Elvira Alvarado Ch.¹ & Alberto Acosta²

1. Facultad de Ciencias Naturales, Programa Biología Marina, Universidad Jorge Tadeo Lozano, Bogotá, Colombia; elvira.alvarado@utadeo.edu.co

2. Facultad de Ciencias, Departamento de Biología, UNESIS, Pontificia Universidad Javeriana, Bogotá, Colombia; laacosta@javeriana.edu.co

Abstract: Natural lesions and regeneration of ramets of Montastraea annularis (Scleractinia: Faviidae) in a degraded reef of the Colombian Caribbean. Currently, Montastraea annularis populations are suffering from high partial mortality rates; yet few studies have determined type, frequency and intensity of natural lesions in situ. During a year we followed natural lesions that appeared on healthy ramets of a population on a degraded reef within a Marine Protected Area in Colombia, to infer the effect on population size structure. From September 2003 to September 2004, 94% of the ramets presented lesions caused by bleaching, predation; or algae, sponge and borrower interactions. Predation caused 47% of the lesions and algae 36%; most lesions (85%) were small (<5cm²), although some were bigger than 60cm2 (0.3%). Lesion recovery was high (83%), but 11.2% did not recover or grow. On 2.5% algae invasion was seen. Bleaching lesions affected more ramet area (>60% of its live tissue) and were evident from September to November, yet total recovery was found in three months. In contrast, lesions by algae (36%), showed less recovery (6.7%), and a tendency to grow in time. In general, percentage of affected tissue area of a ramet in any month was lower than 10%. Nevertheless from May to September, the area affected was larger (10-50%) due to an increase in frequency and abundance of predation, bleaching and algal damage, and a decrease in recovery. At the end of the year, lesions that did not recover caused partial mortality in 25% of the ramets. Ramets with lesions shrunk throughout the year and by the end of year, 21% passed to a smaller class size. Rev. Biol. Trop. 57 (4): 939-954. Epub 2009 December 01.

Key words: natural lesions, recovery, bleaching, predation, Montastraea annularis, partial mortality, size-class structure.

El aumento en la intensidad y frecuencia de amenazas tanto de origen natural como antropogénico son factores causales de los cambios en el estatus de los arrecifes que se han venido presentando en las últimas tres décadas (Connell et al. 1997, Gardner et al. 2003). Este deterioro en los arrecifes se manifiesta en la pérdida de cobertura de tejido vivo y en la mortalidad parcial y total de corales, especialmente de aquellas especies que se encuentran en los arrecifes someros (Gardner et al. 2003). Estudios de poblaciones de especies de coral realizados en el Caribe reportan que los disturbios agudos de alta intensidad tienen grandes efectos sobre su estructura, dada la pérdida de individuos por mortalidad total y de cobertura de tejido vivo por mortalidad parcial causada por lesiones que no se recuperan (Edmunds 2002).

La remoción de tejido o esqueleto que genera mortalidad parcial en las colonias de coral se ha considerado consecuencia de una lesión creada por agentes físicos y biológicos tales como tormentas, sedimentación, epidemias, altas temperaturas, competencia por espacio, actividades humanas y contaminación (Rogers et al. 1982, Bythell et al. 2000, Fong & Glynn 2000). También se ha sugerido que la constante mordedura de peces (Bythell et al. 1993, Miller & Hay 1998) y la rápida colonización de espacios libres o el sobrecrecimiento de macroalgas (McCook et al. 2001, Mumby et al. 2005) o esponjas (López-Victoria & Zea 2005) son causas de pérdida de cobertura de tejido vivo de coral. A pesar de que el blanqueamiento no se ha considerado como lesión en el sentido de remover tejido o esqueleto, este causa desorden de las funciones vitales en órganos, sistemas o funciones corporales globales (Peters et al. 1997). El blanqueamiento es una reacción del coral a la ausencia o la disminución de los suplementos de nutrientes, la elevación en la temperatura del agua, la sedimentación y turbidez, lo cual lleva a la expulsión de las zooxantelas de las células de la gastrodermis del coral, la degradación de las zooxantelas de las células in situ o una combinación de ambas (Hayes & Bush 1990, Rowan et al. 1997, Weil 2004, Garren et al. 2006).

