elements during oogenesis, for better management and use of this species. Six sexually mature females (N=72) were captured monthly with drag nets during one year cycle (October 2003-October 2004) in wild populations of Pomposu lagoon, municipality of Jalpa de Mendez, Tabasco, Mexico. Females were sacrificed by decapitation and the ovaries were processed by standard histological methods; the diameter of 10-20 oocytes taken at random was determined in different stages of development. Gonadosmatic index (GSI), gonadal volume (gV) and follicule diameter (fD) were determined monthly. Among results we could determine eight oogenesis developmental stages: I: chromatin nucleolus stage, II: early perinucleolus stage, III: mid perinucleolus stage, IV: advanced perinucleolus stage, V: early vitellogenesis stage, VI: mid vitellogenesis stage, VII) advanced vitellogenesis stage and VIII: final maturation stage. The reproductive cycle could be divided in four phases: I: proliferative phase, II: initial maturation phase, III: late maturation phase, IV: regressing phase. Analysis of the data obtained from the IGS, gV and fD values, oogenesis stages and reproductive phases, indicate that in December previtellogenesis phase restarts, from March through July yolk deposition (vitellogenesis) occurs, and from August to November the maximum reproductive activity takes place. Contrasting this pattern with local environmental factors such as temperature and precipitation, we suggested that these may serve as an environmental activator in the development of oogenesis and spawning of this species.

Key words: Atractosteus tropicus, reproduction, ovary, previtellogenesis, vitellogenesis, follicle.


 Resumen

En  el sureste de México A. tropicus es  una especie de gran importancia ecológica, económica, cultural y para acuicultura, sin  embargo, sus poblaciones silvestres han disminuido a causa de diversas actividades antropogénicas, por lo que se caracterizó el ciclo reproductor de A. tropicus, a partir de los cambios en los elementos germinales y somáticos durante la ovogénesis y la estructura de toda la gónada, información valiosa para el mejor manejo y aprovechamiento de la especie. Mensualmente se  capturaron con redes de arrastres, seis hembras sexualmente maduras (N=72),  durante  un ciclo anual (octubre  2003-septiembre 2004), en poblaciones silvestres de la laguna de Pomposu del municipio de Jalpa de Méndez; Tabasco, México. Las hembras fueron sacrificadas por decapitación y los ovarios se  procesaron por métodos histológicos  convencionales, se  determinó  el  diámetro  entre  10-20  ovocitos  en  los diferentes  estadios  de  desarrollo  al  azar.  Se  determinó mensualmente el índice  gonadosomático (IGS), volumen gonadal (gV) y el diámetro del folículo (fD). Además, se identificaron ocho estadios de desarrollo de la ovogénesis: I: cromatina nucléolo, II: perinucléolo temprano, III: perinucléolo avanzado, IV: alvéolos corticales, V: vitelogénesis temprana,  VI:  vitelogénesis   media,  VII:  vitelogénesis avanzada, VIII:  maduración final. El ciclo reproductor la constituye  cuatro  clases:  I.-Proliferativa,  II.-Maduración inicial,  III.-Maduración   tardía,  IV.-Regresión-proliferación. El análisis de la información obtenida de los valores encontrados del IGS, gV, fD, estadios de la ovogénesis y clases reproductivas, indican que en diciembre se reinicia el crecimiento de los folículos (previtelogenesis), de marzo-julio se presenta la captación del vitelo (vitelogenesis) y en agosto-noviembre  se presenta la máxima actividad reproductora,  al  contrastar  este  patrón  con  los  factores ambientales  (temperatura,  precipitación)  se  sugiere  que estos pueden  funcionar como un gatillo ambiental, en el desarrollo de la ovogénesis y el desove.

Palabras clave: Atractosteus tropicus, reproducción, ovario, previtelogénesis, vitelogénesis, folículo. 

