Abstract

The floral biology, the pollination biology and the mating system were studied in two native and three introduced species of an arboretum in Venezuela. All the species presented thin, long, tubular corollas; predominantly red. The antheses were diurnal (between 04:00 and 11:00 hr). Nectar production was high, except for Salvia coccinea (Lamiaceae) (native). Nicotiana glauca (Solanaceae) (native) and Erythrina mitis (Fabaceae) (introduced) shared their hummingbird pollinators, Chlorostilbon mellisugus and Amazilia tobaci (Apodiformes, Throchilidae). S. coccinea was pollinated by Heliconius erato (Lepidoptera). Kalanchöe pinnata and K. daigremontiana (Crassulaceae) (exotic) did not receive any visits. All the species were hermaphrodite. K. daigremontiana and K. pinnata were obligate outcrossers, and S. coccineaN. glauca and E. mitis were partialy outcrossers and non-autogamus. The species presented high total biomass allocation, compared to other polination systems. The reproductive biomass allocation were allways smaller than the attraction and vegetative biomass allocation. The male biomass allocation were greater than the female biomass allocation in N. glauca, S. coccinea and E. mitis; and smaller in K. daigremontiana and K. pinnata. The introduced species did not seem to affect the reproductive efficiencies of the native species during our observation period. The lowest reproductive efficiencies in introduced species resulted as a consequence of the absence of their natural pollinators.
  ]]> Key words

Hummingbirds, hummingbird pollination, deciduous forest, biomass allocation, reproductive system, reproductive eficiency, introduced species.
 

En las comunidades naturales neotropicales coexisten plantas ornitófilas y especies de colibríes. Las especies vegetales podrían compartir sus polinizadores (Stiles 1978, 1979, Neill 1987, Feinsinger & Tiebout III 1991, Feinsinger et al. 1986 , 1991), generando competencia y afectando así el rendimiento de sus procesos individuales de polinización (Feinsinger et al. 1991). Dicha competencia es reducida al disminuir el solapamiento fenológico (Stiles 1978, 1979, Feinsinger & Tiebout III 1991); y segregando la ubicación de las cargas de polen sobre el polinizador (Feinsinger & Tiebout III 1991, Ramírez 1992). Todo lo anterior resulta de estudios realizados en comunidades o gremios naturales, cuya composición florística, en su gran mayoría, es de especies nativas. En la actualidad existen fuertes presiones antrópicas sobre las áreas naturales de vegetación, encontrándose frecuentemente áreas fuertemente intervenidas. Esta situación es mucho más crítica en áreas urbanas, donde solo fragmentos de vegetación permanecen en forma aislada. Bajo este marco actual, las pautas de reproducción, a nivel comunitario, pueden estar severamente afectadas (Feinsinger et al. 1987, Linhart et al. 1987). Sin embargo, el efecto de la perturbación de la vegetación sobre los procesos reproductivos es poco conocida, así como el tipo de interacciones que se presentan cuando se introducen plantas exóticas y no exóticas a una comunidad secundaria. La presencia de especies introducidas pudieran afectar negativamente los procesos de polinización de las especies nativas, en el caso que los polinizadores fueran comunes.

De acuerdo a lo anterior se plantean las siguientes preguntas: ¿Cuales serían las eficiencias individuales de las especies nativas e introducidas, y cuales serían las interacciones planta-planta y planta-polinizador en una comunidad en cuya composición florística coexistan especies nativas e introducidas? Si estas interacciones requieren de una escala temporal evolutiva para lograr un equilíbrio, entonces la presencia de especies introducidas podría tener algún efecto sobre los procesos reproductivos. Por otro lado, si las especies introducidas son polinizadas por vectores específicos, en sus áreas de distribución natural, entonces la eficiencia de los visitantes florales diferentes podría ser distinta, variando la eficiencia total del sistema.

Este trabajo caracteriza la biología floral, biología de polinización y sistema de apareamiento de cinco especies ornitófilas de un fragmento de bosque caducifolio secundario en Venezuela, con la intención de conocer sus características individuales y sus interacciones planta-planta y planta-polinizador, así como evaluar comparativamente la eficiencia reproductiva entre especies naturales y exóticas, bajo condiciones de alteración secundaria de la vegetación.
 

