Macroinvertebrados bentónicos del humedal de Palo Verde, Costa Rica
Trama, F.A.1, F.L. Rizo Patrón V.1 & M. Springer2,3
1. Centro Neotropical de Entrenamiento en Humedales-Perú. Jr. Puerto Inca #174 Depto 302. Urb. Los Olivos-Surco. Lima 33, Lima. Perú; ftrama@centroneotropical.org
2. Museo de Zoología, Escuela de Biología, Universidad de Costa Rica, 11501-2060, San José, Costa Rica; springer@biologia.ucr.ac.cr
3. Centro de Investigación en Ciencias del Mar y Limnología (CIMAR), Universidad de Costa Rica, 11501-2060, San José, Costa Rica.
Abstract: Benthic macroinvertebrates of the Palo Verde wetland, Costa Rica. Palo Verde, Costa Rica, is one of the most important wetlands in the region now recovering from some invasive plants, especially Typha domingensis, and monitoring programs were started, including studies on the aquatic macoinvertebrate fauna. We sampled benthic macroinvertebrates monthly for more than a year with artificial substrates, and identified 116 taxa from 57 families and 18 orders, with 90 morfospecies of insects. The highest abundances were in the class Conchostraca (typical in seasonal wetlands) and in the family Chironomidae (Diptera, Insecta), which together represent almost half of all individuals collected. In contrast, 97 taxa were less than 1% of total abundance each. Number of individuals and number of species were higher at lower water levels (dry season). Cumulative species curves indicate that more species would be found if sampling had continued for more time. Rev. Biol. Trop. 57 (Suppl. 1): 275-284. Epub 2009 November 30.
Key words: Inventory, fresh water marsh, aquatic invertebrates, wetland, Typha, Palo Verde, Costa Rica.
El humedal estacional de Palo Verde (1247 ha), localizado en el Parque Nacional Palo Verde, (Guanacaste, Costa Rica), es considerado como uno de los humedales mas importantes de la región del Pacífico de América Central, representando un refugio importante para más de 60 especies de aves acuáticas, tanto migratorias como residentes (Boza 1981, Boza & Mendoza 1981, McCoy & Rodríguez 1994), incluyendo especies con poblaciones reducidas o en peligro de extinción, siendo además considerada una zona de vital importancia como sitio de reproducción y alimentación (Vaughan et al. 1996). En el pasado, el humedal fue parte de una finca ganadera en la cual se mantenían los animales pastoreando en las lagunas sobre todo en época seca (Vaughan et al. 1996). Debido a su importancia, en el año 1980 la zona fue declarada Parque Nacional, por lo que el ganado fue retirado del área protegida eliminando la presión de pastoreo y el pisoteo de la vegetación acuática. Además se bloquearon, por la construcción de un camino hacia el río Tempisque, dos quebradas naturales que traían agua de lluvia en invierno desde los cerros aledaños al humedal (Jiménez et al. 2003). Estos cambios de manejo y cambios hidrológicos debido a períodos secos con valores totales de precipitación menores a la media anual (OET & UICN 2005) contribuyeron al avance de especies invasoras de plantas. En 1985, el humedal de Palo Verde fue cubierto casi por completo por dos especies, la tifa (Typha domingensis), planta acuática que invadió más de 500 ha y el Palo Verde (Parkinsonia aculeata), especie leñosa que avanzó sobre las áreas menos profundas cubriendo 247 ha (Castillo & Guzmán 2004). Por esta razón las zonas abiertas como espejos de agua disminuyeron considerablemente, resultando en una disminución importante en las cantidades de las diferentes especies de aves y plantas, y la composición, estructura y función biológica del humedal se vieron afectadas (Vaughan et al. 1996). Desde el año 2002 el humedal de Palo Verde se encuentra bajo manejo activo para reducir la población de tifa, por medio de una técnica adaptada del cultivo de arroz, el "fangueo" (McCoy & Rodríguez 1994). El proyecto de restauración desarrollado conjuntamente por el Ministerio de Ambiente y Energía (MINAE) y la Organización para Estudios Tropicales (OET), incluyó un componente de monitoreo de la respuesta de la fauna y la flora del humedal (OTS 2002).
