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Abstract

Seasonal variations of community structures phytoplankton in groundwater discharge areas along the Northern Yucatán Peninsula coast. The highly touristic Yucatán Peninsula is principally constituted with coastal marine environments. Like other coastal areas, this has been affected by the increase of waste water discharge, hydrological modifications and land use changes in the area. The phytoplankton community structure is one of the main components of coastal ecosystems and the most affected in hydrological processes. In order to follow the seasonal variations, the phytoplankton was characterized to follow the hydrological variability in two sites (Dzilam and Progreso) of the Northern Yucatán Peninsula. For this, cruises were carried out monthly during one year, from April 2004 to March 2005, with two samplings per season (dry, rainy and “nortes”).Hydrological variability was associated with seasonality and directly linked to groundwater discharges in the Dzilam area, and waste water discharges in the Progreso area. The highest nutrient concentrations occurred mainly during the rainy season. The phytoplankton community changes observed throughout the year suggested that the hydrological and chemical variability associated with seasonality and anthropogenic impacts have a strong influence. The substitution of diatoms by dinoflagellates as the dominant group in Progreso was the result of seasonal variability itself, but also could have been caused by eutrophic processes; while in Dzilam, the major presence of diatoms could have been favored by groundwater discharges. The results of this study can be used to understand the linkages between stressors from the anthropogenic activities and coastal water quality and changes.

Key words: coastal waters, phytoplankton, hydrological variability, seasonality, Yucatán. ]]>
Resumen

La zona costera es el principal ambiente marino en la Península de Yucatán (SE, México). Sin embargo, se ha visto afectada con el incremento de las descargas de aguas residuales, modificaciones hidrológicas y cambios de uso del suelo. El fitoplancton es una de las comunidades más afectadas por la variabilidad hidrológica. Se caracterizó la estructura de la comunidad de fitoplancton en función de la variabilidad hidrológica en dos sitios (Dzilam y Progreso) a lo largo de la costa Norte de Yucatán. Se realizaron muestreos mensuales durante un año, de abril 2004 a marzo 2005, mediante dos muestreos por época (secas, lluvias y nortes). La variabilidad hidrológica se asocia al patrón climático y está ligado a los aportes de agua subterránea en Dzilam y a las aguas de desecho en Progreso. Estacionalmente, las mayores concentraciones de nutrientes se produjeron principalmente en época de lluvias. Los cambios observados en el fitoplancton a lo largo del año sugieren que la variabilidad hidrológica y química asociada a la estacionalidad y a los impactos antropogénicos tienen una fuerte influencia. La sustitución de diatomeas por dinoflagelados como grupo dominante en Progreso es el resultado de la variabilidad estacional en sí, pero también podría verse favorecido por procesos eutróficos. En Dzilam la mayor presencia de diatomeas es favorecida por las descargas de agua subterránea. Estos resultados pueden utilizarse para comprender los vínculos entre los factores de estrés de las actividades antropogénicas y la calidad del agua.

Palabras clave: zona costera, fitoplancton, variabilidad, agua subterránea, Yucatán.

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Es reconocido que las variaciones estacionales de las características físicas y químicas del agua, influyen en la estructura de la comunidad de fitoplancton (Rojo et al. 2000, Phlips et al. 2004). Esta estrecha relación entre ambiente y especies, ha contribuido a que se considere al fitoplancton como un indicador ecológico tanto en condiciones naturales como en condiciones de estrés ambiental de origen antropogénico. Las diferentes actividades humanas generan desechos que conducen a cambios en las condiciones naturales de los sistemas costeros. Las descargas adicionales de nutrientes inorgánicos disueltos al medio costero pueden acelerar el proceso de eutrofización con lo cual se podrían favorecer cambios en la estructura de las comunidades de fitoplancton (Granelí et al. 2008, Howarth 2008).

