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Abstract

Mites of the family Klinckowstroemiidae establish an association with beetles of the family Passalidae known as phoresy. In order to obtain information about this association, we analyzed the relationship between mites of the family Klinckowstroemiidae and ]]> Odontotaenius zodiacus has been found ]]> Klinckowstroemia. Besides, Klinckowstroemia valdezi is associated with five species of passalids. Furthermore, two and even three different species of mites have been found on one host beetle (synhospitality). The lack of congruence between the phylogenies of the mites and that of the beetles indicates that a process of co-adaptation by colonization is going on, because the association is due to the resources that passalid beetles ]]>

Key words: Klinckowstroemia, ]]> synhospitality, Passalidae.

Resumen

Realizamos un análisis de la relación que existe entre los ácaros Klinckowstroemiidae ]]> Odontotaenius zodiacus que presentó a siete especies de Klinckowstroemia asociadas, y por otro lado, Klinckowstroemia valdezi se encuentra asociada a cinco especies de pasálidos. Además, dos o hasta tres especies de ácaros se encontraron sobre un coleóptero huésped (synhospitality). ]]>

]]> Palabras clave: Klinckowstroemia, coadaptación, simbiosis, foresia.

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Los organismos se relacionan entre sí, de tal manera que estableciendo diferentes tipos de ]]>

Los ácaros de ]]>

En algunos casos, la relación entre poblaciones de dos especies llega a ser tan estrecha que cada una de ellas ejerce una fuerza selectiva sobre la otra, por lo que en cada especie se originan respuestas adaptativas a esta interacción ecológica, conocida como coevolución (Ehrlich & Raven 1964). La evolución de ]]>

La coespeciación nos describe los patrones de asociación geográfica y/o ]]>

La coadaptación se ]]> afectan o se han afectado genética o ecológicamente. Existen tres modelos para explicar la coadaptación: 1) la coespeciación alopátrida, 2) la colonización y 3) la exclusión (Morrone 2001). La coespeciación alopátrida constituye la hipótesis nula para los estudios de coadaptación, en donde se predice que habrá congruencia entre las filogenias de los huéspedes y los asociados; la asociación entre dichos linajes se debe a la presencia de algún recurso en los ]]>

Actualmente, la familia Klinckowstroemiidae contiene cuatro géneros y 36 especies (Villegas-Guzmán 2010); se conocen solamente los adultos y estos se han recolectado exclusivamente asociados con coleópteros de la familia Passalidae. Los ]]>

El objetivo de este trabajo es determinar si existe algún tipo de proceso coadaptativo o coevolutivo que explique la relación simbiótica entre los ]]>

Materiales y métodos

Se recolectaron pasálidos dentro y debajo de troncos en descomposición, todas las ]]> et al. (1997). No se realizó un método de muestreo específico, sino que se buscaron troncos en descomposición, que es donde habitan los pasálidos, en diferentes localidades. Chiapas: Ejido Benito Juárez (15°05.966’ N - 92°08.600’ W), 1 687m. Hidalgo: 2km carretera Federal crucero Tianguistengo (20°40.413’ N - 98°40.255’ W), 2 080m. 2km Mojonera-Tizapan, Zacualtipan (20°38.107’ N- 98°35.981’ W), 2 019m. 2km E Acaxochitlán (20°08.500’ N - 98°10.740’ W), 2 214m. Ejido Atepixco, ]]>
Los ejemplares fueron transportados a la Colección Nacional de Ácaros (CNAC) del Instituto de Biología de la UNAM, donde los ácaros fueron removidos con pinzas de punta fina bajo el microscopio estereoscópico. Los ácaros fueron almacenados en frascos con alcohol al 80%. Algunos de ellos fueron aclarados con lacto-fenol y montados con líquido de Hoyer para su posterior identificación. Los pasálidos fueron depositados en la Colección Entomológica del Instituto de Ecología, Xalapa (IEXA), donde otros ejemplares depositados fueron revisados para buscar klinckowstroémidos y otros ácaros. Los ácaros están depositados en la CNAC. Los coleópteros y ácaros fueron determinados hasta nivel específico con ayuda de bibliografía especializada.

