Genetic structure of a group of capybaras, Hydrochoerus hydrochaeris (Rodentia: Hydrocheridae) in the Colombian Eastern Llanos. The capybaras are the biggest rodents in the world but, however, there are not extensive population genetics studies on them. In the current work, we studied the genetic structure of a troop of 31 capybaras (Hydrochoerus hydrochaeris) sampled in Hato Corozal, Casanare Department at the Colombian Eastern Llanos, by means of five microsatellite markers. The gene diversity was 0.61 and the average allele number was 5.2, which is a medium-low level for markers of this nature. Out five markers employed, three were in Hardy-Weinberg equilibrium meanwhile one showed a significant homozygote excess and other presented a significant heterozygote excess. There were not significant genetic differences between males and females inside this troop. The application of different procedures to determine possible historical demographic changes (population expansions or bottlenecks) clearly showed that the population analyzed crossed over a very narrow recent bottleneck. The illegal hunt is the possibly cause of this strong genetic bottleneck. Rev. Biol. Trop. 59 (4): 1777-1793. Epub 2011 December 01.

Key words: capybara, Hydrochoerus hydrochaeris, DNA microsatellites, genetic structure, bottleneck, Colombian Eastern Llanos.

El capibara, chigüiro o carpincho (Hydrochoerus hydrochaeris, Lineaus 1766) es posiblemente la única especie sobreviviente de la familia Hydrochaeridae. Son roedores caviomorfos (Mesa & Sánchez 2002), cuya distribución se da en América Central y del Sur, desde Panamá hasta el Norte de Argentina (Nowak 1991). En la actualidad son los roedores de mayor tamaño encontrados, con un peso que puede oscilar entre 35 y 65kg (Emmons & Feer 1997). Además, tienen hábitos semiacuáticos que habitan cerca de las orillas de los caños, lagunas o zonas anegadas, rodeadas de sabana, generalmente cerca de una franja de bosque.

Los capibaras son animales sociales, sedentarios y pacíficos (Ojasti 1980). Por lo general se encuentran en agrupaciones familiares compuestas por animales de ambos sexos, con predominancia de las hembras (Herrera 1999) en una relación de 3:1 (Alho et al. 1989), aunque la proporción de sexos al momento del nacimiento es de 53 machos por cada 47 hembras (Nogueira-Filho & Nogueira 2004). Su sistema social muestra una jerarquía estrictamente dominada por los machos (González-Jiménez 1995), dentro de la cual el macho dominante es el tiene la mayoría de los apareamientos, aunque los subordinados obtienen un porcentaje significativo de éstos (Herrera & Macdonald 1989). La dispersión post-natal de los capibaras ocurre al año de edad y se presenta de igual forma en ambos sexos (Herrera 1999). El tamaño y la estructura de los grupos oscila estacionalmente (Ojasti 1973, Herrera & MacDonald 1989, Soini & Soini 1992). Durante la época de sequía, la cohesión social es baja y los capibaras se agregan de forma temporal alrededor de los cuerpos de agua remanentes. Al parecer durante este tiempo hay reorganización de la estructura social de las manadas e intercambio de individuos entre ellas (Ojasti 1973). Al iniciar la época de lluvias, las agregaciones se separan y los grupos se dispersan.

Algunos autores designan a la población centroamericana y a la que se encuentra en la zona del océano Atlántico, en los valles de los ríos Magdalena, Cauca, Sinú y Atrato y en el Departamento de Chocó, todas ellas en Colombia, como una especie diferente (H. isthmius) (Goldman 1912), debido a su menor tamaño (Harrison-Matthews 1977), con un peso oscilando entre 26 y 28kg y una gestación más corta (104-111 días) (Trapido 1949). También parece existir evidencia citogenética de que podría tratarse de dos especies diferentes (Peceño 1983). De hecho, Wilson & Reeder (2005) en su catálogo sistemático reconocen ambas especies: sin embargo, no se han realizado estudios moleculares que muestren la diferenciación específica de esta población centroamericana y de la zona norte de Colombia.

