Efectos de la cópula y el tamaño del macho sobre el comportamiento de ovipostura en la mosca estercolera Archisepsis diversiformis (Diptera: Sepsidae)

Martha Lucía Baena Hurtado

Departamento de Biología Evolutiva, Instituto de Ecología, A.C., Apartado Postal 63, Xalapa 91000 Veracruz, México; marthalucia.baena@gmail.com

Abstract: Effects of copulation and male size on the oviposition behavior of the manure fly Archisepsis diversiformis (Diptera: Sepsidae). I evaluated the effect of copulation as a stimulation factor for oviposition of Archisepsis diversiformis by using two different age groups of females. In addition, I tested the effect of copulation on female longevity and progeny sex ratio, taking into account female and male size, and oocyte development in relation to female age. A delay in copulation leads to a delay in oviposition. Females of both age groups started to oviposit between four and five days after copulation. The number of eggs that were laid during the first ten days after copulation, the average number of ovipositions (number of eggs laid per day) during the female’s life, and the average time between ovipositions were all similar. I found further evidence for the effect of copulation on oviposition: when females copulate, they oviposited faster than virgin females. In addition, these females laid a lower number of eggs after the age of 13 days, while females of the same age (that have copulated before, when they were two or six days old) laid a higher number of eggs (an average of 75 eggs). Oocytes in virgin females became larger with age; 57 % of the variation in the number of eggs laid by females depends on female’s longevity. As in other studies, female size had an effect on the total number of eggs laid. However, male size significantly affected the oviposition rate (total number of eggs/female longevity). Females tended to have a higher oviposition rate after copulating with larger males. These data suggest that for this fly species, sexual selection through female choice might be occurring. Rev. Biol. Trop. 57 (Suppl. 1): 239-250. Epub 2009 November 30.

Key words: oviposition rates, Archisepsis diversiformis, female choice, development of oocytes, size and lon­gevity of female, Costa Rica.

En hembras de muchos insectos existen factores externos e internos que influyen en la maduración de sus huevos. Los factores externos incluyen: temperatura (Adams & Mulla 1968, Fletcher et al. 1978, Robinson & Zurlini 1979), fotoperíodo (Tzanakakis & Koveos 1986), dieta (Pappas & Fraenkel 1977, Webster  ­& Stoffolano 1978, Agui et al. 1985), exposición a los sitios potenciales de oviposición (Koveos & Tzanakakis 1990, Alonso-Pimentel et al. 1998, Papaj 2000) e interactiones sociales (Craddock & Boake 1992, McDonald & Borden 1995). Igualmente, el estímulo físico provisto por el acto de los apareamientos puede en sí mismo alterar el comportamiento de la hembra (Saunders & Dodd 1972, Davidescole et al. 1993, Clutton-Brock & Langley 1997). Estos factores externos pueden actuar en la liberación de la Hormona Juvenil desde la Cor­ pora Allata, la cual vendría a ser el factor inter no más importante que influye en la oogonesis o maduración de los huevos (Gilbert 1976, Bownes 1989).