Existe información de la asociación entre los aportes de nutrientes y los cambios de las comunidades de fitoplancton en zonas donde los aportes de agua a la zona costera provienen de ríos (Scharler & Baird 2003, Gobler et al. 2006). Sin embargo, son escasos los trabajos de investigación relacionados con el comportamiento del fitoplancton en ambientes costeros caracterizados por recibir agua y nutrientes vía descargas subterráneas como sucede en los ambientes con suelos de tipo cárstico. Estos sistemas costeros en particular, son vulnerables a la eutrofización debido a la porosidad y alto grado de permeabilidad, lo cual favorece la filtración al acuífero rápidamente, contaminándolo y teniendo como destino final las aguas de la zona costera (Tróccoli-Ghinaglia 2001, García-Solsona et al. 2010). Para el área de Yucatán existen estudios relacionados con la calidad del agua, vegetación sumergida y fitoplancton (Álvarez-Góngora 2001, Tróccoli-Ghinaglia 2001, Aguayo-González 2003, Álvarez-Góngora 2003, Capurro 2003, Aranda-Cirerol 2004, Herrera-Silveira et al. 2004, Tróccoli-Ghinaglia et al. 2004, Álvarez-  Góngora & Herrera-Silveira 2006, Herrera-Silveira 2006, Herrera-Silveira & Morales-Ojeda 2009) y en los últimos dos años se ha incorporado al monitoreo de la región el estudio de las corrientes y su relación con la dispersión de las proliferaciones algales (Enríquez et al. 2010). Estos estudios han servido como línea de base en el entendimiento de la variabilidad espacial y temporal del ambiente costero. Sin embargo, debido a la importancia ecológica y económica del área, se ha vuelto una necesidad la continuidad de dichas investigaciones a largo plazo. Se sabe que los compuestos nitrogenados son los que confieren a ciertas localidades costeras, incluyendo Progreso, un carácter eutrófico (Herrera-Silveira et al. 2004). Por otra parte, los aportes de agua subterránea en Dzilam, llamadas perturbaciones ambientales, son causales de que el incremento de silicatos y su variabilidad estacional sea de origen natural (Tróccoli-Ghinaglia 2001). ]]>
Debido al incremento del desarrollo urbano costero en Yucatán, las características cársticas del suelo y el incremento de actividades como el turismo y la pesca, es de gran interés determinar la existencia de variaciones en la composición de la comunidad del fitoplancton costero, en especial de algunas especies que han causado florecimientos algales nocivos y que han aumentado su frecuencia de aparición. En el presente estudio se analizaron las variaciones temporales del fitoplancton costero en dos localidades de Yucatán, una asociada con impactos antrópicos que presentan características de eutrofización (Progreso), y otra en donde hay influencia de las descargas de aguas subterráneas en la costa (Dzilam). De esta manera, se espera identificar si estas diferencias hidrológicas y químicas originan los cambios producidos en la comunidad de fitoplancton y de que manera contribuyen con el replanteamiento y/o mejoramiento de los programas de monitoreo ya establecidos.

Materiales y métodos

Área de estudio: La Península de Yucatán está bordeada por el Mar Caribe y el Golfo de México, comprendiendo una amplia plataforma carbonatada que se extiende hasta 100 millas desde el margen costero y con profundidades menores a 50m. La Corriente de Yucatán que fluye a lo largo de la costa de Quintana Roo y con una velocidad promedio de 0.75 nudos, entra al Golfo de México a través del Canal de Yucatán, que forma en el extremo oriental la Corriente de Lazo (Merino 1994). El clima es de tipo cálido-semiseco con régimen de lluvias en verano y escasas el resto del año. La precipitación anual media es de 760mm, y los vientos dominantes son del sureste y de baja intensidad (0-15km/h). Otros factores que son determinantes en el patrón climático son: las corrientes marinas, los vientos alisios, las ondas y tormentas tropicales (Orellana-Lanza et al. 2009). Sin embargo, de noviembre a febrero se presentan períodos caracterizados por moderadas precipitaciones (20-50mm) y vientos intensos (50-90km/h) asociados con frentes polares conocidos como “nortes”. El régimen climático del año está asociado con el patrón de lluvias, se reconocen las temporadas de secas (marzo-mayo), lluvias (junio-octubre) y “nortes” (noviembre-febrero) (Herrera-Silveira 2006).

La superficie cárstica de la planicie continental es de una alta permeabilidad, lo cual promueve la formación de un manto acuífero que descarga sus aguas en la zona costera con altas concentraciones de silicato y nitrato, sin embargo, el flujo del acuífero sufre variaciones estacionales que dependen del patrón meteorológico de la región. El agua filtrada vuelve a aflorar nuevamente hacia la superficie a manera de manantiales u “ojos de agua”, siendo la única fuente de agua dulce con la que cuenta el área y la cual descarga en forma puntual o difusa en la costa (Herrera-Silveira 2006). Se calcula que el volumen anual de descarga del acuífero a la costa es de 8.6x10⁶m³/km/año (Hanshaw & Back 1980).