La utilización de capibaras constituye una fuente de recursos económicos importante en las regiones donde habitan. Los humanos obtienen productos como carne (Alho et al. 1989; en sabanas inundables la producción de carne es 2.6 veces mayor a la del ganado vacuno), piel (Bolkovic et al. 2006) y grasa, en Venezuela, Brasil, Colombia, Perú, Ecuador y Argentina. Aunque no se encuentra reportada en CITES (Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres) ni en la UICN (Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza) dentro de alguna categoría de amenaza, la explotación de esta especie ha ocasionado la extinción local de algunas poblaciones (Ojasti 1991, Ballesteros & Jorgenson 2009) o, al menos, la disminución del tamaño poblacional, como ocurre en el área objeto de este estudio (Aldana-Domínguez et al. 2007). Para mitigar esta situación se han planteado estrategias de manejo para recuperar las poblaciones de capibaras tales como la reintroducción, el reforzamiento poblacional y el enriquecimiento del hábitat. Sin embargo, para implementarlas es necesario conocer varios aspectos de la estructura genética de las poblaciones que den herramientas para el planteamiento de dichas estrategias de manejo. Aunque son muy escasos los estudios genéticos relacionados con las capibaras, si se han realizado múltiples estudios de esta especie desde otras perspectivas. Por ejemplo, manejo físico de la especie en cautiverio (Moreira 1993), comportamiento (González 2001, Issa-Rickli et al. 2008), infanticidio (Siqueira da Cunha Nogueira & Nogueira-Filho 1997), cría (Álvarez et al. 1999), uso de hábitat (Arteaga 2001, Aldana-Domínguez et al. 2004, Maldonado-Chaparro et al. 2006, Atuesta-Dimian et al. 2006, Guzmán-Lenis et al. 2006), estimaciones poblacionales (Patiño et al. 2001, Prada & Martínez 2001, Goncalves-Saraiva & Da Silva-Rocha 2006, Aldana-Domínguez & Ángel-Escobar 2007, Mulligan et al. 2007), determinación de áreas con valor de conservación para la especie (Pardo et al. 2006, Vieira-Muñoz 2007, Schivo et al. 2010, Acosta 2010), aprovechamiento comercial (Álvarez & Kravetz 2004, Mesa-González et al. 2006, Pinheiro-Bartha et al. 2006, Lozada-Perdomo 2007) y estructura poblacional (Cerqueira-Lopes et al. 2006, Payán 2007, Ballesteros & Jorgenson 2009).

El conocimiento de los parámetros genéticos de una población brinda elementos útiles para el planteamiento de estrategias de manejo de especies objeto de conservación, uso y aprovechamiento, y permite elegir los procedimientos adecuados para el mantenimiento de las poblaciones, como las traslocaciones de individuos (Sugg et al. 1996) o la cría en cautiverio. De acuerdo con Dobson & Zinner (1998), las propiedades genéticas de una población restringen e influencian el potencial evolutivo de una especie, por lo que las poblaciones con mayor variabilidad genética tienen una mayor capacidad para reaccionar a los cambios ambientales.

Hasta el momento los estudios genéticos en capibaras han sido incipientes. Sin embargo, debido a su importancia dentro de los renglones económicos, a la situación de disminución de sus poblaciones en varios lugares donde son objeto de aprovechamiento y a su valor ecológico, se han adelantado algunos estudios sobre la variabilidad genética de las poblaciones, haciendo uso de ADN mitocondrial (Campos-Krauer 2009, Campos-Krauer & Wisely 2010). Herrera et al. (2004) construyó una biblioteca genómica donde identificó 14 marcadores microsatelitales específicos para esta especie (en inglés, "short tandem repeat polymorphisms", STRPs). Estos marcadores están compuestos de unidades de repetición de dos a seis pares de bases (Weber & Wong 1993) y están distribuidos al azar, encontrándose frecuentemente en los genomas eucarióticos. Al presentar elevados niveles de variabilidad genética son una herramienta de gran utilidad para la diferenciación de poblaciones, la evaluación de la variabilidad genética de una población y los estudios de paternidad y parentesco de individuos en una población (Paetkau et al. 1995, McConnell et al. 1997). La pequeña cantidad de ADN necesaria para el análisis de estos marcadores moleculares ha permitido a los investigadores utilizar procedimientos no invasivos durante el muestreo de animales silvestres lo cual permite la obtención de importante conocimiento de la dinámica poblacional de esas especies (Bruford & Wayne 1993).

Los objetivos principales del presente estudio son los siguientes: 1- Determinar el nivel de diversidad genética en una población de capibaras de Hato Corozal en el Departamento de Casanare (Colombia) mediante cinco marcadores microsatelitales; 2- Determinar la posible existencia de equilibrio Hardy-Weinberg en esa población para esos marcadores; 3- Determinar posibles diferencias en las frecuencias génicas de machos y hembras de esa población; 4- Determinar si la población históricamente ha permanecido con tamaño constante o ha podido sufrir fenómenos de cuello de botella o de expansión poblacional.