En muchos insectos, las hembras vírgenes colocan menos huevos que las no vírgenes (Leopold 1976, Guillot 1988, Miller et al. 1994, Chapman 1998). Los cambios en el com­portamiento y fisiología entre estos dos tipos de hembras, tienen sentido desde un punto de visto evolutivo. Altas tasas de producción de huevos podrían empezar solamente una vez el apareamiento ha ocurrido y el esperma ha sido recibido para evitar la producción de huevos estériles, la cual puede ser energéticamente costosa (Chapman et al. 1998). Durante la cópula, los machos adicionan sustancias a los eyaculados que en la hembra estimulan el cre­cimiento de los ovocitos y la postura de huevos (Leopold 1976, Park et al. 1998). Las sustan­cias secretadas por el tracto reproductivo del macho, como las glándulas accesorias (Chen et al. 1988, Herndon & Wolfner 1997) y el ducto eyaculatorio (Riemann et al. 1967, Morrison et al. 1992) han sido llamadas, sustancias de inhi­bición del reapareamiento (o RIS, del inglés Remating Inhibiting Substances) y sustancias que facilitan la fecundidad (FES, del inglés Fecundity Enhancing Substances) respectiva­mente (Gillot 1988). Estas pasan a la pared del tracto receptivo de la hembra y entran a la hemolinfa, donde ellas ejercen su efecto (Wol­fner 1997). La actividad de estas sustancias ha sido demostrada en varios órdenes de insectos, pero solamente pocos RIS y FES han sido quí­micamente caracterizados (Miller et al. 1994). El cuadro más completo viene de Drosophila melanogaster (Kubli 1996, Wolfner 1997). En esta especie un componente del fluído de las glándulas accesorias afecta la producción de huevos: la proteína del fluído accesorio Acp 26Aa (Herndon & Wolfner 1995). Otro caso es el de Leptinotarsa decemlineata (Coleoptera: Chrysomelidae), donde Smid (1997) descri­bió la estructura del peptido designado como Led-MAGP (Leptinotarsa decimlineata Male Accesory Gland Peptide), la cual acelera el crecimiento de los ovocitos en las hembras. Las sustancias RIS y FES también han sido detecta­das en otras especies de Drosophila (Monsma et al. 1990, Wolfner 1997, Xue & Noll 2000, Chapman 2001) y en otras especies de Diptera como Musca domestica, Delia antigua y Culex tarsalis (Gwadz 1972, Miller et al. 1994). Aun­que aislar los peptidos de estas especies ha sido difícil debido a la fuerte tendencia que tienen de agregarse a otras proteínas (Smid 1997), recientemente se han caracterizado hasta el 90 % de las secresiones en D. melanogaster (Wolfner 2002).

Ningún estudio ha investigado la influen­cia de la cópula en la estimulación de las ovi­posturas en hembras de la familia Sepsidae, así como su efecto en la longevidad y el desarrollo de ovocitos. La estrategia de apareamiento que presentan varias especies de esta familia es poco usual. Las hembras oviponen sobre el estiércol o carroña (Pont 1979) con un macho montado sobre su espalda. La cópula con ese macho solamente ocurre después que la hembra ha colocado los huevos fertilizados de sus apa­reamientos anteriores (Parker 1972 a, b, Ward 1983, Schulz 1999). Dado que el macho trans­fiere un espermatóforo, aparentemente requiere que la bursa copulatrix de la hembra este vacio de huevos (Schulz 1999).

En este estudio probé si la cópula y/o sustancias que se transfieren durante ella tiene un efecto en la estimulación de la ovipostura y longevidad en hembras de A. diversiformis, de dos diferentes edades. Si este es el caso, la predicción es que en estas dos edades, el patrón de oviposturas será similar. Además, se analizó la respuesta de la producción de huevos de la hembra según el tamaño del macho con el cual copuló y el desarrollo de ovocitos según la edad de la misma. Los hallazgos sugieren la posibilidad que la relación tasa de ovipostura y tamaño del macho aceptado, se explique bajo selección sexual por elección femenina pre­cópula. Las hembras tuvieron una mayor tasa de oviposturas con machos más grandes.

Materiales y métodos

Obtención de hembras y machos vírge­nes: Moscas adultas y estiércol de vaca se reco­lectaron, en potreros ubicados en las afueras de la ciudad de San José, Costa Rica. El estiércol se colectó fresco y se sometía a congelación con el fin de matar otros insectos y ácaros.

Las cajas con estiércol que se retiraban, se colocaron dentro de cajas de plástico para criar las moscas (12 cm x 20 cm x 15 cm). A los diez días aproximadamente, las moscas adultas emergieron (entre 7:00 y 10:00 a.m.). Dos horas después de nacer las primeras mos­cas adultas virgenes, se retiraron de la caja de plástico a través de un aspirador bucal y se procedió de inmediato a identificarlas según el sexo (los machos presentan espinas en el tarso de las patas anteriores, en tanto que el tarso de las hembras es liso). Posteriormente, machos y hembras vírgenes se colocaron por separado en nuevas cajas que contenían miel, agua y estiércol fresco como alimento. Las hembras se mantuvieron en estas hasta los dos y seis días de edad.

