Especificidad de forófito y preferencias microambientales de los líquenes cortícolas en cinco forófitos del bosque premontano de finca Zíngara, Cali, Colombia
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Abstract
Lichenized fungi or lichens are organisms that ]]> 2 quadrant located in the trunk of each tree at a height of 1.3m were identified. ]]> Meriania sp., Cladonia ceratophylla and sorediado 8 by Clusia sp.), suggesting absence of phorophyte preferences. Thus, it can be concluded that lichens from the study area do not show phorophyte preference, but their distribution is affected ]]>
Key words: corticolous lichens, phorophyte specificity, microenvironmental factors, non-metric multidimensional scaling (NMS), correlation, indicator species analysis.
Resumen
El objetivo de este trabajo fue evaluar la especificidad de forófito y las preferencias microambientales de los líquenes cortícolas en el Bosque de la Finca Zíngara (Cali, Colombia). Asimismo, se seleccionaron cinco individuos de cinco especies de árboles. Además, se identificaron las especies de líquenes presentes en un cuadrante ]]> Arthonia microsperma por Meriania sp., Cladonia ceratophylla y sorediado 8 por Clusia sp.), ]]>
Palabras clave: líquenes cortícolas, especificidad de forófito, parámetros microambientales, escalamiento no métrico multidimensional (NMS), correlación, análisis de especies indicadoras.
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Los bosques montanos son uno de los ecosistemas más amenazados en Colombia, debido a la deforestación, el aumento de la agricultura, el pastoreo, las quemas y la sobreexplotación de sus recursos; esta situación se incrementa cada vez más con el aumento de la población, que gran parte se ubica en la región andina (Armenteras et al. 2007). En ]]> et al. ]]>
Los líquenes epífitos son particularmente sensibles a los cambios climáticos (Nash & Olafsen 1995, Rivas-Plata et al. 2008); son organismos que carecen de mecanismos que regulen la captación y pérdida de agua y luz (Nash 1996, Renhorn et al. 1997); además, ]]> et al. 1997). A nivel regional, son las variables orográficas y ]]> et al. 2005), mientras que a nivel local, son las variables microclimáticas, relacionadas con la estructura del bosque como la edad y el tipo de árbol o la cobertura del dosel, las que van a condicionar las comunidades (Belinchón et al. 2009, Aragón et al. 2010).
]]> Pese a que se han realizado pocos estudios en el trópico en lo concerniente a la preferencia de forófito de los líquenes (Sipman & Harris 1989, Gradstein 1992, Wolf 1993, Gradstein et al. 1996, Merwin & Nadkarni 2001, Coppins & Wolseley 2002, Cáceres et al. 2007, Rosabal et al. 2010), se ha encontrado que estos organismos muestran patrones ]]> Quercus, que el gradiente vertical (desde la base hasta las ramas de los árboles) de luz y humedad relativa, es el factor más importante en la diferenciación de las comunidades de criptógamas epífitas (líquenes y briófitos). En este estudio algunas especies también tuvieron preferencias por una de las dos especies de Quercus, lo cual podría ser explicado por diferencias en el pH, retención de agua y dureza de la corteza. También se ha encontrado en ]]> et al. 1993, Lücking 1999, Nöske 2004, Nöske & Sipman 2004, Holz & Gradstein 2005).
Marcelli (1992) fue el primero en ]]> de Brasil, y encontró que las comunidades de líquenes responden a parámetros microclimáticos (luz, humedad) y también se correlacionan con características de la corteza del árbol. Komposch & Hafellner (1999, 2000, 2002, 2003), en un bosque húmedo de la parte superior del río Orinoco en Venezuela, confirmaron la existencia de diferentes comunidades de líquenes a diferentes alturas de los árboles. Por otro lado, Cáceres et al. (2007) en un bosque húmedo tropical en el noroeste de Brasil, observaron que la formación de comunidades de líquenes no solamente está determinada por las características de la corteza y por parámetros microclimáticos, sino, en gran parte, por el efecto estocástico de la dispersión de las especies.