Muestras: En octubre de 2007 se capturaron 31 ejemplares de capibaras en predios del Hato Andalucía, en el Municipio de Hato Corozal, Departamento de Casanare, Colombia (06°08’58" N - 71°48’26" W). Estos animales representaron más del 50% de la manada presente en el Hato citado. A los 31 individuos capturados se les tomó una muestra de sangre de la vena femoral, las cuales fueron depositadas en tarjetas FTA® (Whatman Bioscience, Cambridge, United Kingdom, 2003; temperatura ambiente 23°C) y preservadas a temperatura ambiente hasta su procesamiento en el laboratorio. Los animales fueron capturados siguiendo los protocolos aprobados por el comité de ética de la Universidad Javeriana y las leyes del Ministerio de Ambiente, Vivienda 170 y Desarrollo Territorial (R. 1252) de Colombia.

Una vez extraído el ADN se amplificó cada locus mediante la técnica del PCR (Polimerase Chain Reaction) en las 31 muestras recolectadas, de acuerdo con las condiciones de PCR descritas por Herrera et al. (2004). Así, se utilizó, aproximadamente, 20ng de ADN en un volumen total de reacción de 25mL, con 0.3Mm de cada cebador (primer), 0.3mM dNTP, 1 x Taq buffer (1.5mM MgCl₂, 10mM Tris-HCl, 50mM KCl) y 0.75 unidades de Taq polimerasa. Los cebadores utilizados fueron Capy 12, Capy 14, Capy 24, Capy 25, Capy 26 (Herrera et al. 2004).

La amplificación se realizó en un termociclador PTC-100 25612 (MJR Research, Inc), iniciando con una desnaturalización de 95^oC durante 5 minutos, seguida de 34 ciclos de 30 segundos de desnaturalización a 94^oC, 30 segundos a la temperatura óptima de anillamiento (54, 58, 60 y 61°C dependiendo del marcador) y 45 segundos de extensión a 72^oC. Finalmente, una fase de extensión de 5 minutos a 72^oC. Los productos de PCR se analizaron por medio de electroforesis en gel de poliacrilamida al 12% en una cámara vertical de Secuencia ADN Thermo EC EC-160. La electroforesis se prolongó por unas 2-6 horas, dependiendo del tamaño del marcador, a 15W constantes y a un voltaje que osciló entre los 300-400V. La muestra sometida a electroforesis consistió en una mezcla de 2μL de producto de amplificación y 3μL de tampσn de carga (azul de bromofenol 2% p/v, disuelto en agua MiliQ). Posteriormente, los marcadores fueron visualizados por exposición del gel a luz blanca, previa tinción con nitrato de plata (AgNO₃). El tamaño de los productos amplificados fue estimado utilizando un estándar de 10pb y 50pb (Invitrogen). Los genotipos y tamaños alélicos fueron registrados por conteo directo.

La diversidad genética de la población de H. hydrochaeris analizada fue estimada mediante diversos estadísticos: número de alelos por locus (N), heterocigocis esperada (H_e) y heterocigosis observada (H_o), además del contenido de información polimórfica (PIC, Botstein et al. 1980). Para calcular esos estadísticos se utilizó el software Cervus versión 3.03 (Marshall et al. 1998).

A través del estadístico G se evaluaron las desviaciones del desequilibrio de ligamiento para probar la hipótesis de independencia de genotipos entre los loci. Para ello se empleó el programa GENEPOP 4.0 (Raymond & Rousset 1995).

El posible desequilibrio Hardy-Weinberg (H-W) se analizó mediante tres métodos diferentes (con el programa GENEPOP 4.0, Raymond & Rousset 1995): la F de Weir & Cockerham (1984), la f de Robertson & Hill (1984) y mediante probabilidades exactas con el procedimiento de Cadenas de Markov Monte Carlo (MCMC) (Raymond & Rousset 1995), con 1 000 demorizaciones, 50 "batches" y 1 000 iteraciones por "batch".

Adicionalmente, se realizó un test global para evaluar si la población muestra una desviación del equilibrio H-W, usando el método de Fisher (Raymond & Rousset 1995), con todos los microsatélites analizados tomados simultáneamente.