Por su organización modular, las colonias de corales pueden recuperar el tejido dañado (Meesters et al. 1997, Oren et al. 1997, Lirman 2000). La recuperación de una lesión se expresa en términos de reducción del tamaño de la lesión (Meesters et al. 1994, Oren et al. 2001) siendo mayor la tasa de recuperación cuando las colonias están saludables (Mascarelli & Bunkley-Williams 1999). Estudios relacionados con la recuperación de lesiones (artificiales y naturales) muestran que el tamaño, forma y posición de la lesión, el tamaño de la colonia con relación a la lesión, el estado reproductivo, las condiciones fisicoquímicas del agua, la disponibilidad de nutrientes, la sedimentación y la depredación, entre otros, influyen en el proceso de recuperación (Bythell et al. 1993, Guzmán et al. 1994, Van Veghel & Kahman 1994, Hall 1997, Lewis 1997, Ruesink 1997, Fong & Glynn 1998, Kramarsky-Winter & Loya 2000, Oren et al. 2001, Cróquer et al. 2002, Mumby et al. 2005, 2007). En estos se resalta que las colonias de coral experimentan disturbios frecuentes a pequeña escala que resultan en lesiones que se recuperan, lo cual según Mumby et al. (2005) sugiere un proceso de rutina que demuestra una eficiente estrategia de supervivencia colonial. No obstante implica un costo que conlleva a cambios en el metabolismo (Fabricius 1995) con lo cual se altera el mantenimiento, la reproducción y crecimiento del individuo.

Materiales y métodos

Área de Estudio: La zona de estudio se encuentra en el Archipiélago de Nuestra Señora del Rosario (10°7’-10°14’ N; 75°37’-75°52’ W) dentro de un Área Marina Protegida del Caribe Colombiano. El clima presenta un período seco mayor entre diciembre y abril dominado por los vientos Alisios de nor-este, un período lluvioso menor de mayo a junio, un período seco menor de julio a agosto, y uno lluvioso mayor entre agosto y noviembre en el que dominan los vientos del sur-occidente (Pujos et al. 1984). La temperatura superficial del agua es mayor en época de lluvias (30ºC) que en época seca (26.1ºC; Alvarado et al. 1992). Durante los meses en que se llevó a cabo este estudio, la temperatura superficial del agua estuvo en rangos considerados como normales por la NOAA (0.2-0.5 ONI, Oceanic Niño Index, http://ggweather.com/enso/oni.htm), con excepción de los meses de octubre a diciembre del 2003 y de julio, agosto y septiembre de 2004 que estuvieron por encima del límite de los 0.5ºC (hasta 1.5 por encima del rango en el 2003 y de 0.9 ONI en el 2004). La salinidad del agua superficial presenta valores de 35‰ con registros más bajos en época lluviosa (30‰; Alvarado et al. 1992). La zona está influenciada por el Canal del Dique que vierte 397m³s^-1 de agua y tiene una carga de sedimentos de 5.9x10⁶ton.año^-1. Descargas mayores a 800m³.s^-1 y cargas de sedimento superiores a 31x10³ ton.día^-1 se presentan durante noviembre (Restrepo & Kjerfve 2000, Restrepo et al. 2006), que coinciden con la época lluviosa.

El trabajo de campo se realizó en el arrecife franjeante al norte de Isla Grande en el cual la cobertura de coral vivo se estima en 40%, el sustrato muerto en 25% y la cobertura algal en 23% (Zapata 2005). La zona de muestreo se ubicó dentro de la unidad Montastraea spp., entre 3 y 10 metros de profundidad, la cual se caracteriza por exposición al oleaje moderado y donde las especies M. annularis, M. faveolata, Colpophyllia natans y S. siderea son los principales representantes (Díaz et al. 2000). Allí M. annularis, M. faveolata y M. franksi presentan una cobertura media relativa de 42.1% (Cendales et al. 2002).

Métodos: Este estudio se realizó de septiembre de 2003 a septiembre de 2004. Se escogieron 87 ramets de M. annularis (sensu Weil & Knowlton 1994) de 24 colonias (cuatro ramets de cada colonia, una perdió el código y no se pudo seguir). Todos los ramets seleccionados al inicio del estudio estaban saludables, con más del 95% de tejido vivo y un tamaño por encima del reproductivo (>50cm² de área, Szmant 1991, Van Veghel & Kahman 1994). Aunque se trató de escoger un número de ramets representativo para abarcar diferentes tallas, esto no fue posible porque los pocos ramets grandes se encontraban lesionados o estaban en proceso de fisión.