El objetivo de este trabajo fue ]]>
Materiales y métodos
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Zona de estudio: El estudio se realizó en la finca Zíngara (coordenadas 3º32’ N-76º36’ W: entre los 1 900-2 000msnm), ubicada en el corregimiento de La Elvira, Municipio de Cali, a 4km de la vereda Km 18 (en la carretera que lleva desde éste corregimiento hasta Dapa), Colombia. Esta finca es propiedad de la familia Giraldo-Gensini y presenta un buen estado de conservación, razón por la cual se han realizado varias investigaciones botánicas y ]]>
Muestreo: Asimismo, se seleccionaron al azar cinco individuos de cinco especies de árboles (Clusia sp., Heliocarpus americanus L., Meriania sp., ]]> Saurauia brachybotrys Turcz. y Schefflera ferruginea (Willd. ex Schult.) Harms) a lo largo de un camino de 100m, el cual cruza el bosque en sentido norte-sur. Las recolectas se realizaron en los meses de junio y julio del 2009, en cuatro salidas de campo. En cada forófito se ubicó un cuadrante de 0.50x0.20m a 1.3m de altura desde la base y en el lado oriental del tronco. Los hongos liquenizados recolectados se colocaron en bolsas de papel para su posterior identificación en el laboratorio. También, se ]]> et al. 2007) (Cuadro 1). La estructura de la corteza fue estudiada en términos de la ]]> 2 y el tamaño medio de éstas.
Dado que a lo largo del camino las condiciones ambientales van a ser diferentes, se procedió a agrupar los árboles tal y como muestra la figura 1. De esta forma se podrá observar si los líquenes presentan una zonación en su distribución. El grupo 1 comprendió a los árboles Clusia 1, 2, 3 y 4, Heliocarpus 2, Meriania 1 y Schefflera 5; el grupo 2 a los forófitos Clusia 5, Heliocarpus 1 y 3, Meriania 2, 3, 4 y 5, Saurauia 5 y Schefflera 1; y el grupo 3 estuvo conformado por Heliocarpus 4 y 5, Saurauia 1, 2, 3 y 4, Schefflera 2, 3 y 4 (Fig. 1).
Para la identificación de los especímenes, se siguieron las claves de líquenes neotropicales de Sipman (2006) y del género Coenogonium de Rivas-Plata et al. (2006). Los especímenes se depositaron en el herbario de la Universidad del Valle (CUVC).
Ahora bien, se empleó estadística descriptiva para resumir y mostrar los patrones de los datos registrados, tanto de las especies encontradas como de los parámetros ambientales y de sustrato medidos. Las variables de respuesta utilizadas fueron la riqueza de especies por forófito o diversidad alfa y la diversidad beta (recambio de especies entre forófitos) (McCune et al. 2002). La diversidad beta fue medida con el índice de disimilitud de Sørensen (McCune et al. 2002). También, se efectuó una curva de acumulación de especies para evaluar la eficiencia del muestreo (McCune et al. 2002). Las comparaciones se evaluaron con pruebas de Kruskal-Wallis al 95% de confianza.
Por consiguiente, se usó un procedimiento de permutación de respuesta múltiple (MRPP) para comparar la composición de especies entre forófitos y entre los tres grupos. Este procedimiento no paramétrico permitió evaluar la hipótesis nula de no diferencias significativas en la composición de especies entre grupos previamente definidos. Para este fin, el método usa una prueba T para establecer si hay diferencias entre los grupos. Se utilizó el índice de disimilitud de Sørensen para el MRPP (McCune et al. 2002).
Para evaluar la preferencia de forófito, los datos se analizaron mediante un escalamiento no métrico multidimensional (NMS) en donde se usó el índice de disimilitud de Sørensen, con el fin hallar asociaciones entre muestras (forófitos) basadas en la composición de especies de líquenes. El análisis se corrió con 100 iteraciones en total, para evaluar la estabilidad se uso un criterio de 0.05 y 20 iteraciones. Además, se realizó un análisis de correlación lineal de Spearman entre las dos primeras dimensiones obtenidas en el NMS y los parámetros que se midieron en cada forófito, para evaluar si los agrupamientos que se encontraron en NMS estaban relacionados con estas variables (McCune et al. 2002). También se efectuó un análisis de especies indicadoras (simulación de Monte Carlo) para identificar las especies de líquenes que son específicas para determinadas especies de forófitos. Igualmente, se usaron 4 999 aleatorizaciones en la simulación de Monte Carlo. Este análisis también se usó para ver si había especies indicadoras para los tres grupos de árboles. Los análisis estadísticos fueron efectuados con el software STATISTICA® 7.0 (Statsoft 2004) y PC-ORD® 5.0 (McCune et al. 2002).