Muestreos y análisis de laboratorio: Se realizaron muestreos mensuales entre abril 2004 y abril 2005 en dos puertos del estado de Yucatán (Dzilam y Progreso), para su análisis se agruparon por época climática de la zona (secas, lluvias y nortes) (Fig. 1). En cada localidad se estableció un transecto perpendicular a la costa de 12Km de largo distribuyendo estaciones de muestreo desde 100m de la costa y posteriormente a cada kilómetro. En cada estación se tomaron datos de temperatura, salinidad y concentración de oxígeno disuelto in situ en superficie con una sonda multiparamétrica YSI 85 (YSI Incorporated, Ohio, USA). Se tomaron muestras de agua en superficie, se almacenaron en botellas de plástico tipo Nalgene de 1L y se colocaron en una nevera plástica a 5°C para el posterior análisis de nutrientes. Se tomaron además 500mL para el análisis de fitoplancton y se les agregó 2.5mL de Lugol con base acetato de sodio para su preservación. Los análisis de nutrientes y de clorofila se realizaron en el Laboratorio de Productividad Primaria del CINVESTAV por medio de técnicas espectrofotométricas (nitritos, nitratos, amonio, fosfatos, silicatos) referidas en Parsons et al. (1984). El análisis del fitoplancton se realizó en el Laboratorio de Plancton del CINVESTAV, siguiendo la técnica de Utermöhl, referida por Hasle (1978). Las muestras se sedimentaron por 24 horas en cámaras Utermöhl de 50mL (Hydro-Bios Kiel, Germany) y se observaron en un microscopio invertido Axiovert 100 (Zeiss, Germany) con el objetivo 10x (NA 0.25). Se contaron 50 campos, y la manera en cómo se ubicaron mediante el uso de números al azar como coordenadas X-Y de la platina, y con un error de conteo del 30%. La ubicación taxonómica por género y especie de los grupos de fitoplancton se realizó utilizando los criterios de clasificación de Sournia (1986), Round et al. (1990), Chrétiennot-Dinet et al. (1993) y Tomas (1994). También se obtuvieron datos de abundancia, biomasa y frecuencia de especies. Para la verificación de nombres científicos de las especies se consultó la base de datos internacional de Guiry & Guiry (2011).
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El análisis de la información hidrológica, consistió en determinar diferencias significativas entre las variables hidrológicas y químicas de las épocas climáticas a través de un análisis de varianza no paramétrico utilizando la prueba de significancia de Kruskal-Wallis (p=0.05; Boyer et al. 1997) con el software Statgraphics Plus versión 5.1 para Windows. Con los datos de fitoplancton se estimó la riqueza de especies, diversidad de Shannon, equitabilidad de Lloyd y Gelardi descritos en Krebs (1972). La asociación de las especies de fitoplancton con las variables hidrológicas y químicas se determinó con un Análisis de Correspondencia Canónica (ACC) y se consideró la frecuencia de las especies (>30%) como criterio base (ter Braak 1986). Se utilizó el software MVSP versión tres para Windows.

Resultados

El análisis de la variabilidad hidrológica y del fitoplancton en Dzilam y Progreso encontró diferencias significativas entre localidades y entre épocas (Cuadro 1). Los valores y concentraciones medias de las variables hidrológicas se muestran en el cuadro 2.