El tamaño de los ramets se determinó mediante filmación del área total de cada una de las columnas en cinco lados (superficie y cuatro lados), hasta donde había evidencia de tejido vivo. Sobre cada ramet se colocó una malla flexible con ojo de malla de 1cm². La filmación se realizó cada mes durante un año, excepto en el mes de abril de 2004 (daño de la filmadora), con una cámara de vídeo Sony Handycam. Con el software analizador de imágenes, UTHSCSA Image Tool Versión 3.0, se realizaron las mediciones de los tamaños de los ramets y de las áreas afectadas (cm²). Los ramets se clasificaron en 4 clases de talla con escalas de 50cm², 1) 0- 50cm²; 2) 51-100cm², 3) 101-150cm² y 4) >151cm². Aunque los ramets de una misma colonia son clones entre sí, son individuos fisiológicos distintos (Orive 1995) cuya respuesta hacia la reproducción y supervivencia es también diferencial (Hughes & Tanner 2000). Por lo tanto, en este estudio los ramets fueron considerados como las unidades de muestra.

Las lesiones se definieron como el resultado de disturbio e interacciones naturales de tipo biótico y abiótico, que causan tanto la pérdida de tejido vivo y esqueleto, al igual que la pérdida de color (blanqueamiento) o la aparición de manchas de otro color en la superficie del ramet. Las lesiones identificadas se presentaron por efectos de depredación, interacción directa con organismos reconocidos como potenciales competidores por espacio libre (invasión de tejido coralino por algas, esponjas, bioerodadores), blanqueamiento y enfermedad de la banda amarilla. La identificación de los tipos de lesión se basó en las descripciones dadas por Barrios (2000) y para la enfermedad de la banda amarilla por comparación de fotografías de campo con aquellas registradas por Santavy & Peters (1997). Debido a que durante el año de muestreo las lesiones por banda amarilla solo se presentaron en tres meses (mayo, junio y septiembre) y que las de mayo y junio fueron colonizadas por algas y la lesión que se produjo en septiembre del 2004, no se pudo seguir por ser el último mes de muestreo, en los resultados solo se presenta en casos en que se describe el tipo y la talla de lesión.

Cada lesión de cada uno de los ramets se registró mes a mes y se anotó el tipo de lesión y su tamaño (cm²). Con esta información se determinó la presencia– ausencia de lesión, tipo más frecuente de lesión (número), porcentaje de área lesionada por ramet en cada mes, porcentaje de recuperación de lesiones y duración de cada lesión según el tamaño y el tipo. A las que se presentaron en el último mes de muestreo, no se les pudo hacer seguimiento. Las lesiones se cuantificaron según los tamaños encontrados y se clasificaron en siete clases: 0-1 cm², 1.1-5cm², 5.1-10cm², 10.1-20cm², 20.1-40cm², 40.1-60cm² y >60.1cm². A pesar de la precisión obtenida por el programa para medir al milímetro más cercano, se estimó un margen de error de 1mm². Se elaboró tablas de frecuencia por tipos de lesiones que se recuperaron en el tiempo, que no se recuperaron o que no se pudieron seguir. Las lesiones recuperadas se identificaron como aquellas que presentaron nuevamente pólipos i.e., tejido vivo (Fig. 1) y como no recuperadas, aquellas áreas sin pólipos que permanecieron a lo largo de los meses de duración del estudio y que perdieron el tejido.

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Para determinar el efecto de la lesión y la recuperación de tejido sobre la estructura de tallas de la población de ramets monitoreados durante el año, mes a mes se calculó el área de tejido vivo presente. Mediante la construcción de matrices de probabilidades de transición (Caswell 2001) mensuales se determinó cuantos ramets y de qué clases de talla se mantenían en la misma, disminuían a la clase anterior o aumentaban a la siguiente. Con la información de las matrices de transición se construyeron diagramas mes a mes y uno anual para observar los cambios.

Debido a que el término regeneración comprende la reconstrucción de partes perdidas o dañadas, o la restauración de tejido y esqueleto (Oren et al. 1997), en este trabajo se utilizó el término de recuperación debido a que se incluyó al blanqueamiento y a la banda amarilla (enfermedad) como tipos de lesión ya que el significado de recuperación involucra el hecho de "volver a retomar o readquirir lo que el tejido inicial antes tenía o parecía, después de haber pasado por una situación adversa" (www.biology-online.org/dictionary/Right). Adicionalmente se consideró que una lesión no recuperada, era mortalidad parcial en un ramet.