Resultados
Parámetros microclimáticos y de micrositio: La intensidad de luz fue mayor para los individuos de Heliocarpus americanus (promedio 40.9W/m2) y baja para los de Clusia (19.67W/m2) (Cuadro 1). En contraste con los parámetros anteriores, la temperatura ambiental y la humedad relativa, no variaron demasiado entre las especies de forófitos. El pH de la corteza fue más bajo para los individuos de Meriania sp. (promedio de 4.95) y más alto para los de Schefflera ferruginea (promedio de 6.95) (Cuadro 1). El DAP fue más bajo para los individuos de Clusia sp. (0.1054m) y para los individuos de Heliocarpus americanus el más alto (0.3669m) (Cuadro 1).
Al comparar los tres grupos formados para los parámetros microambientales, se encontró que solamente las variables de pH e intensidad de luz presentaron diferencias significativas (Kruskal-Wallis, p<0.05) (Fig. 2). Los grupos 1 y 2 no presentan diferencias significativas para las variables microclimáticas y de micrositio (comparación por parejas de Mann-Whitney, p>0.05), mientras que estos dos grupos si difieren significativamente en las condiciones de luz y pH de la corteza del grupo 3 (Fig. 2). De acuerdo con lo anterior, se tiene que los árboles del grupo 3 presentaron una mayor irradianza y una corteza con mayor pH en comparación a los grupos 1 y 2 (Fig. 2).
Diversidad de especies de líquenes: Se encontraron 69 especies de líquenes en los 25 forófitos estudiados, de los cuales 37 fueron determinados hasta especie, 18 hasta género y 14 no fueron determinados debido a que estaban estériles. Se hallaron 27 géneros agrupados en 16 familias (Cuadro 2). Los géneros con el mayor número de especies fueron Herpothallon (12), Pyrenula (4), Graphis (4), Arthonia, Coenogonium y Phaeographis (3) (Cuadro 2). La curva de acumulación de especies muestra que la riqueza de especies aumenta progresivamente con el número de unidades de muestreo y la curva no tiende a estabilizarse (Fig. 3). El estimador de Jackknife calculó una riqueza de 106 especies de líquenes, lo que indica que el muestreo tuvo una eficiencia del 65%. ]]>
Los individuos 3 y 4 de Saurauia brachybotrys presentaron la mayor riqueza o diversidad alfa de líquenes (11 especies), mientras que el individuo 1 de Heliocarpus americanus mostró la menor riqueza (2 especies) (Cuadro 1). De igual forma, los árboles de S. brachybotrys presentaron la mayor diversidad alfa promedio (8 especies), seguido de los de Clusia sp. (7 especies), mientras que en las otras tres especies de forófitos se encontraron 4 especies de líquenes en promedio (Cuadro 1). El 76% de los forófitos presentaron entre 3 y 6 especies de líquenes (Fig. 4). El 78% de las especies (54) fueron raras, 39 de las cuales se encontraron en un sólo forófito y 15 en dos forófitos (Fig. 4). Por otro lado, la especie sorediado 7 presentó la mayor frecuencia (9 de los 25 forófitos), seguido por sorediado 4 con 6 y Cladonia ceratophylla y Herpothallon sp.2. El grupo 1 y el grupo 3, presentaron la mayor riqueza de líquenes (6 especies en promedio), mientras que el grupo 2 sólo presentó 4 especies de líquenes en promedio (Cuadro 1).
Diversidad beta: Del total de comparaciones por pareja para la diversidad beta, medida como el índice de disimilitud de Sørensen, el 91% estuvieron por encima de 0.7 (Fig. 5A), lo cual indica una alta diversidad beta o heterogeneidad entre forófitos. La diversidad beta entre forófitos de la misma especie fue más baja frente a árboles de diferentes especies (1.00 misma vs. 0.957 diferente). No se encontraron diferencias significativas para la diversidad beta entre las cinco especies de forófitos (Kruskal-Wallis, p=0.324) (Fig. 5B). Sin embargo, se observó que para Clusia sp. fue más baja la mediana del índice de disimilitud de Sørensen (0.77) y más alta para Heliocarpus americanus (0.92) (Fig. 5B). La prueba de Kruskal-Wallis para comparar la diversidad beta de los tres grupos sugiere que no hay diferencias significativas entre estos (p=0.84).