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Una de las pesquerías artesanales de gran importancia en el Estado de Tabasco, México, es la del pejelagarto A. tropicus, sin embargo, sus volúmenes de captura han disminuido y están sostenidos por los municipios de Macuspana, Centla y Jonuta (Márquez et al. 2003). Las causas de esta disminución son variadas, como pueden ser, la ]]> et al. 1989, ]]> et al. 1994, Mora et al. 1997, Márquez 1998, Arias et al. 2009), que señalan aspectos de gran importancia ecológica, biológica, genética, de acuicultura y reproductivos, sin embargo, los estudios sobre fisiología reproductiva son escasos. Uno de los estudios es el de Pérez (1995) que llevó a cabo la inducción de ]]>

]]> Por su parte, Márquez et al. (2003) a fin de determinar el grado de madurez de las gónadas del pejelagarto en la reserva de la biosfera Pantanos de Centla, realizaron un estudio histológico del ovario y testículo, y señalaron que en abril la mayoría de las hembras se encontraban en proceso de previtelogénesis, seguido por el desarrollo ovárico en los dos meses siguientes y se notó un mayor número de hembras en fases de madurez gonádica en el mes de julio.
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Los estudios anteriormente mencionados han generado descripciones importantes sobre la reproducción de la especie, basados en el ciclo de la ovogénesis. Sin embargo, Grier & Taylor (1998), consideran que es necesario generar una mejor interpretación del ciclo reproductor y caracterizar los cambios que ocurren en el epitelio germinal. Con el afán de alcanzar lo anterior, es necesario hacer uso y entendimiento de las estructuras que presentan las ]]> A. tropicus y sugerir su temporada reproductora. Con esta base, se apoyará un efectivo y adecuado manejo de la especie, así como del desarrollo de investigaciones futuras con fines acuícolas.

]]> Materiales y Métodos

Captura y procesamiento de muestras: Entre octubre 2003-septiembre 2004, de poblaciones  silvestres  de  A.  tropicus  se  capturaron ]]>

Los organismos fueron eviscerados, se ubicaron las gónadas y fueron extraídas, el sexo fue ]]> p),  diámetro/eje mayor de gónada (a), diámetro/eje menor gónada (b) (±0.1cm), peso total (P_T) y peso la gónada se deshidrataron en alcohol etílico 50°,  70°,  80°, 96°  y  100°,  se  aclararon  en alcohol 100°-xilol (50:50 vol/vol), xilol y se incluyeron en parafina (56-58°C). Se realizaron cortes de 7µm de espesor y ]]>

Análisis del tejido gonadal: Se identificaron los estadios de desarrollo basados en Selman & Wallace (1981) y Wallace & Selman (1989), para lo cual se midieron a lo largo de cada gónada (sección anterior, media y posterior) una muestra aleatoria de ovocitos entre 10 y 20 por corte al ]]> 2b (Hernández 2003).
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Análisis estadístico: Para los análisis de los datos se aplicó el análisis de varianza de una vía a los valores mensuales de IGS, gV y fD, así como, la prueba a posteriori de Tukey para encontrar las diferencias entre meses usando los software estadísticos Statistica 8 y SigmaPlot 8.02 para Windows, dichas pruebas se  realizaron  con  un  valor  de  significancia de 0.05. Así mismo, se realizaron ]]>


Resultados

Estructuras  del  ovario:  Se  obtuvieron un total de 72 hembras a lo largo de todo el muestreo, con L_p  media=50.28cm (Cuadro 1). Los ovarios se localizaron a ambos lados de la cavidad abdominal, se encuentran sostenidos por el mesovario, tienen forma oval y elongada, el derecho más cefálico y el izquierdo más caudal, con un corto gonoducto que termina en el poro genital. Los ovarios son de tipo ]]> Fig. 1A-D).