Para el análisis de los datos, previamente se determinó si el tipo de lesión y el número de lesiones que se presentaron en las unidades de muestreo (ramets) estaban asociados a la colonia de origen (4 ramets por cada colonia). Usando como variables nominales al tipo de lesión y la colonia, se hizo una tabla cruzada para determinar la relación entre variables, la cual se comprobó mediante la prueba de Chi-cuadrado de Pearson. Para el caso del número de lesiones y la colonia de origen, los cuatro ramets correspondientes a cada colonia fueron tratados como un bloque y mediante Chi-cuadrado de Pearson se determinó la independencia. Los valores esperados fueron calculados de acuerdo a una tabla de contingencia para la prueba del Chicuadrado. Adicionalmente, mediante la prueba de Friedman se determinó si existían diferencias significativas entre el número de lesiones de los cuatro ramets de cada colonia. Dado que se comprobó que no existe relación entre las variables, y con base en la independencia fisiológica de los ramets, estos se usaron como unidades muestrales diferentes. Así, para determinar si existían diferencias, en el número de lesiones totales en cada ramet y las clases de talla de los ramets (n=4), así como entre la talla de la lesión y los tipos de lesión (n=7) se usó la prueba no paramétrica de Kruskall-Wallis. Las diferencias entre grupos se establecieron a partir del diagrama de caja. Por otra parte, la relación entre el número de lesiones según el tipo y el mes fue representada por el modelo de regresión lineal sobre los datos originales. Para observar si existe relación entre el tiempo que dura la recuperación (número de meses) y el tipo de lesión, se utilizó la correlacion de Spearman. La relación entre porcentaje de lesiones recuperadas y la talla del ramet se comprobó mediante la prueba de correlación de Pearson y con la prueba Kendall’s Tau b se determinó si existía dependencia entre el porcentaje de área de tejido recuperado y el tipo de lesión. Los análisis se corrieron en los programas Stratgraphics 5.0 y SPSS 10.

Resultados

De los 87 ramets seguidos en el año de muestreo, seis no presentaron lesión durante todo el periodo de estudio y pertenecían a los ramets de tallas más pequeñas (clases 1 y 2: < 100 cm² de área). En los 81 ramets que presentaron daño sobre el tejido vivo a través del año, se hallaron seis tipos de lesiones naturales: depredación (P, n=591), interacción con algas (IA, n=80), blanqueamiento (B, n=62), interacción con bioerodadores (IB, n=12), interacción con esponjas (IE, n=9) y banda amarilla (BA, n=4).

No se encontró relación entre el tipo de lesión presente en los ramets y la procedencia de los ramets según la colonia de origen (p=0.670, X² de Pearson). De 24 colonias, todas presentaron ramets con depredación, 16 con blanqueamiento y 20 con interacción con algas. Igualmente, el número de lesiones en los diferentes ramets fue independiente de la colonia origen (p=0.273, X² de Pearson), encontrándose diferencias significativas en el número de lesiones de los cuatro ramets de cada colonia (Friedman, p=0.04). Entre clases de talla de ramet, también se presentaron diferencias en el número de lesiones (Kruskall-Wallis p<0.05), siendo más frecuentes en las clases de talla más grandes (Fig. 2). Los ramets de las clases 1 y 2 fueron más parecidos entre sí y presentaron alrededor de cuatro lesiones (rango 1-12 y 1-19, respectivamente), mientras que los de las clases 3 y 4 presentaron alrededor de 11 lesiones (rango 2-30, 6-68, respectivamente). ]]>

Lesiones por depredación se presentaron en el 85% de los ramets y un 88% de estos exhibieron este tipo de lesión en más de un mes. En el 48% de los ramets se observaron lesiones por interacción con algas, mientras que aquellas producidas por blanqueamiento afectaron a un 31%. La interacción con bioerodadores se presentó en el 12% (n=10), la interacción con esponjas en el 9% y la banda amarilla en el 4%. Aquí es necesario recordar que las lesiones por interacción con algas, esponjas y bioerodadores no implican que los organismos hayan causado la pérdida de tejido sino que estos estaban presentes sobre el tejido muerto.

