*Dirección para correspondencia

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Abstract

Seasonal changes in the dorsal coloration in the lizard Aspidoscelis costata costata (Squamata: Teiidae). Color and color patterns in animals are important characteristics that bring protection, by dampening the ability of predators that depend on their sight to detect their preys. In lizards, the dorsal coloration plays a key role in communication of intraspecific signals such as social cues. In this study, we evaluated the seasonal changes in the dorsal coloration of the wide foraging lizard A. costata costata, in Tonatico, State of Mexico, Mexico. The seasonal evaluation included: the rainy season from mid June to mid September (can also include the end of May to early October); and the dry season for the rest of the year. The dorsal coloration of A. costata costata and their microhabitats were evaluated by contrasting the color pattern with an identification guide and the control colors of Pantone®, during 11 samplings carried out from February-October 2007. Individual lizard analysis recorded snout-vent length, sex and stage (juveniles and adults). Besides, all animals were marked by toe-clipping, allowing to distinguish dorsal coloration between seasons, sex and stage. A total of 95 lizards were analyzed (53 and 42 for the dry and rainy seasons respectively). We found that the dorsal coloration in A. costata costata varies seasonally and with microhabitats: during the dry season individuals show a brown coloration whereas during the rainy season becomes greener, as the background dominant vegetation color. The results of the present study suggest that: 1) the variation in dorsal coloration in A. costata costata plays an important role in the survival (by cryptic camouflage) of this widely foraging species; 2) the changes in the dorsal coloration of A. costata costata are individually expressed traits, since the coloration of the same lizard is either brown or green depending on the season; and 3) the cryptic functions of the dorsal coloration in widely foraging species have been largely underestimated. We discuss the possible influence of the changes in coloration in an habitat that changes drastically between both dry and rainy seasons.

Key words: Squamata, Teiidae, Aspidoscelis costata costata, reptilian coloration.

Resumen

En lagartijas la coloración corporal es importanteen la comunicación así como en la protección contra los depredadores. Con el uso de una guía Pantone®, se analizó el cambio estacional en la coloración dorsal y los microhábitats de Aspidoscelis costata costata, una lagartija de amplio forrajeo que habita un ambiente (en el Estado de México, México) que cambia drásticamente de apariencia entre sequía y lluvias. Se analizó la dependencia de la coloración dorsal de acuerdo a la estación, sexo y estadio de desarrollo. Los resultados indican que la lagartija A. costata costata presenta una coloración dorsal similar al sustrato en cada estación: parda en sequía y principalmente verde en lluvias. Este estudio sugiere: 1) Que la variación en coloración dorsal con funciones crípticas, como la registrada en A. costata costata, puede resultar importante en la supervivencia de especies de amplio forrajeo; 2) Que el cambio en la coloración dorsal en A. costata costata es a nivel individual, ya que un individuo presente en ambas estaciones manifiesta una coloración dorsal parda en la estación de sequía y una coloración dorsal verde en la estación de lluvias y 3) Que la coloración dorsal, con funciones crípticas, está subestimada en especies de amplio forrajeo.

Palabras clave: Squamata, Teiidae, Aspidoscelis costata costata, coloración en reptiles.

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La intensa depredación en lagartijas ha promovido una amplia diversidad de mecanismos para contrarrestar sus efectos. La cripsis y la coloración disruptiva ]]> et al. 2001, Cuthill et al. 2005, Merilaita & Lind 2005). Este mecanismo aparentemente está influenciado por la selección natural ]]> et al. 1998, Zug et al. 2001, Martín 2002, Pianka & Vitt 2003, Stuart-Fox et al. 2004). ]]> et al. 2001, Cuthill et al. 2005, Merilaita & Lind 2005).