Estimulación de la ovipostura y longevi­dad de la hembra: Para determinar el efecto de la cópula y el tamaño del macho en las ovipos­turas se escogió una hembra virgen de cada edad (dos y seis días) y se colocó en una caja petri vacía con dos tamaños diferentes de macho. Esto se replicó 33 veces (18 para hembras de dos días y 15 para las de seis). Cuando una hembra acep­taba un macho en cópula, con un cronómetro se registraba la duración de la misma y a partir de los cinco minutos de haber empezado la cópula, el macho no aceptado por la hembra, se retiró con un aspirador bucal cuidadosamente para no interrumpir a la pareja en cópula y se sacrificó en un frasco con alcohol al 70 %. Cuando la cópula finalizó, la hembra se trasladó a una “caja de ovipostura” plástica (25 cm x 12 cm x 14 cm) con unos 50 g de estiércol relativamente fresco (previamente descongelado), agua en tubos de ensayo con una tapa de algodón y miel. Por cada hembra que copuló, hubo una “caja de ovipostura”. Por otro lado, el macho que copuló también se sacrificó en otro frasco debidamente rotulado y con alcohol al 70 %. Esto mismo se hizo con las hembras, pero cuando ellas murie­ron naturalmente en las “cajas de oviposturas”. Después se midió en un estereoscopio Wild, el largo de la tibia posterior para estimar el tamaño de los individuos como en otros trabajos (Ward 1983). Para el control, se escogieron las hembras que no aceptaron cópulas con ningún tamaño de macho, y se colocaron igualmente en las “cajas de oviposturas”.

El estiércol de cada “cajas de oviposturas” (donde las hembras se alimentaron y oviposita­ron) se retiró diariamente y se reponía por uno fresco, miel y agua. Este se revisó bajo un este­reoscopio para contar el número de huevos cada día, los cuales se reconocían porque contrastan con la superficie del estiércol por su color blanco y el largo filamento, el cual es dos a tres veces el tamaño del huevo (Meier 1995). Las larvas en el estiércol se reconocieron por la presencia de pequeños “cráteres”, al parecer formados cuando colocaban la punta del abdomen hacia arriba. “Las cajas de oviposturas” se revisaron diariamente para contar los huevos y para llevar un registro de la longevidad de la hembra. Des­pués de contar los huevos, cada caja se colocó en “cajas de emergencia de adultos” para contar la proporción de descendencia emergida, la cual indicaba el éxito de fertilización.

La fecundidad era expresada de tres mane­ras: 1- como el número total de huevos puestos después de la cópula y durante toda la vida de una hembra, 2- como postura (número o grupo de huevos puestos en una sesión de ovipostura. Una sesión era realizada cada dos o tres días) y 3- como tasa de ovipostura (total de huevos puestos durante la vida de una hembra, dividido por los días de vida después de la cópula).

Los datos sobre las oviposturas en las dos edades de hembra presentaron una distribución de tipo no paramétrico. El modelo de regresión lineal simple se ajustó para examinar la relación entre tamaño de los ovocitos y edad de hembras vírgenes. El de regresión múltiple para analizar la relación entre el número total de huevos pues­tos por la hembra sobre la duración de la cópula y tamaño del cuerpo de ambos sexos.

Resultados

Estimulación de la ovipostura y longevi­dad de la hembra: El número de oviposturas diarias y la duración de vida de A. diversifor­mis, se observó en 18 hembras que copularon una sola vez a los dos días de nacidas y en 15 hembras a los seis días de nacidas.

La predicción en cuanto al estímulo de la cópula en las dos edades de la hembra fue con­firmada, ya que hubo una sincronización en los comportamientos de ovipostura en las hembras. Los resultados demostraron que: no hubo dife­rencias significativas entre hembras que copu­laron a los dos y seis días de nacidas en cuanto al número de días que vivieron después de la cópula (Hembras de dos días=36.64 +11.18 días. Mín.=22. Máx.=54 días, n=18. Hembras de 6 días=28.28 +11.86 días. Mín.=13. Máx.=51 días, n=15; P=0.080 Mann-Whitney). Entre estas hembras tampoco hubo diferencias significativas en el tiempo empleado en las oviposturas (las hembras de dos días colocaron huevos en promedio hasta los 32.89 +11.52 días de edad (Mín.=14. Máx.=51 días, n=18 y las de 6 hasta los 24.73 +11.76 días. Mín.=7. Máx.=9 días, n=15; P=0.062. Mann-Whitney).