Número de lesiones vs. tipo de lesión: El número de lesiones se encontró dependiente del tipo de lesión (X², p<0.05). Hubo mayor número de lesiones causadas por depredación (78%) que por interacción con algas (12%) y blanqueamiento (8%) y estas se presentaron en casi todos los meses. Aquellas producidas por interacción con bioerodadores y con esponjas, en general, solo se presentaron en los primeros meses de muestreo (septiembre a diciembre de 2003) y se mantuvieron o crecieron a lo largo del tiempo. Se encontró una relación estadísticamente significativa (p<0.01) entre el número de lesiones según el tipo y el mes, representado por el modelo de regresión lineal:

Número total de lesiones = -8.95 + 8.22 * tipo de lesión – 0.15 *mes (r²=0.38).

Número de lesiones en cada clase de talla de lesión: En general se observó que hay un mayor número de lesiones en tallas pequeñas (<5cm²) y que el tamaño de las lesiones depende del tipo de lesiones. La mayor cantidad de lesiones por depredación estuvo en el rango del tamaño 0-1cm², aquellas producidas por el blanqueamiento, la interacción con algas y la banda amarilla estuvieron en el rango de 1-5cm², mientras que la interacción con esponjas presentó una mayor cantidad de lesiones en el rango de 5-10cm². Tan solo el blanqueamiento presentó lesiones grandes, por encima de 60cm². No obstante, no se encontraron diferencias estadísticas significativas entre las tallas de las lesiones y el tipo de lesion (Kruskall-Wallis p>0.05).

Porcentaje de área lesionada en los ramets: El 78% de los ramets mostraron menos de un 10% del área de tejido afectada por lesiones (Cuadro 1), mientras que un 19% exhibieron lesiones que afectaron entre el 10 y el 50% de los tejidos (se destaca el mes de julio). Tan solo el 3% de los ramets presentaron lesiones que afectaron más de la mitad de su área de tejido vivo, siendo particularmente alto en octubre y diciembre. El porcentaje de área relativa de tejido vivo afectado en cada mes por los diferentes tipos de lesión, en relación con el área total de cobertura de tejido de todos los ramets (Cuadro 2), fue baja para aquellas de depredación (0.8+/-0.4STD, máximo 1.44% en septiembre de 2004). En la interacción con algas y blanqueamiento el porcentaje de área afectada fue mayor (1.6 +/-0.7 STD, máximo 2.46% en septiembre de 2004; 1.3%+/- 1.6 STD, máximo 4.17 en diciembre de 2003, respectivamente).

Recuperación de lesiones según el tipo y tamaño de lesión: El 83% de las lesiones se recuperaron mientras que el 11% no se recuperó (Cuadro 3). Las lesiones causadas por depredación mostraron el mayor porcentaje relativo de recuperación (71.6%), mientras que de las lesiones que no se recuperaron, el mayor porcentaje relativo fue de interacción con algas (6.7%). Se determinó que existe dependencia entre el tipo de lesión y el porcentaje de recuperación (p=0.97, Kendall’s Tau b), ya que las lesiones producidas por blanqueamiento y por depredación presentaron mayor tendencia a recuperarse que aquellas producidas por la interacción, especialmente con algas. En general, las lesiones producidas por blanqueamiento se recuperaron en 100% independientemente de su tamaño (Cuadro 4), mientras que las producidas por depredación se recuperaron cuando la lesión era pequeña (<1cm²). Las lesiones causadas por interacción con algas presentaron una menor recuperación, mientras que aquellas causadas por bioerodadores y esponjas solo se recuperaron cuando las lesiones eran de menor tamaño (1cm²). Adicionalmente un 2.51% de las lesiones causadas por estas interacciones no solo no se recuperaron, sino que cambiaron de tipo de lesión. Por ejemplo, 13 lesiones que iniciaron como depredación, 3 como blanqueamiento y 3 como banda amarilla fueron colonizadas posteriormente por algas y las lesiones no se recuperaron. Se observó una tendencia a que a menor tamaño de lesión, mayor recuperación. En el Cuadro 5 se puede ver que la mayoría de las lesiones en clases de talla pequeñas, independientemente del tipo de lesión, se recuperaron. En tallas mayores, si bien el porcentaje de frecuencia de lesiones es bajo, se observó una tendencia a que la lesión permaneciera.

Duración de las lesiones: La duración de las lesiones en general fue corta ya que el 44% de las lesiones se recuperaron en menos de un mes y cerca del 70% permanecieron menos de tres meses. Se encontró correlación entre el tiempo que dura la recuperación (número de meses) y el tipo de lesión (Spearman’s rho, p<0.01). Más del 50% de las lesiones causadas por depredación y blanqueamiento se recuperaron en el primer mes, mientras que las lesiones causadas por interacción con algas, bioerodadores y esponjas permanecieron en el tiempo. En estas últimas se encontró que la duración es dependiente del tipo de lesión.