Materiales y Métodos

Area de estudio: El presente trabajo fue realizado en el Arboretum del Instituto de Biología Experimental de la Universidad Central de Venezuela; Colinas de Bello Monte, Estado Miranda, Venezuela (10° 30’ N, 66° 53’ W), a una altitud de 1.100 m s.n.m. Esta reserva corresponde a un bosque seco premontano (Ewel et al. 1976), con una precipitación media anual que varía entre 550 y 1.100 mm3; y una temperatura que varía entre 18° y 24°C. Esta reserva contiene 2 hectáreas de vegetación caducifolia secundaria continua, considerada sucesional (Ewel et al. 1976), consistiendo en dos estratos pobremente definidos: 1- un estrato arbóreo de 5-8 m de altura, carente de especies dominantes; y 2- un estrato más bajo, que contiene arbustos, hierbas y especies suculentas; estas últimas probablemente representando la vegetación colonizadora original (Ruiz & Arroyo 1978). Algunas de las plantas introducidas fueron sembradas, mientras que otras germinaron de forma espontánea. Tamayo (1943) informa la primera alteración de la vegetación y erosión del suelo entre los años 1936-37. Se han sucedido numerosas alteraciones hasta los momentos actuales. Las características de las especies estudiadas se encuentran reseñadas en el Cuadro 1.
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Biologia floral: El análisis morfológico de las flores se basó en los tipos florales propuestos por Faegri y van der Pijl (1979). Asimismo, el color floral se determinó por comparación con el atlas de colores de Küppers (1979). Las dimensiones florales (largo y diámetro del cáliz, de la corola, del androceo y del gineceo) se estimaron para un total de 20 flores con material fresco. También se determinó si las estructuras reproductivas (androceo y gineceo) se encuentran insertas o exertas a la corola. La orientación de la flor se determinó definiendo tres criterios: vertical hacia arriba, cuando la flor se orienta en el sentido de la fuerza de la gravedad y la abertura de la corola se encuentra opuesta a la superficie del suelo; vertical hacia abajo, cuando la flor se orienta en el sentido de la fuerza de la gravedad y la abertura de la corola se encuentra orientada hacia la superficie del suelo; y horizontal, cuando la flor se o-rienta de forma perpendicular el sentido de la fuerza de la gravedad. ]]> El proceso de antesis fue estimado en flores de diferentes individuos, cuanti-ficando el número de flores marcadas que abren en intervalos de media hora o de una hora, en un mínimo de 20 flores. La longevidad fue estimada por observaciones pe-riódicas cada 24 hr, exceptuando el caso de Salvia coccinea en donde las observaciones fueron realizadas cada hora; desde la antesis hasta la marchitez de la flor.

El tamaño del grano de polen se determinó en 10 granos, utilizando un microscopio con micrómetro ocular. Posteriormente, el área del grano de polen se estimó utilizando la media del radio de los granos (debido a que no todo el área del grano de polen entra en contacto con el área estigmática, sólo se tomó la mitad del área del grano de polen para obtener un resultado mas aproximado del área ocupada por el grano de polen). Por otra parte, el área estigmática se estimó en 10 estigmas utilizando una cámara clara. La cámara clara permite dibujar el área plana estigmática sobre un papel (realizando el número de cortes que sea necesario para que el área estigmática se encuentre bidimensional), para luego cortar y pesar las áreas dibujadas. Este peso se convirtió a un área luego de conocer el peso de 1 cm2 del papel. Por último, se estimó la relación área estigma/área polen dividiendo los resultados anteriores. La relación área estigma/área polen es un parámetro que indica el número de granos de polen que potencialmente puede ocupar la totalidad del área estigmática receptiva en una sola capa.

Para estimar la producción de néctar, se realizaron medidas con microcapilares en 20 flores aisladas recién abiertas. En flores muy angostas, la corola fue cortada, realizándose una sola medida por flor y obteniendo un valor de néctar acumulado. La columna de néctar en el capilar fue medida y se transformó a volumen de acuerdo al diámetro interno del tubo capilar.

Biología de polinización: Las especies polinizadoras y modo de polinización fueron estimados por observación directa de la actividad de los agentes visitantes, relacionado con parámetros como recompensa, antesis y longevidad. La abundancia y posición de las cargas de polen fueron determinadas cualitativamente por observación directa, utilizando un microscopio estereoscópico, en el caso de los insectos visitantes. Para el caso de las aves fue determinada por observaciones de campo utilizando binóculos, debido a que no se pudo capturar ningún ejemplar. La relación entre el tamaño flor-polinizador, posición de las cargas de polen, y el comportamiento durante la visita fueron los criterios principales para diferenciar visitantes de polinizadores. La identificación de los ejemplares de colibríes fue realizada por comparación directa con las descripciones de Phelps y de Schauensee (1979).