En Dzilam, se encontró mayor variabilidad de la temperatura en lluvias y menor en nortes (Fig. 2a), mientras que la salinidad aunque fue variable (Fig. 2b) se mantuvo homogénea en las tres épocas (36psu). La concentración de oxígeno disuelto mostró mayor variabilidad en nortes y menor en secas (Fig. 2c). El amonio tuvo mayor variabilidad en nortes y menor en secas (Fig. 3a), mientras que el nitrito se encontró más variable en secas y menor en lluvias y nortes (Fig. 3b), donde la más alta concentración (1.6μmol/L) se dió en nortes y la más baja (1μmol/L) en lluvias. El nitrato fue más variable en lluvias y menor en secas (Fig. 3c) mientras que el fosfato mostró poca variabilidad en las tres épocas (Fig. 4a). Los silicatos mostraron mayor variabilidad en lluvias y menor en secas (Fig. 4b), y se encontró la más alta concentración (16μmol/L) en lluvias y la más baja (15μmol/L) en nortes y secas. La clorofila-a tuvo mayor variabilidad en lluvias y nortes y menor en secas (Fig. 4c) la más alta concentración (1mg/m³) se midió en secas y lluvias y la más baja (0.8mg/m³) en nortes. Se reconocieron 42 especies de dinoflagelados y 43 diatomeas, y se encontró mayor variabilidad de la riqueza de especies en lluvias y nortes y menor en secas (Fig. 5a) mientras que la abundancia de fitoplancton total tuvo mayor variabilidad en nortes y menor en secas y lluvias (Fig. 5b). La diversidad mostró mayor variabilidad en lluvias y nortes y menor en secas (Fig. 5c); mientras que la equitatividad tuvo mayor variabilidad en lluvias y nortes y menor en secas (Fig. 5d). Con respecto a los cambios en los grupos de fitoplancton, las diatomeas mostraron una mayor variabilidad en lluvias y menor en secas y nortes (Fig. 6a) mientras que los dinoflagelados mayor en lluvias y nortes y menor en secas (Fig. 6b). ]]>
En Progreso, la variabilidad de temperatura fue mayor en lluvias y menor en secas (Fig. 2a), mientras que la salinidad fue mayor en nortes y menor en secas (Fig. 2b). El oxígeno disuelto tuvo mayor variabilidad en lluvias y nortes y la menor en secas (Fig. 2c) donde la más alta concentración (8.5mg/L) se midió en nortes y la más baja (6.1mg/L) en secas. La variabilidad del amonio fue mayor en secas y menor en lluvias y nortes (Fig. 3a) donde la más alta concentración (4.7μmol/L) se dió en lluvias y la más baja (3.5μmol/L) en secas. El nitrito mostró mayor variabilidad en lluvias y menor en nortes (Fig. 3b) mientras que el nitrato tuvo mayor variabilidad en nortes y menor en secas y lluvias (Fig. 3c). El fosfato fue más variable en secas y lluvias y menos variable en nortes (Fig. 4a), la más alta concentración (1.4μmol/L) se dio en nortes y lluvias y la más baja (1μmol/L) en secas. Se encontró la mayor variabilidad de los silicatos en lluvias y nortes y la menor en secas (Fig. 4b) donde la más alta concentración (25μmol/L) se presentó en  nortes y la más baja (13μmol/L) en lluvias. La clorofila-a mostró mayor variabilidad en nortes y menor en secas y lluvias (Fig. 4c), la más alta concentración (1.1mg/m³) se registró en lluvias y la más baja (0.8mg/m³) en nortes. Se reconocieron 21 especies de dinoflagelados y 14 de diatomeas y se encontró que la riqueza de especies fue más variable en nortes y menos en secas (Fig. 5a). La abundancia de fitoplancton total se encontró con mayor variabilidad en lluvias y menor en secas y nortes (Fig. 5b) mientras que la diversidad mostró mayor variabilidad en lluvias y menor en secas (Fig. 5c). La equitatividad fue más variable en secas y lluvias y menor en nortes (Fig. 5d). Con respecto a la abundancia de grupos fitoplanctónicos, la variabilidad de las diatomeas fue igual en las tres épocas (Fig. 6a) mientras que los dinoflagelados mostraron una mayor variabilidad en la época de nortes y menor en secas y lluvias (Fig. 6b).

El análisis de correspondencia canónica mostró una asociación de las variables hidrológicas con el fitoplancton (Cuadro 3). En Dzilam, los ejes explican el 72% de la variabilidad. Al eje I se asoció la salinidad, temperatura, nitritos, fosfatos y clorofila-a; las especies que se relacionaron con estas variables fueron: C. closterium, L. gracilis, N. longissima, P. oceanicum y S. trochoidea. Al eje II el oxígeno disuelto, amonio, nitratos y silicatos (G. toxicus, P. sulcata, P. bahamense, T. frauenfeldii y T. Nitzschioides) (Fig. 7). En Progreso, los ejes explican el 83% de la variabilidad. Al eje I se relacionó el oxígeno disuelto, amonio, nitritos, silicatos y clorofila-a (D. caudata, L. gracilis, P. belizeanum, P. minimum, P. brochii, P. bahamense y S. Trochoidea). Al eje II la temperatura, salinidad, nitratos y fosfatos (C. closterium, C. furca, N. longissima y O. Aurita) (Fig. 8).