Recuperación de lesiones según las clases de talla de los ramets: Del 83% de ramets que recuperaron las lesiones, se observó que a mayor tamaño del ramet, mayor recuperación, independientemente del tipo de lesión (Cuadro 5). Esta relación, fue significativa (p<0.05) pero débil (r²=0.19, correlación de Pearson). ]]>

Dinámica anual en la estructura de tallas de ramets dadas por lesión y recuperación: Aunque la mayoría de los ramets se mantuvieron en la misma categoría de talla de ramet a través del año, entre 17 y 19 ramets disminuyeron sus tallas a una clase menor en cada mes. Incluso, entre los meses de octubre y febrero hubo ramets que disminuyeron entre 5 y 8 tallas. Al comparar la estructura de tallas de ramets entre el inicio y el final de estudio se encontró que 18 ramets disminuyeron sus tallas en al menos una clase siendo las probabilidades de transición mayores en las clases de talla 5 y 6 (0.04 y 0.02, respectivamente, Fig. 4).

Discusión

Los resultados de este estudio muestran que M. annularis presenta lesiones naturales como una característica permanente en los ramets y confirma resultados anteriores para esta especie (Meesters et al. 1997, Sánchez et al. 2004; Chasqui et al. 2007). El efecto del tipo de lesiones sobre los ramets se podría caracterizar por la abundancia, el tamaño y la frecuencia con la consecuente respuesta a la recuperación de la lesión y por ende a la mortalidad parcial. Por ejemplo, el efecto de la lesión dado por la depredación en los ramets es significativo, ya que aunque de magnitud pequeña (e.g. en un mes como septiembre del 2004 afectó cerca del 1.4% del área total de los ramets y en todo el año cerca del 9% del área total de los ramets), es frecuente y abundante y de recuperación rápida (<tres meses). Además, en unos pocos casos en los que las lesiones fueron grandes, se presentó mortalidad parcial en los ramets ya que no hubo recuperación pero sí invasión de algas. En lesiones asociadas con la interacción con algas (frecuentes y pequeñas <5cm²) o esponjas (poco frecuentes y medianas >5cm²), que afectaron un porcentaje de área de 2.46 y 1.30 del total del área de los ramets, respectivamente, el hecho de que no se recuperara el tejido de coral, representó mortalidad parcial y disminución en la talla de algunos ramets. Al respecto, se ha determinado que la pérdida crónica de tejido causada por depredación, colonización por otros organismos y necrosis en porcentajes tan bajos como 0.4% en la cobertura de coral en M. annularis pueden ser indetectables en monitoreos corrientes y por lo tanto parecer poco representativos. Sin embargo, estos pueden representar hasta el 86% de la tasa de mortalidad de ramets enteros en periodos cortos de tiempo (Bythell et al. 1993), de tal manera que no solo afectan el crecimiento y estado de salud de los individuos (Neudecker 1979, Miller & Hay 1998) sino que también disminuyen las tallas de los ramets (o colonias), con lo cual se puede afectar la estructura de tallas de la población.

Adicionalmente, la constante acción depredadora sobre los ramets y la mayor ocurrencia de lesiones causadas por interacciones implican continua asignación energética hacia la reparación de tejido (Meesters et al. 1997). Estudios anteriores muestran que las colonias individuales tienen una capacidad restringida para la regeneración debido a que existe una reserva celular y energética limitada (Meszaros & Bigger 1999, Mullen et al. 2004) la cual es asignada preferencialmente hacia la reparación i.e., mantenimiento y supervivencia del individuo (Oren et al. 2001). Por otra parte, la recuperación de una lesión también implica un incremento en el riesgo de colonización por algas epilíticas o bioerodadores (Bak & Steward- Van Es 1980) y esponjas incrustantes (Schonberg & Wilkinson 2001). Si se tiene en cuenta que la pérdida extensiva de tejido resulta en muerte de pólipos dentro de un área dada y que el área de tejido y volumen representa el potencial para alimentación, respiración, reproducción, crecimiento y mantenimiento del individuo, entonces la pérdida de área (pólipos) tiene profundas implicaciones en la supervivencia y reproducción de los ramets (Hall 1997).