Sistema de apareamiento: La caracterización de la sexualidad floral se basó en observaciones directas en el campo, determinándose de acuerdo a la presencia de estambres funcionales y la presencia de un ovario. La separación espacial de estambres y estigmas, hercogamia (Webb & Lloyd 1986), es definida utilizando el criterio de Ramírez (1993), quién toma una distancia mínima de 2 mm de separación del estigma sobre las anteras. Las flores fueron separadas en flores adicógamas, cuando la dehiscencia de las anteras y la receptividad del estigma ocurren simultáneamente; y en dicógamas, cuando la receptividad del estigma y la dehiscencia de las anteras no ocurren simultáneamente (LLoyd & Webb 1986).

El sistema de apareamiento se estimó realizando 4 pruebas controladas siguendo la metodología descrita por Ruiz y Arroyo (1978) y Sobrevila y Arroyo (1982). La prueba de autofertilidad se realizó en flores recién abiertas, aisladas pre-viamente por medio de bolsas de material sintético, y autofertilizadas manualmente. La prueba de fertilización cruzada se realizó colocando polen proveniente de dife-rentes individuos en estigmas receptivos de flores emasculadas y previamente aisladas para evitar la polinización accidental. Los niveles de autogamia se determinaron en yemas aisladas bien desarrolladas, no manipuladas hasta la formación de frutos. Finalmente, la agamospermia se estimó emasculando yemas florales y aislándolas. Para cada tipo de prueba aplicada se cuantificó el número de frutos y semillas normales producidas. Plantas que produjeron valores de frutos y semillas por au-tofertilización significativamente menores a los producidos por fertilización cruzada, fueron considerados autoincompatibles. De igual manera, plantas que produjeran valores de frutos y semillas por polinización automática significativamente menores a los producidos por autofertilización, fueron considerados como no-autógamas. El estadístico empleado para las comparaciones fue la prueba de G. a P<0.001, modificado de Ramírez & Seres (1994).

El número de granos de polen por flor se estimó de forma indirecta según la metodología descrita por Lloyd (1965), el cual consiste en suspender 5 anteras de diferentes yemas florales en una solución de anilina en lactofenol y glicerina en proporciones de 3:1. Posteriormente se cuantificaron los granos de polen por triplicado en un volumen conocido, con un hematocitómetro y directamente al microscopio. Para todas las variables anteriores se procedió a determinar las siguientes variables estimadas: porcentaje de semillas abortadas; porcentaje de óvulos abortados; porcentaje de flores-frutos abortados y la relación polen/óvulo (P/O).

Biomasa: Se estimó el peso seco de las partes florales; cáliz, corola, anteras, filamentos y gineceo. Esto se hizo en 20 flores en antesis, secadas en una estufa a 40° C hasta peso constante. Luego se pesaron en una balanza analítica. El peso de las anteras fue obtenido utilizando yemas muy cercanas a su antesis para asegurar que las anteras se encontraran totalmente desarrolladas y cerradas. Posterior a esto, se estimaron las relaciones biomasa androceo/biomasa gineceo (BAnd/BGin); biomasa reproductiva/ biomasa de atracción (BR/BA); y biomasa reproductiva/ biomasa ve-getativa (BR/BV). Por biomasa de atracción se entiende aquella asociada a la corola, por biomasa vegetativa se entiende la suma de la biomasa asociada al cáliz y a la corola, y por biomasa reproductiva se entiende la suma de las biomasas asociadas al androceo y al gineceo.

