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Abstract

Reproductive behavior of Opistognathus rosenblatti (Perciformes: Opistognathidae) in captivity. The Blue Spotted Jawfish O. rosenblatti, is an endemic species from the Gulf of California, included in the local list of protected species. With few biological reports, this species is appreciated in the aquarium industry due to its coloration and digging behaviour, and has a considerable value. With the aim to generate valuable biological information, eight fishes were caught at Loreto Natural Marine Protected Area. Captured fishes were juveniles, and just three of them were kept in an aquarium conditioned with gravel, pieces of shells and coral as substrata. Temperature and photoperiod conditions were stable, and they were supplied with a variety of live and inert feeds. Fishes reached maturity in eight months, according to literature reports, displaying mature male courtship coloration and upward movements in the water column. Fishes spawned several times over more than two years in captivity. Presences of egg masses, or some evidence of egg shell or larvae, were registered in 50 occasions. Male took care of eggs in his shelter, but never in his mouth. Egg masses had an average of 3 592 eggs, with a hatching rate close to 99%. Eggs were apparently rounded having three diameter measurements with significant differences (1.17mm mean higher diameter, SD=0.054; 1.13mm mean lower diameter, 0.058; 0.99mm mean height, 0.045; n=125). Most of corion eggs had four, rarely six filaments; with a single oil drop (0.30mm mean diameter, 0.021, n=59). Incubation lasted 10.4 days (9-14), depending on water temperature (21.0-25.3°C). Egg hatching occurred after darkness, emerging newly hatched larvae of 4.51mm mean notochord length (0.082, n=30), with reserves exhausted, eyes pigmented and mouth opened, ready to eat. This study represents the first report on this species courtship displaying, spawning and some basic characteristics of eggs masses and larvae in captivity. Also, their flexibility and adaptability of individual behaviour to particular environment conditions, lead to consider worth their commercial culture, as already occur with other species of this family.

Key words: Opistognathus rosenblatti, jaw fish, ornamental fish, courtship, reproduction, spawning.

Resumen

El  bocón  manchas  azules  O.  rosenblatti,  es  una especie endémica del Golfo de California con un elevado valor comercial, del cual existe poca información referente a su biología. Los peces alcanzaron la edad adulta después de ocho meses de cautiverio. Manifestaron ascensos en la columna de agua, típicos de los desplantes  de cortejo en su hábitat natural. Asimismo se  registro en 50 ocasiones la presencia de masas ovígeras o alguna evidencia de desgove. El macho cuidó los huevos dentro de su refugio, pero nunca en su cavidad bucal. En promedio, depositaron 3 592 huevos, con una viabilidad de eclosión superior al 99%. La eclosión se da de noche y se liberan larvas de 4.51mm de longitud promedio del  notocordio. Este estudio presenta el primer registro de su cortejo, su desove e información sobre características elementales  de las masas ovígeras y sus larvas, las cuales fueron obtenidas en cautiverio. De tal manera que, la flexibilidad y adaptabilidad de su comportamiento individual a condiciones particulares del ambiente, significan que vale la pena su cultivo comercial, como ya se realiza con otras especies de la misma familia.

Palabras  clave: Opistognathus rosenblatti,  bocón manchas azules, pez de ornato, cortejo, reproducción, desove.

La información científica referente al comportamiento  ]]> Opistognathus, Lonchopisthus y Stalix, que agrupa a 78 especies, cuya distribución es circumtropical (Nelson 1996).

Las observaciones ]]>

En México, aspectos ]]> Opistognathus rosenblatti, nombrado regionalmente  bocón  manchas  azules  (Anónimo 2010), es endémico del Golfo de California, México (Thomson et al. 1979). Éste habita sobre planicies ]]>

El bocón manchas azules ha ]]> Opistognathus aurifrons), conforman los opistognátidos más solicitados para su manutención en cautiverio (Schultz III 2002). El presente trabajo amplia la información referente al patrón ]]> O. rosenblatti, además representa el primer registro de su cortejo y reproducción en cautiverio, los primeros registros de su fecundidad, del periodo de incubación, del tamaño y descripción de las larvas recién nacidas.