Discusión

En Dzilam el microfitoplancton está compuesto mayormente por diatomeas y las condiciones ambientales se asocian a características naturales propias de sitios con descargas de agua subterránea (altas concentraciones de silicatos), mientras que en Progreso la composición está dada mayormente por dinoflagelados y las características que prevalecen son de sitios con tendencia a ser eutróficos (mayores concentraciones de amonio, nitritos y nitratos). Esto concuerda con observaciones que han sido reportadas por otros estudios en la misma zona (Tróccoli-Ghinaglia 2001, Aranda- Cirerol 2004, Herrera-Silveira et al. 2004, Álvarez-Góngora & Herrera-Silveira 2006, Herrera-Silveira & Morales-Ojeda 2009). En los estudios arriba mencionados, la prevalencia de diatomeas en Dzilam es evidente, mientras que en Progreso prevalencen los dinoflagelados, incluso algunos de tipo nocivo (Álvarez- Góngora 2003). Sin embargo, en comparación con el estudio previo de Álvarez-Góngora (2001) en la misma área, la composición de la comunidad si cambió en Progreso, puesto que antes era mayor la prevalencia de diatomeas que de dinoflagelados. Esto se sugiere que puede ser debido al incremento de las descargas  de aguas residuales domésticas, causado por el aumento de la población costera en los últimos diez años.

El análisis de las variables hidrológicas de las dos localidades de la costa de Yucatán  sugiere que las diferencias observadas se asocian probablemente con el estado de conservación en el que se encuentra la cuenca de cada zona de estudio. Aranda-Cirerol y colaboradores (2006) reportan que hay más fuentes de contaminación o mayores concentraciones de contaminantes en la cuenca de Progreso y que finalmente son descargadas en forma puntual (manantiales) o difusa (fracturas en la roca). Por otra parte en Dzilam las descargas de agua subterránea producen cambios tanto físicos como químicos en el agua costera receptora, y la magnitud depende de los volúmenes de descarga y las concentraciones de contaminantes filtrados al manto freático, además de la  dinámica costera y del patrón climático local (Herrera-Silveira & Morales-Ojeda 2009). ]]>
La temperatura en Dzilam y Progreso estuvo regida por el patrón climático de la región, se nota un descenso gradual de secas a nortes. Las temperaturas se mantienen en intervalos reconocidos para zonas costeras tropicales (Medina-Gómez 2003, Tróccoli-Ghinaglia et al. 2004, Álvarez-Góngora & Herrera-Silveira 2006). En cuanto a la salinidad, las diferencias entre localidades en sus concentraciones medias y variabilidad se asocian por una parte con una mayor descarga de agua subterránea en la zona de Dzilam que favorece bajas salinidades, mientras que en Progreso la alta salinidad se favorece por la menor profundidad media en esta localidad (<6m) favoreciendo la evaporación y concentración de sales en la columna de agua, además de efectos de la Corriente de Yucatán que bañan la plataforma yucateca (Cárdenas-Palomo 2010). Adicionalmente, las características geomorfológicas del área donde se localiza Dzilam, llamada “zona del anillo de cenotes”, favorecen mayores descargas de aguas subterráneas de tipo manantial (Perry et al. 1995). Si bien las menores salinidades en Dzilam coinciden con la época de lluvias y por lo tanto mayores descargas de agua subterránea hacia la costa, en el caso de Progreso las menores salinidades se observaron en la época de nortes, lo que sugiere que en zonas de flujo preferencial como la del anillo de cenotes el tiempo de retardo entre las precipitaciones y la descarga de agua en la zona costera es menor. Cárdenas-Palomo (2010) reporta bajas  salinidades en época de lluvias para esta zona, que si bien es más hacia Isla Holbox, aun se ve el efecto de las lluvias en la salinidad. Esta dilución, el tiempo de retardo entre las precipitaciones y su reflejo en la salinidad ha sido observada en otras regiones cársticas (LaPointe et al. 1990, Valiela et al. 1990) y en esta zona de Yucatán (Álvarez-Góngora 2001, Tróccoli- Ghinaglia 2001, Álvarez-Góngora 2003). En cuanto al oxígeno disuelto, las concentraciones  en las dos localidades no indican riesgos de hipoxia, sin embargo, las bajas concentraciones registradas en Progreso se asocian probablemente a la condición eutrófica para este sitio y que coincide con los reportes de otros estudios en la misma área (Herrera-Silveira et al. 2004, Aranda-Cirerol et al. 2006, Herrera-Silveira & Morales-Ojeda 2009). Estacionalmente, en Dzilam se observa sobre-saturación y alta variabilidad durante el periodo de nortes, lo cual probablemente es causado por la turbulencia ocasionada por las descargas. Cabe mencionar que esta localidad se caracteriza por presentar extensas áreas del fondo cubiertas de pastos marinos (Aguayo-González 2003, Herrera-Silveira & Morales-Ojeda 2009), lo cual podría contribuir con las altas concentraciones de oxígeno observadas.