Eficiencia natural: El número de flores por inflorescencia y de frutos por infrutescencia se determinaron por conteos directos en 100 inflorescencias e infrutescencias respectivamente. Las determinaciones del número de óvulos por ovario y de semillas por fruto se realizaron por conteos directos bajo el microscopio estereoscópico en 100 ovarios y 100 frutos respectivamente. Se cuantificó el número total de semillas por fruto, discriminándose las semillas abortivas y las normales.Se determinaron tres niveles de aborto: aborto de flores-frutos, aborto de óvulos y aborto de semillas.
  ]]> Resultados

 Biología floral: Todas las especies estudiadas presentaron la inflorescencia como unidad de atracción, a excepción de Salvia coccinea, en cuyo caso, la unidad de atracción fue la flor. Por otro lado, las cinco especies estudiadas presentaron a la flor como unidad de polinización y un predominio de los colores rojos a nivel floral (Cuadro 2). Todas las especies presentaron corolas tubulares. S. coccinea y Erythrina mitis presentaron corolas zigomorfas; y Nicotiana glauca, Kalanchöe daigremontiana y K. pinnata presentaron corolas actinomorfas (Cuadro 2). Todas las especies presentaron corolas largas y estrechas (Cuadro 2). La orientación de las flores resultó ser ho-rizontal para todas las especies, a excepción de las dos especies de Kalanchöe. S. coccinea fue la única especie cuyas estructuras reproductivas (androceo y gineceo) estaban exertas a la corola. La antesis de todas las especies fue diurna, entre las 04:00 y las 11:00, y los resultados con respecto a la longevidad floral fueron muy va-riables: desde 12 hr (S. coccinea), hasta 7 días (K. daigremontiana). En el Cuadro 1 se muestran los períodos de floración de cada especie estudiada. Se observa una coincidencia general de las plantas introducidas a florecer en el período seco del año. S. coccinea floreció en el período de lluvia y N. glauca fue la única especie con floración continua a lo largo del año.
 

Los resultados de producción de néctar están resumidos en el Cuadro 3. La producción de néctar varió entre 1.606 µl (S. coccinea) y 65.5 µl (K. pinnata). Las especies con mayor producción total de néctar fueron E. mitis y K. pinnata. S. coccinea fue la única especie cuya cantidad total de néctar decreció al final de su período de longevidad floral. Algunas flores de N. glauca no produjeron néctar.

 
 
Biología de polinización: N. glauca y E. mitis compartieron sus polinizadores Chlorostilbon mellisugus y Amazilia tobaci (Apodiformes, Trochilidae). El 100% de las visitas recibidas por N. glauca fueron legítimas, y la deposición de polen ocurrió a lo largo de toda la superficie del pico y su base; no así para E. mitis, donde ambos poli-nizadores presentaron el siguiente comportamiento: visitas legítimas a lo largo de la abertura ventral de la flor, y visitas ilegítimas en la base de la flor. La tendencia de los patrones de las visitas de estos colibríes revelaron una intensa actividad entre las 07:00 y las 08:00 y entre las 16:30 y las 18:30. E. mitis recibió la visita ilegítima de Coereba flaveola luteola (Passeriforme, Coerebidae), la cual presentó picos de actividad entre las 09:00 y las 11:00, y las 15:00 y 16:00. Se observó un comportamiento territorialista de C. mellisugus en E. mitis.

S. coccinea recibió visitas legítimas de un colibrí no identificado y de Heliconius erato (Lepidoptera), siendo éste último un polinizador secundario pues presentó cantidades de polen de regular a escaso (Cuadro 4), sin embargo, es el polinizador de mayor actividad. También fue visitada por Trigona (Nanotrigona) testaecicornis (Hymenoptera, Apidae), recolectora de polen, la cual podría estar actuando como un polinizador etodinámico.

K. daigremontiana y K. pinnata no recibieron visitas legítimas. K. daigremontiana recibió una sola visita de Agelala multipicta (Hymenoptera) en 15 hr de observación. Para el caso de K. pinnata, se encontró un 100% de flores perforadas a nivel de la base de la flor por C. flaveola luteola, con una tendencia a visitar esta especie constantemente durante el día, bajando un poco su actividad en horas del mediodía (entre las 12:00 y las 14:00). El polen de K. pinnata es colectado por Trigona angustulata (Apidae).

Sistema de apareamiento: Todas las especies fueron hermafroditas, dos de las cuales fueron adicógamas (N. glauca y S. coccinea). El resto de las especies fueron protándras incompletas. Ninguna de las especies estudiadas resultó ser agamospérmica. Sólo K. daigremontiana resultó ser hercógama.