Para evaluar la heterogeneidad genética entre los machos y las hembras del grupo capturado se empleó un test exacto con el método de Fisher con 1 000 demorizaciones, 50 "batches" y 1 000 iteraciones por "batch" utilizando las frecuencias genotípicas encontradas en los machos y hembras (14 machos y 17 hembras).

Otros procedimientos utilizados para determinar posibles cambios demográficos en la población de capibaras estudiada fueron: 1- La prueba de Kimmel et al. (1998); se define el índice de desbalance como: (t) = E(_v)/E(_Po) = V(t)/[((1/ P_o²) – 1)/2, o también, ln β(t) = ln _v – ln ^Po = ln (V) – ln (((1/ P_o²) – 1)/2), donde _v es la varianza de los tamaños de los tándem de repetición y _Po = (1/(P_o² – 1))/2, con P_o siendo un estimador de homocigosis.

Dos métodos fueron empleados para determinar la significación estadística de β (ln β) obtenida en la población de capibaras. La primera fue la aplicación del procedimiento "jackknife" (Efron & Tibshirani 1993) para obtener la varianza de b y, con esta varianza, se estimaron un test de Student y un intervalo de confianza del 95 y del 99%. Un segundo procedimiento utilizado fue mediante las distribuciones empíricas de ln b a partir de 500 simulaciones de coalescencia con un =5. En este caso, el intervalo de confianza al 95% fue determinado como (- 0.23, 0.25).

Un segundo test empleado fue el de Zhivotovsky et al. (2000), el cual calcula un índice de expansión:

S_k=1 – ((K – (R_kV/2)/5V²)

dónde K y V son la curtosis no normalizada (cuarto momento central) y la varianza del tamaño alélico, mientras R_k=k_m/δ²_m (son la curtosis y la varianza en el número de cambios mutacionales en las repeticiones). El valor de R_k empleado fue 6.3, debido a que este valor fue obtenido para microsatélites dinucleótidos por Dib et al. (1996), y siendo los microsatelites empleados en este estudio precisamente dinucleótidos. El valor de S_k es esperado que sea igual a cero en un modelo mutacional "stepwise" general y simétrico para una población en equilibrio y de tamaño constante (esto fue derivado por Zhivotovsky & Feldman 1995). El estadístico S_k es positivo si una expansión afectó a la población y es negativo si un cuello de botella afectó a la población. Para obtener conclusiones demográficas de este análisis, la varianza intra-poblacional y el índice de expansión son promediados para todos los microsatellites estudiados. Para medir la significación estadística de los valores de S_k, dos métodos fueron empleados. Primero, se llevó a cabo un "bootstrap" para los loci (10 000 corridas). En segundo lugar, como en el análisis anterior, se utilizó un procedimiento "jackknife" para obtener la varianza de S_k y, con esta varianza, un test t de Student y el intervalo de confianza al 95% fueron estimados.

El último análisis demográfico aplicado a la población estudiada de capibaras fueron el test de curtosis intra-locus (k) y el test interlocus (g) propuesto por Reich & Goldstein (1998) y Reich et al. (1999). El primer test mide diferencias entre distribuciones alélicas con picos múltiples de poblaciones de tamaño constante y distribuciones alélicas de un único pico más suave típicas de una población en expansión:

k=2.5 Sig⁴ + 0.28 Var – (0.95/n) – Gam₄,

donde Sig⁴ es la varianza insesgada al cuadrado del tamaño alélico, Var es la varianza de muestreo del mismo concepto y Gam₄ es el momento central cuarto insesgado del alelo, respectivamente. Para determinar los niveles de significación, se utilizó una distribución binomial con el número de ensayos igual al número de loci basado en lo esperado en al menos igual probabilidad de valores de k positivos y negativos para el conjunto de loci analizados (p=0.515).

El test g se basa en los siguientes hechos. Este test inter-locus muestra que para poblaciones estables, la varianza es altamente variable entre diferentes loci analizados, mientras en poblaciones en expansión esta varianza es usualmente baja. Así pues, tamaños alélicos con varianzas suficientemente bajas pueden tomarse como evidencia para expansiones poblacionales. El test usado para diferencias estadísticas es:

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donde Var (V_j) es la varianza observada de las varianzas de los tamaños alélicos a partir de los marcadores empleados, y V es la varianza promedio de todos los loci. Un bajo valor de g se toma como un signo de expansión poblacional. Los niveles de significación para este test interlocus se encuentran en la Tabla 1 de Reich et al. (1999), la cual muestra los cortes del percentil del 5% para este test. Para el caso presente, los valores de g menores a 0.08 indicarán una expansión poblacional. Luikart et al. (1998) afirmaron que este último test es probablemente el más poderoso para esta función.