Resultados

Se revisaron un total 1 150 pasálidos, de los cuales solo 758 presentaron ácaros. Los ejemplares fueron recolectados de 167 localidades, provenientes de siete estados de la República Mexicana: 65 de Hidalgo, 51 de Oaxaca, 27 de Chiapas, 19 de Veracruz, 2 de Yucatán, 2 de Guerrero y 1 de Quintana Roo. Dichos huéspedes pertenecen a 53 especies de 15 géneros de Passalidae. Del total de huéspedes analizados solamente se encontraron klinckowstroémidos adultos en 168 pasálidos (14.6%), pertenecientes a 28 especies de 15 géneros.

La especie con la mayor cantidad de ejemplares con ácaros fue Odontotaenius zodiacus (Truqui) con una prevalencia del 75% y una intensidad promedio de 9.02, seguida por Proculejus hirtus (Truqui) con 73% y 5.88, respectivamente (Cuadro 1). Estos valores dependen del número de coleópteros con ácaros, debido a la observación que se hizo en los pasálidos con pocos ejemplares revisados [Pseudacanthus sp. y Proculus goryi (Melly)] presentaron los mayores valores de prevalencia e intensidad promedio, puesto que todos los ejemplares revisados tenían ácaros en abundante cantidad.
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En Odontotaenius zodiacus se ]]> Proculejus brevis y Heliscus eclipticus se encontraron cuatro y tres especies, respectivamente. Verres af. intermedius, Proculejus hirtus, Oileus nonstriatus, O. rimator, O. bifidus y Pseudacanthus sp., presentaron dos especies de klinckowstroémidos cada una. En los 168 pasálidos fueron encontrados 1 200 ácaros (621♀♀ y 579 ♂♂) de Klinckowstroemia Baker & Wharton (Villegas-Guzmán 2010) con un promedio de 7.2 ácaros por pasálido. La abundancia de ácaros forontes varía de uno a 41 por huésped. En siete huéspedes se concentraron más del 62% de las especies de klinckowstroémidos encontradas: Odontotaenius zodiacus (41%), Proculejus hirtus (8.5%), Verres af. intermedius (3.7%), Oileus bifidus (3.4%), Proculus goryi (2.5%), Odontotaenius yucatanus (1.7%) y Proculejus brevis (1.6%). El número de forontes encontrado en estas especies, tiene relación con el número de huéspedes revisado, O. zodiacus y P. hirtus fueron las especies con el mayor número de ejemplares revisado (Cuadro 1).

La mayoría de los ácaros se encontraron en el alcohol (80.4%) donde fueron colocados los pasálidos, sin embargo, algunos coleópteros ]]> Cuadro 2); así como en el detritus que mantiene el pasálido entre sus mandíbulas. Debido a que la mayoría de los ácaros se encontraron en el alcohol, es muy probable que estos estaban realizando foresia activa, es decir, se sujetaban con sus patas a las ]]>

En total se identificaron 19 especies de Klinckowstroemia, de las cuales 14 resultaron ser nuevas para la ciencia (Villegas-Guzmán et al. 2009, Villegas-Guzmán et al. 2011) y cinco son especies previamente descritas. En 18 de los 168 pasálidos revisados, se encontraron dos especies de Klinckowstroemia por hospedero, esta asociación es conocida como synhospitality, que consiste cuando dos o más especies relacionadas se encuentran juntas en el mismo huésped (Eichler 1966). El término synhospitality ]]>

Las especies de Klinckowstroemia están organizadas en dos grupos basados en el tamaño: el de las especies grandes y el de las especies pequeñas. En los ]]> synhospitality, generalmente se encontraron juntas una especie pequeña (650-870μm) y una grande (900-1 350μm). En seis de estos, la especie de menor tamaño fue Klinckowstroemia victoriae Rosario & Hunter. En un otro se encontraron Klinckowstroemia bifurcata Villegas-Guzmán et al., K. hunteri ]]> et al. y K. valdezi Villegas-Guzmán et al., asociados con el mismo ejemplar de Odontotaenius zodiacus, las dos primeras son de tamaño similar (grande), mientras que la última es de tamaño pequeño (Cuadro 3). Otro ejemplo de esta relación es el grande K. ]]> Rosario & Hunter y el pequeño K. pennula Villegas-Guzmán et al., los cuales fueron encontrados asociados con Oileus bifidus. Solamente en un caso se encontraron ácaros del mismo tamaño juntos, ambos pequeños, K. pennula y K. melissae ]]> et al., asociados a un ejemplar de Pseudacanthus sp.