MRPP, NMS y análisis de especies indicadoras: El resultado del MRPP mostró que sólo había diferencias significativas en la composición de especies entre los árboles de Clusia y los de Heliocarpus americanus, Meriania y Saurauia brachybotrys (Cuadro 3). Para los grupos, sólo hubo diferencias significativas entre el grupo 1 y 2, mientras que entre los grupos 2 y 3 no hubo diferencias (Cuadro 3). Hay que indicar que los grupos 1 y 3 presentaron diferencias, aunque no alcanzaron a ser significativas.
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El resultado del NMS muestra que algunos forófitos de la misma especie se agrupan en diferentes regiones del gráfico de la dimensión 1 vs. dimensión 2 del análisis (Fig. 6). En el lado izquierdo se agruparon árboles de Schefflera ferruginea. Los árboles de Saurauia brachybotrys estuvieron más dispersos en el gráfico. En la parte superior se agruparon forófitos de Clusia sp. mientras que en la parte inferior los de Heliocarpus americanus.
El análisis de correlación de Spearman para las dimensiones 1 y 2 del NMS, y los parámetros microambientales medidos, sugieren que los factores intensidad de luz y temperatura estuvieron relacionados positivamente con la dimensión 1, y los parámetros DAP y temperatura estaban relacionados negativamente con la dimensión 2 (Cuadro 4). Los parámetros pH y humedad, no estuvieron correlacionados con las dimensiones del NMS. Así entonces, se tiene que los forófitos que se encuentra en el lado izquierdo (Fig. 6) recibieron baja intensidad de luz y presentaron bajas temperaturas, en comparación con los árboles del lado derecho. De igual forma, los árboles de la parte superior presentaron un DAP y una temperatura baja frente a los árboles de la parte inferior del gráfico (Fig. 6). Los resultados indican que los factores DAP, intensidad de luz y temperatura ambiental, afectan la distribución de las comunidades (composición de especies) de líquenes en la zona de estudio. La riqueza de especies y la diversidad por forófito no estuvieron correlacionadas con las variables microambientales.
El resultado del análisis de especies indicadoras para las cinco especies de forófitos mostró que solamente tres especies de líquenes presentaron preferencias significativas (p<0.05) a ciertos tipos de forófito (Cuadro 5). La especies con preferencia por el ]]> Arthonia microsperma (hacia Meriania), Cladonia ceratophylla y sorediado 8 (hacia Clusia). De igual forma, para los tres grupos formados a lo largo del camino, únicamente siete especies de líquenes mostraron preferencias marginales (p<0.1) por ciertos forófitos y para dos fueron significativas (Cuadro 5). Las especies Arthonia microsperma ]]> Cladonia ceratophylla (grupo 1), sorediado 7 (grupo 2), Graphis adpressa (grupo 1), Herpothallon rubrocinctum (grupo 1), Ocellularia clandestina (grupo 1) y Phaeographis brasiliensis (grupo 1) presentaron preferencias marginales para los grupos señalados en paréntesis, mientras que sorediado ]]> Thelotrema leucomelanum mostraron preferencias significativas por el grupo 1 (Cuadro 5).
Discusión
La diversidad alfa ]]> et al. (2007) en Brasil (8.6 especies) y con el de Nöske (2004) (25 especies) en Ecuador, aunque hay que aclarar que el tamaño de la unidad de muestreo fue más amplio para estos lugares. La diversidad beta fue alta comparada con otros estudios (Wolf 1993, Nöske 2004). Así entonces, se tiene que en la finca Zíngara la diversidad beta contribuyó más a la diversidad general que la diversidad ]]> et al. (2007) en Brasil y contrastan con estudio de Nöske (2004) en Ecuador, en el que la diversidad alfa tuvo la mayor contribución. La alta diversidad beta puede ser explicada por el método de muestreo empleado, el cual hace énfasis en recolectar microlíquenes e identificarlos hasta el nivel de especie, con lo cual se encuentran muchas especies raras, inconspicuas, crípticas y estériles, y aumentan de esta forma la heterogeneidad entre muestras (Komposch & Hafellner 2000, ]]> et al. 2007). Además, en los bosques montanos es difícil detectar los microlíquenes por la alta cobertura de otros epífitos, por lo cual se incrementa el número de especies raras. De esta forma, estos resultados contribuyen a la idea de que en los trópicos el componente más importante en la diversidad total de los microlíquenes es la diversidad beta (Montfoort & Ek 1990, Wolf 1993, Komposch & Hafellner 2000, Cáceres et al. 2007).