El cambio de color es una respuesta flexible, que ha recibido relativamente escasa atención por la dificultad que presenta para cuantificarse. Sin embargo, éste puede ser un mecanismo particularmente efectivo, ya que permite a los animales alterar su apariencia en respuesta a condiciones ambientales cambiantes (Cooper & Greenberg 1992, Stuart-Fox et al. 2006) o por la influencia de depredadores potenciales (Macedonia et al. 2000, Cooper & Greenberg 1992). Además, existen otras funciones de la coloración en los reptiles además de la cripsis, como la comunicación intrasexual (Martín & Forsman 1998, ]]> relacionadas con el estadio de desarrollo (Creer 2005). Por otra parte, el tipo de forrajeo empleado por un animal, también está relacionado con sus presas y sus depredadores (Huey & Pianka 1981). Las lagartijas del género Aspidoscelis están clasificadas como especies de amplio forrajeo. Esto indica que los individuos buscan activamente a sus presas y cuentan con huidas rápidas como principal mecanismo ]]>

El análisis de los patrones de coloración dorsal en el género Aspidoscelis se utilizó inicialmente para resolver problemas taxonómicos (Duellman & Zweifel 1962, Zweifel 1965, Taylor & Caraveo 2003), y recientemente se han registrado aspectos ecológicos (Rosenblum ]]> Aspidoscelis, no ha sido analizada a fondo debido probablemente a su modo de forrajeo. Sin embargo, aun cuando probablemente la cripsis no sea el principal mecanismo de protección, puede ser una forma de maximizar su supervivencia al reducir el riesgo de detección o disminuir los gastos de energía necesarios al realizar huidas rápidas. En el presente estudio se analizó el cambio estacional en la coloración dorsal y en la coloración de los ]]>

Materiales y Métodos

Área de estudio: La zona de estudio se encuentra en el kilómetro diez de la carretera 55 (18°45’ N - 99°37’ O), en la localidad llamada El Zapote dentro del municipio de Tonatico, Estado de México, México, a una altitud entre 1 500 y 1 600m. El clima es semicálido húmedo. La época lluviosa se presenta de mediados de junio a mediados de septiembre, con variación interanual que va de final de mayo a inicio de octubre. Durante el estudio, las estaciones de sequía y de lluvia se separaron por la primera lluvia abundante que se presentó el 21 de mayo 2007 (ver adelante los muestreos ]]>

Muestreos e información registrada: De febrero-octubre 2007 se realizaron 11 muestreos de dos días cada uno: I y II en febrero, III y IV en marzo, V y VI en ]]>

Asignación de la coloración dorsal y coloración del sustrato: Con base en ]]>
]]> observador pudiera apreciar la mayor parte de la superficie dorsal de la lagartija y se registró el color de la guía Pantone® que coincidía con la parte dorsal de la lagartija.

Se consideró como el sustrato a la cubierta vegetal (viva o muerta) existente sobre el ]]> color que coincidiera. Todas las valoraciones fueron hechas por la misma persona.

Los datos de coloración dorsal, se analizaron con una prueba de X², para identificar la dependencia-independencia de la coloración de las lagartijas (todas las categorías de color identificadas) respecto a las estaciones, el sexo y el estadio de desarrollo. La dependencia de la coloración del sustrato y la estación se analizó ]]> 2 por estación. Algunas lagartijas fueron observadas en sitios en los cuales el sustrato estaba desprovisto de vegetación. Estos datos no se incluyeron en los análisis, pero se calculó la probabilidad de presencia de las lagartijas en los microhábitats de ese tipo, mediante una división del total de lagartijas capturadas entre la frecuencia de
observación en este tipo de ]]>

Resultados

Durante los 11 muestreos realizados (siete en sequía y cuatro en lluvias) se capturaron 117 lagartijas (64 en sequía y 53 en lluvias). Cabe señalar ]]>

Los resultados indicaron dos grupos ]]>

Variación estacional en la coloración dorsal: Los análisis revelaron que la coloración dorsal de las lagartijas es dependiente de la estación (X² =144.61, gl=1, p=6.02X10^-15). Las lagartijas que se encontraron en la estación de sequía presentaron una coloración dorsal parda, mientras que las capturadas en la época lluviosa presentaron, en su mayoría, una coloración dorsal verde (Fig. 1A). Los colores claros se encontraron en el periodo final de la estación de sequía (pardo claro) y al principio de la estación lluviosa (verde claro), así como al finalizar la estación lluviosa.