En diez ocasiones se recolectaron pasálidos de un grupo familiar. En una misma localidad se encontraron dos familias de P. brevis, una con dos ejemplares y la otra ]]> K. santibanezi; en la otra familia tres de los cuatro ejemplares estaban asociados a la misma especie de ácaro. En otra familia, se encontraron seis ejemplares de O. bifidus (Cuadro 3), cinco de los cuales presentaron K. candidoi (especie grande) y K. pennula (especie pequeña). Estas observaciones nos ]]> i. e. un grupo familiar, comparten las mismas especies de ácaros sobre ellos, o, que los ácaros que ocupan una red de galerías aprovechan a los pasálidos que las construyeron para dispersarse a un hábitat nuevo.

En algunas ocasiones ]]> et al. 2008). Tal es el caso de la familia compuesta por dos ejemplares de V. agnoscendus ]]>

Al comparar la filogenia de los géneros neotropicales de Proculini y de Passalini (Boucher 2005) con la filogenia de la familia Klinckowstroemiidae (Villegas-Guzmán 2010), encontramos que no hay congruencia entre la filogenia de los huéspedes (coleópteros) y la de los ]]> Odontotaenius con siete especies de ácaros asociadas las cuales no pertenecen a un clado monofilético, y otro es Oileus que presenta cinco especies de ácaros asociadas y estas tampoco forman un clado monofilético (Fig. 1). Por otra parte, una ]]> K. ballesterosi y K. valdezi tienen como huéspedes a tres géneros de pasálidos, que no pertenecen a un clado monofilético (Fig. 2), mientras que K. pennula se encuentra asociada con cuatro géneros de pasálidos que tampoco están cercanamente relacionados entre sí, así como K. ]]> , el ácaro con el mayor número de huéspedes, con cinco géneros (Fig. 2).

Discusión

Los adultos de las ]]> Klinckowstroemia habitan en las madrigueras de los pasálidos, los estados inmaduros se desconocen, donde encuentran las condiciones adecuadas para su desarrollo, además emplean al huésped como su medio de dispersión, con el que establecen una relación forética. Ahora bien, se encontró que no existe especificidad entre una especie de ácaro con alguna especie de pasálido, sino que una especie de Klinckowstroemia ]]> K. valdezi, Klinckowstroemia ballesterosi Villegas-Guzmán et al., Klinckowstroemia santibanezi Villegas-Guzmán et al., y K. pennula, cada una de ellas encontrada en cuatro especies de huésped, mientras que Klinckowstroemia rectimarginata ]]> et al., y Klinckowstroemia reyesi Rosario y Hunter están asociadas con tres y siete especies de pasálidos respectivamente (Cuadro 2), mientras que Klinckowstroemia concava Rosario y Hunter, y K. victoriae, se han encontrado asociadas con cinco.
]]>
También ocurre que en una especie de huésped pueden encontrarse varias especies de klinckowstroémidos, en Odontotaenius zodiacus se hallaron a siete especies (Cuadro 2); mientras que en Proculejus brevis y Heliscus eclipticus se descubrieron cuatro y tres especies de ]]> Klinckowstroemia se encontraron asociadas con 28 especies de pasálidos, la mayoría de ellos perteneciente a Proculini (24 especies) y el resto a Passalini (4 especies). Seis de estas especies de pasálidos habían sido previamente referidas como huéspedes del género Klinckowstroemia, y el resto (22 especies) representan nuevos registros de huéspedes; O. rimator ]]> Klinckowstroemia grabowskii Chernoff & Pope, es un nuevo huésped para Klinckowstroemia scotti Rosario & Hunter y Klinckowstroemia candidoi Rosario & Hunter.

Por lo anterior, se concluye que no ]]> Klinckowstroemiidae y los coleópteros Passalidae. Los ácaros establecen la relación simbiótica con los pasálidos por los recursos generalizados que estos le brindan: transporte, alojamiento y posiblemente comida, y no específicamente por el huésped. Sin embargo, la relación simbiótica está restringida a nivel de estas dos familias de artrópodos, los adultos de las especies ]]> se descarta que dependan de alguna forma del contenido que los pasálidos generan dentro de sus galerías (madrigueras), lo que vendría a reforzar la relación forética establecida entre estos dos grupos de organismos.