A pesar de que las lesiones producidas por blanqueamiento fueron poco frecuentes y de corta duración, afectaban gran porcentaje del área viva de unos pocos ramets. A diferencia de las otras lesiones, en este caso no hubo pérdida de tejido o esqueleto de coral. No obstante, la disminución de zooxantelas implica disminución de energía disponible para la realización de las funciones vitales dado que el metabolismo del individuo es afectado por la pérdida del suplemento del carbono al coral (Hayes & Bush 1990, Mascarelli & Bunkley- Williams 1999, Edmunds et al. 2003). Si esta lesión puede llegar a representar el 4.2% del área total de ramets afectada en un mes dado (e.g. diciembre de 2003) y se presenta en unos pocos ramets que no tendrán nutrientes para el crecimiento o para producir gametos (Edmunds et al. 2003), entonces también se puede sugerir que, a pesar de la recuperación, podría haber efectos en la estructura de la población.

Teniendo en cuenta que con el calentamiento global se predice que las afecciones a los corales causadas por las interacciones con esponjas incrustantes serán más frecuentes (Weil et al. 2002), que la tasa de crecimiento de las esponjas aumentará con el aumento de la temperatura (López-Victoria & Zea 2005) y, si las lesiones relacionadas con esta interacción no sólo no se recuperan sino que tienden a crecer (este estudio), entonces se puede esperar que la mortalidad parcial de los ramets a consecuencia de esta interacción va a ser cada vez mayor. De ser así, se prevé que con el aumento en la frecuencia en intensidad de los fenómenos de calentamiento de agua (Hoegh-Gulberg 1999) y blanqueamiento masivo, esta población podría presentar una mayor mortalidad de los ramets.

Algunas lesiones que no se recuperaron por depredación y blanqueamiento fueron colonizadas por algas, incrementando el porcentaje de afección anual por este tipo de lesión en un 2% adicional. Parece ser entonces que el efecto de la interacción con algas es un causante importante de la mortalidad parcial en los ramets de la población de M. annularis en el arrecife de Isla Grande. Para autores, como Cróquer et al. (2002) y Sánchez et al. (2004), en M. annularis las lesiones que implican remoción de tejido tienen alta probabilidad de recuperación mientras que las que incluyen destrucción de tejido esquelético y pérdida de tejido pueden tomar más tiempo o no recuperarse si son sobrecrecidas por algas. Aunque en el presente estudio no se observó el agente causante de las lesiones por depredación, se observó que cuando la lesión parecía haber sido causada por un pez mariposa (pequeña y sin afectar el esqueleto) había una mayor recuperación.

La duración de las lesiones fue corta ya que el 44% de ellas se recuperaron en menos de un mes mientras que para el tercer mes el 70% lo cual reafirma los resultados obtenidos para M. annularis en otros estudios (Meesters & Bak 1993, Meesters et al. 1992, 1994, 1997, Sánchez et al. 2004). Por otra parte, la tasa de recuperación disminuyó con el tiempo y mostró una tendencia al cese de recuperación de área de tejido lesionado a partir del quinto mes, coincidiendo con otros estudios (e.g., Kramarsky-Winter & Loya 2000). Sin embargo, la mayoría de las investigaciones anteriores siguieron lesiones simuladas (artificiales) por depredación y no contemplaron las ocasionadas por interacciones con especies invasoras como algas y esponjas. Estas lesiones, en el presente estudio, mostraron una clara tendencia hacia la no-recuperación y al aumento en la extensión de la lesión, causando mayor mortalidad parcial en los ramets. Aunque no se encontró relación entre la talla del ramet y la recuperación de lesiones, sí se observó una tendencia de mayor recuperación de lesiones cuando las tallas de los ramets eran mayores, lo cual ha sido atribuido a que los corales grandes tienen mayor energía y tejido de reserva y pueden experimentar más rápida reparación que los corales pequeños (Kramarsky-Winter & Loya 2000, Oren et al. 2001).