Los invertebrados desempeñan un papel importante en este tipo de ecosistemas acuáticos dentro de las cadenas tróficas, procesando detritos y siendo alimento de consumidores secundarios, tanto invertebrados como vertebrados, representando una fuente importante de proteína para muchas especies animales como los patos y otras aves acuáticas (Fredrickson & Reed 1988). Hasta la fecha, en el humedal de Palo Verde se han realizado algunos trabajos cortos, (la mayoría de ellos de tres días) acerca de la presencia o abundancia de invertebrados en diferentes partes del humedal (Martin 1992, Rule 1992, Gibson & Allen 1993, Wright & Ruiz 1993). Sin embargo, ninguno de estos trabajos ha realizado un inventario, ni evaluado la composición de la comunidad y la abundancia de los invertebrados. Hasta la fecha, tampoco existe un listado de las especies, géneros o familias presentes en la laguna.
]]> El objetivo del presente estudio fue el de realizar un inventario de las especies, así como estimar la abundancia relativa para cada taxón durante un período de un año y así contribuir al conocimiento de los macroinvertebrados bentónicos existentes en el humedal de Palo Verde.
Material y métodos
Se realizó una evaluación de los invertebrados presentes en el humedal Palo Verde dentro del Parque Nacional Palo Verde (10°20’35’’ N, 85°20’26’’ W), tanto en época seca como lluviosa durante agosto del 2003 a julio del 2004. La laguna posee un régimen estacional lo que implica una dinámica de llenado principalmente por agua de lluvia, escorrentía de los cerros aledaños y de secado por evapotranspiración.
Esta dinámica determina el volumen y profundidad de agua presente en ella, variando de 0 a 1.50 m en la época lluviosa y entre 0 y 40 cm en la época seca, hasta secarse completamente entre finales de marzo y mediados de abril (Vaughan et al. 1982, Vaughan et al. 1996, Calvo & Arias 2003).
Se seleccionaron nueve estaciones distribuidas al azar, incluyendo zonas de la laguna con diferentes tipos de cobertura y profundidades. Los sitios fueron muestreados todos los meses hasta que se secaron por completo. Los macroinvertebrados fueron recolectados utilizando el método de sustratos artificiales (Castillo 2000), los cuales fueron colonizados por los organismos durante cada mes. Cada sustrato consistió en un bloque de concreto dentro de una bolsa de malla plástica (diámetro de 0.3 cm) (Fig. 1) y en cada estación de muestreo se ubicaron dos sustratos. Se realizaron un total de diez muestreos en el humedal de Palo Verde durante el año de estudio. El esfuerzo de muestreo fue de 18 sustratos/mes haciendo un total de 180 sustratos durante el tiempo de muestreo. La laguna se encontró seca durantecasi tres meses (abril-mayo) por lo cual no se pudieron realizar muestreos en ese período.
Después de un mes de exposición, se recolectaron los invertebrados que colonizaron cada uno de los sustratos. Para esto se lavaron tanto los bloques como las bolsas, y después se filtró el líquido obtenido por un tamiz de 500 μm. Posteriormente, las muestras fueron llevadas al laboratorio donde se las conservó en alcohol de 90º y se almacenaron hasta el momento de ser procesadas. Los organismos fueron separados, clasificados por medio de las claves taxonómicas disponibles y preservados en alcohol de 70°. El material se encuentra depositado en la estación biológica Palo Verde y en la Colección de Entomología Acuática del Museo de Zoología, Universidad de Costa Rica.
Se estimó la riqueza de especies y abundancia total y relativa de los invertebrados recolectados durante el período de estudio. Se realizó además una curva acumulada y se empleó el estimador de Chao mediante el programa Diversity (Henderson & Seaby 1998) para determinar el número de taxa que se deberían haber recolectado (Espinosa 2003). Se realizó un Análisis de Varianza Paramétrica (ANOVA) mediante el programa Statgraphics 3.1 (Statistical) con transformación de log para evaluar la diferencia de riqueza y abundancia de invertebrados recolectados en época seca y en lluviosa. Además, en cada muestreo se determinaron los siguientes parámetros: temperatura, conductividad, pH, oxígeno disuelto, profundidad y el tipo de cobertura presente definida como espejo de agua, tifa, vegetación flotante y vegetación emergente (Trama 2005).