Estadios de la ovogénesis: Con base en el análisis histológico y las mediciones morfológicas de los cambios en las células germinales y somáticas, se dividió la ovogénesis en ochos ]]> Cuadro 2): Estadio I Cromatina Nucleólo (63.567±28.542µm): ovocito con núcleo redondo, excéntrico, con un nucléolo evidente y ovoplasma ligeramente basófilo. Pueden encontrarse aislados o en pequeños grupos (nidos) que se invaginan desde el epitelio germinal. Células foliculares planas comienzan a rodear a los ovocitos (Fig. 2A). Estadio II Perinucleólo  Temprano  (106.910±41.62µm): ovocitos de mayor tamaño que ]]> Fig. 2B). Estadio III Perinucleólo Avanzado (238.840±22.28µm): aumenta el número de nucléolos y se disponen en la periferia de la membrana nuclear. ]]> Fig. 2C). Estadio IV Alveolos Corticales (317.580±67.88µm): la envoltura nuclear ligeramente plegada y numerosos nucléolos grandes se observan adyacentes a esta. El ovoplasma finamente granular, con abundantes vacuolas lipídicas, alvéolos corticales se forman y rodean al núcleo. La zona pelúcida bien definida homogénea y acidófila. La granulosa está formada por una capa de ]]> Fig. 2D). Estadio V Vitelogenesis Temprana (487.365±46.82µm): el núcleo es grande y central. Ovoplasma con abundantes gotas lipídicas y gránulos de vitelo pequeños y esféricos, los cuales se dirigen de la membrana plasmática hacia la periferia del núcleo. La zona pelúcida se diferencia en dos zonas, una interna “Z₁”y una externa “Z₂”. La teca se observa muy delgada ( Fig. 2E y F). Estadio VI. Vitelogénesis Intermedia (684.392±119.09µm): el ovocito aumenta su tamaño debido al vitelo acumulado, en la periferia presenta gránulos vitelinos pequeños, en la región media son redondos a ovales y en la región perinuclear son pequeños. La vesícula germinal está en posición central con pocos nucléolos. La zona pelúcida  incrementa su grosor, se define la zona ]]> 1”y la externa “Z₂”. La granulosa es delgada y cúbica, la teca está claramente definida (Fig. 3A y B). Estadio VII Vitelogénesis Avanzada (1206.990±201.63µm): debido al número y tamaño de las plaquetas vitelinas incrementa el diámetro del ovocito. El núcleo se desplaza ligeramente hacia el extremo de la célula. Cerca de la membrana plasmática se observan alvéolos corticales. La “Z₁”  ]]> 2”  se observa como un empaquetamiento de gránulos en disposición columnar. La granulosa formada por células planas y la teca con vasos sanguíneos (Fig. 3C y D). Estadio VIII Maduracion (2427.589±302.02µm): los ovocitos alcanzan su tamaño máximo. El núcleo se desplaza hacia la periferia. El vitelo que rodea al núcleo es de apariencia más compacta y los gránulos vitelinos son ]]> 1” engrosada, la capa externa “Z₂” presenta sólo un ligero incremento. La granulosa constituida por capa de células planas. En el polo animal, se observa una invaginación de la zona radiada y las células foliculares, forman el micrópilo (Fig. 3E y F).
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Folículos post-ovulatorios: Ovocitos en estadio  VIII,  presentan  ruptura  del  folículo para ser liberados hacia la cavidad ovárica (ovulación) y dejan una cicatriz en el espacio ocupado, que presenta cambios morfológicos, clasificados en Estadio 1. Folículos post-ovulatorios tempranos: células de la teca proliferan y engrosan con apariencia fibrilar, la cavidad central irregular llena de secreciones, la granulosa  invade  ]]> Fig. 4A). Estadio 2. Folículos postovulatorio avanzados: la cavidad folicular se reduce significativamente, la teca se engrosa y presenta células hipertrofiadas con núcleos pequeños basófilos, picnóticos y vasos sanguíneos con apariencia vacuolar, como de estroma ovárico (Fig. 4B).
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Folículos atrésicos: La atresia folicular se observa en ovarios en previtelogénesis, vitelogénesis y son evidentes en ovarios con folículos post-ovulatorios. Se clasifican en Estadio α: células foliculares se vacuolizan y proliferan de manera irregular. La zona pelúcida se disocia y fragmenta, el ovoplasma con signos de vacuolización, células foliculares invaden el ovoplasma (Fig. 4C). Estadio β: ]]> Fig. 4D).

Clases reproductivas en hembras: De acuerdo con las características y cambios observados en el epitelio germinal se identificaron cuatro clases reproductivas: Clase I Proliferativa avanzada (Fig. 5A): posterior a la reproducción el epitelio germinal se regenera, se observa continuo y delgado, debido a la multiplicación de nidos germinales y crecimiento de  ovocitos  previtelogénicos,  distribuidos  a todo lo largo. Los nidos germinales constituidos por ovogonias, ovocitos tempranos y células prefoliculares; conforme se desarrollan los ]]> Fig. 2A y B), el epitelio germinal presenta un leve plegamiento. Clase II Maduración inicial (Fig. 1B y 5B): epitelio germinal continuo  con  un  engrosamiento,  constituido por abundantes nidos germinales (primarios) con ovogonias, y ovocitos en estadios I, II, III ]]> Fig. 5C): incremento de la altura del epitelio germinal y número de lamelas, lo que reduce el lumen de la cavidad ovárica. La disminución de la mitosis, indicado por escasos nidos primarios y secundarios a lo largo de todo el epitelio la caracterizan como un epitelio discontinuo y ]]> Fig. 5D): epitelio germinal discontinuo y delgado, no presenta lamelas ováricas, constituido por folículos postovulatorios en desarrollo, son evidentes folículos en atresía. Se observan nidos germinales tempranos distribuidos discontinuamente en el epitelio, lo que sugiere inicio temprano de la mitosis. El estroma ovárico es grueso constituido por abundantes adipositos, presentan vasos ]]>