De la misma forma que la coloración dorsal de los individuos, la coloración del ]]> 2=40.96, gl=1, p=1.20X10^-12). El sustrato presente en la estación de sequía fue de color pardo, mientras que el de la estación lluviosa fue predominantemente de color verde (Fig. 1B). Con base en los resultados del cambio estacional de la coloración en las lagartijas y el sustrato, se infiere que las lagartijas presentan una coloración dorsal que coincide con el sustrato en el que se encuentran en las dos ]]>

Se obtuvieron cuatro recapturas de lagartijas en diferente estación, de las cuales el 100% cambiaron su color dorsal de pardo a verde. Con lo que se ]]>

Variación en la coloración dorsal de acuerdo al sexo: Al considerar hembras (n=44) y machos (n=51) de ambas estaciones se encontró dependencia de la coloración dorsal con respecto al sexo de las ]]> 2=7.19, gl=1, p=0.02). Las hembras mostraron una tendencia a presentar un color dorsal verde. Sin embargo, por estación los análisis indicaron que no hay dependencia de la coloración dorsal con respecto al sexo para la estación lluviosa (X²=2.78, gl=1, p=0.19), ni para la estación de sequía (donde todos los individuos presentaron una coloración dorsal parda).
]]>
Variación en la coloración dorsal de acuerdo al estadio de desarrollo: De manera similar, al considerar jóvenes (n=36) y adultos (n=59) de ambas estaciones se encontró que la coloración dorsal depende del estadio de desarrollo (X²=7.5, gl=1, p=0.02). Los jóvenes tienden a ser de color pardo. Sin embargo, al considerar los datos por ]]>

Discusión
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Variación estacional en la coloración dorsal: Las lagartijas del género Aspidoscelis están reconocidas como forrajeras activas por lo que, en lugar de la cripsis, cuentan con la  huida rápida como principal táctica de escape de sus depredadores (Schall & Pianka 1980, Wright & Vitt 1993). Sin embargo, el cambio de coloración ]]> A. costata costata sugiere que la cripsis puede ser importante aún en especies de amplio forrajeo.

La región dorsal de las lagartijas es una zona expuesta a la vista de depredadores (i. e., Masticophis en el caso de A. costata costata, ]]> et al. (2004, 2006), la coloración de la región dorsal puede estar influenciada por la selección natural y por tanto ofrecer protección contra la detección de los depredadores. Una lagartija de amplio forrajeo debe moverse constantemente en busca de recursos (Schall & Pianka 1980, Wright & Vitt 1993); por ello una huida rápida en combinación con una apariencia críptica en A. costata costata, podría ser más ]]> et al. 1998, Martín 2002). Resultaría importante conocer si la coloración dorsal críptica de A. costata costata puede conferir alguna ventaja ante sus presas, como ortópteros, ]]>

En Tonatico el 21 de mayo 2007 (año del estudio) marcó el inicio de la estación de lluvias y una semana antes y una semana después se realizaron muestreos. La evidencia de campo indica claramente que el inicio de la estación lluviosa coincide con el cambio en la coloración ]]> A. costata costata. El 100% de las lagartijas en la semana previa al 21 de mayo presentaron una coloración dorsal parda, mientras que en la semana posterior solo el 20% conservaba dicha coloración. Este hecho sugiere que: 1) existe una fuerte presión sobre la coloración dorsal críptica de A. costata costata, en especial durante la época de sequía donde existe una menor cobertura ]]> A. costata costata modifica su apariencia para adoptar dos coloraciones que coinciden en alto grado con la coloración del ambiente lo que le permite tener actividad en ambientes visualmente muy diferentes sin disminuir su grado de cripsis.