La comparación de los resultados de producción de frutos y semillas luego de pruebas controladas de fertilización cruzada y de autofertilización mostraron que K. daigremontiana y K. pinnata son autoincompatibles,xenógamas obligadas, y el resto resultaron ser autocompatibles, (Cuadro 5). En especies autoincompatibles, la producción de frutos y semillas en ambas pruebas fue significativamente diferente luego de realizar una prueba de G. La comparación de los resultados de producción de frutos y semillas para las pruebas controladas de autofertilización y polinización automática para las especies autocompatibles se muestra en la Cuadro 6. Todas resultaron ser no-autógamas. K. daigremontiana y K. pinnata presentaron procesos de autofertilización mecánica al término de su período de longevidad floral.

La relación polen/óvulo de las cinco especies estudiadas se muestra en el Cuadro 7. Esta relación abarcó desde 201,05 hasta 253,94 en especies xenógamas, y desde 166,23 hasta 6.051,42 para especies parcialmente autocompatibles. K. daigremontiana y K. pinnata también presentaron un mecanismo de reproducción asexual. Este consistió en la fragmentación de propágulos ubicados en el margen de las hojas. La caída de dichos propágulos genera la formación de una nueva planta a través de procesos no tratados en este estudio. ]]> Biomasa: La asignación de biomasa total fue alta con respecto a otros sistemas de polinización, y no estuvo relacionada con el hábito de cada especie (Cuadro 8). Las relaciones biomasa reproductiva/biomasa vegetativa (BR/BV) y biomasa reproductiva/biomasa de atracción (BR/BA) fueron siempre menores a la unidad, lo cual indica que dentro de la flor, la asignación de recursos para las funciones vegetativas y de atracción siempre fueron mayores que la asignación para las funciones reproductivas (con la excepción de K. pinnata, en la cual la asignación de biomasa es igual tanto para la función reproductiva como para la de atracción). La relación biomasa androceo/biomasa gineceo (BAnd/Bgin) resultó ser mayor que 1 para N. glauca, S. coccinea y E. mitis, lo cual muestra que la asignación de biomasa dirigida hacia las estructuras reproductivas femeninas de estas especies es menor que la asignación de las estructuras masculinas. Caso contrario ocurre para K. daigremontiana y K. pinnata, en donde la relación resultó ser menor que 1.

Eficiencia natural: En general, S. coccinea y N. glauca son especies que presentaron bajos niveles de aborto global, sugiriendo una alta eficiencia en los procesos reproductivos (Cuadro 9). Las plantas introducidas presentaron altos niveles de aborto. Destaca el alto aborto de flores-frutos de E. mitis (90.82%). También destacan el alto aborto de óvulos en E. mitis (78.43%) y K. daigremontiana (71.60%), y el alto aborto de semillas en K. pinnata (86.50%).
 
 

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Especie	# Estambres  /flor	# Granos de  polen/flor	Area polen  (mm2)	Tipo estigma	Area estigmática  ]]> (mm2)	P/O	Relación área  estig/Area  polen
N. glauca	5	214.583.33± 39.024.56	2.91x10-3	lobulado	]]> 2.807± 0.32	166.23	964.60
S. coccinea	2	5.360.00±1.334.059	5.243x10-3	bífido desigual	1.985± 0.41	11.343.36	378.60
E. mitis	9.98±0.14	101.542.86± 20.622.441	4.25x10-3	]]> clavado	1.112± 0.254	6.051.42	261.65
K. daigremontiana	8	143.835.2± 21.070.607	2.64x10-3	capitado	1.424± 0.321	253.94	539.39
K. pinnata	]]> 8	369.233.34± 56.437.184	2.393x10-3	capitado	1.47± 0.303	201.05	614.29

 

Discusión

Biología de polinización y biología floral: La floración de N. glauca promueve la presencia continua de recursos a los colibríes polinizadores durante todo el año. Entre los meses de diciembre y abril, N. glauca comparte dichos polinizadores con E. mitis. Esto sugiere que existe cierto grado de solapamiento por el polinizador. Este solapamiento se ve parcialmente disminuido por la deposición diferencial del polen sobre los polinizadores: E. mitis distribuye el polen sobre los polinizadores a lo largo de la zona ventral del pico y su base; y N. glauca lo hace a lo largo de todo el pico y su base. Dicha segregación espacial permite un menor solapamiento de las cargas de polen, y por ende, una menor interferencia entre los procesos de ambas especies (Campbell et al. 1994). Cabe destacar que especies de la misma sección taxonómica de E. mitis (sección Erythrina) son polinizadas naturalmente por colibríes (Neill 1987), lo cual sugiere que C. mellisugus y A. tobaci son polinizadores sustitutos de sus polinizadores naturales. Por otra parte, la hora de antesis de las flores es particularmente importante en especies ornitófilas, ya que contribuye a la especificidad del sistema (Seres & Ramírez 1995). Esta ocurrió mas temprano en especies cuya longevidad era pequeña. Probablemente, una antesis mas temprana contribuye a resolver parcialmente el solapamiento