El número de huevos puestos durante los diez primeros días después de la cópula, no difi­rió significativamente entre los dos grupos de edades de la hembras (t=0.47, g.l=18. P=0.63. Prueba de t para muestras independientes).

Consistente con nuestra predicción, la cópula estimuló no solamente la producción de mayor número de huevos, sino que además estimuló la ovipostura en sí, ya que las hembras vírgenes ovipositaron huevos no fértiles solamente a partir de los 13 días de edad, mientras que las hembras no vírgenes ovipositaron entre cinco y seis días después de la cópula. A los 13 días, el 36 % de las hembras no vírgenes (con cópula) colocaron un número promedio de hue­vos mayor que las vírgenes (Figura 1).

 

No hubo diferencias significativas entre hembras que copularon a los dos y seis días, en cuanto al número total de huevos pues­tos durante toda su vida (Promedio hembra dos días=737 huevos. Mediana=623. Mín.=87, Máx.=1772, n=18. Promedio (seís días)=587.5 huevos. Mediana=642. Mín.=104. Máx.=1349, n=15; P=0.38. Mann-Whitney). Tampoco hubo diferencias significativas entre hembras que copularon a estas dos edades, en cuanto al número de moscas adultas emergidas (Media­na hembra dos días=238 adultos. Mín.=39, Máx.=507, n=18. Para seís días=173 adul­tos. Mín.=4. Máx.=503, n=15; P=0.25. Mann-Whitney). El éxito de fertilización fue del 32.5 % en hembras que copularon a los dos días (los adultos emergieron de 13237 huevos) y del 35 % en hembras que copularon a los seis días (adultos emergidos de 8812 huevos).

Utilizando un análisis de regresión múltiple y eliminando los términos no significativos, se encontró que el el 44 % de la variación en el número total de huevos puestos por la hembra se explica por el tamaño de la misma (F_2,30=13.873; P=0.00010), mientras que la duración de la cópula y el tamaño del macho no tuvieron efec­tos significativos. Con la tasa de oviposturas (Nº. total de huevos/duración de la vida de la hembra) además de un efecto significativo del tamaño de la hembra (F_2,30=9.76; P=0.00019), también hubo un efecto significativo del tamaño del macho (F_2,30=9.76; P=0.011). Estos dos fac­tores explicaron el 35 % de la variación en el número de huevos puestos durante toda la vida de la hembra. La duración de la cópula no tuvo efecto sobre la tasa de oviposturas (F_2,30=9.76; P=0.53).

Las hembras con un tamaño corpo­ral mayor al promedio vivieron más tiempo (r²=0.27. F_1,31=12.79; P=0.0011, n=33. Regre­sión Lineal Simple). El 57 % de la variación en el número de huevos de la hembra depende de su longevidad (F_1,31=43.95; P=0.00001, n=33. Regresión Lineal Simple). El 34 % de la variación en la duración de la vida de la hembra fue explicado únicamente por el tamaño de la misma (F_1,31=19.6; P<0.00011). Ni el tamaño del macho (F_1,31=19.6; P<0.60), ni la duración de la cópula (F_1,31=19.6; P<0.60. Regresión Múltiple paso a paso hacia adelante) tuvieron un efecto significativo sobre la longevidad de la hembra.

Desarrollo de los ovocitos según la edad de la hembra: Se encontró que los ovocitos en las hembras vírgenes crecieron con la edad. El 45 % de la variación del tamaño depen­de de la edad de la misma (Figura 3). No se encontró que el grado de desarrollo de los ovocitos dependiera del tamaño de la hembra (r²=0.00034. F_1,95=0.032; P=0.85. Regresión Lineal Simple).