Con respecto a la concentración de nutrientes inorgánicos disueltos, se ha observado que en las aguas costeras existen diferentes fuentes de estos (zonas de afloramiento, aporte de ríos, resuspensión/remineralización desde los sedimentos, descargas de aguas residuales de las actividades humanas, etc.), lo cual dificulta determinar la contribución relativa de cada una de ellas en la dinámica costera y su efecto en el fitoplancton (Gobler & Boneillo 2003). En Dzilam las mayores concentraciones de silicatos indican que es una zona con mayores aportes de agua subterránea pero que éstas no están contaminadas al menos por fuentes de aguas residuales cercanas a la costa (Valiela et al. 1978, D’elia & Porter 1981, Valiela et al. 1990, Tróccoli-Ghinaglia 2001). La presencia de fosfatos y formas reducidas de nitrógeno, los cuales no forman parte de la composición típica del acuífero, probablemente ingresan al sistema por dos vías: la de resuspensión producida por la turbulencia de la descarga o por percolación de las descargas subterráneas vía descomposición de materia orgánica de la cama de pastos de esta localidad (Aguayo-González 2003). Las descargas de agua subterránea presentan marcada variación estacional que depende del flujo, nivel de marea y la turbulencia causada por el viento (Nutle & Portnoy 1992). Por esa razón, el ACC mostró la presencia del componente de descarga en las tres épocas, caracterizado por la presencia de altas concentraciones de nitrato, silicato y baja salinidad lo que coincide con las características de descargas  subterráneas en zonas cársticas (Matson, 1993). Este componente también fue estudiado por Tróccoli-Ghinaglia durante el 2001 en el Puerto de Dzilam, en donde se reportó que los silicatos de este sitio provienen netamente de las descargas y en Progreso de fracturas de roca en el suelo y descargas no puntuales en el margen costero. En este sentido el efecto de la turbulencia causada por las descargas, no sólo implica el aporte de nutrientes más abundantes para el fitoplancton, en este caso compuestos nitrogenados y silicatos, sino que habría que considerar el efecto de perturbación generado por la turbulencia que estas producen en la columna de agua (Hambright & Zohary 2000). Esto genera un incremento de la biomasa del fitoplancton en la columna de agua por la resuspensión de especies bentónicas del fitoplancton, además de los nutrientes transportados desde el sedimento hacia la superficie, originados de la remineralización de la materia orgánica en la cama de pastos marinos (Aguayo- González 2003).

En Progreso las mayores concentraciones de amonio y fosfatos en la columna de agua, indican que es muy probable que el exceso de nutrientes esté llegando a la zona vía descarga de aguas residuales de la cuenca asociada a este puerto. Esta condición eutrófica fue reportada en la misma localidad por Tróccoli-Ghinaglia (2001), Aranda-Cirerol (2004) y recientemente por Herrera-Silveira & Morales-Ojeda (2009) donde se aplicaron tres métodos (TRIX, Canadian Index y Assets) para determinar las condiciones tróficas de la costa norte de Yucatán. Como resultado de este estudio, Progreso es catalogado como sitio de condiciones de calidad de agua de media a baja, mientras que Dzilam es considerado en nivel de prístino a bueno. La población humana permanente en el puerto de Progreso es de 53 958 habitantes (INEGI 2010), y se incrementó a casi el doble durante los periodos vacacionales (abril, julio y agosto). La zona urbana y turística del puerto de Progreso y las poblaciones aledañas a este no cuentan con sistemas de drenaje, y la disposición de sus aguas residuales es a través de fosas sépticas y pozos de absorción que descargan libremente hasta el acuífero sin ningún tipo de tratamiento, llegando por último a la zona costera a través de grietas o fisuras de la roca. Diferentes estudios han demostrado que el uso de fosas sépticas contamina el agua subterránea y reduce la calidad del agua de los ecosistemas costeros (Giblin & Gaines 1990, Corbett et al. 2000).

Estacionalmente, las mayores concentraciones de nutrientes se registraron principalmente en la época de lluvias, lo que indica que la dinámica de nutrientes en la zona costera de estos dos puertos de Yucatán está fuertemente asociada al patrón climático, lo cual tiene importantes implicaciones con las previsiones actuales de cambio climático global. El amonio y los fosfatos se presentaron también en altas concentraciones en la época de nortes, probablemente como consecuencia de la resuspensión de sedimentos, la cual se ve favorecida por el oleaje que los vientos provocan durante este periodo del año, lo cual coincide con lo reportado por Aranda-Cirerol y colaboradores (2006) para esta misma área de la costa.