Materiales y métodos
]]> Los organismos utilizados para el estudio fueron capturados en la Reserva del Parque Marino de Loreto, Baja California Sur, México, y cedidos en septiembre del año 2000 al Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas del Instituto Politécnico Nacional, por la compañía Marine Export Co. (Permiso de Pesca de Fomento No. 071299-213-03). Asimismo, su captura fue a 10m de profundidad con equipo de buceo autónomo, con una vara como extensión, amarrada en la ]]>

Del número inicial de peces jóvenes, sólo tres fueron introducidos al azar (6.5-8.5cm de longitud patrón), alimentados diariamente con alguno o varios ]]> Artemia adulta, crías de poecílidos, misidáceos, camarón (Palaemon sp.) y/o peletizado comercial (Otto Marine Blend Premium). Durante tres años de cautiverio, se realizaron observaciones, registros en bitácora, tomas fotográficas y de video. También, se registró la periodicidad de cortejo y desove, las diferencias del patrón de coloración, la fecundidad, el periodo de incubación y ]]>

Con  un  microscopio  estereoscópico,  el cual contenía ]]>

Resultados

]]> Construcción de refugios: Inmediatamente después de que los peces fueron introducidos al acuario se manifestaron desconcertados, pero transcurridas un par de horas, se comportaron inquietos, y comenzaron a remover a bocanadas fragmentos de grava y concha para cavar huecos expuestos en diversos sitios, los cuales se colapsaban fácilmente. Comenzaron por acumular los materiales hacia los lados hasta llegar a los fragmentos de coral pétreo de mayor tamaño sin lograr modificar su arreglo. En ese momento la excavación adquirió un aspecto ]]>

Periodo de actividad común y durante la incubación: Los peces manifestaron  hábitos diurnos exclusivamente y  transcurrieron la mayor parte del ]]>

Fidelidad al refugio: Los peces y en especial el macho manifestaron una prolongada permanencia en sus refugios respectivos (8-26 meses). Únicamente los intercambiaron, al dar inicio los primeros desplantes de cortejo, y en dos ocasiones dada la insistencia de una hembra por introducirse al ]]>

Patrón de desplazamiento durante el cortejo: Las hembras y el macho del bocón manchas azules limitaron sus movimientos a una distancia máxima de 20cm ]]> Fig. 1A). El macho se distingue de las hembras por la rapidez de sus desplazamientos y por sus patrones de nado, descritos más adelante, en la sección de desplazamiento y desplantes.

Patrón  básico  de  coloración:  Hembras y macho no se diferencian a simple vista, solo hasta que comenzaron a manifestar desplantes de cortejo. Antes de eso, presentaron coloración café-dorado en todo el cuerpo, con manchas azul rey de varios tamaños, desde atrás de los ojos hasta donde inicia la aleta caudal. Sin embargo, de una forma detallada se puede decir que el macho presenta el cuerpo ligeramente más brillante y el contorno anterior de la aleta dorsal de color ligeramente amarillo y las aletas pélvicas en negro desvanecido, comparado con el aspecto cristalino en todas las aletas de las hembras. Estas sutiles diferencias solo se aprecian en organismos vivos.

Coloración y desplantes del macho durante el cortejo: El macho manifestó cambios del patrón básico de coloración a partir del segundo evento de desove, con un patrón bicolor desvanecido, el cual adquirió durante el ascenso en la columna de agua al realizar un desplante de cortejo y perdió mientras permaneció en su refugio. A partir del cuarto evento de desove, el patrón bicolor fue bastante notorio y permaneció así por varios días hasta lograr el desove de alguna hembra y nuevamente perder dicho patrón bicolor durante el periodo de incubación. En cierto momento, mantuvo el patrón  bicolor  durante  periodos  prolongados (8-11 meses consecutivos), aún cuando no manifestaron desplantes de cortejo, ni desoves. En ocasiones el macho perdió el patrón bicolor, blanco y negro en apariencia, por lo cual los ascensos repetitivos en la columna de agua son considerados como criterios que evidencian la proximidad de un evento reproductivo, el cual se describe con mayor detalle a continuación:

1.    Patrón  bicolor  en  el  macho:  La  región frontal de la cabeza y nuca mantuvieron la coloración café-dorada con manchas azul rey. El contorno inferior de la mandíbula se tornó de color negro. El tronco, detrás de los ojos hasta el ano, incluidas las aletas pélvicas y las espinas de la aleta anal, adquirieron un color blanco con tonalidad azul muy tenue, con las manchas azules desvanecidas, prácticamente imperceptibles por la rapidez del movimiento. La mitad anterior de la aleta dorsal fue ligeramente amarilla con un lunar de color amarillo-verde olivo entre las espinas segunda a sexta. La región caudal, que incluye la sección posterior de la aleta dorsal y la mayor parte de la aleta anal, predominó el color negro, con las manchas azules difíciles de apreciar por la falta de contraste y la rapidez de los desplazamientos. Las aletas pectorales y la caudal no presentaron coloración (Fig. 1A y 2).