]]> Debido a que los pasálidos tienen hábitos subsociales, se puede encontrar en su nido a una pareja de adultos con toda su descendencia. Lo cual ocasiona que los adultos integrantes del grupo familiar pueden compartir sus ácaros asociados. Esto no es válido para los integrantes de un grupo familiar, únicamente, sino también para los pasálidos habitantes del tronco, puesto que se conoce que un mismo tronco puede estar habitado por cuatro o cinco especies de pasálidos (Reyes-Castillo & Halffter 1984). Por ejemplo, en ]]> Pseudacanthus sp., dónde ambos coleópteros presentaron a K. pennula y K. melissae (ambas pequeñas) (Cuadro 3); mientras que el otro pasálido, Vindex agnoscendus, probablemente habitaba en una galería cercana, pero independiente no presentó klinckowstroémidos. Sin embargo, los tres pasálidos ]]> Klinckowstroemia puede encontrarse en diferentes especies de pasálidos.

Consideramos que el ]]> pueden aportar ácaros foréticos diferentes a la nueva red de galerías donde sus ]]>

El hecho de que las filogenias ácaro y pasálido no guarden congruencia indica que no se está llevando a cabo un proceso coevolutivo sino uno de coadaptación por colonización. Esto es, que la asociación entre los ácaros y los coleópteros se ]]> et al. 2008). Los ácaros están realizando la foresia activa sobre los pasálidos, esto es evidente al encontrar solamente adultos; de acuerdo con ]]>

La distribución de las especies de Klinckowstroemia se encuentran en un intervalo altitudinal ]]> K. rectimarginata y K. oconnori Villegas-Guzmán et al., esta última de Panamá, que se encuentran en altitudes menores de los 1 000m. Los klinckowstroémidos mexicanos tienen un patrón de distribución mesoamericano de montaña, lo que coincide con la distribución de sus especies huésped, que en su mayoría pertenecen a Proculini, grupo predominantemente montano ]]> presenta un conjunto significativo de especies endémicas de pasálidos, propias en varios de los sistemas montañosos mexicanos (Reyes-Castillo et al. 2006). Consideramos que se deben realizar estudios que profundicen en el conocimiento de las relaciones entre pasálidos y ácaros, así como realizar la búsqueda de los estados inmaduros de ]]> Klinckowstroemia, que nos ayuden a determinar su ciclo de vida.

Agradecimientos

Los autores agradecen a ]]>
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Referencias

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*Correspondencia a: Gabriel A. Villegas-Guzmán &Tila M. Pérez: Colección Nacional de Ácaros, Departamento Zoología, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado Postal 70-153, Ciudad Universitaria, 04510 México, D.F.; gabrvill@yahoo.com, tilam@ibiologia.unam.mx
Oscar F. Francke: Colección Nacional de Arácnidos, Departamento Zoología, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado Postal 70-153, Ciudad Universitaria, 04510 México, D.F.; offb@ibiologia.unam.mx
Pedro Reyes-Castillo: Instituto de Ecología, A.C. Apartado Postal 63, 91000 Xalapa, Veracruz, México; pedro.reyes@inecol.edu.mx
Gabriel A. Villegas-Guzmán: Laboratorio de Entomología, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, IPN, Departamento de Zoología, Prolongación de Carpio y Plan de Ayala s/n, Col. Santo Tomás, C.P. 11340, México D.F.

1. Colección Nacional de Ácaros, Departamento Zoología, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado Postal 70-153, Ciudad Universitaria, 04510 México, D.F.; gabrvill@yahoo.com, tilam@ibiologia.unam.mx
2. Colección Nacional de Arácnidos, Departamento Zoología, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado Postal 70-153, Ciudad Universitaria, 04510 México, D.F.; offb@ibiologia.unam.mx
3. Instituto de Ecología, A.C. Apartado Postal 63, 91000 Xalapa, Veracruz, México; pedro.reyes@inecol.edu.mx
Correspondencia. Dirección actual: Laboratorio de Entomología, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, IPN, Departamento de Zoología, Prolongación de Carpio y Plan de Ayala s/n, Col. Santo Tomás, C.P. 11340, México D.F.