Las concentraciones promedio de clorofila- a en la costa norte de Yucatán de acuerdo a diversos reportes y estudios, varían de 1mg/ m3 en condiciones normales hasta a 28mg/m³ en condiciones de proliferación algal (Álvarez- Góngora et al. 2001, Álvarez-Góngora 2003, Tróccoli-Ghinaglia et al. 2004, Aranda-Cirerol et al. 2006, Herrera-Silveria & Morales-Ojeda 2009), los promedios de clorofila-a de Dzilam y Progreso de este estudio estan en dicho intervalo. Sin embargo, se registraron altas concentraciones (>9mg/m3) en Progreso durante la época de nortes, lo que indica que hubo un considerable aumento de la densidad fitoplanctónica. Esto pudo deberse a parches aislados de fitoplancton o a proliferaciones costeras no registradas. Es de importancia mencionar que en Yucatán, y especialmente estas dos localidades, se han visto afectadas por este tipo de fenómenos, algunos de ellos de tipo nocivo como los ocurridos en 2001 y 2003 (Álvarez-Góngora et al. 2001). Las aguas de surgencia de Cabo Catoche, los aportes de agua subterránea en la región del anillo de cenotes y las condiciones de eutrofización en algunas zonas de la costa norte de Yucatán se han identificado como las principales causas de estas proliferaciones (Álvarez-Góngora 2003, Herrera-Silveira & Morales-Ojeda 2009, Enríquez et al. 2010). ]]>
La densidad total de fitoplancton fue muy variable en ambas localidades, en Progreso la densidad fue dada mayormente por dinoflagelados, mientras que en Dzilam por diatomeas y algunas especies de dinoflagelados oceánicos. Cabe mencionar que en este estudio, como se menciono en los resultados, se obtuvo un listado de especies de fitoplancton bastante extenso, pero que al aplicar el criterio recomendado por ter Braak (1986) para realizar el análisis de correspondencia canónica, se incluyeron las especies más frecuentes, y se eliminaron las especies raras o con una frecuencia menor a 30%, con el fin de reducir el error en este análisis. Los cambios observados en el fitoplancton a lo largo del año en las dos localidades sugieren que la variabilidad hidroquímica asociada al patrón climático y el impacto de actividades antrópicas tienen fuerte influencia en ellos. En cuanto al número de especies identificadas se registró mayor riqueza en Dzilam, sin embargo tomando en cuenta el fitoplancton total (diatomeas+dinoflagelados), se observó que el 32% es común para ambas localidades, lo que sugiere que el patrón de corrientes local favorece esta conectividad hidrológica, y coincide con lo reportado por Tróccoli-Ghinaglia (2001) en la misma área. La diversidad y equitatividad están relacionadas con la intensidad de las perturbaciones  costeras causadas por las diferentes actividades y aportes de nutrimentos que se dan hacia la zona costera (Hambright & Zohary 2000). La menor diversidad promedio se registró en Dzilam durante secas probablemente, debido al efecto de los manantiales explicada por la hipótesis de perturbaciones intermedias, en la cual la turbulencia, nutrientes y flujo de agua promovida por las descargas subterráneas resuspenden, fertilizan y dispersan nutrientes y células de fitoplancton (Margalef 1974, Lindenschmidt & Chorus 1998, Hambright & Zohary 2000). Por lo tanto, al ser nula o muy escasa la influencia de los manantiales en secas esto se ve reflejado en la baja diversidad.

Los análisis multivariados de ordenación han sido usados para explorar las asociaciones entre variables ambientales y las especies de cada localidad y llegar a interpretaciones ecológicas de los datos de campo y generar nuevas hipótesis (Muylaert et al. 2000, Komarkova et al. 2003). Los resultados obtenidos en este estudio mostraron que hay una fuerte asociación de algunas especies con variables hidrológicas específicas en cada localidad. En Dzilam las bajas salinidades del agua con altas concentraciones de silicatos, indica la presencia de agua subterránea y se asocia con especies de diatomeas de gran tamaño (>30μ), por lo que este nutriente no es limitante, lo cual ha sido reportado por Tróccoli-Ghinaglia (2001) en esta localidad. Es importante señalar que las especies asociadas a las descargas de agua subterránea se caracterizan por ser resistentes a los cambios de salinidad en la zona de mezcla. Por otra parte, en Progreso la presencia y asociación del amonio, nitritos y fosfatos sugiere la influencia de aguas contaminadas con aguas residuales que se percolan por las grietas y fisuras del sustrato rocoso (Aranda- Cirerol 2004) y se asocia con especies nocivas y de tipo oportunistas. Estas especies se han asociado a procesos de origen antropogénico en esta zona (descargas de aguas residuales y actividades en la costa) y por su rápida adaptación al medio se conocen como oportunistas, lo cual podría favorecer el desarrollo de prolifercaciones algales nocivas como se mencionó anteriormente y que fueron causados por estas mismas especies (Álvarez-Góngora et al. 2001).