Un aspecto adicional del cambio estacional en la coloración dorsal de A. costata costata es que sucede a nivel individual, ya que cuando un individuo sobrevive entre estaciones manifiesta ambas coloraciones. Prueba de ello fueron cuatro recapturas que cambiaron su coloración dorsal de pardo a verde entre las estaciones de sequía y lluvia, respectivamente. El ]]> et al. 2006).

Variación en la coloración dorsal de acuerdo al sexo: Los machos de A. costata ]]> tendieron a presentar una coloración dorsal parda (76.5% de los individuos), mientras que las hembras no presentan tendencia hacia alguna coloración. La dependencia de la coloración dorsal respecto al sexo parece deberse a una diferencia en la cantidad de individuos capturados por estación. Los machos se capturaron más frecuentemente en la estación en la que se presenta la coloración parda, mientras que el número de las hembras capturadas entre estaciones es similar. Lo anterior, provocó un sesgo hacia machos pardos. Los resultados sugieren ]]> A. costata costata no se relacionan con un dimorfismo sexual como el que existe en LHC, peso y proporciones corporales (Aguilar-Moreno et al. 2010). Lo anterior difiere de lo registrado en otras lagartijas donde el color está relacionado con el sexo de los individuos en aspectos de reproducción (Galán 2000) y sociales (Martín & Forsman 1998, Aragón 2001) y es posiblemente regulado por niveles hormonales ]]> A. costata costata hembras gestantes están presentes durante ambas estaciones (Hernández-Hernández 2010), por lo que una coloración dorsal críptica puede promover una ventaja adicional para presentar el mayor tamaño de nidada y un elevado esfuerzo reproductor (Pérez-Almazán 2007, 2010).

]]> Variación en la coloración dorsal de acuerdo al estadio de desarrollo: No se registró dependencia de la coloración dorsal de acuerdo al estadio de desarrollo al analizar cada estación por separado. Sin embargo, al considerar ambas estaciones existe dependencia de la coloración dorsal respecto al estadio. Ya que los individuos jóvenes se encuentran en mayor número durante la estación de sequía, esto promueve un sesgo hacia una ]]> A. costata costata (Hernández-Hernández 2010), y 2) la forma de agrupar los datos en los análisis (al igual que en el caso de la ]]> A. costata costata como sucede en otros reptiles (Creer 2005, Wilson et al. 2007). La sustitución de las líneas por puntos y barras en la región dorsal y la adquisición de coloración ventral y gular son cambios ontogenéticos ]]> A. costata costata (Hernández-Gallegos, en prep.), hecho que ha sido registrado en diferentes especies del género Aspidoscelis (Duellman & Zweifel 1962).

Finalmente, la coloración dorsal de A. costata costata tiene ]]> i. e., ultraestructurales, fisiológicos, ecológicos, experimentales) que permitan conocer los factores proximales responsables del cambio de coloración dorsal en los individuos de A. costata costata.

Agradecimientos

A los proyectos UAEMéx 2295/2006, 2620/2008, 3042/2011 por el apoyo financiero para Oswaldo ]]>
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Referencias

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*Correspondencia: ]]> Oswaldo Hernández-Gallegos: Centro de Investigación en Recursos Bióticos, Facultad de Ciencias, Universidad Autónoma del Estado de México, Instituto Literario 100, Toluca Centro, Estado de México, México, C. P. 50000; ohg@uaemex.mx
Hublester Domínguez-Vega: Centro de Investigación en Recursos Bióticos, Facultad de Ciencias, Universidad Autónoma del Estado de México, Instituto Literario 100, Toluca Centro, Estado de México, México, C. P. 50000;hdvar83@yahoo.com.mx

1Centro de Investigación en Recursos Bióticos, Facultad de Ciencias, Universidad Autónoma del Estado de México, Instituto Literario 100, Toluca Centro, Estado de México, México, C. P. 50000; ohg@uaemex.mx, hdvar83@yahoo.com.mx