Los colibríes resultaron ser polinizadores con mayor grado de especificidad, probablemente debido a que la exerción de los estambres de S. coccinea impide un contacto efectivo en el caso de agentes visitantes como lepidópteros e hymenópteros. Sin embargo, H. erato logra tener cierto contacto con las estructuras reproductivas de la flor de S. coccinea. En consecuencia, en la proboscis del animal se encuentra cierta cantidad de polen, aunque esta es baja. El comportamiento de T. testaecicornis en las flores de S. coccinea podría estar favoreciendo un mecanismo de polinización etodinámico en el cual el polinizador se acerca voluntariamente a las estructuras reproductivas de la flor (Faegri & van der Pijl 1979), aún cuando el polinizador no esté adaptado para el síndrome de polinización presente en la especie.

 

Especie	Cal (%)	Cor (%)	Fil (%)	Ant (%)	Gin (%)	]]> Biomasa total  (mg)	Androceo (%) Fruto (g)	Rel And/Gin	BR/BV	BR/BA
N. glauca	5.76±1.26  (24.66)	10.87±1.81   (46.55)	1,45±0.21   (6.21)	2.39±0.21   (10.24)	2.88±0.52  ]]> (12.33)	23.35	0.12723±0.17552	1.33	0.40	0.62
S. coccinea	0.580±0.135  (22.90)	1.1605±0.142  (45.84)	0.49±0.106  (19.35)		0.302±0.133  (11.92)	2.5325	4.2585x10-3±0.716x10-3	]]> 1.62	0.46	0.68
E. mitis	27.626±2.2  (32.95)	38.4±3.323  (45.80)	9.74±1.34   (11.62)	4.077±0.396  (4.86)	3.99±1.06  (4.76)	83.833	1.357±0.938	3.46	]]> 0.27	0.46
K.daigremontiana	4.05±1.53   (16.54)	10.99±1.76  (44.89)	1.84±0,33  (7,52)	2.54±0.23  (10.38	5.06±0.65  (20.67)	24.48	6.945x10-3±1.703x10-3	0.86	0.63	]]> 0.86
K. pinnata	28.69±2.061  (30.22)	32.53±4.56  (34.27)	6.64±2.62   (6.99)	5.33±0.401  (5.61)	21.74±2.124  (22.90)	94.93	0.03603±7.543x10-3	0.55	0.55	1.04

  ]]> Cal.cáliz; Cor. corola; Fil, filamentos; Ant, anteras; And, androceo; Gin, gineceo; BR, biomasa reproductiva; BV, biomasa vegetativa; BA, biomasa de atracción

Debido a que las aves y las mariposas diurnas requieren atrayentes visuales (Faegri & van der Pijl 1979), la biomasa total asignada a flores de especies ornitófilas y psicófilas es grande. Las especies que presentan mayores costos florales son K. pinnata y K. daigremontiana. Cabe destacar que estas especies también presentan las longevidades más prolongadas. Esto implica un alto costo de mantenimiento de la flor, lo cual sumado a las altas asignaciones de biomasa total presentes en estas especies, hacen de su costo floral uno aún más alto.

La producción de néctar en las especies estudiadas es alta en comparación con la de especies polinizadas por otro tipo de animales referidas por Stiles y Freeman (1993). Esto concuerda con las observaciones de Percival (1965), quién señala una alta producción de néctar como característica principal para la polinización por colibríes. Lo anterior sugiere que S. coccinea es una planta que, por su producción de néctar, presenta poco atractivo para los colibríes. Esto puede explicar la menor tasa de visitas. Por otro lado, S. coccinea fue la única especie que presentó valores de néctar acumulado menores que el total al final de su período de longevidad floral. Esto puede ser debido a la evaporación del néctar producto de la tempe-ratura y/o de la reabsorción de néctar por parte de la planta. Cruden et al. (1983) señalan que la producción de néctar se detiene cuando se alcanza el máximo, y la reabsorción de éste comienza cuando los polinizadores están inactivos. Todo esto, coincide con el hecho de que la disminución del volumen de néctar producido comienza en horas del mediodía, en las cuales se alcanzan mayores temperaturas, y los polinizadores se encuentran menos activos. Por lo tanto, es posible que ocurra una combinación de reabsorción y evaporación.