2.    Desplazamiento   y   desplantes:   Durante los desplantes el macho se impulsó rápidamente  con  la  región  caudal  y  las pectorales; ascendió repentinamente y en el punto de máxima elevación (5-45cm), desplegó por completo sus aletas dorsal, anal y pélvicas; se mantuvo un instante (1-2s) con el aleteo de las pectorales, giro y descendió para introducirse de cabeza completamente  al  refugio.  Los  desplantes fueron rápidos y repentinos (duración total 2-4s). Después de un breve momento (2-10s), se asomó con cautela antes de realizar otro desplante.

Coloración y desplantes de las hembras en cortejo: Las dos hembras conservaron el patrón básico de coloración y los desplantes de cortejo consistieron en repeticiones de ascensos y descensos por encima de sus refugios (20-40cm), con el suave aleteo de las pectorales y  ondulaciones  de  la  región  y  aleta  caudal. A diferencia de los machos, se mantuvieron durante más tiempo en el punto de mayor elevación (2-6s), con movimientos alternos de sus aletas pectorales. Invariablemente y sin girar, retrocedieron, pero solo se introdujeron parcialmente al refugio y permanecieron atentas, apoyadas en sus aletas pectorales o moviendo la región caudal dentro del refugio, hasta que volvieron a ascender. Sus desplantes fueron lentos y en apariencia aletargados (duración total 3-11s). En ningún momento desplegaron alguna de sus aletas, se movieron lento y por lo tanto realizaron menor cantidad de desplantes en comparación con el macho (Fig. 1A, Cuadro 1). Presentaron el abdomen distendido, como principal indicador de madurez gonádica así como evidencia de la proximidad del desove (Fig. 2). ]]>
Interacciones durante el cortejo: El Cuadro 1 muestra que una pareja de peces, realizó diferentes repeticiones de ascensos de cortejo y los lapsos de tiempo que la hembra permaneció en su propio refugio o lo compartió con el macho. El macho realizó en promedio 75 ascensos (8-158) contra 41 de la hembra (1-103) y fue evidente como ]]> Fig. 1B). Esta manifestación dio la apariencia de tratar de sacarla, a lo que ]]> Cuadro 1). De 50 eventos de desove registrados, únicamente dos fueron captados en su totalidad con 120 y 150min de duración. Fue imposible detectar alguna señal que ]]>
Desove: Los desoves ocurrieron en el intervalo de temperatura de 21.7-25.3°C y salinidad 36-41ups. La hembra pequeña (8cm aprox.) ubicada a mayor distancia del macho, (a 78cm contra 53cm de la hembra grande de 10cm aprox.) fue la primera en participar en actividades de cortejo y desovar de manera exitosa. La incorporación posterior, a las actividades reproductivas de la ]]>

Periodicidad  de  ]]> En  total  fueron captadas 50 situaciones relacionadas con eventos de cortejo del bocón manchas azules, la mayoría de manera parcial. En 33 de ellos se observó la masa ovígera o la presencia de larvas  recién  nacidas  en  días  posteriores,  lo que permitió asociarlas con el día exacto y el evento correspondiente de desove. A lo largo de 14 meses, la periodicidad promedio de desove fue de 49 y 26 días, para la hembra pequeña y grande, respectivamente ( Cuadro 2). Las hembras llevaron a cabo el cortejo con evidencia de desove, tanto de manera simultánea como secuencial. De manera simultánea fueron registrados en siete ocasiones, pero solo se concretó el desove en tres de ellos, con el predominio de aquella hembra con mayor grado de distensión abdominal, insistencia en acudir con el macho, incluso logró desplazar a la otra con el cuerpo y  mostrar  agresividad,  al  grado  de  relegarla a su refugio. Esta última, expulsó una masa ovígera sin desarrollo embrionario, al detectar su presencia ]]> a posteriori, por la presencia de larvas recién nacidas, con tan solo cuatro días de diferencia. Cuando ocurrió un desove secuencial con desfase menor a tres días, ]]>