Si bien los ramets, en general, no presentaron más del 10% de su tejido vivo afectado por algún tipo de lesión en cada mes, se pudo observar que de un 95% de ramets con afección en el primer mes de muestreo, un 25% de los ramets tuvo un mayor porcentaje de tejido afectado un año más tarde. Es decir que en un periodo de un año hubo mortalidad parcial en los ramets lo cual se puede explicar por la norecuperación de las lesiones relacionadas con interacción con algas y esponjas. No obstante que la frecuencia de lesiones causadas por este tipo de interacciones sea baja, la talla de las lesiones y la tendencia a la no-recuperación y al crecimiento de las mismas podría estar explicando los patrones de mortalidad parcial y de deterioro que presenta la especie en Colombia (Zea et al. 1998, Garzón-Ferreira et al. 2005) y el Caribe (Klomp 2000, Ginsburg et al. 2001). De hecho, Ginsburg et al. (2001) reportan que el 60% de los corales de "clusters" de M. annularis presentaron entre el 40 y 70% de la superficie de tejido muerto, lo cual afecta la estructura de la población ya que probablemente esto implica muerte total de ramets pequeños y alta mortalidad parcial de ramets más grandes. La población de M. annularis en el arrecife de Isla Grande presentó más del 50% de cobertura de tejido muerto (Alvarado et al. en prep.). Si en un año aumenta la mortalidad parcial en 25% de los ramets sanos, principalmente en los ramets de mayor talla (reproductivos), es posible pensar que la población presenta signos de declinamiento dado por el disturbio crónico de lesiones como depredación, interacción con algas y con esponjas.

Una especie como M. annularis con tasas de crecimiento lento (Charry et al. 2004) y presente en localidades con disturbios crónicos por depredación (este estudio) y sedimentación (Restrepo et al. 2006), así como con eventos de blanqueamiento cada vez más intensos y frecuentes (Gardner et al. 2003, Edmunds & Elahi 2007) probablemente no tenga tiempo para recuperarse entre eventos tan seguidos. De ser así es probable que la baja cobertura coralina dada por alta mortalidad parcial y blanqueamiento continuo, sean una de las razones para la pérdida de cobertura coralina en los últimos años (Williams & Bunkley-Williams 1990). Para el caso presente, el blanqueamiento no parece estar causando mortalidad parcial, pero la interacción con algas especialmente, podría ser uno de los causantes de la alta mortalidad.

En general se concluye que las lesiones que impliquen interacciones con algas, esponjas y bioerodadores que por lo tanto determinen una interacción de competencia entre el coral y los otros grupos, causan lesiones que en general tienden a permanecer en el tiempo y que por lo tanto afectan la estructura de talla de los ramets, por disminución de las tallas, pérdida de tejido vivo y por lo tanto, el número de pólipos que puedan aportar a la supervivencia y la reproducción.

Las poblaciones de Montastraea annularis muestran síntomas de declinamiento y sin embargo, pocos estudios se han realizado sobre tipos, frecuencias e intensidad de lesiones naturales in situ. Durante un año, septiembre 2003 a septiembre 2004, se hizo el seguimiento anual de lesiones naturales que aparecieron en ramets sanos de una población en un arrecife degradado dentro de un Área Marina Protegida, para inferir su efecto en la estructura de talla de la población. El 94% de los ramets presentaron lesiones causadas por blanqueamiento, depredación e interacciones con algas, esponjas y bioerodadores. La depredación causó el 47% y la interacción con algas el 36%. El 85% de las lesiones eran de tallas pequeñas (<5cm²) aunque algunas fueron mayores a 60 cm² (0.3%). La recuperación de las lesiones fue alta (83%), sin embargo 11.1% no se recuperaron y por el contrario aumentaron. En el 2.5% de las lesiones hubo invasión de algas. Las lesiones causadas por blanqueamiento afectaron mayor área de los ramets (>60% de su tejido vivo) en los meses de septiembre a noviembre, pero la recuperación fue del 100% a los tres meses. Por el contrario, las lesiones con algas (36%), mostraron menor recuperación (6.7%) y una tendencia a aumentar el área de lesión con el tiempo. En general, el porcentaje de área de tejido afectada por lesiones en un ramet durante cualquier mes fue menor a 10%. Sin embargo, de mayo a septiembre el porcentaje de tejido afectado fue mayor (10-50%) debido al incremento en la frecuencia y abundancia de depredación, blanqueamiento e interacción con algas, y a la menor tasa de recuperación. Al final de un año, las lesiones que no se recuperaron causaron mortalidad parcial en el 25% de los ramets. El efecto de las lesiones y la recuperación sobre el tamaño de los ramets evidenció disminución de talla a lo largo del año, y al final de este, significó que el 21% pasara a una clase de talla menor.

Palabras clave: lesiones naturales, recuperación, blanqueamiento, depredación, Montastraea annularis, mortalidad parcial, estructura de clases de talla.
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Recibido 04-VI-2008. Corregido 20-IV-2009. Aceptado 20-V-2009.

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