 

Discusión

Otra evidencia de la estimulación de la cópula en la ovipostura de la hembra de A. diversiformis fue que las hembras vírgenes pusieron huevos en número muy reducido y solo a partir de los 13 días de nacidas, mientras que hembras con cópula y de la misma edad de las vírgenes colocaron mucho más huevos (Fig. 1). La cópula también incrementó la pro­ducción de huevos en Sepsis Cynipsea, en com­paración al de hembras vírgenes (Blanckenhorn et al. 2002, Teuschl & Blanckenhorn 2007). Pero en Saltella sphondylli (Martin & Hosken 2004) este no es el caso, porque las hembras vírgenes no colocaron ningún huevo a pesar que incluyeron experimentos con y sin la posi­bilidad de que las hembras los pusieran. Sin embargo, en otras especies de Diptera como en Coelopa frigida (Pitafi 1990) y en varias espe­cies de Drosophila, Xue & Noll (2000) encon­traron que las hembras vírgenes colocaron en promedio cuatro huevos por día comparado con 43 huevos colocados por hembras con cópula y, concluyen que el esperma y los productos de la glándula seminal son factores que estimulan la oviposición en estas especies de mosca.

Los resultados de este estudio resaltan otro aspecto interesante y es que en A. diver­siformis, la estimulación por parte del macho sobre la ovipostura y maduración de los huevos en la hembra no parece absoluta. Al parecer las hembras también pueden coordinar las oviposturas porque los ovocitos en las hembras vírgenes crecieron con la edad. Además, estas hembras presentaron cierta flexibilidad en cuanto al grado de desarrollo de sus ovocitos, pues dentro de cada edad, algunas hembras no desarrollaron sus ovocitos mientras que otras si lo hicieron. El significado de esta flexibilidad no es del todo claro. Una probable explicación puede ser que el alimento obtenido en el labo­ratorio pudo haber contribuído al desarrollo de los ovocitos, pues se sabe que las hembras para reproducirse exitosamente deben coordinar la alimentación, el apareamiento y hasta los sitios para oviponer (Wheeler 1996, Lachmann & Papaj 2001, Kaspi et al. 2002). Respecto a los nutrientes, estos son necesarios para soportar el desarrollo embrionario, así que el tiempo en la produccion y maduración de huevos a menudo está relacionado con el tiempo de alimentación (Wheeler 1996). Por ejemplo, en S. cynipsea y muchas otras especies de Sepsidae, las hembras vírgenes necesitan proteína para producir hue­vos. Ellas tienen que visitar e ingerir el estiér­col fresco antes de iniciar la postura de huevos (Schulz 1999, Teuschl & Blanckenhorn 2007). En este estudio las hembras de A. diversiformis en condiciones de laboratorio se alimentaron de excremento, miel y agua. Probablemente las buenas condiciones alimenticias influyeron en la maduracion de los ovocitos y por eso el aná­lisis sobre el tamaño de la hembra en si mismo, no explicó el desarrollo de los huevos en las hembras vírgenes.
 

El número promedio de posturas que las hembras de dos y seis días hacen durante toda su vida y el tiempo promedio entre éstas, fue similar para las hembras de ambas edades después de haber copulado. Este último patrón concuerda con el de otras especies de moscas. Las hembras de C. frigida (Butlin & Day 1985) colocan una postura de huevos cada dos o tres días y en S. cynipsea, Schulz (1999) encontró que las hembras necesitan aproximadamente dos días para colocar una nueva postura de huevos; en A. diversiformis el tiempo promedio entre posturas era de 2.5 +1.63 días. Por otro lado, el éxito de fertilización entre hembras de las dos edades fue similar (32.5 % y 35 % respectivamente) pero contrasta con el de S. cynipsea donde el éxito de fertilizacion varió entre el 40 y 90 % en hembras de tres a cuatro días de edad (Teuschl & Blanckenhorn 2007).