Sistema de apareamiento: La fertilización cruzada se ve favorecida a través de mecanismos de autoincompatibilidad genética (Gibbs 1990). Dichos mecanismos sólo están presentes en las dos especies de Kalanchöe, las cuales dirigen gran cantidad de sus recursos a la atracción de polinizadores (alta biomasa reproductiva, alta longevidad y alta producción de néctar), e indica que estas plantas presentan un alto costo reproductivo. Por otro lado, la dicogamia incompleta presente en E. mitis, K. daigremontiana y K. pinnata tiene particular importancia ya que contribuye a la reducción dela interferencia polen-estigma (LLoyd & Webb 1986; Bertin & Newman 1993). El proceso de autofertilización mecánica en ambas especies de Kalanchöe ocurre al final del período de longevidad floral lo cual promueve el contacto entre las partes reproductivas de la flor (LLoyd & Webb 1986). Este proceso es de gran importancia en ausencia de polinizadores, y en especies autoincompatibles que producen alguna proporción de semillas por autofertilización.

Destaca el hecho que la relación P/O para K. daigremontiana, K. pinnata y N. glauca no concuerdan con los valores reportados por Cruden (1977) para especies xenógamas y xenógamas facultativas respectivamente. Estas tres especies producen un número elevado de óvulos por flor, lo cual probablemente afecta la relación P/O, independientemente de su sistema de apareamiento Dicha relación si concuerda con los valores que Cruden (1977) informa para especies parcialmente xenógamas, para el caso de E. mitis y S, coccinea. Cruden & Jenzen (1979) exponen que bajos va-lores de P/O reflejan una afluencia suficiente de polen al estigma, lo cual parece estar relacionado con un transporte de polen muy eficiente. Todo esto sugiere que los polinizadores de N. glauca son animales altamente eficientes en el transporte y deposición de sus cargas de polen.

Biomasa: En general, la asignación de biomasa para la función reproductiva es menor en relación a las funciones de protección y de atracción, coincidiendo con los resultados de Antos y Allen (1994), los cuales obtuvieron que la biomasa de atracción constituía entre 50 % y 63% de la biomasa reproductiva total de Oemleria cerasiformis. Probablemente, la atracción de los polinizadores constituye una presión selectiva mayor (Antos & Allen 1994). Los resultados de las asignaciones de biomasa a las estructuras reproductivas y la relación BAnd/BGin muestran que existe una mayor asignación al androceo para N. glauca, S. coccinea y E. mittis. Esto coincide con los valores informados por Lovett y Cavers (1982), los cuales postulan, que existe una alta asignación de biomasa para las funciones masculinas en plantas xenógamas y xenógamas facultativas, y una alta asignación de biomasa para las funciones femeninas en plantas autógamas. Lovett y Cavers (1982) exponen que las plantas xenógamas y xenógamas facultativas presentan altos niveles de pérdida de polen producto del transporte por parte del polinizador, lo cual está asociado a una mayor asignación de recursos a la producción de granos de polen, incrementando la asignación total de biomasa a la función masculina.

Para el caso de las dos especies de Kalanchöe, las bajas relaciones de P/O y las relaciones BAnd/BGin menores que uno en estas especies indican una coincidencia en el hecho de que estas especies presentan mayores asignaciones de recursos a la función femenina, lo cual contrasta con su sistema de apareamiento, difiriendo con los postulados de Lovett y Cavers (1982).Estas dos especies también presentan una alta asignación de biomasa hacia las estructuras de atracción de polinizadores, lo cual podría estar creando una fuga de recursos. Por otro lado, es probable que el o los polinizadores naturales de estas especies presenten altísimos niveles de especificidad, reduciendo así la pérdida de polen por transporte o ingesta. ]]> Eficiencia natural: La baja producción de semillas en E. mitis puede estar determinada porque sus polinizadores naturales no se encuentran en esta comunidad. Ahora bién, ¿porqué E. mitis presenta una eficiencia tan baja si presenta una alta tasa de visitas de sus polinizadores? El comportamiento de C. mellisugus y A. tobaci sobre E. mitis es tal que la cantidad de visitas legítimas que realizan es baja, lo cual da como resultado, una afluencia de polen coespecífico baja, y por ende, bajos niveles de fertilización cruzada; además de que solo hay tres individuos en la comunidad, lo cual dificulta aún mas el intercambio de polen. Si recordamos que E. mitis es una especie introducida con alta asignación de recursos a la biomasa total, longevidad floral prolongada y con una alta inversión de recursos para la producción de néctar, entonces probablemente sus bajos niveles de eficiencia reproductiva también podrían estar parcialmente asociados a la interferencia con N. glauca, ya que C. mellisugus y A. tobaci son polinizadores de ambas especies.