Resultados
La riqueza total de invertebrados recolectados en los muestreos con los 180 sustratos artificiales, fue de 116 táxones pertenecientes a 57 familias y 18 órdenes. Los táxones encontrados y las clases de abundancia se detallan en el Cuadro 1.
La curva acumulada muestra que la cantidad de taxa aumentó durante todo el período de muestreo y se obtuvieron taxa nuevos inclusive en el último muestreo (Fig. 2) y el estimador Chao mostró que se deberían haber recolectado 150 taxa. La riqueza taxonómicafue mayor en época seca (X – =45.2) que en la lluviosa (X – =31.8), aunque no significativamente (F=1.42, gl=1,9, P=0.26). Por otro lado, los insectos fueron los más diversos con una riqueza de 41 familias, 62 géneros y 90 morfoespecies en comparación con los otros macroinvertebrados (Mollusca, Crustacea, Oligochaeta e Hirudinea) con 14 familias, 12 géneros y 26 morfoespecies.
Adicionalmente, se recolectaron algunos individuos con red de mano, tanto adultos como larvas bentónicos y nectónicos, y se lograron de identificar los siguientes taxa: Diptera: Culicidae: Anopheles albimanus, Culex nigripalpus, Uranotaenia lowii; Empididae Gen. indet..; Odonata: Libellulidae: Brechmorhoga sp.; Gomphidae: Aphylla sp., Phyllogomphoides sp.; Lestidae: Lestes sp.; Aeshnidae: Coryphaeshna sp., Remartinia sp., Triacanthagyna sp.; Coleoptera: Elmidae: Heterelmis sp.; Gyrinidae: Gyretes sp.; Dytiscidae: Thermonectes sp.; Hydrophilidae: Paracymus sp. Además, para lograr la clasificación completa de los odonatos se capturaron algunos individuos encontrados nadando cerca de la superficie, los cuales fueron criados en laboratorio. Se identificaron individuos de Brachymesia herbida, Erythrodiplax umbrata, E. funeria, Gynacantha nervosa, Orthemis ferruginea, O. levis, antala flavescens, Coryphaeshna adnexa, y C. diapyra.
Discusión
Riqueza taxonómica de invertebrados: El presente estudio representa la primera descripción de la comunidad bentónica de la Laguna Palo Verde y da a conocer una primera lista taxonómica para el humedal. Sin embargo, no obstante el esfuerzo de muestreo por un periodo de un año, el inventario de la fauna aún no se puede considerar completo ya que el aumento casi constante en el número de taxa observado en el humedal Palo Verde, indica que de realizar más muestreos se seguirían obteniendo nuevos taxa. De la misma forma, el estimador de Chao mostró que se deberían haber observado más taxa que los registrados en los muestreos. Esto también puede tener su explicación por el método utilizado, el cual no recolecta todos los organismos que habitan en los diferentes microhábitats del humedal.
La riqueza taxonómica fue mayor en la época seca que en la lluviosa aunque no de forma significativa. Este resultado puede deberse a que en el año 2004, con un total de 866 mm de precipitación en el año, la lluvia comenzó en mayo, luego se presentó un período seco en junio y después comenzó nuevamente en julio de ese año. En el año 2003 sin embargo, se registraron un total de 1400 mm. Este cambio en el hidroperíodo provocó que la laguna en agosto del 2003 tuviera 95 cm de profundidad y en agosto del 2004 tan solo 36 cm (Trama 2005). De esta forma, estos cambios en la hidrología conjuntamente con otros cambios ambientales asociados serían los causantes de la no diferencia estadística de la riqueza taxonómica y la mayor riqueza observada en julio (56 taxa) y agosto (51 taxa) del año 2004 con respecto al año 2003 (agosto: 19 taxa).