Diversidad genética: Los cinco loci microsatélitales empleados resultaron ser polimórficos (Cuadro 2). Esos loci mostraron entre 4 y 9 alelos y una heterocigosis esperada (H_e) entre 0.41 (Capy12) y 0.87 (Capy24). La H_e promedio para los cinco loci fue de 0.606+0.174 mientras que el número de alelos promedio por locus fue de 5.20+2.17.

En el presente estudio presentamos el primer análisis genético molecular de una población de H. hycrochoerus que habita en los Llanos orientales de Colombia aplicando cinco marcadores microsatelitales. H. hycrochoerus puede constituirse en una especie supremamente interesante para estudios que analicen la variabilidad genética intrapoblacional y cómo la estructura social puede repercutir en la estructura genética de una población (Chesser 1991a, 1991b, Chesser et al. 1993, Pope 1992, Ruiz-García 2010a), debido a sus hábitos poligínicos (Ojasti 1973), a su plasticidad en la respuesta social (modificación del tamaño de grupos) de acuerdo a las condiciones climáticas (Ojasti 1991, Maldonado-Chaparro & Sánchez 2010) y a la relativa facilidad para poder capturar los ejemplares de manadas enteras debido a su fuerte cohesividad grupal y a sus hábitos ecológicos.

Por el contrario, el locus Capy14 presenta un significativo exceso de heterocigotos. Este fenómeno puede darse básicamente por dos fenómenos. El primero de ellos, es que existiera flujo génico diferencial para ambos sexos y que los machos y hembras inmigrantes que se incorporan reproductivamente en una nueva población, se reproduzcan rápidamente con los individuos residentes. Esto produciría un exceso de heterocigotos (Chesser 1991a, 1991b, Chesser et al. 1993, Ruiz-García 2010a) porque machos y hembras tendrían genotipos pertenecientes a acervos genéticos altamente diferenciados. Sin embargo, esta posibilidad entra en conflicto con algunas de las posibilidades explicitadas para el marcador anterior. La segunda posibilidad es que este marcador se encuentre ligado a algún otro gen que esté afectado por heterosis (selección positiva a favor de los heterocigotos) y que arrastre a Capy14 a mostrar un exceso de heterocigotos.

Sin embargo, el número de marcadores utilizados es muy pequeño para poder comprender que fuerzas evolutivas están modulando completamente el genoma de los capibaras de la población analizada. Es imprescindible, aumentar el número de marcadores microsatelitales para determinar si estas unidades poblacionales muestran un sistema reproductivo cerrado pero con cruzamientos aleatorios en el seno de la población para los marcadores analizados o si, por el contrario, existe un intercambio de genes ligados a la existencia de filopatría y migración diferencial según los sexos y si las poblaciones aledañas poseen, o no, acervos genéticos parecidos. Sin embargo, la no existencia de una diferencia entre los genotipos de machos y hembras, está en concordancia con el hecho de que en esta especie ambos sexos se dispersan (Ojasti 1991).