En A. diversiformis el número de huevos puestos por la hembra incrementó según su pro­pio tamaño. Esto mismo ha sido demostrado en S. cynipsea (Blanckenhorn et al. 1999, 2002), en algunas familias de Diptera como Scatopha­gidae (Parker 1970, Borgia 1981, Parker et al. 1999), en Coelopidae (Butlin & Day 1985) y en muchos otros grupos de insectos (Thornhill & Alcock 1983, Honêk 1993). Sin embargo, el incremento de la fecundidad de la hembra de A. diversiformis por efecto del tamaño del macho con el cual copuló, no ha sido investigado experimentalmente en ninguna otra especie de Sepsidae. Este incremento probablemente ha evolucionado bajo selección sexual por elec­ción femenina pre-copulatoria. La tendencia de la hembra de A. diversiformis fue colocar la mayor tasa de huevos (Nº. de huevos/duración de vida de la hembra) después de copular con un macho grande. Por otro lado, dado que el tamaño de la hembra también influyó en la cantidad total de huevos puestos y en la tasa de oviposturas, es posible que los machos grandes también estén escogiendo a las hembras gran­des a través de apareamientos asortativos, bajo la hipótesis de elección de pareja por tamaño de ambos sexos (Crespi 1989). Quizá la hembra obtiene otros beneficios directos al aparearse con este tamaño de macho. Por un lado, este pudo proporcionar más alimento ya que los machos de mayor tamaño transfieren esperma­tóforos más grandes y ellas pueden degradarlo hasta desaparecer completamente en un lapso máximo de 25 horas (L. Rodríguez, en prep.). Los machos grandes se podrían beneficiar al inducir a la hembra a colocar el mayor número de huevos, de esta forma sus probabilidades de una mayor paternidad aumentarían con la descendencia de esa hembra. Por otro lado, las hembras que favorecen a machos grandes, ade­más de poner más huevos, podrían tener venta­jas en producir hijos que provean los mayores espermatóforos a sus compañeras.

En conclusión, la cópula y/o la transferen­cia del eyaculado incrementan la ovipostura en hembras de A. diversiformis, aunque estas pueden ejercer cierto control sobre el desarrollo de sus huevos. Se necesitan más estudios para determinar la sustancia específica y/o el compor­tamiento de cópula responsable del control de la ovipostura. El tamaño de la hembra y del macho tuvieron efectos positivos en la longevidad y producción de progenie, lo cual podría resultar en una selección direccional hacia individuos de mayor tamaño. En A. diversiformis las hembras no parecen sufrir un costo al aparearse en tér­minos de longevidad, lo cual podría indicar que en esta especie no existe un conflicto sexual en términos de aceptar una cópula.

Agradecimientos  

Agradezco especialmente a William G. Eberhard por apoyarme en el desarrollo de las ideas de este capítulo de mi tesis de maestría (Programa de Posgrado en Biología, Univer­sidad de Costa Rica) y por supuesto por sus valiosos comentarios. A Federico Escobar S. por su importante asesoría estadística y apoyo financiero en Costa Rica.

Resumen

Se evaluó el efecto de la cópula como factor esti­mulante de la oviposición en Archisepsis diversiformis utilizando hembras de dos edades, y en la longevidad de la hembra y en la proporción sexual de la progenie, tomando en cuenta el tamaño de hembra y macho, y el desarrollo de los ovocitos en relación a la edad de la hembra. Se demostró que una demora en copular indujo una demora en oviponer. También hubo similitud en el número de huevos puestos en los diez primeros días después de la cópula, en el número promedio de posturas (grupo de huevos puestos por día) durante toda la vida de una hembra, y en el tiempo promedio transcurrido entre posturas. Otra evidencia del efecto de la cópula en la ovipostura, fue que las hembras que copularon ovipositaron más rápido que las vírgenes. Además, éstas colocaron un número muy bajo (en prome­dio 14) de huevos a partir de los 13 días de edad, mientras que hembras de esta misma edad (que previamente habían copulado a los dos o seis días de edad) colocaron un mayor número (en promedio 75) de huevos. Como en otros estu­dios, el tamaño de la hembra tuvo un efecto significativo sobre el número total de huevos puestos. Sin embargo, el tamaño del macho afectó significativamente la tasa (Nº total de huevos/duración de la vida de la hembra) de ovipostura. Estos datos sugieren la posibilidad de que la selección sexual por elección femenina actúe en hembras de esta especie de mosca.

Palabras clave: tasas de oviposición, Archisepsis diversi­formis, elección femenina, desarrollo de ovocitos, tamaño y longevidad femenina, Costa Rica.

Recibido 09-X-2007. Corregido 06-X-2008. Aceptado 18-XI-2008.

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