Incubación y fecundidad: Las masas ovígeras recién liberadas son de color blanquecino y conforme se desarrollan los embriones adquieren una tonalidad café-cobriza, debido a la pigmentación de los ojos. Presentan flotabilidad negativa y carecen de sustancias adhesivas que las fijan al sustrato, pero presentan filamentos del corion que los mantienen adheridos entre sí. Aun cuando realizó actividades de cortejo con una frecuencia de cada 14 días en promedio (1-119 días), las labores de incubación se presentaron cada 20 días en promedio (5-119 días), pero ]]> cuadro 2 muestra información obtenida a partir de masas ovígeras recolectadas fuera del refugio, que el macho expulsó por razones desconocidas o por parte de alguna de las hembras para desovar una masa ovígera propia. Estas presentaron desarrollo embrionario sincrónico, con valor promedio de fecundidad de 3 592 huevos (n=6) y peso húmedo de 4.2g (n=8). Los huevos eran ]]> Fig. 3A y B).

Eclosión:  La  eclosión  de  los  huevos  se da dentro de las primeras dos horas de oscuridad total y se liberan larvas de 4.51mm de longitud promedio de notocordio (DE=0.082, n=30) (Fig. 3C), ]]>

Discusión

Las  características  generales  del  cortejo  del  bocón  manchas  azules  O.  rosenblatti y  su  limitada  capacidad  de  desplazamiento, son características que comparte con especies demersales que habitan en refugios, y que además manifiestan ]]> et al. 1979, Potts 1984, Thresher 1984, DeMartini 1999). Dichas cualidades, aunadas a su agresividad moderada, los hace atractivos para la industria del acuarismo marino, lo que ha propiciado investigaciones sobre la biología reproductiva de especies pertenecientes a la familia Opistognathidae, dado el potencial económico que representaría implementar su cultivo (Walch 1993, Walch 1994, Brons 1995).

La capacidad de O. rosenblatti para modificar el arreglo del sustrato, le permitió construir refugios estables para su protección, aún cuando el aspecto externo del refugio fue diferente del reportado en su hábitat natural por Allen & Robertson (1998), situación que también ha de haber ocurrido respecto del interior, al considerar lo reportado por Colin (1973) para O. aurifrons. Ello no impidió que manifestaran secuencias de comportamiento reproductivo, semejantes a las descritas en su hábitat  natural  (Thresher  1984, Walch  1994, Brons 1995, Allen & Robertson 1998). El presente estudio representa el primer registro de desove en cautiverio.

Los periodos prolongados de ]]> Opistognathus a condiciones ambientales particulares (Potts, 1984).

Allen & Robertson (1998) reportan distancias breves entre refugios (<1m), como factor ]]> O.  rosenblatti  (0.3-1.0m)  (Thresher  1984).

El  estupor  o  ]]> O. ]]> al optar por incubar las masas ovígeras dentro del refugio, pudo deberse a la desproporción de éstas, con respecto a su boca, aunque no se descarta la posibilidad que ocurra algo similar en organismos silvestres. De acuerdo con Hess (1993), solventar mediante este mecanismo las limitaciones que conlleva el cuidado paterno, le permite a O. rosenblatti, cortejar de manera secuencial ya sea con la misma u otra hembra y realizar la incubación  simultánea,  situaciones  que  representan el ]]> O. macrognathus y O. whitehursti (Hess 1993). Dicha particularidad, contribuye a incrementar el éxito reproductivo de las especies (Hess 1993) y podrían representar una ventaja para su crianza en cautiverio. La incubación exitosa de una segunda masa ovígera por ]]> O. rosenblatti, fue confirmada por la aparición de larvas, desde cuatro hasta ocho días posteriores al desove mas reciente, al corroborar estos eventos con los registros de eclosión mas breves, que son de nueve días en condiciones estables de temperatura (25.3°C). Dicho periodo concuerda con tres de las cuatro especies  de  opistognátidos  del  Caribe  (Hess 1993), no obstante que tal autor no proporciona valores de temperatura del agua. En el caso de O. ]]> , el éxito de incubación de masas ovígeras (70%) fue menor al reportado para otras especies (97%) (Hess 1993), sin dejar de lado que se contrastan eventos ocurridos en cautiverio contra otros en su hábitat natural.