El análisis de cuello de botella con el método de Cornuet & Luikart (1996) indicó que la población estudiada ha experimentado reducción en su tamaño efectivo poblacional (N_e) en el pasado reciente. Reciente es un término relativo ya que puede significar entre 2N_e y 4N_e generaciones. Simplemente, si imagináramos un número efectivo de 100 animales, eso podría suponer entre 200 y 400 generaciones atrás. Eso significa que, en épocas recientes, la variabilidad genética de esta población o de la población que dio lugar al nucleo de capibaras estudiado se vio afectada de forma negativa. Los otros procedimientos revelaron resultados similares, especialmente las pruebas de Kimmel et al. (1998), k y g. Por ejemplo, el test de Kimmel et al. (1998) aplicado a otras especies neotropicales como los delfines rosados (Inia geoffrensis e Inia boliviensis) mostraron resultados muy diferentes a los aquí reportados para las capibaras. Tanto el delfín rosado de la Amazonía occidental (β=2.1272 y ln β=0.7548), como el delfín rosado boliviano (β=2.1169 y ln β=0.7499), mostraron haber pasado originalmente por un cuello de botella pero, posteriormente, haber sufrido una fuerte expansión poblacional (Ruiz-García 2010b). Contrariamente, la población estudiada de capibaras únicamente mostró haber atravesado un muy fuerte cuello de botella pero sin una posterior expansión poblacional. Esto denota que el cuello de botella ha sido muy reciente y que no ha transcurrido suficiente tiempo, o no se han dado las condiciones, para una posterior expansión poblacional. El único test que no reveló claramente este fuerte cuello de botella fue el de Zhivotovsky et al. (2000). Por ejemplo, el delfín rosado boliviano mostró haber atravesado un fuerte cuello de botella histórico con este procedimiento (S_k=-2.2533), no así el delfín rosado de la Amazonía occidental (S_k=0.2027). Aunque la población analizada de capibaras no mostró un valor de S_k significativamente diferente de cero (población de tamaño constante), los valores promedios de k y Var fueron más pequeños que los encontrados para esas dos poblaciones de delfines rosados (Bolivia: k=19.2440, Var=0.9951; Amazonía occidental: k=35.5744, Var=2.6250), lo que aboga por una baja variabilidad genética en esa población.

Esta pérdida de la variabilidad genética puede reducir el potencial evolutivo de las poblaciones de capibaras en los Llanos Orientales colombianos y hacerla altamente vulnerable, por ejemplo, a nuevas enfermedades. Parece ser que existe múltiple evidencia de poblaciones de capibaras en decrecimiento en los Llanos orientales de Colombia. Ya Hernández-Camacho et al. (1983) habían detectado una drástica disminución de las poblaciones de capibaras en los departamentos de Arauca y Casanare. ICN (2002) indicó que las poblaciones de capibaras en el Departamento de Vichada están disminuyendo; en el Departamento de Arauca, las poblaciones de capibaras han sido diezmadas por el tráfico de carne seca hacia Venezuela (Aldana-Domínguez et al. 2002). La demanda de carne seca a Venezuela asciende entre 120 000 a 150 000 individuos por año procedentes del comercio ilegal desde Colombia ya que las poblaciones venezolanas de esta especie han sido severamente diezmadas. De este modo, la caza ilegal se ha desplazado hacia el Arauca, donde las poblaciones de capibaras han resultado fuertemente afectadas. Más recientemente, la cacería se ha desplazado hacia el Casanare, afectando a los municipios de Hato Corozal (el lugar objeto de estudio en este trabajo), Paz de Ariporo y Trinidad (Aldana-Domínguez et al. 2007). Por ejemplo, Higuera (2001) reportó que en marzo de 2003 se mataron 6 800 capibaras en cuatro hatos del Casanare. Además, aproximadamente, entre el 38 y 44% de los ejemplares matados son hembras, lo cual es probablemente una tasa de extracción no sostenible en el tiempo (Payán 2007). De hecho en la zona del muestreo de la presente investigación, las densidades de capibaras son extremadamente más bajas (0.11-0.14 ind/ha) que en otras áreas del Casanare, como Paz de Ariporo (4.11-2.22 ind/ha) (Aldana-Domínguez & Ángel-Escobar 2007). Esa menor densidad de capibaras en la zona de estudio no solo está determinada por la mayor presión de caza sino, también, porque las condiciones de hábitat son menos propicias y restrictivas en términos de agua, aunque, tan solo en 10 años, se cazaron en Paz de Ariporo unos 25 000 ejemplares (Aldana-Domínguez et al. 2007). La situación de cuello de botella encontrada en este estudio difiere claramente de la expansión poblacional encontrada para dos poblaciones de capibaras estudiadas en el Gran Chaco paraguayo para 386 pares de bases de la región de control mitocondrial. Esas dos poblaciones mostraron una fuerte y rápida expansión poblacional además de flujo génico entre dos poblaciones previamente disjuntas (Campos-Krauer 2009, Campos-Krauer & Wisely 2010). Por lo tanto, esa acción cinegética parece tener ya una clara repercusión en la estructura genética de esta especie, al menos, en ciertas áreas de los Llanos Orientales colombianos. De alguna manera, las autoridades colombianas y venezolanas pertinentes deberían formular políticas de protección y eliminación de la caza ilegal de esta especie para evitar esta pérdida acelerada de variabilidad genética que podría poner en serio riesgo la perdurabilidad de la misma en los ecosistemas de los Llanos Orientales.

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