Desarrollo ovárico: El desarrollo ovárico en A. tropicus es del tipo sincrónico, ya que durante la temporada de desove, presenta una sola población abundante de ovocitos en vitelogénesis “VIII” (Fig 5C), los cuales serán todos ovulados en un solo desove; posterior a este el epitelio germinal se regenera, se observa abundantes nidos germinales de ovocitos en crecimiento (Fig. 5D y A), no obstante, antes de la temporada reproductiva (agosto-noviembre) se pueden observar ovocitos previtelogenicos y vitelogénicos, lo que puede dar una apreciación errónea de un desarrollo asincrónico (Fig. 5B), sin embargo, los ovocitos vitelogénicos se encuentran en atresía, lo que sugiere que son residuos del desove anterior y serán todos reabsorbidos, posterior a esto el ovario se observa con desarrollo unimodal, condición que continuara hasta el desove.

Ciclo reproductor: Las clases reproductivas y los valores de IGS, gV y fD, señalan que A. tropicus tiene un ciclo estacional anual, donde la previtelogénesis inicia en diciembre (Fig. 6), indicada por un ligero incremento en el IGS y gV, debido a los primeros gránulos de vitelo (Fig. 7A y B). De marzo a julio se desarrolla la vitelogénesis, incrementa la captación y almacenamiento del vitelo exógeno y ocasionando el aumento en el IGS, gV y fD (Fig. 7A y B). Se observan variaciones de estos valores debido a que a nivel de población no todas las hembras presentan el mismo periodo de desarrollo. La máxima actividad reproductiva se presenta de agosto a noviembre, indicado por la disminución del IGS, Vg y la presencia de folículos postovulatorios (Fig. 7A y B).

El  análisis  de  relación  lineal  para  Lp vs    IGS    señala    la siguienteecuación LP=46.1424+0.9193*IGS (p<0.005) y para la relación  del  gV  con  respecto  al  IGS,  indica la ecuación gV=6189.98+53928.6*IGS (p<0.005), estos resultados muestran que existe una relación significativa entre estas variables, por lo que un aumento en la Lp con lleva a un aumento en IGS y un incremento en el gV (Fig. 8 A y B).

Discusión

El análisis ]]> A. tropicus nos permite sugerir la siguiente hipótesis: la morfología y fisiológica del ovario de A. tropicus presenta características que favorecen señalarle como un eslabón entre los peces más evolucionados y menos evolucionados, lo antes dicho se sustenta al comparar las características de los ovarios de otros peces primitivos,  como  los  salmones  y  ]]> A. tropicus que son del tipo cistovárico, dado que presentan una cavidad ovárica central, características señaladas para Actinopterygii más evolucionados; sin embargo, una condición contrastante a ésta, es la presencia de tejido adiposo en el estroma ovárico, lo que es una particularidad observada en organismos menos evolucionados como el esturión (Acipenser oxyrinchus), de la misma manera ]]> et al. 1998, Grier & Neidig 2000, Ravaglia & Maggese 2002).