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Otra explicación al número alto de especies raras es la alta heterogeneidad ambiental dentro de los bosques húmedos tropicales, lo cual genera una alta disponibilidad de microhábitats (Gradstein et al. 1996). De esta forma, es de esperar que la distribución de los líquenes esté restringida a algunas zonas del bosque ]]> et al. 2008). Este patrón de distribución de los líquenes también explica la baja eficiencia del muestreo que evidencia la curva de acumulación de especies, pues se requeriría muestrear un alto número de árboles en diferentes microhábitats para encontrar el mayor número de especies de líquenes (Gradstein et al. ]]> et al. 2008).
Ahora bien, al tener en cuenta el resultado del MRPP y del NMS, y los parámetros microclimáticos y de sustrato, es probable que las diferencias en la composición de especies encontradas sean producto de un gradiente ambiental (principalmente DAP e intensidad de luz). Esto coincide con los resultados de estudios en la cordillera central de ]]> et al. 2008). Similares resultados han sido reportados por otros autores, quienes han observado que las variables irradianza, humedad relativa, contenido de nutrientes del sustrato y estructura de la corteza, afectan la distribución de las comunidades de líquenes en los árboles (Cornelissen & ter Steege 1989, Wolf 1993, Holz 2003).
]]> La diversidad alfa no estuvo relacionada significativamente con ninguna de las variables estudiadas. Este último resultado se debe probablemente a que en los bosques montanos las comunidades de líquenes, además de estar influenciadas por los factores ambientales, interactúan con briófitos, helechos y angiospermas, los cuales influencian la riqueza y la composición de las comunidades liquénicas junto con las condiciones de microhábitat (Kelly et al. 2004). ]]> et al. 2004, Cáceres et al. 2007).
Con base en los resultados del ]]> et al. 2007). Esto puede deberse a que la alta diversidad vegetal presente en el trópico podría obscurecer tales preferencias de forófito, y en lugar de adicionar, mitigar la variación en las características de la corteza, lo cual causa una ]]> en los bosques tropicales patrones menos evidentes de líquenes con preferencia de forófito que los reportados para los bosques templados (Cáceres et al. 2007). También se asume que las preferencias de forófito reducen la probabilidad de establecimiento exitoso de un liquen, en donde se considera que la dispersión de las diásporas es en gran parte estocástica y la alta diversidad de árboles ]]> et al. 2007).
En conclusión, no se observó especificidad de forófito de los líquenes cortícolas, sino que las condiciones microclimáticas y de sustrato influenciaron la composición de especies de líquenes, principalmente la ]]>
Agradecimientos
A Manuel y Jorge Giraldo por permitir colectar líquenes en la Finca Zíngara. Al laboratorio de biología de la Universidad del Valle por el préstamo de los equipos y de los laboratorios para la realización de este trabajo.
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*Correspondencia a: Edier Soto Medina & Ana Bolaños Rojas: Universidad del Valle, Facultad de Ciencias Naturales, Departamento de Biología, Cali, Colombia, Calle 13 N.º 100-00; crisbol123@gmail.com, ediersot@gmail.com
Robert Lücking: Departamento de Botánica, The Field Museum, Chicago, IL 60605, USA; rlucking@fieldmuseum.org
1. Universidad del Valle, Facultad de Ciencias Naturales, Departamento de Biología, Cali, Colombia, Calle 13 N.º 100-00; crisbol123@gmail.com, ediersot@gmail.com
2. Departamento de Botánica, The Field Museum, Chicago, IL 60605, USA; rlucking@fieldmuseum.org
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Recibido 17-V-2011. Corregido 15-IX-2011. Aceptado 18-X-2011.