Abundancia de invertebrados y estacionalidad:
El humedal de Palo Verde está sometido a cambios estacionales, los cuales comienzan con las lluvias en mayo de cada año, donde según la topografía comienza a llenarse y a colonizarse por flora y fauna acuática (Sánchez et al. 1985, Vaughan et al. 1996). La laguna presenta a lo largo del año una variedad de profundidades que van desde las zonas secas, sin agua o barro, a las zonas con más de un metro de profundidad (Trama 2005, Vaughan et al. 1996). La comunidad de invertebrados que habitan en el humedal de Palo Verde están adaptados a períodos secos y húmedos así como también a cambios de temperaturas y salinidad. Los huevos, larvas y quistes de los invertebrados comienzan, algunos de ellos en forma inmediata, a desarrollarse cuando la laguna comienza a llenarse con agua de lluvia (Ward 1992). En el humedal de Palo Verde, la abundancia de invertebrados fue mayor en época seca en comparación con la lluviosa lo que coincide con una disminución en la profundidad máxima de la laguna (época seca: 40 cm y lluviosa: 94 cm) y con un aumento de la concentración media de oxígeno (época seca: 1.8 mg/L y lluviosa: 1.4 mg/L).
]]> Se ha visto que en cuerpos de agua lénticos y poco profundos, los quironómidos son el grupo de insectos dominantes (McCafferty 1983, Pennak 1989, Ward 1992, Thorp & Covich 2001). Ward (1992) menciona que en los humedales donde se encuentran peces, como en el caso de Palo Verde, los invertebrados más abundantes son los quironómidos, en comparación con sitios donde no hay peces. Por otro lado, este grupo es altamente tolerante condiciones anóxicas debido a que algunas de sus especies tienen hemoglobina la cual almacena el oxígeno lo que les permite dominar el bentos en condiciones adversas para las demás especies (McCafferty 1983, Jiménez & Springer 1996). Coincidentemente, los individuos encontrados en la laguna de Palo Verde eran de color rojo, indicando la presencia de hemoglobina.Por otro lado, el grupo de los crustáceos conchostracos fue el más abundante dentro de los invertebrados recolectados durante el período de estudio. Según Pennak (1989), los branchiópodos (Branchiopoda), grupo al que pertenecen los conchostracos, son los habitantes más característicos de los humedales estacionales, estando ausentes de las aguas corrientes. Los conchostracos se encontraron muy abundantes en el período de llenado de la laguna, durante julio del 2004 (405 ind.) y en la época seca del 2003 (enero: 542 y marzo: 777 ind.). En este caso, el hecho de tener reproducción tanto partenogenética como sexual, al mismo tiempo los ayudaría a incrementar la población rápidamente. Además, cuentan también con huevos resistentes a la sequía lo cual ayudaría a la población a iniciar la colonización en cuanto se llena de agua el humedal y las condiciones son favorables (Pennak 1989, Thorp & Covich 2001).
Dentro de los grupos de invertebrados acuáticos con mayores cantidades se encuentran los crustáceos ostrácodos (Ostracoda), los cuales son considerados como uno de los taxa numéricamente más abundantes del meiobentos y rico en especies (Dole-Olivier et al. 2000). Las condiciones del humedal Palo Verde para estos organismos, tales como temperatura, calcio disuelto en agua y la gran cantidad de materia orgánica acumulada serían óptimas, estimulando el buen desarrollo de esta población (Roca & Wansar 1997). Los ostrácodos fueron registrados a lo largo del año siendo más abundantes en el verano y en julio del 2004 período en que la laguna comenzó a llenarse con agua de lluvia (Trama 2005). Al igual que los conchostracos, los ostrácodos mantienen huevos en latencia y pueden empezar la colonización apenas empieza la época de lluvias lo cual es una ventaja con respecto a los invertebrados que dependen de los adultos que deben colonizar el humedal y reproducirse (Dole-Olivier et al. 2000).
Los caracoles, sobre todo los pulmonados, se entierran en el fango a varias centímetros de profundidad y estivan durante el periodo desfavorable (Pennack 1989). Este podría ser el motivo por el cual algunos de los taxa recolectados durante el trabajo presentaron abundancias de entre 1 y 10% y fueron encontrados durante todo el año. Estos organismos habitan en lugares con poca profundidad al igual que los bivalvos, los cuales se encuentran a veces en momentos de descanso cuando están enterrados. Este es el caso de Eupera veatleyi, encontrada en el humedal, la cual no se desplaza tan fácilmente como los gasterópodos y puede ser uno de los factores que diferencie la colonización entre estos moluscos. Asimismo, los hirudíneos de pozas estacionales pueden persistir cuando hay ausencia de agua ya que algunas especies se entierran en el fango y subsisten en la época seca, mientras que los anélidos (Oligochaeta), en épocas con condiciones ambientales difíciles pueden producir capullos y así sobrevivir hasta momentos más favorables (Pennak 1989).