Otra observación importante es que las especies nocivas identificadas y que fueron incluidas en el conjunto de especies analizadas,  mostraron una estrecha relación con el componente de las descargas subterráneas en Dzilam y con el componente de descargas de aguas residuales en Progreso. Este tipo de asociaciones ya había sido reportado por Tróccoli-Ghinaglia (2001) y Álvarez-Góngora (2003), quienes mencionan que estas especies son consideradas como indicadores de ambos componentes en la costa de Yucatán. Complementado con resultados de los trabajos realizados por Herrera- Silveira & Morales-Ojeda (2009) y Enríquez et al. (2010), se ha llegado a la conclusión que la presencia de estas especies nocivas y su asociación a los componentes antes mencionados, favorecen a corto y largo plazo, la presencia más frecuente de proliferaciones algales y su dispersión hacia otros puntos de la zona costera donde no se han registrado actualmente. Incluso las proliferaciones marinas ocasionadas periódicamente por S. trochoidea en el área de Dzilam-Holbox-Cabo Catoche, se ven favorecidas por la Corriente de Yucatán y la surgencia de Cabo Catoche, lo cual ha sido reportado recientemente por Enríquez et al. (2010) y de cómo su dispersión en la plataforma yucateca depende del ángulo con que entra la corriente por el Canal de Yucatán.

Las diferencias observadas entre las localidades, sugieren que la sustitución de especies de diatomeas por dinoflagelados como grupo predominante del fitoplancton en la zona costera, es resultado de la propia variabilidad estacional, pero también podría estar siendo favorecido por procesos eutróficos (Álvarez-Góngora & Herrera-Silveira 2006). Aunque el componente de eutrofización no fue abarcado en este documento, los estudios realizados en esta misma zona permiten llegar a esta conclusión (Aranda-Cirerol 2004, Herrera-Silveira et al. 2004, Aranda-Cirerol et al. 2006, Herrera-Silveira & Morales-Ojeda 2009). El fitoplancton costero de Dzilam y Progreso difiere en composición y abundancia en respuesta a la interacción de condiciones regionales como la variabilidad impuesta por los cambios estacionales de temperatura y precipitación, y las condiciones locales como los aportes de nutrientes y dinámica costera.

Agradecimientos
]]> Al CINVESTAV-IPN, Unidad Mérida, por el apoyo logístico brindado durante la realización de este trabajo, al CONACyT, por el financiamiento otorgado con recursos del proyecto FOMIX CONACYT-Yucatán (Ref M0023-2005-4/21336). A Karen Steidinger por su invaluable ayuda en la corroboración de especies identificadas, a Javier Ramírez y Jorge Trejo por su ayuda en el trabajo de campo y laboratorio, respectivamente.

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*Correspondencia a: Cynthia Catalina Álvarez-Góngora. Laboratorio de Producción Primaria, Departamento de Recursos del Mar del Centro de Investigaciones y Estudios Avanzados, Unidad Mérida. Carretera antigua a Progreso km 6, C.P. 97310. Yucatán, México; ccalvarez76@gmail.com.
Maria de los Angeles Liceaga-Correa. Laboratorio de Producción Primaria, Departamento de Recursos del Mar del Centro de Investigaciones y Estudios Avanzados, Unidad Mérida. Carretera antigua a Progreso km 6, C.P. 97310. Yucatán, México;liceaga@mda.cinvestav.mx
Jorge Alfredo Herrera-Silveira. Laboratorio de Producción Primaria, Departamento de Recursos del Mar del Centro de Investigaciones y Estudios Avanzados, Unidad Mérida. Carretera antigua a Progreso km 6, C.P. 97310. Yucatán, México; jherrera@mda.cinvestav.mx ]]>
1. Laboratorio de Producción Primaria, Departamento de Recursos del Mar del Centro de Investigaciones y Estudios Avanzados, Unidad Mérida. Carretera antigua a Progreso km 6, C.P. 97310. Yucatán, México; ccalvarez76@gmail.com, liceaga@mda.cinvestav.mx, jherrera@mda.cinvestav.mx