Una ]]> Synbranchus  marmoratus  ]]>

Es así que la ovogénesis es un proceso dinámico y cíclico en el ]]> A. tropicus, durante su desarrollo se pueden clasificar en ocho estadios (Grier 2000), donde se presentan características similares a otras especies, pero con algunas variantes, como en Centropomus undecimalis, Piaractus mesopotamicus y Gasterosteus aculeatus (Bayuelo & Sanz 2003, Camargo & Cruz-Landim 2003, Nejedli et al. 2004, ]]> et al. 2006), las cuales se observan en el arreglo de las estructuras que presentan en el ovocito (Nuage, alvéolos corticales, gotas lipídicas y células foliculares) y en los diferentes estadios en que se observan. En A. tropicus conforme maduran los ovocitos se muestra el desarrollo de las cubiertas que constituyen el folículo (folículogenesis). En los estadios (I, II y III) estas zonas son delgadas; conforme se desarrollan los ovocitos ]]> Synbranchus ]]> ; A. tropicus en el estadio IV presenta estas capas bien definidas, sin embargo, no se observa la presencia de gránulos de vitelo, está condición puede deberse a que no está completamente desarrollada o a la falta de algún estímulo fisiológico, cabe señalar que los primeros gránulos de vitelo se observaron en el estadio V (Guraya 1986, Selman et al. 1993, Huaquín et al. 2002, ]]>

La identificación de un epitelio germinal en  A.  tropicus,  se  ajusta  a  los  señalado  por Grier  & Taylor  (1998)  para  C.  undecimalis, ]]>

Otro aspecto a resaltar es que A. ]]> presenta un patrón de temporada reproductiva parecido al de C. undecimalis y G. aculeatus (Grier & Taylor 1998, Sokolowska & Kulczykowska 2006) pero con algunas diferencias; por ejemplo, de marzo a julio A. tropicus muestra el mayor porcentaje de la clase Vitelogenica y de valores de gV e IGS, los cuales disminuyen de agosto a noviembre, además de la  presencia  de  ]]> et al. (1997) y Pérez & Páramo (1998) sugieren que el intervalo de meses donde se observan hembras maduras es más amplio que lo señalado en este estudio, por lo que el potencial de reproducción es ]]>

Jamieson (1988), Pudney (1995), Sokolowska & Kulczykowska (2006), señalan que factores ]]> et al. (1997) para A. tropicus en Costa Rica, donde la reproducción y desove se presenta en la temporada lluviosa con el alza en el nivel del agua de las lagunas, pero en diferentes meses del año. Por lo que el desove durante esta temporada es una ]]> A. tropicus en condiciones silvestres.

Agradecimientos

A SAGARPA y CONACYT por proveer los fondos para esta investigación y al laboratorio de Acuicultura de Biológicas, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, por el uso de sus instalaciones.

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*Correspondencia: ]]> Otilio Méndez-Marin: Laboratorio de Acuicultura, División Académica de Ciencias Biológicas, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, carretera Villahermosa-Cardenas, Km 0.5 S/N, C.P 86150, Villahermosa, Tabasco, México. omm_17@hotmail.com
Arlette Amalia Hernández Franyutti: Laboratorio de Acuicultura, División Académica de Ciencias Biológicas, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, carretera Villahermosa-Cardenas, Km 0.5 S/N, C.P 86150, Villahermosa, Tabasco, México. arhefr@hotmail.com
Carlos Alfonso Álvarez-González: Laboratorio de Acuicultura, División Académica de Ciencias Biológicas, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, carretera Villahermosa-Cardenas, Km 0.5 S/N, C.P 86150, Villahermosa, Tabasco, México. alvarez_alfonso@hotmail.com
Wilfrido Miguel Contreras-Sánchez: Laboratorio de Acuicultura, División Académica de Ciencias Biológicas, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, carretera Villahermosa-Cardenas, Km 0.5 S/N, C.P 86150, Villahermosa, Tabasco, México. contrerw@hotmail.com
Mari Carmen Uribe Aranzábal: Laboratorio de Biología de la reproducción Animal, Facultad de Ciencias, Universidad  Nacional Autónoma de México, Cd, Universitaria, Coyoacán, C.P 04510 México, D.F. mcua@fciencia.unam.mx

1. Laboratorio de Acuicultura, División Académica de Ciencias Biológicas, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, carretera Villahermosa-Cardenas, Km 0.5 S/N, C.P 86150, Villahermosa, Tabasco, México; omm_17@hotmail.com, alvarez_alfonso@hotmail.com, arhefr@hotmail.com, contrerw@hotmail.com
2. Laboratorio de Biología de la reproducción Animal, Facultad de Ciencias, Universidad  Nacional Autónoma de México, Cd, Universitaria, Coyoacán, C.P 04510 México, D.F. mcua@fciencia.unam.mx

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