Evaluación del método utilizado: Se han obtenido buenos resultados con varios tipos de sustratos artificiales en lugares que son difíciles de alcanzar para realizar muestreos e recolecta directa. Este método permite a los organismos colonizar los sustratos por un período de tiempo determinado y permite al investigador recolectar organismos que normalmente no se capturarían por medio de otras técnicas (Stapp & Mitchell 1997). Se considera como método semi-cuantitativo por permitir un control de la ubicación del sitio de muestreo y tamaño, entre otros. Sin embargo, implica un muestreo pasivo de largo tiempo para permitir a algunos organismos la colonización de una cantidad representativa de organismos.
El método de sustratos artificiales puede proveer un grado de replicabilidad del muestreo no disponible con otros muestreos, especialmente cuando están dispuestos en macrohabitats comparables (Cairns & Pratt 1993). En esta metodología, al utilizar sustratos de iguales características en todos los puntos, se elimina variables como el área a ser colonizada y la composición física y química del sustrato lo cual proporciona ventajas desde el punto de vista estadístico (Barbour et al. 1999, Rizo-Patrón 2003).
Sin embargo, al utilizar este tipo de técnica se obtiene información de solo un sector de la población de invertebrados, puesto que la técnica es selectiva hacia un tipo de hábitat específico (Cairns & Pratt 1993). La recolecta de individuos adicionales a los encontrados en los muestreos con sustratos artificiales indicaría la necesidad de combinar esta técnica con otros métodos para abarcar los taxa o individuos que se dejan por fuera y abarcar otros microhabitats colonizados por invertebrados diferentes. Por otro lado, para obtener un muestreo ideal de la comunidad bentónica es necesario evaluarla con cada cambio de estación (Barbour et al. 1999). Se considera necesario realizar un esfuerzo de muestreo más intenso e investigaciones a más largo plazo, por varios años de muestreo y un mayor número de muestreos en el tiempo para obtener una asíntota en la curva acumulada y obtener un inventario lo más representativo posible. La importancia de este tipo de inventarios radica en el hecho que presentan una línea base para futuros monitoreos periódicos, los cuales pueden ser utilizados para detectar cambios en la composición de la fauna debido a causas naturales o de origen antropogénico.
Agradecimientos
]]> Los autores agradecen a la Organización para Estudios Tropicales (OET) por el financiamiento. Al personal del Ministerio de Ambiente y Energía (MINAE) por el aval y buena disposición para la realización de este trabajo. A Katherine y Ethan por habernos ayudado en el manejo e identificación de los invertebrados. A Miguel Archangelsky, Luis Guillermo Chaverri Sánchez, Carlos Esquivel y Zaidett Barrientos por sus valiosos y generosos aportes en la identificación taxonómica. Finalmente agradecemos a los revisores por sus comentarios.Resumen
El humedal de Palo Verde es uno de los más importantes de Centro America para aves acuáticas. Durante el período 2002 y 2005, se llevaron a cabo actividades de manejo para controlar la invasión de Typha domingensis. Con el fin de establecer una línea base para monitoreos futuros, en el 2003 se realizó una evaluación de macroinvertebrados acuáticos. Se efectuó un muestreo mensual durante un año, usando el método de sustratos artificiales. Se identificaron 116 táxones pertenecientes a 47 familias y a 18 órdenes. La mayor abundancia se encontró en la clase Conchostraca y la familia Chironomidae que juntas representaron casi la mitad de todos los individuos colectados. En contraste, el 97% de los táxones tuvieron, cada uno, menos del 1% del total de la abundancia. La diversidad de táxones, así como la abundancia de individuos y el número de especies, fueron mayores en la época seca que en la lluviosa. La curva acumulada de especies indicó que se hubiera registrado una mayor cantidad de táxones si los muestreos se hubieran extendido por más tiempo. Con este trabajo damos a conocer la primera lista de macroinvertebrados para el humedal de Palo Verde.
Palabras clave: Inventario, humedal estacional, invertebrados acuáticos, Typha domingensis, Palo Verde.
Recibido 06-XI-2008. Corregido 01-X-2009. Aceptado 02-XI-2009.
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