La escasa información al respecto de la fecundidad de opistognátidos, con características similares en cuanto a talla, solo permite ]]> O. rosenblatti, contra los 500-1 000 huevos reportados en cautiverio para O. aurifrons (Walch 1994, Schultz III 2002). Hess (1993) en su trabajo con cuatro especies de opistognátidos, menciona la capacidad que tienen para engullir la masa ovígera y cerrar la boca,  como  medida  de  protección,  es  así que estima el volumen promedio de los huevos entre ]]> O. maxillosus es de 0.81mm3   y 1.15mm de diámetro (valor calculado por despeje de la incógnita en la formula de la esfera) de tal manera, se muestra muy  semejante  a  O.  rosenblatti  (0.83mm3  y 1.17mm de diámetro). Al llevar a cabo la extrapolación al volumen de las masas ovígeras, ambas especies serían similares, con valores de ]]>

Los ascensos que realiza el macho posteriores al desove y en días subsecuentes durante la incubación, podrían implicar la remoción de los desechos y garantizar la calidad del agua dentro del refugio, que junto ]]>

Al considerar la temperatura, el fotoperiodo y el alimento como los principales disparadores de la actividad reproductiva (Lam 1983), el hecho de mantener estables tales parámetros, aunado al ayuno prolongado durante los eventos de incubación, contribuyeron al desgaste fisiológico del macho (Hess 1993, Bromage 1995, Coleman 1999), que culminaron con su ]]>

Es factible suponer que las condiciones brindadas en cautiverio pudieron haber generado patrones de conducta diferentes e incluso anómalos, los cuales es necesario corroborar en la naturaleza, no obstante, al considerar las normas oficiales que regulan la captura de esta especie de ornato (NOM 059) y la capacidad de reproducirse en cautiverio, harían propicio enfocar esfuerzos tendientes a implementar su cultivo, como se ]]> O. aurifrons y O. gilberti) (Tucker 1998) y contribuir de esta manera a la preservación de sus poblaciones naturales, principalmente  por tratarse de  una especie protegida y endémica del Golfo de California, de la cual no se tiene un seguimiento preciso de los registros de captura (Piña 2005), pero que se exhibe y oferta en medios electrónicos (Anónimo 2007, Anónimo 2008) y de acuerdo con Schultz III (2002), O. rosenblatti, junto con la especie del Atlántico O. ]]> , son los opistognátidos más comúnmente solicitados por los aficionados al acuarismo mundial.

Agradecimientos

Al Instituto ]]> Emblemaria hypacanthus)” (clave 20061291). Armando Hernández por el apoyo brindado en la edición de las figuras. A los revisores, cuyas opiniones permitieron mejorar el manuscrito.

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Referencias

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]]> *Correspondencia:
Mauricio Contreras: Laboratorio de Biología Experimental, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Instituto Politécnico Nacional. Av. IPN s/n Col. Playa Palo de Santa Rita, La Paz, Baja California Sur, México. C.P. 23096 Apdo. Postal 592. contrero@hotmail.com
Benjamín Anguas: Laboratorio de Biología Experimental, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Instituto Politécnico Nacional. Av. IPN s/n Col. Playa Palo de Santa Rita, La Paz, Baja California Sur, México. C.P. 23096 Apdo. Postal 592. banguas@ipn.mx.
Pedro G. González: Laboratorio de Biología Experimental, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Instituto Politécnico Nacional. Av. IPN s/n Col. Playa Palo de Santa Rita, La Paz, Baja California Sur, México. C.P. 23096 Apdo. Postal 592. pgonzaljaiba@hotmail.com
Rodolfo E. Martínez: Laboratorio de Biología Experimental, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Instituto Politécnico Nacional. Av. IPN s/n Col. Playa Palo de Santa Rita, La Paz, Baja California Sur, México. C.P. 23096 Apdo. Postal 592. rpecero@yahoo.com.
1. Laboratorio de Biología Experimental, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Instituto Politécnico Nacional. Av. IPN s/n Col. Playa Palo de Santa Rita, La Paz, Baja California Sur, México. C.P. 23096 Apdo. Postal 592; contrero@hotmail.com, banguas@ipn.mx, pgonzaljaiba@hotmail.com, rpecero@yahoo.com.