Los mayores porcentajes de aborto de óvulos y semillas se observaron en K. daigremontiana y K. pinnata. Esto probablemente pueda estar asociado a la ausencia de polinizadores y, por consiguiente, a tasas mínimas de entrecruzamiento. En contraste, S. coccinea y N. glauca presentan una mayor eficiencia reproductiva. Ambas son especies nativas, lo cual muestra que las plantas nativas de una comunidad, en presencia de sus polinizadores naturales, son más eficientes que especies introducidas, a pesar de la perturbación del ambiente. Además, ambas especies crecen en condiciones secundarias, lo cual sugiere una adaptación a su reproducción bajo condiciones de perturbación.

Las especies introducidas no afectan las eficiencias reproductivas de las especies nativas. Tal es el caso de N. glauca y E. mitis, donde ambas especies vegetales comparten sus polinizadores, pero el efecto de E. mitis (especie introducida) no parece afectar notoriamente los procesos de polinización de N. glauca, ya que esta presenta una alta eficiencia reproductiva. Las eficiencias reproductivas de las especies introducidas están drásticamente afectadas por la ausencia de sus poli-nizadores naturales. Aquellas especies cuyos polinizadores naturales presenten polinizadores sustitutos, del mismo tipo, en la comunidad a la cual son introducidas (E. mitis), presentan eficiencias reproductivas mayores que aquellas especies que no presenten dichos polinizadores sustitutos (K. daigremontiana y K. pinnata).
 

Agradecimientos

Agradecemos a Maris López, Ivan Jaimes y Silvia Pérez por compartir algunos de sus resultados con nosotros; a Elena Raymúndez, Omaira Hokche y Maris López, por su colaboración en el transcurso del trabajo; a Nereida Xena, Thirza Ruíz y Ma Angélica Taisma, por la revisión crítica del manuscrito.
 

Resumen

La biología floral, biología de polinización y sistema de apareamiento fueron estudiados en dos especies nativas y tres especies introducidas presentes en un fragmento de bosque caducifolio secundario en Venezuela. Todas las especies estudiadas presentaron corolas tubulares, largas y estrechas; predominando los colores rojos. La antesis de todas las especies fue diurna, entre las 04:00 y las 11:00. La producción de néctar fue alta, excepto para Salvia coccinea (Lamiaceae) (nativa). Nicotiana glauca (Solanaceae) (nativa) y Erythrina mitis (Fabaceae) (introducida) compartían sus polinizadores Chlorostilbon mellisugus y Amazilia tobaci (Apodiformes, Throchilidae). S. coccinea recibió visitas legítimas de Heliconius erato (Lepidóptera). Kalanchöe daigremontiana y K. pinnata (Crassulaceae) (exóticas) no recibieron ninguna visita legítima. Todas las especies fueron hermafroditas. K. daigremontiana y K. pinnata resultaron xenógamas obligadas; mientras S. coccinea, N. glauca y E. mitis resultaron parcialmente autocompatibles no autógamas. Las cinco especies mostraron una alta a-signación de biomasa total con respecto a otros sistemas de polinización. La a-signación de biomasa reproductiva fue siempre menor a las asignaciones de biomasa de atracción y de biomasa vegetativa floral. La asignación de biomasa masculina fue mayor que la femenina para N. glauca, S. coccinea y E. mitis, y menor para K. daigremontiana y K. pinnata. Las especies introducidas no parecen afectar notoriamente las eficiencias reproductivas de las especies nativas. Las eficiencias reproductivas de las especies nativas fueron superiores a las de las especies introducidas. Las eficiencias reproductivas de las especies introducidas resultaron bajas, debido a que se encuentran afectadas por la ausencia de sus polinizadores naturales.
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